LA CONDUCTA DE LOS

ANIMALES
LA EVOLUCION EXPERIMENTAL CON UN MODELO DE INSECTOS REVELA QUE EL
COMPORTAMIENTO HOMOSEXUAL EN EL MACHO OCURRE DEBIDO A LA OPCION DE UNA
ELECCION INCORRECTA DE PAREJA

La existencia de un comportamiento sexual en el animal macho-homosexual (SSB) generalizando

es desconcertante:

¿Por qué la evolución permite que exista una actividad homosexual costosa, cuando la
reproducción se logra principalmente a través de parejas heterosexuales? Aquí, usamos la
evolución experimental para entender por qué en el escarabajo harina (Tribolium castaneum)
ocurre la (SSB)

. Al variar la proporción de sexos operacionales de adulto cruzando la generación de 82-106,

nosotros creamos regímenes evolutivos divergentes que seleccionamos a favor o en contra del
SSB dependiendo de su función.

Los regímenes sesgados por los macho (90:10 M: F) generaron una fuerte selección en los machos
de la competencia intrasexual, y exigió mejorar la capacidad para localizar e identificar parejas
femeninas. A diferencia, de los regímenes sesgados por las mujeres (10:90 M: F) generó una débil
competencia masculina y una selección relajada en las habilidades de búsqueda de pareja

Si la función del macho SSB es cruzarse sexualmente con otros seleccionados machos, debería ser
más evidente dentro de los regímenes sesgados por los hombres, donde la competencia
reproductiva es nueve veces mayor que en el Regímenes sesgados a las mujeres. Por el contrario,
si SSB existe debido a una elección de pareja imprecisa, debería reducirse en Regímenes sesgados
por los hombres, donde los hombres experimentan una selección más fuerte para mejorar la
búsqueda de pareja y habilidades de discriminación que en el régimen sesgado por las mujeres,
donde la mayoría de los posibles objetivos de apareamiento son hembra-macho. Siguiendo estos
regímenes evolutivos divergentes, medimos la participación masculina en SSB a través de
experimentos de elección que presentan simultáneamente objetivos de apareamiento hembra y
macho.

Hombres de ambos regímenes muestran niveles generales similares de actividad de apareamiento.

Sin embargo, hubo diferencias significativas en los niveles de SSB entre los dos regímenes: machos
que evolucionaron a través de numerosos apareamientos sesgadas por machos ubicados,
montado y apareado con mayor frecuencia con los objetivos femeninos. A diferencia, los hombres
de sesgo femenino las historias de selección se aparearon con menos frecuencia con las hembras,
exhibiendo una elección casi aleatoria entre machos y objetivos femeninos en su primer intento
de apareamiento. Siguiendo la evolución experimental, por lo tanto, concluimos que SSB no
funciona sexualmente cruzándose con el macho seleccionado, sino que ocurre porque los machos
fallan al elegir las hembras como compañeras. (http://creativecommons.org/licenses/ by/4.0/).
El comportamiento sexual animal del mismo sexo (SSB), cuando los machos hacen esfuerzos de
apareamiento en machos de su propia especie, ha sido registrado niveles significativos en grandes
cantidades de taxones animales (Bagemihl, 1999; Bailey & Zuk, 2009; MacFarlane, Blomberg, &

Vasey, 2010; Scharf y Martin, 2013). Este extenso SSB presenta un enigma evolutivo: ¿por qué la
selección permite a los machos de muchas especies emplear significativamente el SSB cuando no
generan beneficios reproductivos directos, pero incurre en valores obvios?

Emplear cualquier comportamiento sexual aumenta la vulnerabilidad a la depredación, daño y

enfermedad (Daly, 2013; Lehtonen, Jennions y Kokko, 2012); el SSB impone estos valores, y
potencialmente más. Por ejemplo:

La actividad sexual entre el grupo un de machos del mismo sexo genera significativamente
aumento de la mortalidad en comparación con el sexo mixto o solo femenino, grupos de moscas
de vals, xanthostoma de Prochyliza, gorgojos del frijol, Callosobruchus maculatus (Maklakov y
Bonduriansky, 2009) y Escarabajos de harina, Tribolium spp. (Spratt, 1980). Importantemente,
así como incurriendo en estos valores directos, los machos que participan en el SSB también
reducirán sus perspectivas actuales y futuras para su reproducción con una hembra (Maklakov &
Bonduriansky 2009; Van Gossum , De Bruyn, & Stocks,2005)

Especialmente cuando la producción de esperma es limitada (Pitnick, 1993;

Wedell, Gage y Parker, 2002).

Hay una serie de explicaciones para la existencia generalizada.

La posesión de SSB en el macho (revisado en Bailey & Zuk, 2009; Caballero-

Mendieta y Cordero, 2012; Scharf y Martin, 2013), que pueden ser

Ampliamente dividido en (1), explicaciones basadas en estrategias dentro de la competencia

entre los machos por reproducción versus (2) ,imprecisiones de Elección de pareja. Explicaciones
para SSB a través de la competencia en el macho se puede dividir en estrategias que (1) mejoran el
apareamiento del macho en funciones (Carayon, 1974; McRobert &Tompkins, 1988), estado
(Kotrschal, Hemetsberger y Weiss, 2006) o atractivo (Bierbach, Jung, Hornung, Streit y Plath et
al., 2013) o (2) dañar la relación de los competidores masculinos por lesión (Abele y Gilchrist,
1977; Baker, 1983; Bieman y Witter, 1982), distracción (Macías García y Valero, 2001; Thornhill,
1979) o colocación (de Waal, 1987; Peschke, 1985).

Ambas explicaciones son fundamentales se basan en la teoría de que SSB demuestra la aptitud
reproductiva de un macho frente a animales sexualmente seleccionados, competencia de elección
del macho o hembra (Fisher & Cox, 2011). Por el contrario, las explicaciones basadas en
inexactitudes dentro de la elección de parejas se deriva principalmente de interpretaciones que
los machos no logran diferenciar correctamente entre los sexos, debidamente a la fisiología o
trastornos del desarrollo (Roselli, Reddy y Kaufman, 2011; Zhang

& Odenwald, 1995), efectos pleiotrópicos (Berger et al., 2016;

Hoskins, Ritchie y Bailey, 2015; Sanders et al., 2014) o antinatural

Factores próximos (Bonnet et al., 2016; Dukas, 2010; Lee, Kim,

Dunning y Han, 2008). Aunque estas explicaciones identifican SSB como táctica
fundamentalmente errónea, a menudo teorizan que ocurre porque su valor es menos
consecuente que el de potencialmente oportunidades de apareamiento perdidas con las hembras
cuando hay mayor Diferencia sobre compañeros, especialmente en condiciones donde más los
sistemas de reconocimiento de pareja exigentes son un desafío para mantener (Bailey y French,
2012; Marco y Lizana, 2002; Scharf y Martin, 2013).

Las pruebas empíricas entre estas explicaciones divergentes, No se revelaron una razón constante
para la existencia generalizada de SSB, y existe una considerable variación entre los diferentes
taxones en SSB (Scharf y Martin, 2013), incluso cuando las especies están muy relacionados
(Serrano, Castro, Toro y López-Fanjul, 2000).

Estos diferentes resultados del estudio podrían ser la consecuencia de que SSB tenga diferentes
funciones en diferentes taxones y / o circunstancias. Aquí, Empleamos la evolución experimental
dentro de una especie para probar explícitamente si la competencia del macho o la pareja
imprecisa, la discriminación puede explicar la SSB del macho. Utilizamos la harina roja. Escarabajo,
Tribolium castaneum, una especie promiscua donde SSB es reconocido (Levan, Fedina y Lewis,
2009). En este modelo, SSB genera costos medibles: cuando los machos T. castaneum invierten en
comportamiento homosexual que no están buscando, cortejar o aparearse con hembras y
fertilizar sus huevos. Además, hay alguna evidencia indirecta de que SSB podría funcionar en la
competencia intrasexual al reducir la duración de la vida masculina rival:

el promedio de vida de los adultos en grupos de machos de un solo sexo estaba bajo la mitad de
los machos en aislamiento, o de hembras en grupos de un solo sexo, y muchos de los machos
muertos en la condición grupal exhibieron depósitos blancos endurecidos alrededor de la boca y la
punta del abdomen (Spratt, 1980).

Aplicamos regímenes experimentales de evolución divergentes que nos permitió probar entre las
dos hipótesis centrales que ocurre en SSB (1) porque genera beneficios sexualmente seleccionados
para los machos a través de la competencia o (2) porque los machos no se identifican
perfectamente con la hembras, por lo que se aparean indiscriminadamente con cualquier adulto
para maximizar Oportunidades de apareamiento femenino. Manteniendo réplica independientes
las líneas pendientes evolucionaron a través de la divergencia de sexo operacional de adultos
(Lumley et al., 2015; Michalczyk et al., 2011b), entonces condujo ensayos de elección de pareja
estrictamente controlados para medir cómo la evolución experimental bajo diferentes regímenes
de selección sexual había formado SSB en el macho. Nuestras líneas sesgadas a los machos fueron
reproducidas a través de apareamiento operacionales de adultos que contienen 90 machos y 10
hembras, mientras que las líneas sesgadas por hembras se reproducen utilizando 10 machos y 90
mujeres. Bajo regímenes sesgados por los hombres, los hombres deben alcanzar fertilizaciones
ante fuertes niveles de selección sexual de competencia masculina. En tándem, los machos en
condiciones de sesgo masculino las opciones se enfrentan a una selección mucho mayor para
desarrollar habilidades que mejoren ubicación del compañero y discriminación, porque las
mujeres son raras en el población adulta Las condiciones sesgadas por los hombres, por lo tanto,
promoverán La evolución de los comportamientos en los machos mejoran simultáneamente
competencia entre los machos y mejorar la ubicación de la hembra y el compañero discriminación.
Por el contrario, en condiciones de sesgo femenino,

La competencia entre los machos es débil, y los machos experimentan mucho más Selección
relajada para localizar y discriminar entre potenciales compañeros porque nueve de cada 10
adultos encontrados son mujeres.

Nuestros regímenes sesgados por las hembras relajan la selección sobre la evolución. Por lo tanto
los comportamientos entre los machos se requieren para la competencia reproductiva, mientras
que al mismo tiempo debilita la selección en la búsqueda de pareja y habilidades de exclusión.

Las Densidades de población adulta (N = 100) en cada línea y en ambas los regímenes se
mantuvieron idénticos en todo momento para mantener la igualdad de adultos tasas de
encuentro. Dado que T. castaneum es una especie promiscua (Fedina y Lewis, 2008) en el que las
hembras se aparean repetidamente con múltiples machos (Michalczyk et al., 2011a) y los machos
tienen sub- tasa de apareamiento y potencial de fertilización (Lumley et al., 2015), se esperaba
que las tasas de encuentro entre hombres y mujeres se corrigieran tarde de cerca con la relación
de sexo operacional. Aunque hay evidencia limitada de ello, si la hembra de T. castaneum toma
‘tiempo fuera’ de actividad de apareamiento después de la cópula, esto solo exacerbará la
diferencias en la selección que actúa en SSB entre nuestros prejuicios masculinos y regímenes
sesgados por las mujeres: más oportunidades de apareamiento en Las líneas sesgadas por los
hombres aumentarían cualquier "tiempo de espera" femenino en ese régimen, haciendo que las
mujeres sean aún más raras y, por lo tanto, más Aumentar la selección de hombres de la
competencia masculina y búsqueda de pareja femenina y exclusión.

El trabajo previo con estas líneas ha confirmado que la competitividad reproductiva del macho ha
evolucionado para hacerse más fuerte, siguiendo la selección en condiciones de sesgo masculino
(Godwin et al., 2017) Los regímenes contrastantes, por lo tanto, proporcionan una oportunidad
ideal. La sintonía para probar entre explicaciones para la evolución del comportamiento del macho
homosexual Si SSB funciona dentro de la competencia del macho, señalización de práctica de
apareamiento o alguna otra ruta sexualmente seleccionada para mejorar indirectamente la
reproducción del estado del macho conductor, entonces predeciríamos una mayor selección para
SSB bajo el régimen de selección sexual fuerte y sesgado por los machos. Machos que
evolucionaron a través de niveles más fuertes de selección sexual del macho Por lo tanto, el
régimen sesgado debe exhibir un mayor nivel de SSB. Por otro lado, si SSB existe porque los
machos no pueden encontrar y reconocer a las compañeras correctamente, entonces
esperaríamos resultado inverso: los machos del régimen sesgado por los machos se han
enfrentado Selección más fuerte para mejorar sus habilidades de localización y identificando a las
hembras como compañeras y, por lo tanto, deberían evolucionar más bajo niveles de SSB.
Aplicando esta lógica a la inversa, si el SSB masculino funciona dentro de la competencia de
machos de re-sesgos femeninos los gimes expuestos a niveles relajados de selección sexual
deberían participar menos en SSB. Sin embargo, si SSB es el resultado de una mujer errónea
reconocimiento, luego la selección relajada en la ubicación del compañero y exclusión en nuestros
regímenes sesgados a las mujeres (donde la mayoría de las compañeras adultas potenciales son
mujeres) debería dar lugar a niveles más altos de SSB entre hombres con sesgo femenino.
Habiendo evolucionado líneas replicadas a través de 82 y 106 generaciones de estas intensidades
contrastantes de selección en SSB dependiendo de su función, luego usamos exper-Ensayos de
elección de pareja para revelar qué fuerzas evolutivas influir en la existencia del comportamiento
homosexual masculino.

METODOS

LA EVOLUCION EXPERIMENTAL Y EL MODELO T.CASTANEUM

Tribolium castaneum demuestra niveles significativos de SSB (Levan et al., 2009; Martin, Kruse, &
Switzer, 2015; Spratt, 1980), Es cultivado fácilmente en el laboratorio bajo control experimental,
participa libremente en un comportamiento de apareamiento medible y puede criarse de huevo a
adulto en 1 mes (Sokoloff, 1972).

Los escarabajos se mantuvieron en densidad controlada, sin solapamiento generaciones en

condiciones estándar (30 ± 1 - C, 60 ± 5% relativo humedad y 16: 8 h claro: oscuro) con forraje ad
libitum compuesto de harina orgánica y levadura (9: 1 en volumen) cubierta con avena para
tracción (detalles en Godwin et al., 2017; Lumley et al., 2015; Michalczyk et al., 2011b,
Michalczyk, Martin, Millard, Emerson y Gage, 2010).

La evolución experimental se aplicó alterando la operación adulta. Proporción de apareamiento

nacional en cada generación para crear machos o Condiciones de reproducción sesgadas por la
mujer, como se describió anteriormente en detalle (Michalczyk et al., 2011b; Lumley et al., 2015).
Experi La evolución mental tuvo lugar a través de seis líneas independientes, tres por régimen. En
el régimen con prejuicios masculinos, 90 hombres y 10 mujeres (todos previamente sin aparear) se
colocaron en forraje fresco durante 7 días de reproducción, después de lo cual los adultos fueron
retirados y los huevos y la descendencia dejó de desarrollarse para la próxima generación (Fig. 1a).
El régimen sesgado hacia las hembras fue diseñado de la misma manera, excepto que la
proporción de sexos operacionales de adultos se invirtió, que comprende 90 hembras y 10
machos. En el régimen sesgado a la mujer, la reproducción por lo tanto, los hombres eran nueve
veces más propensos a encontrarse con una mujer que el régimen sesgado por los hombres, y
sufren nueve veces menos la competición para el éxito reproductivo. Mientras que estos
prejuicios masculinos y femeninos
IMAGEN:

FIGURA1.Evolución experimental y diseños de elección de pareja para investigar la función de

comportamiento sexual en los machos del mismo sexo. (a) Cada generación a través de la
evolución experimental, los machos en el régimen con sesgo femenino (FBR) encontraron
compañeras nueve veces con más frecuencia y nueve veces menos competencia masculina. Los
machos en el sesgo masculino régimen (MBR) experimentó fortalezas de selección invertidas de la
competencia entre los machos y exclusión de pareja. Ambos regímenes consistieron en tres que
evolucionaron independientemente Replicar líneas. (b) En los ensayos de elección de pareja, los
machos focales de la línea de selección FBR y MBR fueron provisto de una elección simultánea de
objetivos vírgenes masculinos y femeninos, los cuales estaban atados para evitar la interacción o
interferencia entre ellos. Si los machos MBR invertido mayores cantidades relativas de esfuerzo
de apareamiento que los machos FBR en el objetivo macho, La hipótesis de que SSB funciona en la
competencia masculina sexualmente seleccionada es soportado. Si los machos MBR invirtieron
menos esfuerzo relativo de apareamiento que los machos FBR en el objetivo masculino, la
hipótesis de que SSB ocurre a través de una discriminación de pareja inexacta es soportado.

Las relaciones sexuales operacionales en serie se generan intensidades de selección de la

competencia reproductiva y las habilidades de búsqueda de paradas, sus estructuras para adultos
crean tamaños de población eficaces teóricos idénticos, con una detección de micro satélites
revelando niveles similares de heterozigosidad entre los regímenes (Lumley et al., 2015). Además,
las densidades de población adultas (n ¼ 100) también igualaron la frecuencia del encuentro para
adultos

ENSAYO DE ELECCION DE PAREJA

Los ensayos de elección de pareja se realizaron a través de dos experimentos, se repiten después
de las 82 y 106 generaciones. Comportamiento de apareamiento de "focal" EL machos de la
evolución experimental sesgada por machos y hembras los regímenes se analizaron dentro de
tríos experimentales, donde simultanea Se presentó una elección neosa de un "objetivo" sexual
masculino y femenino el macho focal (Fig. 1b). Todos los adultos en los ensayos de elección de
pareja fueron criado hasta la edad adulta en idénticas condiciones, siendo aislado tardó y
apareamiento como pupas, y luego se almacenó individualmente en forrajes Tubos Eppendorf de
1,5 ml para metamorfosearse en imagos adultos, y luego permitió 12 ± 2 días después de la
clausura para asegurar la madurez sexual (Michalczyk et al., 2011b). El almacenamiento individual
garantiza que todos los adultos, en los ensayos fueron vírgenes no apareadas y, por lo tanto, sin el
potencial de variación no controla la derivada del apareamiento previo y actividades de
inseminación. Todos los adultos emergieron bajo condiciones idénticas. de esta manera,
estandarizando cualquier efecto condicionante socio sexual eso podría haber influido en el
comportamiento de apareamiento y SSB (Dukas, 2010;(Engel, Manner, Ayasse y Steiger, 2015;
Fedina y Lewis, 2008). Los ensayos de elección de pareja se realizaron en plástico de 5 cm de
diámetro. Platos con pisos ligeramente rayados para ayudar a la tracción. Cada trío consistió de
(1) la línea de selección focal masculina (ya sea de Macho-hembra fondo sesgado y marcado con
una mancha de pintura blanca en el tórax), cuyo comportamiento sexual fue registrado, y (2) el
hombre y (3) objetivo de apareamiento hembra. Todos los objetivos proceden de Georgia 1 stock
de laboratorio estándar, que es ancestral al experimento

el recuento de líneas evolucionadas. Para permitir la elección focal del compañero masculino y
restringir interferencia confusa entre los tres adultos, hombres y mujeres los objetivos masculinos
se ataron usando longitudes de 2 cm de seda ultra fina de Algodón atado entre el tórax y el
abdomen de cualquier adulto. Los objetivos estaban atados a lados opuestos del apareamiento de
la placa de Petri arena (marcada como masculina o femenina y orientada al azar) y podían
moverse libremente dentro de sus propios hemisferios, pero no podían interactuar y aparearse
entre sí, transferir sustancias como feromonas o hidrocarburos cuticulares por contacto directo, o
inter preocuparse o interrumpir los intentos de montaje o apareamiento del macho focal con el
objetivo opuesto (Arnaud y Haubruge, 1999; Scharf y Martin, 2013). Nuestros tríos de elección
de pareja fueron diseñados para dar al macho focal la máxima oportunidad de expresar su
comportamiento sexual, al tiempo que limita la interferencia, el cortejo, el apareamiento o el
contacto directo de El comportamiento sexual se midió en un total de N = 145 tríos.

Que contienen machos sesgados a los machos, y N ¼ 141 tríos que contienen Machos con sesgo
femenino. Para evaluar el comportamiento sexual, los machos focales de cualquiera de los
antecedentes experimentales de evolución se introdujeron en el centro de la arena de
apareamiento de la placa de Petri, equidistante del macho y objetivos femeninos.
Comportamiento sexual del hombre focal con cualquiera de los objetivos luego se registró durante
15 minutos a 30 ± 1 - C, 60 ± 5% de humedad relativa midity (Lumley et al., 2015). El
comportamiento sexual se clasificó en ya sea (1) montaje, donde el macho focal intentó copular
con el objetivo pero no permaneció en su dorso durante 36 s, o (2) apareamiento donde el macho
focal mantuvo un copulador montado posición en el dorso del objetivo durante más de 36 s, lo
que se conoce para correlacionar con la transferencia exitosa de espermatóforos a las mujeres en
T. castaneum (Bloch Qazi, Herbeck y Lewis, 1996). Por lo tanto, montaje y la frecuencia de
apareamiento y las duraciones fueron registradas por observadores, permitiendo los siguientes
comportamientos sexuales exhibidos por el focal competencia masculina por parte de los adultos
objetivo.

Macho a analizar: (1) comportamiento total de montaje y apareamiento; (2) la latencia al primer
montaje y apareamiento y el sexo del primero objetivo de montaje y apareamiento; (3) la
proporción de montaje total y / o eventos de apareamiento en el objetivo femenino o masculino, y
(4) el proporción del tiempo total dentro del período de observación de 15 minutos invertido en
montar o aparear cualquiera de los objetivos.

NOTA ETICA

Los escarabajos se mantuvieron en condiciones y se observaron en interacciones de apareamiento

específicas, que son componentes normales de su ciclo de vida (Fedina y Lewis, 2008; Levan et al.,
2009; Martin et al., 2015; Sokoloff, 1972; Spratt, 1980). No hay procedimientos invasivos.

se aplicaron. Aunque los "objetivos" de apareamiento macho y hembra eran atados para
asegurarse de que no se aparearon entre sí o interrumpieron intentos de apareamiento del macho
focal con el otro objetivo, podrían moverse libremente dentro de sus propios hemisferios y por lo
tanto fueron capaces para resistir físicamente los intentos de apareamiento del macho focal.
Después de cada 15 min período de observación, los escarabajos fueron devueltos a su stock
poblaciones

ANALISIS DE DATOS

Todos los datos se analizaron con R.3.3.2 (R Core Team, 2017a) utilizando el contenedor
RStudio.0.99.903 (RStudio Team, 2016) y gráficos trazado usando ‘ggplot {ggplot2}’ (Wickham &
Chang, 2016, siguiente ; Weissgerber, Milic, Winham y Garovic, 2015). Los datos fueron
analizados utilizando modelos mixtos lineales generalizados (GLMM) y máximo Los modelos se
ajustaron utilizando la probabilidad máxima de error restringido (REML) disponible en "glmer
{lme4}" (Bates et al., 2016). Lo mas La distribución de errores apropiada para cada GLMM fue
seleccionada por examinar parcelas residuales de diagnóstico (Bolker et al., 2008; Crawley, 2013;
Thomas et al., 2015). El montaje total y el acoplamiento de fre- las frecuencias en ambos
objetivos se analizaron utilizando una distribución de Poisson con una función de enlace de
registro. La proporción de machos montando y el apareamiento del blanco hembra usó por
primera vez un GLMM binomial de Bernoulli (donde 1 ¼ de montaje / apareamiento de la hembra
primero o 0 ¼ de montaje / aparearse primero con el objetivo masculino) con una función de
enlace logit. El PRO- porción de eventos de montaje, eventos de apareamiento, duración total
montaje y duración total de apareamiento que el macho pasó en el objetivo femenino (de los
totales gastados en hombres y mujeres objetivos) se analizaron utilizando GLMM binomiales con
enlace logit funciones (Thomas et al., 2015). En todos los análisis, el régimen de evolución
experimental (Male- o Sesgo femenino) fue ingresado como un factor fijo, y sus tres líneas
replicadas dependientes anidadas como factores aleatorios, junto con La generación de muestreo
y la repetición experimental (Bates, Machler, € Bolker y Walker, 2015). Después de ajustar cada
modelo, el significado La cancelación del régimen de evolución experimental fue evaluada por un
prueba de razón de probabilidad entre modelos, con y sin el factor de interés, utilizando pruebas
de c2 en "drop1 {stats}" (Bolker et al., 2008; R Core Equipo, 2017b).

RESULTADOS

No hubo diferencias generales entre el sesgo masculino y Los machos focales del régimen sesgado
por las hembras en su actividad de apareamiento, irre-espectral del objetivo masculino o
femenino. En promedio, régimen sesgado por los hombres los machos participaron en 4.3 ± 0.2
montajes dentro de cada prueba de 15 min, y Machos con sesgo femenino involucrados en 4.4 ±
0.2 montajes (c2 3,283 ¼ 0.1, P = 0,780; Fig. 2a). La frecuencia de apareamiento también fue
similar entre focales antecedentes del régimen masculino (independientemente del objetivo):
masculino- polarizados ¼ 1.8 ± 0.1 acoplamientos y hembra polarizados ¼ 1.7 ± 0.1 acoplamientos
por machos focales (c2 3.211 = 0.7, P = 0.400; Fig. 2b). Por otra parte, hay no hubo diferencias
entre los focales sesgados por los hombres y los sesgos por los machos en tiempo total invertido
en montar ambos objetivos (c2 3,283 ¼ 0.1, P = 0,760; Fig. 2c), o en su esfuerzo de apareamiento
total (c2 3,211 ¼ 0.1, P = 0,790; Fig. 2d). Los regímenes experimentales contrastantes de
evolución por lo tanto, no había causado divergencia en la actividad general de apareamiento
masculino a través de nuestras pruebas. Compromiso del macho en el comportamiento
homosexual Primero montaje y apareamiento Machos focales de la evolución experimental
sesgada por los machos los gimes tenían un 20% menos de probabilidades de montar el objetivo
masculino primero en comparación con machos focales de fondos sesgados a mujeres (c2 3,283 ¼
9.4, P = 0,002; Fig. 3a). Los machos predispuestos por los machos mostraron una clara
preferencia para los objetivos femeninos, con el 71% de las primeras monturas sobre la hembra.

Por el contrario, los hombres del régimen sesgado a las mujeres exhibieron cerca elección
aleatoria sobre su primer compañero de apareamiento, con el 49% de los primeros monturas que
ocurren en objetivos masculinos versus 51% en objetivos femeninos. Cuando analizamos
"emparejamientos", donde se monta en el copulador posición duró más de 36 s, 77% de los
hombres con sesgo masculino comprometidos con su primer apareamiento con el objetivo
femenino, en comparación con el 60% de los machos con sesgo femenino (c2 3.211 = 7,4, P =
0,007; Fig. 3b). Frecuencias de montaje y apareamiento Aunque no hubo diferencias en el montaje
general o frecuencias de apareamiento por machos entre cualquiera de las evoluciones
experimentales regímenes (Fig. 2), los machos con sesgo masculino realizaron un 9% menos
montajes en los objetivos masculinos que los machos con sesgo femenino (c2 3.283 = 4.4, P =
0.036; Fig. 4a). Además, como proporción del total apareamientos, los machos predispuestos por
los machos invirtieron un 12% más de su apareamiento frecuencia con mujeres que hombres de
espalda sesgada motivos (c2 3.211 = 5.1, P = 0.024; Fig. 4b). Inversión en tiempo de montaje y
apareamiento A pesar del tiempo total similar invertido por los hombres focales de cualquiera de
los dos régimen de evolución experimental en montaje y apareamiento (Fig. 2), los hombres
focales del fondo sesgado por los machos gastaron un 12% más de su tiempo de montaje dirigido a
la hembra, con el 68% de su total tiempo dedicado a montar hembras (y 32% invirtiendo en SSB en
machos). Por el contrario, los hombres focales del régimen sesgado por las mujeres gastaron el
56% de su tiempo de montaje de objetivos femeninos (y 44% participando en SSB con machos c2
3.283 = 5,7, P = 0,017; Fig. 4c). Asimismo, del tiempo total invertido en apareamientos que duran
más de 36 s, focal de régimen sesgado por el hombre los hombres invirtieron el 79% de este
tiempo apuntando a la mujer, y el 21% participar en SSB con objetivos masculinos. Por el
contrario, focalizado por mujeres los machos invirtieron el 65% de su tiempo de apareamiento con
objetivos femeninos, y 35% participando en SSB con objetivos masculinos (c2 3.211 = 12,6, P
<0,001;

Fig. 4d).

DISCUSION

Siguiendo la evolución experimental bajo intensidades divergentes de selección sexual nuestro

estudio revela que la SSB masculina en T. castaneum es La consecuencia de la discriminación
imprecisa de la pareja, donde los machos están destinados a aparearse en lugar de hembras. No
encontramos evidencia que SSB es la consecuencia de machos sexualmente seleccionado o
elección femenina. En cambio, nuestros resultados mostraron que machos de regímenes de
evolución experimental sesgados por machos que tenían evolución bajo oportunidades más
fuertes para la selección sexual comprometida en menos SSB que los machos que evolucionaron
bajo proporciones sesgadas por la mujer. Por comparación con los machos que evolucionaron a
través de la operación sesgada por mujeres relaciones de sexo nacionales, los hombres con un
régimen sesgado por los hombres demostraron superación habilidades superiores para reconocer
a las hembras como objetivos de apareamiento, a través de el estado reproductivo directo se
logrará. Tanto como invirtiendo más esfuerzo total en montar y / o aparear hembras, El régimen
sesgado por los machos era más propenso a montar o aparearse objetivo femenino primero
después de la introducción inicial a su trío de elección de pareja. Por el contrario, los varones de la
espalda evolutiva sesgada por las mujeres suelo, experimentando una selección sexual más débil y
una selección relajada sobre la ubicación femenina y la discriminación de pareja, se comprometió
mucho con más frecuencia en SSB, eligiendo el sexo de su primer intento de apareamiento casi al
azar (Fig. 3a). En general, encontramos que los machos de sesgo masculino y femenino-
antecedentes evolutivos sesgados involucrados en niveles similares de inversión de apareamiento
tal en nuestros ensayos. En promedio, los machos focales participan en 4.3e4.4 intentos de
montaje en cada 15 minutos de apareamiento prueba, y 1.7e1.8 apareamientos que duran más de
36 s. Nosotros por lo tanto no se encontraron diferencias en los niveles de esfuerzo general de
apareamiento masculino entre Fondos sesgados hacia hombres y hacia mujeres, eliminando la
posibilidad debilidad que SSB surge debido a niveles sesgados de actividad sexual. Sin embargo,
dentro de estos niveles equivalentes de actividad sexual, Male- regímenes sesgados los machos
invirtieron significativamente más esfuerzo de apareamiento hacia los objetivos femeninos y
discriminados de manera más efectiva contra SSB y objetivos masculinos. En nuestro régimen de
selección sesgado por los hombres, donde las hembras eran nueve veces menos abundantes en el
apareamiento adulto población (y hombres competidores nueve veces más abundantes), Se
predijo que la selección actuaría sobre la búsqueda superior de la hembra y el compañero
habilidades de elección si se produce SSB debido a una elección de pareja imprecisa: nuestro los
ensayos de prueba de apareamiento revelaron exactamente este patrón. El trabajo anterior tiene
demostrado que cambiar la proporción de sexos operacional y la proximidad El ambiente de
apareamiento puede cambiar la participación en la SSB masculina. Por ejemplo, la disponibilidad
femenina reducida mejoró la discriminación de pareja hasta ocho veces en grillos de campo
machos, Teleogryllus oceanicus (Bailey y French, 2012), y cuando aumentó la densidad masculina
durante la maduración en T. castaneum, SSB disminuyó (Martin et al., 2015). En relación con
nuestras líneas sesgadas por mujeres, encontramos que selec- reducción de la participación
masculina en SSB en las líneas sesgadas por hombres, que se esperaría si se produce SSB debido a
un acoplamiento incorrecto discriminado , y no hay sexualmente seleccionados directos o
indirectos en estados reproductivo que se obtendrá invirtiendo esfuerzo de apareamiento para
resguarda a otros machos.

Figura 2. Comparación de los machos focales de los regímenes de evolución experimental

sesgados por la hembra (púrpura) versus los sesgados por el macho (azul) en la actividad sexual
general: (a) frecuencias de montaje totales, (b) frecuencias de apareamiento totales, (c) tiempo
total invertido comportamiento de montaje, y (d) tiempo total invertido en el apareamiento. Las
coincidencias se definen como períodos de montaje ininterrumpidos. Durando > 36 s. Las
gráficas de caja tienen una línea mediana horizontal, cajas de rango intercuartil (IQR) y bigotes
de 1.5 IQR. Los tamaños de muestra están debajo de los cuadros, los puntos vacíos son un
ensayo experimentalpuntos de datos y puntos negros son medios.
Figura 3. Diferencias entre machos focales de sesgos femeninos (púrpura) versus machos regímenes de evolución
experimental sesgados (azules) en el sexo preferido de su primer objetivo de montaje o apareamiento. El
comportamiento sexual se define como (a) intentar aparearse a través del montaje, o (b) apareamientos en los que el
montaje ininterrumpido duró> 36 s. Error las barras tienen intervalos de confianza del 95% y los tamaños de muestra
de ensayo experimental se presentan en la base de las parcelas.

Nuestro estudio utilizando en concordancias a la evolución experimental con el ca. 80% de los
estudios (N = 87) revisados por Scharf y Martin (2013) donde la discriminación de pareja inexacta
fue la explicación de SSB generalizado. Un gran número de estudios no han podido encontrar
explicaciones sexualmente seleccionadas para el funcionamiento de SSB a través de competencia
masculina, como a través del dominio competitivo, señalización, práctica de apareamiento o
transferencia indirecta de esperma (por ejemplo, Bailey y Francés, 2012; Benelli y Canale, 2012;
Dukas, 2010; Harari Brockmann y Landolt, 2000; Levan et al., 2009; Shimomura Mimura,
Ishikawa, Yajima y Ohsawa, 2010). En T. castaneum, por ejemplo, el montaje de machos
activamente involucrados en SSB no era más grande y no ganó mayor estado reproductivo que el
montado machos, prestando poco apoyo al dominio social o competitivo (Levan et al., 2009).
Además, los machos que inicialmente participaban en SSB no eran más éxito en los posteriores
matrimonios heterosexuales, proporcionando que no hay soporte para la práctica de
apareamiento que es una razón para SSB (Levan et al. 2009). Hay alguna evidencia de que SSB en
T. castaneum puede permitir transferencia indirecta de esperma que conduce a importantes
ganancias de paternidad a través de proxy masculino (Haubruge, Arnaud, Mignon y Gage, 1999).
Sin embargo, La investigación adicional ha concluido que este fenómeno es raro: Levan et al.
(2009) encontraron que la transferencia indirecta de esperma solo ocurre en el 7% de SSB, y que
solo logra el 1% de paternidad posterior, mientras que Tigreros, South, Fedina y Lewis (2009) no
encontraron viables transferencia de esperma de SSB. Aunque la transferencia indirecta de
esperma podría reducir alguna selección contra SSB en T. castaneum, los machos claramente logra
una estado reproductivo mucho mayor al apuntar a los espermatozoides de transferencia a las
hembras, especialmente en las oportunidades iniciales de apareamiento con vírgenes Si la
transferencia indirecta de esperma era una fuente importante de estado reproductivo indirecto
para hombres, podríamos esperar que SSB sea más común en nuestro régimen masculino sesgado
por los hombres, donde el aumento de oportunidades existe para la transferencia indirecta de
esperma y hay más competencia por fertilizaciones.

La evidencia más amplia de que SSB puede funcionar sexualmente en La competencia masculina
seleccionada es escasa, pero existe en algunos sistemas (Emlen, 2008). Una ventaja competitiva
para los machos participen en SSB , se ha propuesto en ca. 10% de estudios (N = 87) revisado por
Scharf y Martin (2013). Los hombres pueden usar SSB para incapacitar o dañar a los rivales
masculinos, lo que reduce la condición física y la supervivencia

Entre machos competidores (Bieman y Witter, 1982; Maklakov y Bonduriansky, 2009). Por
ejemplo, la alta mortalidad de todos los hombres Los grupos de T. castaneum se asocian con la
presencia de desecado eyacula alrededor de las piezas bucales y / o la abertura anogenital (Spratt,
1980), y se ha encontrado daño abdominal en hombres C. maculatus (Maklakov y Bonduriansky,
2009). Sin embargo, los estudios vinculando directamente el daño derivado de SSB y la reducción
de la aptitud masculina son falta, y los valores conocidos de participar en SSB también deben ser
considerado.

Una revisión de 25 estudios de SSB en lepidópteros concluyó que el 68% de los casos podrían
explicarse a través de la competencia intrasexual (Caballero-Mendieta y Cordero, 2012). Por
ejemplo, el SSB en La polilla oriental de la fruta, Grapholita molesta, se muestra lo tarde que los
machos llegan a interferir con los machos que ya están involucrados cortejando a las hembras,
reduciendo el éxito posterior del apareamiento de cortejar a los hombres y permitir que los recién
llegados ganen éxito reproductivos (Baker, 1983). En el escarabajo de harina de cuernos anchos,
Gnatocerus cornutus, que se reproduce a través de la territorialidad y ritualizado pelea física, SSB
puede actuar como una forma de competencia intrasexual, como pares de hombres que participan
en SSB posteriormente mostraron una reducción de agresión donde uno constantemente
montaba al otro, en comparación con pares sin SSB o roles fluctuantes (Lane, Haughan, Evans,
Tregenza y House, 2016). Por otra parte, los machos sumisos que reciben Los intentos de SSB
habían reducido el éxito posterior del apareamiento y la reproducción estado conductivo, en
relación con los hombres dominantes que participan en SSB o machos que no exhiben SSB (Emlen,
2008; Lane et al., 2016).

A pesar de las diferencias en las tasas de SSB masculino entre nuestros dos regímenes de
selección, todavía encontramos niveles significativos de SSB en todas nuestras pruebas de
elección de pareja, incluso aquellas que involucran machos que evolucionaron a través de un
régimen de selección sesgado por los machos. Aunque varía según el contexto y condición de
prueba, la actividad de apareamiento homosexual masculino es común en T. castaneum, y
experimentos previos usando cuartetos de sexo solo mezclados revelando niveles de SSB
similares al nuestro. En un experimento de selección a través de tres generaciones, Castro, Toro y
Lopez-Fanjul (1994) encontraron evidencia para el control genético de SSB, con heredabilidad
realizada en cuatro réplicas de ca. 10% Dentro de los cuartetos de dos hombres þ dos mujeres, un
promedio del 30% de todos las actividades de apareamiento masculino involucraron montajes
homosexuales, y esto podría aumentarse a alrededor del 40% en tres generaciones por
seleccionando machos que participan en la mayoría de SSB para engendrar la próxima generación
(Castro et al., 1994). Cuando los machos focales se colocan dentro de un cuarteto con un objetivo
de apareamiento macho y dos hembras, el 33% SSB lo haría esperar que los hombres "focales" no
exhibieran discriminación, entonces en las tasas de apareamiento homosexual encontradas por
Castro et al. (1994) indican Elección de pareja casi al azar. Usando grupos que contengan ambos
T. castaneum y Tribolium confusum, Serrano et al. (2000) explorar los niveles relativos de SSB
mostrados por los machos de cualquiera de las especies, por albergar a dos machos específicos
con dos a cuatro hembras del otro especies. Los machos de Tribolium castaneum participan
frecuentemente en SSB, con El 53% de la actividad de apareamiento es homosexual, frente al 32%
en T. confusum (Serrano et al., 2000). La actividad de apareamiento que encontramos en nuestro
régimen masculino con prejuicios femeninos también indicó una falta de discriminación nación,
con un promedio del 49% de las primeras monturas y el 44% del total creciente inversión en el
objetivo SSB masculino (Figs. 3 y 4), en diferencia con el 39% y el 32% de la actividad de montaje
de SSB para machos sesgados. Aunque las condiciones y los contextos son muy diferentes,
nuestros datos de SSB en comparación con los de Castro et al. (1994) y Serrano y col. (2000)
sugieren que SSB se mantuvo similar al stock condiciones en el régimen sesgado por las mujeres,
pero reducido a través de selección en nuestro régimen con prejuicios masculinos. Sin embargo,
porque nuestros regímenes de evolución experimental son muy diferentes al stock ancestral
condiciones en términos de tamaño efectivo de la población, densidad y la posibilidad de deriva
no controlada y otros cambios evolutivos Más de 82e106 generaciones de mantenimiento de
existencias, no podemos saber si SSB aumentó en el régimen sesgado a las mujeres y / o
disminuyó en el régimen de prejuicios masculinos, en relación con sus antepasados.

Para estandarizar las mediciones de comportamiento, nos enjuiciamos SSB dentro de los tríos
donde se mantuvieron los probados de la línea de experimentación experimental focal.
Figura 4. Comparación de la actividad sexual de los hombres focales de los regímenes experimentales de sesgo parecido (fragmentos
azules) y femenino (actividad buré). La actividad sexual se describe como: (a) Proporción de eventos de montaje dirigido a la
femenina, (b) proporción de eventos de apareamiento dirigido a la hembra, (c) proporción de tiempo total de montaje en el objetivo
femenino, y (d) Proporción de un total de apagado con el objetivo femenino. Los emparejamientos se definen como períodos de
montaje inequíro Duradero> 36 s. Las parcelas de caja tienen una línea media media, línea de intercalar (IQR) Cajas y 1.5 Big barritos
de múltiples. Los tamaños de muestras están debajo de los cuadros, puntos de vacío son puntos de prueba experimentales y puntos
negros son muertos.

simultáneamente contra objetivos vírgenes de elección de pareja en macho o hembra El uso de

tríos que contienen todas las vírgenes permitió ensayos consistentes y estricto control
experimental, pero las condiciones de apareamiento son obviamente diferente a los que operan
dentro de cada línea a través devolución experimental , donde habrá una variación adicional en las
condiciones de apareamiento, historia de apareamiento individual e interferencia, y así los valores
y los beneficios de SSB también pueden ser diferentes. Sin embargo, sería imposible medir SSB en
grupos más grandes de machos y hembras sin la adición de confusiones incontroladas que surgen
de variación en el historial y estado de apareamiento individual, así como la interferencia entre
adultos (es por eso que usamos objetivos de apareamiento atados). Hay buena evidencia de que el
historial de apareamiento y la experiencia afectan SSB en este sistema. En experimentos que
investigan cómo las relaciones sociales afectan SSB en T. castaneum, Martin et al. (2015) mostró
que El SSB varió según la exposición socio Sexual previa, con aumento de la actividad homosexual
cuando los machos fueron recluidos en grupo de machos por períodos más largos, y la actividad de
SSB fue mayor entre machos mantenidos en aislamiento en comparación con grupos. En estas
experiencias De hecho, SSB se midió en los machos experimentales cuando fueron colocados en
cuartetos con otros tres machos durante 15 minutos , períodos de observación en Machos de siete
días de edad previamente aislados mostró un promedio de 4.5 monturas homosexuales por
observación de 15 minutos período de vación en los cuartetos, mientras que los machos
anteriormente mantenidos en los grupos con otros siete machos exhibieron 1.5 monturas de SSB
por prueba; los machos previamente alojados con siete hembras mostraron 2.5 SSB montajes por
ensayo (Martin et al., 2015). Experiencia socio-sexual previa Por lo tanto, la influencia tiene una
fuerte influencia sobre los niveles relativos de SSB, por eso aplicamos condiciones estandarizadas
para analizar SSB siguiendo la evolución experimental.

Si SSB ocurre debido a una discriminación de pareja imprecisa, y lo hace no ayuda en la

competencia del macho, ¿por qué los escarabajos de harina macho participan en niveles
significativos de SSB, incluso cuando han estado bajo más de 100 generaciones de fuerte presión
evolutiva a través de nuestro régimen de selección sesgado por los machos para reducir esta
costosa actividad? Es posible que la ecología reproductiva de T. castaneum lo haga
particularmente desafiante para que los machos para distinguir entre potencial compañeros, Los
escarabajos de la harina viven dentro de sus productos almacenados, a menudo excavar a través
de él, y con frecuencia a altas densidades de infestación. La mayor parte de la comunicación es a
través del olfato (Shimomura et al., 2010), pero las señales específicas de sexo pueden ser difíciles
de señalar o recibir en estas condiciones, haciendo discriminación entre machos y hembras como
Compañeros difíciles (Arnaud y Haubruge, 1999; Castro et al., 1994; Engelet al., 2015). Vinculado
a esto está la posibilidad de que sea menos costoso para la aptitud reproductiva masculina general
para aparearse indiscriminadamente si, por siendo más discriminatorio, existe la posibilidad de
perder heterosexual oportunidades de apareamiento sexual. Tribolium castaneum es un
promiscuo especies (Michalczyk et al., 2011a) en las que los machos tienen una alta tasa
reproductiva potencial (Lumley et al., 2015). Participando en SSBs, aunque erróneo y sin beneficio
reproductivo directo, puede permitir a los hombres maximizar el éxito reproductivo de por vida si
el la especie posee un desafiante sistema de discriminación de pareja. Si desarrollar un sistema de
elección de pareja más exigente también se traduce en más oportunidades de apareamiento
perdidas con hembras difíciles de identificar, El SSB evidentemente puede persistir en el sistema
de apareamiento de T. castaneum, incluso en regímenes evolutivos predispuestos por los machos
donde los emparejamientos homosexuales imponer costos de estados reproductivos más
significativos para el individuo machos (Taylor y Sokoloff, 1971; Thornhill y Alcock, 1983).