Evol Biol (2009) 36:190-200

DOI 10.1007/s11692-008-9046-3

ARTÍCULO DE INVESTIGACIÓN

La evolución de la proporción de sexos en la población podría

explicarse por cambios en las frecuencias de los alelos
polimórficos de un gen de la proporción de sexos
Corry Gellatly

Recibido: 8 de agosto de 2008 / Aceptado: 5 de noviembre de 2008 / Publicado en línea: 10 de diciembre de 2008
© Springer Science+Business Media, LLC 2008

Resumen Se presenta aquí una prueba de heredabilidad de

la proporción de sexos en datos genealógicos humanos,
con la conclusión de que existe una heredabilidad
significativa de la proporción de sexos de los progenitores C. Gellatly (& )
en la descendencia masculina, pero no en la femenina. Se Evolutionary Biology Group, Newcastle University, 4th Floor
utilizó un modelo genético de población para examinar la William Leech Building, Newcastle upon Tyne NE2 4HH, Reino
Unido e-mail: corry.gellatly@ncl.ac.uk
hipótesis de que esto es el resultado de un gen autosómico
con alelos polimórficos, que afecta a la proporción de
sexos de la descendencia a través del aparato reproductor
masculino. Las simulaciones del modelo muestran que
puede mantenerse una proporción de sexos de equilibrio
mediante una selección dependiente de la frecuencia que
actúa sobre la variación hereditaria proporcionada por el
gen. También se demuestra que el aumento de la
mortalidad de los machos pre reproductores provoca un
aumento de los nacimientos masculinos en las
generaciones siguientes, lo que explica por qué se han
observado aumentos en la proporción de sexos después de
las guerras, y también por qué la mayor mortalidad infantil
y juvenil de los machos puede ser la causa del sesgo
masculino que se observa típicamente en la proporción de
sexos primarios humanos. Se concluye que las diversas
tendencias observadas en la proporción de sexos en la
población son el resultado de cambios en las frecuencias
relativas de los alelos polimórficos del gen propuesto. Se
argumenta que esto ocurre por herencia común y que el
gasto de recursos de los padres por sexo de la descendencia
no es un factor en la heredabilidad de la variación de la
proporción de sexos.

Palabras clave Proporción de sexos - Variación hereditaria -

Genética humana - Polimorfismo - Mortalidad - Guerra

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Introducción

La proporción de sexos al nacer, medida normalmente

como proporción de varones, varía entre poblaciones
humanas (Parazzini et al. 1998) y cambia con el tiempo,
estando el cambio autocorrelacionado entre años (Gini
1955; Graffelman y Hoekstra 2000). Esto indica que los
factores que afectan a la proporción de sexos son similares
entre años. Se ha sugerido que la composición racial o la
estructura por edades de la población (Graffelman y
Hoekstra 2000) y los cambios en el comportamiento
sexual a lo largo del tiempo (James 1995) pueden explicar
la autocorrelación. También podría explicarse por la
herencia de la variación en la proporción de sexos. En los
estudios que han buscado la herencia de la variación de la
proporción de sexos, Trichopoulos (1967) y Curtsinger et
al. (1983) encontraron una asociación significativa entre la
proporción de sexos de la hermandad paterna y su
descendencia, pero no de la hermandad materna y su
descendencia, mientras que Gini (1908) informó de la
heredabilidad de la variación de la proporción de sexos de
padres a hijos, aunque no específicamente de padres a
hijos.
En Inglaterra y Gales, la proporción de nacidos vivos
por sexo cambió considerablemente a lo largo del siglo
XX, aumentando rápidamente hasta mediados de siglo y
disminuyendo hacia el final (Fig. 1). El aumento de 1900
a 1960 se tradujo en aproximadamente 2,8 varones más
por cada 100 mujeres nacidas. Es interesante que este
aumento se corresponda con los picos alcanzados al final
de las Guerras Mundiales, y también que se dé un patrón
similar en los datos de proporción de sexos belgas,
franceses y alemanes. Se ha demostrado que estos y otros
aumentos de la proporción de sexos en la posguerra son
estadísticamente significativos (Graffelman y Hoekstra
2000).
Se ha planteado la hipótesis de que los picos de la
proporción de sexos en tiempos de guerra se deben a las
relaciones sexuales excepcionalmente frecuentes entre los
soldados que regresan y sus parejas (James 1971), lo que
da lugar a una inseminación más temprana dentro del ciclo
menstrual, que (debido a los cambios hormonales a lo
largo del ciclo) puede

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mitad de los genes de todas las generaciones futuras; por

tanto, cualquier gen que haga que los padres inviertan de
forma desigual en los sexos tenderá a ser deseleccionado.
Se trata de un proceso recíproco, en el que la inversión que
los padres hacen en cada sexo no sólo es función de la
proporción de sexos, sino que la proporción de sexos es
función de la inversión que los padres hacen en cada sexo.
Si,

Fig. 1 Proporción de sexos de los nacidos vivos en Inglaterra y

Gales, 1838-2006. Los datos anuales están representados por la
línea continua (autocorrelación de 1er orden = 0,898, P \ 0,001) y
la línea de puntos es una línea de suavizado exponencial simple, que
indica la tendencia aproximada.
Fuente: Oficina Nacional de Estadística, Reino Unido

aumentar la probabilidad de que nazcan machos. Los

resultados de los estudios que han intentado determinar si
el momento de la inseminación afecta al sexo de las crías
han sido dispares: algunos informan de un efecto (por
ejemplo, Harlap, 1979; Pérez et al., 1985; James, 2000) y
otros no (por ejemplo, Wilcox et al., 1995; Gray et al.,
1998). También se ha sugerido que la proporción de sexos
puede estabilizarse por este efecto, si los individuos que
perciben un sesgo en la proporción de sexos adultos
regulan su tasa de cópulas para aumentar sus posibilidades
de tener crías del sexo más raro, que tienen más
posibilidades de reproducirse (James 1995). Se esperaría
un bucle de retroalimentación negativa de este tipo de
respuesta conductual, que daría lugar a la autocorrelación y
a oscilaciones en la proporción de sexos a lo largo del
tiempo; ambas cosas se han observado (Gini 1955).
El aumento de la proporción de sexos en tiempos de
guerra también se ha atribuido a que los machos más
grandes tienen más probabilidades de tener descendencia
masculina (Kanazawa 2005) y de sobrevivir a las guerras
(Kanazawa 2007). Un problema teórico de esta explicación
es que implica un vínculo genético entre el tamaño de los
machos y la proporción de sexos, lo que limitaría la
evolución direccional del tamaño de los machos y quizá
también el mantenimiento del equilibrio en la proporción
de sexos. Además, la base estadística de las pruebas de
Kanazawa (2005) ha sido criticada (Gelman 2007; Denny
2008).
Fisher (1930) planteó por primera vez la hipótesis de
una relación entre una mayor mortalidad masculina y una
proporción de sexos primarios con sesgo masculino, como
corolario de una teoría más amplia de la evolución de la
proporción de sexos, basada en un principio de inversión
equitativa. Se trata del principio de que los padres
invertirán sus recursos por igual en cada sexo de la
descendencia, porque cada sexo aporta exactamente la

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Por lo tanto, si un sexo requiere más recursos parentales de espermatozoides Y y un alelo f que codifica una mayor
hasta el final del periodo de cuidado parental, la producción de espermatozoides X. En caso de que ninguno
proporción de sexos de la especie se sesgará para de los alelos sea dominante, los machos mm producirán
compensar. En el caso de la proporción de sexos humanos, más esperma Y y tendrán más hijos, los machos ff
los varones sufren una mayor mortalidad en la infancia, producirán más esperma X y tendrán más hijas, mientras
por lo que requieren menos cuidados parentales por que los machos mf producirán igual esperma X:Y y tendrán
término medio, lo que lleva a una mayor tasa de la misma probabilidad de tener hijos o hijas (Fig. 2). En
nacimientos masculinos para igualar la inversión parental otros casos, los alelos pueden ser dominantes y recesivos o
en cada sexo. En sí mismo, este principio no explica el puede haber una gama de alelos que codifiquen diferentes
aumento de la proporción de sexos en la posguerra, niveles
porque se refiere a la mortalidad masculina durante el
cuidado parental, mientras que los soldados que murieron
en las guerras se habían independizado presumiblemente
de sus padres.
El principio de igualdad de inversión se ha convertido
en sinónimo de selección dependiente de la frecuencia,
pero la selección dependiente de la frecuencia en relación
con la proporción de sexos es en realidad un concepto más
general, descrito por primera vez por Darwin (1871). Se
trata simplemente de la idea de que la probabilidad de que
un individuo pueda reproducirse depende de la frecuencia
del sexo opuesto en relación con su propio sexo. La
tendencia a producir el sexo más raro se verá favorecida
por la selección, porque el sexo más raro tiene más
oportunidades de aparearse y tendrá más descendencia.
Por este motivo, y porque cada descendiente tiene una
madre y un padre, se espera que la proporción de sexos en
una población sea de 1:1. Sin embargo, la proporción de
sexos no es la misma en todas las poblaciones. Sin
embargo, la proporción de sexos no es un rasgo típico,
porque no tiene ningún efecto sobre la supervivencia de
un individuo o sobre la supervivencia de su descendencia,
sino que afecta a la probabilidad de que la descendencia
de un individuo pueda reproducirse. No está muy claro
cómo la selección natural puede alterar la proporción de
sexos, cuando no actúa directamente sobre los individuos
que la determinan. El principio de igualdad de inversión
sugiere que se produce afectando a los recursos gastados
por los padres en la descendencia, lo que afecta a la
transmisión de los genes parentales a las generaciones
futuras.

Hipótesis

Aquí se describe una alternativa al principio de igual

inversión para explicar cómo actúa la selección sobre la
proporción de sexos. Se propone que la proporción de
sexos es un rasgo variable y heredable, debido a un gen
autosómico polimórfico, que en los humanos y otros
mamíferos se expresa en los machos y afecta a la
proporción de sexos a través del sistema reproductor
masculino, posiblemente alterando la proporción de
espermatozoides X:Y.
En el caso más sencillo, habría dos alelos polimórficos
en el gen, un alelo m que codifica una mayor producción

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con más hijos varones deberían tener relativamente más

hijos varones vivos después de la mortalidad. Esto debería
dar lugar a que nacieran más varones en

Fig. 2 Estos árboles ilustran cómo funciona el gen en Sim. 1. En el

primer árbol (a) el macho F0 es mm, por lo que todos los
descendientes F1 son machos, tienen un genotipo mm porque su
padre y su madre eran ambos mm, por lo que producen todos
descendientes F2 machos. La descendencia F2 tiene un genotipo mf,
porque su padre era mm y su madre ff. En el segundo árbol (b) el
macho F0 es ff, por lo que todos sus descendientes son hembras,
tienen un genotipo ff porque su padre y su madre eran ff. La hembra
F1 se aparea con un macho mf, dando lugar a un número igual de
descendientes machos y hembras, con genotipos mf y ff en la
generación F2.

de producción de esperma X o Y, cada una con varias

dominancias en el fenotipo masculino.
La existencia de este tipo de genes polimórficos
explicaría la autocorrelación en los datos de la proporción
sexual humana, porque la descendencia hereda de sus
padres la tendencia a producir la proporción sexual. Se
predice que el grado aparente de heredabilidad de la
proporción de sexos por parte de los varones será bajo,
porque un varón heredará un alelo tanto de su madre como
de su padre, pero su madre no habrá tenido ninguna
influencia en la proporción de sexos de su descendencia,
porque no expresó el gen. En efecto, por tanto, la herencia
de un alelo de la madre diluye la herencia de la proporción
de sexos de padre a hijo, aunque aún debería ser posible
detectarla.
También se sugiere que el gen puede explicar cómo una
mayor tasa de mortalidad masculina se traduce en un
aumento de los nacimientos de varones, tanto después de
las guerras como en tiempos de paz. Si se supone que la
mortalidad masculina se distribuye hasta cierto punto de
forma uniforme entre las familias, entonces las familias
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la siguiente generación, porque los machos con más 10.000 hembras de la descendencia y se emparejaban
hermanos heredan la tendencia de sus padres a producir aleatoriamente (a menos que fueran hermanos) para ser
más machos. padres de la siguiente generación.
El genotipo de cada individuo consistía en una de las
cuatro combinaciones posibles de alelos de sus
Métodos progenitores,

Modelo genético de población

Se diseñó un modelo informático para realizar

simulaciones en las que las variantes del gen hipotético
controlaban la proporción de sexos al nacer en una
población. Se trataba de un modelo basado en el individuo
(IBM), con un número finito de individuos en cada
generación, cada uno con un genotipo y un fenotipo
específicos. Los IBM, tal y como los definen Uchmanski y
Grimm (1996), difieren significativamente de los modelos
ecuacionales clásicos, incluido, por ejemplo, el modelo
utilizado por Shaw y Mohler (1953), en el que se han
basado la mayoría de los modelos de proporción de sexos
posteriores (Seger y Stubblefield 2002).
La razón principal para utilizar un IBM era crear una
estructura familiar en la población, para permitir
simulaciones de mortalidad en las que se eliminaran
machos de cada familia. En la modelización preliminar se
reconoció que una simulación en la que los machos se
eliminan de la población al azar carece de interés, porque
los genotipos simplemente se eliminan en las mismas
frecuencias relativas con las que se producen, lo que no
provoca ningún cambio en la estructura genética de la
población ni en la proporción de sexos. Habría sido muy
difícil incorporar una estructura familiar en un modelo
ecuacional clásico, porque estos modelos calculan las fre-
cuencias de genotipos o fenotipos específicos como
fracciones de todas las de la población, en lugar de las que
pertenecen a individuos específicos cuyas familias pueden
identificarse.
El modelo consistía en una base de datos en la que se
almacenaban el genotipo diploide, el fenotipo y las
relaciones familiares de cada individuo en cada
generación. La iteración de cada generación se gestionaba
mediante código escrito con el lenguaje de programación
PHP. Las generaciones eran discretas y la descendencia se
formaba por reproducción monógama, excepto algunos
machos, que se seleccionaban al azar para engendrar una
segunda familia cuando había un exceso de hembras en la
población. Toda la aleatoriedad se determinó mediante la
función "rand" de PHP, que genera números enteros
aleatorios dentro de un rango elegido. La capacidad de
carga de la población era de 10.000 parejas reproductoras
y el número de crías producidas por cada pareja
reproductora variaba aleatoriamente entre una y siete, por
lo que a plena capacidad de carga nacían
aproximadamente 40.000 crías en cada generación. En
cada generación, se seleccionaban 10.000 machos y

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determinados al azar. De este modo, el modelo simulaba la que podía añadirse o eliminarse.
segregación aleatoria de los alelos parentales en la meiosis Los archivos GEDCOM se descargaron en su mayoría de
y la unión aleatoria de sus gametos a través del sexo, para The Genealogy Forum (GenealogyForum.com 2008). El
formar una descendencia diploide. El sexo de un individuo sitio
venía determinado por el genotipo de su padre. Si el
genotipo del padre era el de producir hijos e hijas iguales,
por ejemplo, entonces había la misma probabilidad
aleatoria de que su descendencia fuera de uno u otro sexo.
En cada simulación había alelos m y f, o alelos m, f e i
en la población. El alelo m codificaba la producción de
crías macho, el alelo f la producción de crías hembra y el
alelo i la producción de crías macho y hembra por igual.
En los Sim. 1, 2 y 3 sólo había alelos m y f en la población.
En Sim. 1 los alelos se expresaban con dominancia
incompleta, por lo que los machos mf tenían la misma
probabilidad de tener hijos o hijas, mientras que los
machos mm sólo producían hijos y los machos ff sólo hijas.
En Sim. 2, el alelo m era dominante y el alelo f recesivo, de
modo que los machos mf y mm producían sólo hijos y los
machos ff sólo hijas. En Sim. 3, el alelo f fue dominante y
el alelo m recesivo, por lo que los machos mf y ff
produjeron sólo hijas y los machos mm sólo hijos. En Sim.
1a, 2a y 3a, la relación de dominancia entre los alelos m y f
siguió siendo la misma que en Sim. 1, 2 y 3,
respectivamente, pero en cada simulación se introdujo un
alelo i, que era dominante en todos los genotipos, por lo
que los machos mi, fi e ii tenían la misma probabilidad de
producir hijos e hijas.
En Sim. 4, se examinó el efecto de la persistencia de una
mayor mortalidad masculina, eliminando un único vástago
macho prerreproductivo de cada familia en cada
generación, en una simulación por lo demás idéntica a Sim.
1. Sim. 5 pretendía probar el efecto de un único episodio
de mayor mortalidad masculina, como ocurriría en una
guerra, eliminando 0, 1 ó 2 descendientes varones
prerreproductores de cada familia en la generación 500 de
Sim. 1 y dejando que las 10 generaciones siguientes se
reprodujeran sin mortalidad.

Base de metadatos genealógica

Para buscar pruebas de variación hereditaria en la

proporción de sexos humanos, se diseñó una base de datos
con datos extraídos de archivos GEDCOM [Genealogical
Data Communications]. Estos archivos se utilizan mucho
para almacenar e intercambiar datos de árboles
genealógicos, y muchos de ellos son publicados en Internet
por investigadores aficionados y profesionales. El objetivo
de la base de datos era calcular la proporción de sexos de la
descendencia de cada individuo y comparar las
proporciones de sexos producidas por individuos
emparentados. Técnicamente, se trataba de una metabase
de datos, ya que cada árbol genealógico extraído de un
archivo GEDCOM era en realidad una subbase de datos

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La mayoría eran árboles genealógicos norteamericanos, En Sim. 1 (Figs. 3, 4a), se desarrolló un equilibrio
muchos de ellos con raíces europeas. Se utilizó un dinámico entre los sexos, resultando en una proporción de
riguroso proceso para seleccionar sólo los archivos que sexos cercana a la paridad a lo largo de 500 generaciones
contenían los árboles genealógicos compilados con mayor (Media = 0,501, SD = 0,01). Esto ocurrió porque el sexo
precisión. Un árbol genealógico no se incluyó en la base más raro tenía más posibilidades de ser emparejado al azar
de datos si contenía alguno de los siguientes errores o con el sexo opuesto para reproducirse, mientras que el sexo
fuentes potenciales de error: relaciones con individuos no más raro tenía más probabilidades de haber heredado y así
incluidos en la lista; individuos emparentados con más de transmitir
dos progenitores; número declarado de descendientes en
una familia que no coincidía con el número real;
individuos incluidos como descendientes de un sexo y
progenitores de otro sexo; tiempo transcurrido entre las
fechas de nacimiento que excluía la posibilidad de la
relación declarada entre los individuos; número medio
bajo de descendientes por familia debido a la inclusión
sólo de los antepasados directos del autor y no de los
hermanos de sus antepasados; conexión familiar con
personas muy antiguas o ficticias. En total se incluyeron
en la base de datos 927 árboles genealógicos, que
contenían un total de 556.387 individuos y 34 a 8.931
individuos por árbol. No fue posible comprobar la
exactitud factual de las historias familiares en ninguno de
los árboles, pero es probable que los árboles incluidos en
la base de datos representen un nivel superior de
investigación genealógica, ya que no contenían los errores
detectados en los demás árboles genealógicos.
El análisis de la herencia de la proporción de sexos
incluyó hasta tres generaciones de una familia. En el
análisis posterior, los abuelos de una familia se denominan
generación F0 y sus descendientes son la generación F1,
mientras que la proporción de varones de la generación F1
constituye la proporción de sexos F1. Del mismo modo,
los descendientes de la generación F1 son la generación
F2 y la proporción de varones de la generación F2
constituye la proporción de sexos F2.
Todos los individuos F1 utilizados en los análisis tenían
nombre y fecha de nacimiento exacta, lo que permitió
eliminar los registros duplicados basándose en la
coincidencia de esa información. Es evidente que los
árboles genealógicos se vuelven menos completos a
medida que se retrocede en el tiempo, por lo que se
decidió incluir en los análisis únicamente a los individuos
F1 nacidos después de 1599. Esto es posterior al
establecimiento de los registros parroquiales de
nacimientos, matrimonios y defunciones en el siglo XVI,
por ejemplo en Inglaterra, Alemania y los Países Bajos, de
donde proceden muchos de los árboles genealógicos.

Resultados

Modelización genética de poblaciones

Selección en función de la frecuencia

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Fig. 3 Proporción de sexos de los nacimientos en la generación 100-500 de Sim. 1 (línea inferior) y Sim 4. (línea superior)
el alelo para la producción del sexo más raro, haciendo que
nazcan más de ese sexo en la siguiente generación. El
aumento de un sexo debido a su menor frecuencia en la
población hizo que se volviera más frecuente, por lo que el
sexo opuesto se convirtió entonces en el sexo más raro y
comenzó a aumentar; y así sucesivamente. Está claro que
en el modelo se produce una selección dependiente de la
frecuencia, exista o no este mecanismo genético en la
naturaleza.
Autocorrelación
En Sim. 1, la proporción de sexos estaba
significativamente autocorrelacionada entre
generaciones (autocorrelación de primer orden = 0,708,
P \ 0,001). Esto ocurrió porque la proporción de sexos
producida por los progenitores en cualquier generación era
el resultado de los alelos que habían heredado de sus
progenitores, lo que provocó que la proporción de sexos
cambiara de forma gradual y no aleatoria de una
generación a la siguiente.
Un alelo m o f dominante
En Sim. 2 y 3 (Fig. 4b y c) los alelos m y f eran dominantes
o recesivos, mientras que en Sim. 1 ninguno de los alelos
era dominante. Se observó que en estas simulaciones
seguía existiendo una proporción de sexos de equilibrio, ya
que la frecuencia dependía de
Fig. 4 Los sexos y genotipos de las crías nacidas en las 30 primeras
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la selección operaba sobre los fenotipos individuales, es
decir, sobre el sexo de cada individuo, que determinaba la
probabilidad de que esos individuos pudieran reproducirse.
En la Fig. 4 y en la Tabla 1 puede verse cómo la frecuencia
de genotipos y alelos se reajustaba por la "exigencia" de la
selección de que nacieran machos o hembras, de modo que
se mantenía un equilibrio en la proporción de sexos
independientemente de la dominancia de los alelos.
Un alelo i dominante
El objetivo de introducir un alelo dominante i era probar si
la selección eliminaría los alelos variantes m y f en favor
del alelo i, porque es bien sabido que la selección
dependiente de la frecuencia llevará la proporción de sexos
hacia un valor de equilibrio. En la tabla 1 se observa que,
independientemente de la relación de dominancia entre los
alelos m y f, a lo largo de 500 generaciones un alelo
dominante i no excluye a los demás alelos.
Aumento de la mortalidad masculina en todas las
generaciones
En Sim. 4, la eliminación de un descendiente varón de cada
familia en todas las generaciones dio como resultado una
proporción media de sexos de 0,553 sobre
500 generaciones, que es significativamente diferente de
generaciones de Sim. 1 (a), Sim. 2 (b) y Sim. 3 (c). En cada caso se ha
alcanzado un estado de equilibrio en F30 y cada sexo y genotipo se
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mantienen en una frecuencia similar hasta F500. Todas las
simulaciones se iniciaron con 1.500 individuos de cada genotipo y
sexo. En Sim. 2 (b) mm nunca nacieron hembras, porque los machos
con el genotipo dominante m
197
produjo sólo hijos, esto causó que las hembras mf desaparecieran en
F18 y que todas las hembras fueran ff a partir de entonces, causando
que los machos mm desaparecieran en F19 porque los hijos no podían
heredar un alelo m de sus madres. En Sim. 3 (c) nunca nacieron
machos ff, porque todos los machos con el alelo dominante f
produjeron sólo hijas, aunque todos los demás genotipos se
mantuvieron en frecuencias estables.
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Cuadro 1 Proporción media de sexos y frecuencias genotípicas y alélicas en cada simulación

Sim Relación alelo-sexoFrecuencias genotípicas (%)Frecuencias alélicas (%)
dominio
mf mm ff mi fi ii m f i

1 m=f 0.501 # 29.34 # 10.45 # 10.34 39.76 60.24

$ 20.7 $ 4.29 $ 24.88
2 m[ f 0.502 # 25.14 # 0.1 # 24.96 12.7 87.3
$ 0.05 $0 $ 49.75
3 m \f 0.499 # 24.96 # 24.9 #0 62.41 37.59
$ 25.06 $ 12.5 $ 12.58
1a i [ (m = f) 0.502 # 13.76 # 5.72 # 5.53 # 10.51 # 10.28 # 4.4 29.94 40.53 29.53
$ 11.17 $ 2.93 $ 10.64 $ 7.15 $ 13.51 $ 4.4
2a i [ (m [ 0.504 # 7.11 # 0.94 # 7.65 # 7.09 # 17.7 # 9.86 11.59 44.03 44.38
f)
$ 3.41 $ 0.26 $ 11.61 $ 3.17 $ 21.33 $ 9.87
3a i [ (m \ f) 0.498 # 9.79 # 10.54 # 0.92 # 16.35 # 6.19 # 6.01 41.63 23.74 34.63
$ 10.66 $ 6.47 $ 4.37 $ 12.45 $ 10.24 $ 6.01
4 m=f 0.553 # 32.0 # 13.39 # 9.88 44.19 55.81
$ 19.79 $ 4.9 $ 20.04
Todas las simulaciones duraron 500 generaciones y comenzaron con 1500 individuos de cada genotipo y sexo.

igualdad, utilizando chi-cuadrado para comparar la

propor- ción media de cada sexo (v2 = 444,23, d.f. = 1, P \ Para comprobar si la proporción de sexos producida por los
0,001), a diferencia de Sim. 1, que era una simulación individuos de uno u otro sexo estaba correlacionada con la
comparable sin mortalidad y en la que la proporción de producida por sus par- entes, se realizó un análisis de
sexos no se desviaba significativamente de la igualdad regresión con la
(v2 = 0,24, d.f. = 1, P [ 0,8). Se puede observar que en
la población había una mayor frecuencia del alelo m y
una mayor frecuencia del genotipo mm en relación con
el genotipo ff (Tabla 1), que era la causa de la mayor
proporción de sexos.

Aumento de la mortalidad masculina en una sola

generación

En Sim. 5, la eliminación de uno o dos machos

prerreproductores de todas las familias en F500 provocó
un pico repentino en la proporción de sexos en F501,
que, en el caso de la eliminación de dos machos,
también fue seguido por un aumento de la proporción de
sexos durante varias generaciones más (Fig. 5). Se utilizó
una prueba chi-cuadrado para comprobar si la proporción
de sexos en cada generación difería de una expectativa
nula de igualdad. Se observó que ninguna generación
difería de la igualdad para 0 machos eliminados;
F501 (P \ 0,001), F507 (P \ 0,01) y F510 (P \ 0,05) dif-
y F501-507 (P \ 0,001) difirieron para 2 machos
eliminados.

Base de datos genealógica

Prueba de asociación de la proporción de sexos F2 y F1

en función del sexo F1, mediante análisis de regresión

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Fig. 5 Resultado de eliminar 0 (círculos), 1 (cuadrados) o 2

(triángulos) machos prerreproductores de cada familia en la
generación F500, sobre la proporción de sexos de la descendencia
nacida en las 10 generaciones siguientes.

variable dependiente como Proporción media de sexos

F2 producida por [1 F1 hermanos completos del mismo
sexo, donde cada hermano tuvo [4 crías. Las variables
independientes fueron la proporción de sexos F1 y el sexo
F1. Los resultados de esta prueba indican que, juntos, el
sexo F1 y la proporción de sexos F1 están
significativamente relacionados con la proporción de
sexos F2 (F 2,1808 = 5,588, P = 0,004), explicando el
0,5% de la variación, mientras que el propio sexo F1 es
un predictor significativo de la proporción de sexos F2 (F
1,1809 = 7,076, P = 0,008), explicando el 0,3% de la
variación. A continuación, se realizó un análisis de
regresión separado para cada sexo de la F1 utilizando los
mismos datos, que mostró lo siguiente

13
200 Evol Biol (2009) 36:190-200

que la proporción de sexos F2 está significativamente
asociada con la proporción de sexos F1 cuando es
producida por descendientes machos F1 (n = 1224, t =
2,584, P = 0,01), explicando la proporción de sexos F1 el
0,5% de la variación en la proporción de sexos F2. Por el
contrario, no se detectó ninguna asociación con la
proporción de sexos F1 cuando la proporción de sexos F2
fue producida por hembras F1 (n = 587, t = 0,269, P =
0,788).
Estimación de la heredabilidad de la relación de sexos
Se puede obtener una estimación de la heredabilidad (h2 ) a
proporción de sexos F1, donde los descendientes F2 fueron
producidos por machos F1 o hembras F1. La variable de
respuesta fueron los datos proporcionales no transformados
de los machos F2 y las hembras F2, mientras que la
proporción de sexos F1 y el número de hijos F1 se
incluyeron como variables explicativas en pruebas
separadas para los machos F1 y las hembras F1. Todos los
registros incluían [1 cría en cada familia. Las pruebas
indican que la proporción de sexos F2 está
significativamente asociada a la proporción de sexos F1
cuando es engendrada por machos F1 (F 1,13420 = 4,403, P =
0,035), pero no cuando es engendrada por hembras F1 (F
1,10987 = 0,004, P = 0,947). El número de crías F1 no fue

partir del valor del coeficiente de regresión parcial [b] en

una descendencia media sobre la regresión de los
progenitores medios, en cuyo caso la heredabilidad de la
proporción de sexos por los machos es de 0,057 ± 0,022.

Prueba de la diferencia absoluta entre la proporción de

sexos F2 y F1 según el sexo F1, utilizando una prueba t
pareada

Se realizó una prueba t pareada para comparar la

diferencia absoluta de la proporción de sexos F1 de la
proporción de sexos F2 media (| proporción de sexos F2
media - proporción de sexos F1 |) entre los hermanos
F1 machos y F1 hembras de las mismas familias. Todas
las familias F1 y F2 tenían [4 descendientes y las
familias F1 tenían al menos un descendiente macho y
una descendiente hembra. Se observó que la diferencia
entre la proporción media de sexos F2 y F1 era menor
para los machos (0,1704 ± 0,0103, 99% c.i., n = 1098)
que para las hembras (0,1704 ± 0,0103, 99% c.i., n =
1098).
(0,1851 ± 0,0109, 99% c .i., n = 1098) hermanos
(t = 2,738, P = 0,006), lo que indica que los machos pro-
ducen una proporción de sexos más similar a la producida
por sus progenitores.

Prueba de asociación de la proporción de sexos F2 y F1

según el sexo F1, utilizando un modelo lineal
generalizado

En los análisis de regresión y de la prueba t sólo se

utilizaron familias con [4 crías, lo que redujo el error
porque los tamaños de familia más grandes dan una mejor
indicación de la verdadera tendencia productora de la
proporción de sexos de los progenitores, pero esto también
redujo el tamaño de la muestra. Con el fin de incluir una
mayor proporción de los datos disponibles, se utilizó un
modelo lineal generalizado con errores binomiales (paquete
estadístico R), que probó si la proporción total de machos
F2 y hembras F2 (nietos) descendientes de padres F0
(abuelos) dependía del número de descendientes F1 o de la

13
Evol Biol (2009) 36:190-200 201
significativa en ambos casos, como tampoco lo fue la Un gen autosómico de expresión masculina
interacción entre el número de crías F1 y la proporción de
sexos F1. En poblaciones experimentales de los crustáceos
Branchipus schaefferi (Beladjal et al. 2002) y Tigriopus
californicus (Voordouw et al. 2005), así como en el gusano
Debate poliqueto Tigriopus californicus (Voordouw et al. 2005), se
ha observado un patrón de herencia en el que los machos
Se ha demostrado con un amplio conjunto de datos muestran una mayor heredabilidad de la proporción de
genealógicos, procedentes en su mayoría de Norteamérica sexos parentales.
y Europa durante los últimos cuatro siglos, que existe un
componente hereditario en la proporción de sexos
humanos. Se observa que los varones tienden a producir
una proporción de sexos como la producida por sus padres,
mientras que las mujeres no. Esto confirma los hallazgos
de Trichopoulos (1967) y Curtsinger et al. (1983).
También corrobora los hallazgos de Morton et al. (1967) y
Khoury et al. (1984) a partir de cruces interraciales, que
mostraron que la proporción de sexos de la descendencia
se aproxima más a la típica de la raza del padre que a la de
la madre.
Un posible problema con los datos genealógicos
utilizados en este estudio es que muchos de ellos fueron
recopilados por aficionados que investigaban sus propios
árboles genealógicos. Aunque los árboles genealógicos se
filtraron en busca de errores y se puede argumentar que los
familiares son las personas más indicadas para investigar
sus propios árboles, es probable que algunos de ellos
contengan conexiones familiares incorrectas y familias
incompletas. Esto se desprende del exceso de varones
previsto en la base de datos, que probablemente se deba a
que los varones son más fáciles de localizar a través del
apellido. Sin embargo, es poco probable que este exceso
de registro de varones haya podido afectar a los resultados
del estudio. En todas las pruebas de los datos, se comprobó
la asociación entre la proporción de sexos producida en
una generación y la proporción de sexos producida por los
hijos o las hijas en la generación siguiente. Se comprobó
no sólo que los machos con más hermanos tenían más
hijos, sino también que los machos con más hermanas
tenían más hijas, lo que no cabría esperar si los resultados
se debieran simplemente a un exceso de registro de
machos.
Otro problema de los datos genealógicos es que la
exactitud de la filiación masculina es difícil de conocer. En
particular, esto influye en la estimación de la heredabilidad
de la proporción de sexos por parte de los machos, que
bien puede ser superior al valor de
0,057 ± 0,022 de la que aquí se informa. Si se asume
razonablemente que la filiación femenina es más precisa
en los datos genealógicos, entonces si las hembras heredan
la proporción de sexos de sus padres será más fácil de
detectar que en los machos. De hecho, no se detectó en las
hembras, lo que sugiere que las hembras no heredan o no
expresan un gen de proporción sexual.

13
202 Evol Biol (2009) 36:190-200

Ophryotrocha labronica (Premoli et al. 1996). De las paternidad de hijos exclusiva o predominantemente
hipótesis que se han ofrecido para explicar este patrón de femeninos o masculinos, aunque no Irving et al. (1999),
herencia, un gen de impulso meiótico en el cromosoma Y mientras que en toros y verracos se ha demostrado de forma
(Beladjal et al. 2002) podría explicar el patrón en humanos. bastante concluyente (Chandler et al. 1998). Graffelman et
Excepto que los datos humanos muestran una variación al. (1999)
continua en la heri- tabilidad, por lo que los machos con
más hermanas tienen tendencia a producir más hijas, lo que
no puede deberse únicamente a un gen del cromosoma Y,
porque dicho gen disminuiría al producir hijas. Si la
tendencia a producir hembras se debiera a genes separados
que suprimen el gen impulsor meiótico, no se observaría
una variación continua. Se ha sugerido la dosificación
variable de un cromosoma B supernumerario determinante
del sexo para explicar la herencia específica masculina y la
variación continua en B. schaefferi (Be- ladjal et al. 2002),
pero los cromosomas supernumerarios son inusuales en
humanos y a menudo se asocian con malformaciones
(Fuster et al. 2004). Otra hipótesis es que un sistema
poligénico otorga al padre el control cigótico sobre el sexo,
de modo que tras la fecundación se modifica la proporción
igualitaria de sexos impuesta por un gen mayor
determinante del sexo en la madre (Premoli et al. 1996),
pero esta idea ha sido criticada sobre la base de que el
sistema poligénico presumiblemente también se
transmitiría a través de las hembras (Voordouw et al.
2005). Un gen autosómico de expresión masculina, del tipo
propuesto aquí, es capaz de explicar los patrones de
proporción de sexos observados en el gusano poliqueto y
los crustáceos, es también la explicación más
parsimoniosa, porque implica herencia común y un único
gen, en lugar de conflicto intragenómico y efectos
poligénicos.
Un indicio de que la herencia es a través de un gen
autosómico es el bajo valor h2 observado. Si el gen
estuviera en el cromosoma Y, la descendencia masculina
heredaría la misma tendencia a producir por sexos que sus
padres y el valor h2 sería más elevado. Un gen autosómico
de expresión masculina también explicaría por qué, aunque
los toros y los verracos parecen tener una tendencia a
producir más de uno u otro sexo (Chandler et al. 1998), no
ha sido posible seleccionar un sesgo de proporción de
sexos sostenible en estos machos. Se debería a que la
descendencia masculina hereda un alelo desconocido de
sus madres, que les hace producir una proporción de sexos
diferente a la de sus padres.

Mecanismo

Un distorsionador de la segregación que actúe en alguna

fase de la espermatogénesis es el mecanismo hereditario
potencial más obvio por el que los machos pueden afectar a
la proporción de sexos. En humanos, Bibbins et al. (1988)
y Dmowski et al. (1979) demostraron una correlación entre
una mayor producción de espermatozoides X o Y y la

13
Evol Biol (2009) 36:190-200 203
examinaron aproximadamente 200 espermatozoides de porque los padres de esa generación heredaron la mitad de
176 hombres mediante análisis FISH. Una media del sus alelos de sus madres, que no se vieron afectadas por la
50,3% de los espermatozoides eran Y, lo que es inferior a mortalidad y por tanto pasaron un complemento normal de
la proporción secundaria de sexos del 51,3% y lleva a la alelos a sus hijos. La proporción de sexos aumenta en las
conclusión de que el sesgo masculino en los nacidos vivos siguientes generaciones, debido a la disminución general
no puede atribuirse a un sesgo sistemático de la de alelos f causada por la mortalidad, que sólo se invierte
proporción de sexos en el semen. Es una conclusión por selección dependiente de la frecuencia varias
razonable, salvo que se basa en la suposición de que existe generaciones después. El parecido de la respuesta a la
una distribución normal en torno a un valor medio del mortalidad es similar a la
51,3% de espermatozoides portadores de Y. Si, de hecho,
existe una distribución normal en torno a un valor medio
del 51,3% de espermatozoides portadores de Y, no es así.
Si, de hecho, existe un polimorfismo en la población, con
tal vez un 20% de hombres que producen más X o más Y,
como predice la presente hipótesis, entonces sólo habría
habido unos 35 varones con esperma sesgado en esta
muestra, más de los cuales podrían haber tenido sesgo X
por azar.
Varios estudios han mostrado una correlación negativa
entre la proporción de sexos y la edad paterna (por
ejemplo, Ruder 1985; James y Rostron 1985; Jacobsen et
al. 1999), lo que indica que existe cierto control paterno
sobre la proporción de sexos. Es posible que esto se deba
a cambios facultativos o relacionados con la edad en un
mecanismo distorsionador de la segregación que actúa en
la espermatogénesis, aunque también podría deberse a
cambios de comportamiento asociados al envejecimiento,
por ejemplo, una menor tasa de copulación (James y
Rostron 1985). El análisis de la heredabilidad en este
estudio no controló la edad de los par- ticipantes, aunque
se cree poco probable que sea un factor explicativo del
resultado, porque para ello sería necesario que la edad de
la paternidad estuviera significativamente correlacionada
entre padres e hijos.

Mortalidad masculina

En Sim. 4, la eliminación de un macho prerreproductivo

de cada familia en cada generación provocó un sesgo
masculino permanente en la proporción de sexos (Fig. 3,
Tabla 1). Esto ocurrió porque la mortalidad provocó un
mayor descenso relativo de los hijos de las familias con
menos hijos, que eran los machos con más probabilidades
de haber heredado el genotipo mf y ff y, por tanto, de
producir descendencia femenina. Es posible pensar en esto
en términos del porcentaje de varones eliminados de cada
familia; eliminar un solo hijo de una familia con dos hijos
elimina el 50% de sus hijos, mientras que de una familia
con cinco hijos, elimina el 20%. En una población, esto se
traduce en una mayor pérdida de varones en las familias
con menos hijos.
En Sim. 5 (Fig. 5), la mortalidad en la generación F500
causó un pico repentino en la proporción de sexos de
F501, por la misma razón descrita anteriormente. La razón
por la que la proporción de sexos disminuye en F502, es
13
204 Evol Biol (2009) 36:190-200

pico de la Primera Guerra Mundial en la Fig. 1. Sin Es interesante que el alelo dominante i no se haya fijado
embargo, la Fig. 1 se basa en la proporción anual de sexos, en la población, aunque esto habría hecho que todos los
mientras que la simulación es por generaciones. Después machos tuvieran la misma descendencia masculina y
de la Primera Guerra Mundial (Fig. 1), la proporción de femenina. Esto sugiere que, por alguna razón, la selección
sexos alcanzó su valor máximo en 1919 (0,5144) y no hace que la proporción de sexos se nivele en un
disminuyó rápidamente en los años siguientes, cayendo por equilibrio estable, sino que hace que persista en un
debajo del valor de 1918 (0,5117) en 1923 (0,5108). Sim. 5 equilibrio dinámico. Hay dos aspectos importantes para
no explica por qué la proporción de sexos disminuyó en en entender por qué ocurre esto:
el espacio de unos pocos años, en lugar de en la generación
siguiente. Se sugiere que esto ocurrió porque los varones
que habían sido demasiado jóvenes para luchar en las
guerras empezaron a alcanzar la madurez sexual y a
engendrar hijos en los años posteriores a la guerra.
Hay que reconocer que la distribución de la mortalidad
masculina en Sim. 4 y Sim. 5 era poco realista. Es obvio,
por ejemplo, que la mortalidad masculina no se distribuyó
de forma completamente uniforme entre las familias
durante las guerras de , como ocurrió en las simulaciones;
no obstante, también parece que no ocurrió de forma
completamente aleatoria. Una búsqueda en los registros de
servicio del ejército británico en la Primera Guerra
Mundial (1914-1920), recientemente disponibles en línea
(Ancestry.com 2008), muestra que para 711.547 soldados
de entre 16 y 60 años en 1920, su edad media en 1914 al
estallar la guerra era de 26,78 años y la edad modal de 18
años. El 50,3% de estos soldados habían nacido con 12
años de diferencia (1888-1899) y el 95,3% entre 29 años
(1872-1900). Parece que los soldados procedían de una
cohorte de edad bastante reducida, lo que muy
posiblemente hizo que estuvieran distribuidos de manera
bastante uniforme entre las familias de la nación, aunque se
requieren más trabajos para confirmarlo.

Un polimorfismo estable

Se demostró en las simulaciones del modelo (Figs. 3, 4)

que la selección que actúa sobre el gen propuesto hará que
la frecuencia de nacimientos de cada sexo oscile
continuamente de un exceso de un sexo a otro, ya que la
proporción de sexos se mantiene cercana a la igualdad en
un equilibrio dinámico. Cabe destacar que autores
anteriores han descrito oscilaciones en la proporción de
sexos humanos, que se producen con una amplitud
aproximada de 30 años y dentro de rangos notablemente
restringidos (Gini 1955; James 1995), que pueden
explicarse por este resultado.
Resulta interesante que cuando el alelo m o f era
dominante, la proporción de sexos se mantenía cercana a la
igualdad. Esto demuestra que la proporción de sexos en la
cría puede ser exclusivamente masculina o exclusivamente
femenina, mientras que la proporción de sexos en la
población puede ser 1:1, un patrón que se ha observado en
el caracol de agua dulce Pomacea canaliculata (Yusa y
Suzuki 2003).

13
Evol Biol (2009) 36:190-200 205
En primer lugar, consideremos el modelo simple de asignación de sexos, Charnov (1982) explica que una
proporción de sexos de Shaw y Mohler (1953), que mayor mortalidad masculina en la infancia provoca un
demostró que "[c]uando la proporción de sexos primaria aumento de la proporción de sexos primarios, porque libera
de una población no es 0,5, la selección favorece a los recursos de los padres para invertirlos en otras crías, lo que
genes de proporción de sexos cuyo aumento de frecuencia hace que la selección favorezca la sobreproducción de
provocará un desplazamiento...". machos para sustituir a los que mueren. Una dificultad de
más cerca de 0,5... [pero cuando] la proporción de sexos de esta explicación es que los detalles reales de la selección
la población es no quedan claros y no se explica cómo la selección hace
ya 0,5 no hay selección para los genes de la proporción de que las diferencias en el gasto de recursos de los padres
sexos, sea cual sea la dirección o la magnitud de sus afecten a los genes que éstos transmiten a sus hijos.
efectos" (Shaw y Mohler 1953). No hay selección cuando
la proporción de sexos está en 0,5, porque todos los
individuos tienen las mismas posibilidades de
reproducirse. Esto explica por qué el alelo dominante i no
excluyó a los alelos m y f en Sim.
4. Si la proporción de sexos de la población reproductora
está sesgada hacia un sexo, la selección dependiente de la
frecuencia hará que los individuos que producen
descendencia del sexo más frecuente transmitan menos de
sus genes. A medida que la proporción de sexos de la
población se acerca a 0,5, la fuerza de la selección se
debilita progresivamente, hasta que en 0,5 no importa la
proporción de sexos de la descendencia, porque todos los
individuos tienen las mismas posibilidades de
reproducirse y los alelos que sesgan la proporción de
sexos no pueden ser deseleccionados.
En segundo lugar, hay que entender por qué la
proporción de sexos se desvía de la igualdad una vez que
la selección la ha devuelto a la igualdad. Consideremos
una generación F1 en la que la proporción de sexos al
nacer se ha igualado tras haber sido masculina en la
generación F0. Los individuos nacidos en la generación
F1 han heredado su genotipo de la generación F0, en la
que los machos eran el sexo más frecuente y las hembras
tenían más posibilidades de reproducirse. Como
consecuencia, los individuos de la F1 tenían más
probabilidades de heredar la tendencia a producir
descendencia femenina, lo que significa que cuando los
machos de la F1 se reproducen (y cada individuo tiene las
mismas posibilidades de reproducirse cuando la
proporción de sexos es igual) la proporción de sexos de la
descendencia de la F2 tendrá un sesgo femenino. Debido a
que la selección actúa efectivamente para invertir los
sesgos en la proporción de sexos, pero no hay selección
cuando la proporción de sexos es igual, la proporción de
sexos oscila perpetuamente de un exceso de un sexo a
otro. Es un proceso de tipo homeostático.

Asignación por sexo

La teoría de la proporción de sexos que se basa en el

principio de inversión igualitaria se describe a menudo
como teoría de la asignación de sexos, porque se basa en
el concepto de que los recursos se asignan a la producción
de uno u otro sexo. En su explicación de la teoría de la

13
206 Evol Biol (2009) 36:190-200

su descendencia. Es cierto que la teoría de la asignación de de sexos de su descendencia en respuesta a las condiciones
sexos explica muchos fenómenos de la proporción de imperantes, con el fin de aumentar la probabilidad de que su
sexos en términos de ajuste facultativo, pero no está claro descendencia sobreviva y se reproduzca.
que Charnov (1982) o Fisher (1930) estuvieran
Agradecimientos Agradezco especialmente a Marion Petrie sus
describiendo una selección que actúa sobre un mecanismo consejos y comentarios. También quiero dar las gracias a Daryl
facultativo para sesgar la proporción de sexos en respuesta Shanley,
a la mortalidad de los machos . Si el mecanismo no es
facultativo, para que el gasto de recursos de los padres
afecte a los genes que los progenitores transmiten a la
descendencia, debe afectar a los genes que se transmiten a
los gametos durante la meiosis, lo que implicaría
segregación no aleatoria, no mendeliana. De hecho, se ha
planteado la hipótesis de que la segregación no mendeliana
debida a la acción de genes impulsores de la meiosis
explicaría las crías masculinas o femeninas sesgadas en
varias especies, así como la mayor heri- tabilidad de la
proporción de sexos parentales por parte de los machos de
B. schaefferi (Beladjal et al. 2002). No obstante, hay que
señalar que las pruebas de la existencia de genes de
impulsión meiótica son provisionales, ya que no se han
encontrado marcadores genéticos y la existencia de los
genes se infiere de las proporciones de sexos de las crías en
los cruces (Pomiankowski y Hurst 1999).
En contraste con un mecanismo de tipo meiótico, el
mecanismo genético propuesto en el presente estudio
funciona por segregación mendeliana y aleatoria de alelos,
que es típica de los sistemas genéticos. Puede explicar
cómo la selección dependiente de la frecuencia regula la
proporción de sexos, cómo el aumento de la mortalidad
masculina hace que aumente la proporción de sexos y por
qué se producen la correlación y las oscilaciones auto- .
También sugiere que el reciente descenso de los
nacimientos masculinos en muchos países se debe a la
selección dependiente de la frecuencia reajusta a la baja la
proporción de sexos tras el máximo alcanzado en las
generaciones posteriores a las Guerras Mundiales, debido a
la pérdida masiva de hombres jóvenes y sus genes, durante
los conflictos.
La selección actúa en la interfaz entre el individuo y la
población, a través de la probabilidad de que un individuo
encuentre un miembro del sexo opuesto con el que
reproducirse. No actúa directamente sobre la proporción de
espermatozoides X:Y ni sobre la proporción de hijos e
hijas, sino que se ve afectada indirectamente por la
probabilidad de que esos hijos e hijas puedan reproducirse
y transmitir así los alelos que les hicieron ser machos o
hembras. Una desviación en la proporción de sexos de la
población no se corrige mediante una respuesta fisiológica
en los progenitores, aunque esto es lo que parece ocurrir
con el aumento inmediato de nacimientos masculinos tras
las guerras. Es importante distinguir entre el mecanismo
genético descrito aquí y los mecanismos facultativos de
control de la proporción de sexos, que son respuestas
fisiológicas en las que un progenitor ajusta la proporción

13
Evol Biol (2009) 36:190-200 207
Morris Gosling, Christopher Redfern y Richard Hetherington por sus Gray, R. H., Simpson, J. L., Bitto, A. C., Queenan, J. T., Li, C. J.,
comentarios y sugerencias durante esta investigación, así como a Kambic, R. T., et al. (1998). Sex ratio associated with timing of
William H. James y a un árbitro anónimo por sus constructivos insemination and length of the follicular phase in planned and
comentarios durante la revisión por pares. También agradezco a los
autores de los árboles genealógicos que hayan compartido su valioso
trabajo en línea.

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