Traducido del inglés al español - www.onlinedoctranslator.

com

244

Lesiones macrovasculares subyacentes a hemorragia

intracerebral espontánea
Jacky Yeung, MD1Branden J. Cord, MD, PhD1Timothy K. O'Rourke, Licenciado en Ciencias2Renée M. Maina, BA1
Samuel Sommaruga, MD1,3Carlos C. Matouk, MD1,4

1Departamento de Neurocirugía, Facultad de Medicina de la Universidad de Yale,
New Haven, Connecticut
2Escuela de Medicina Frank H. Netter, Universidad Quinnipiac, Norte
Haven, Connecticut
3División de Neurocirugía, Departamento de Neurociencias Clínicas, Facultad de
Medicina, Centro Médico de la Universidad de Ginebra, Ginebra, Suiza
4Departamento de Radiología e Imágenes Biomédicas, Universidad de Yale
Facultad de Medicina, New Haven, Connecticut
Dirección para la correspondenciaCharles C. Matouk, MD, Departamento de
Neurocirugía y Radiología e Imágenes Biomédicas, Programas Neurovasculares y
de Accidentes Cerebrovasculares, Facultad de Medicina de la Universidad de Yale y
Hospital Yale-New Haven, 333 Cedar St., TMP402, New Haven, CT 06510 (correo
electrónico: charles.matouk@yale.edu ).

Semin Neurol 2016;36:244–253.

Abstracto La hemorragia intracerebral espontánea (HIC) es una enfermedad mórbida con una alta tasa de

de las bibliotecas de Iowa. Material con copyright.

Palabras clave letalidad. El pronóstico, las tasas de rehemorragia y la toma de decisiones clínicas agudas se ven muy
► aneurisma afectados por la etiología subyacente de la hemorragia. Esta revisión se centra en la evaluación, el
► arteriovenoso diagnóstico y el tratamiento de las lesiones macrovasculares estructurales que se presentan con la
malformación HIC, incluidos aneurismas rotos, malformaciones arteriovenosas cerebrales, fístulas arteriovenosas
► cerebral cavernoso durales craneales y malformaciones cavernosas cerebrales.
malformación
► arteriovenoso dural
fístula

Descargado por: Universidad

La hemorragia intracerebral espontánea (HIC), definida como
hemorragia en ausencia de traumatismo, representa del 6,5% al 19,6%
de todos los accidentes cerebrovasculares.1,2Se estima que la tasa
bruta de incidencia anual es de 15,9 por 100.000 personas por año
cuando se estandariza a la población mundial. En general, la HIC es una
enfermedad mórbida con una tasa de mortalidad del 34,6% y 59% a los
7 días y 1 año, respectivamente.3Sin embargo, el pronóstico, las tasas
de rehemorragia y la toma de decisiones clínicas agudas se ven muy
afectados por la causa subyacente de la hemorragia. La etiología de la
HIC se clasifica en términos generales como primaria o secundaria. La
HIC primaria resulta de la rotura espontánea de pequeñas arterias o
arteriolas lesionadas por hipertensión crónica o angiopatía amiloide.
Representa una gran mayoría del PCI. Las razones de la HIC secundaria
son numerosas e incluyen rotura de una lesión vascular estructural,
tumor hemorrágico, coagulopatía, trombosis sinovenosa, enfermedad/
síndrome de moyamoya, conversión hemorrágica de un infarto
isquémico, consumo de cocaína o drogas simpaticomiméticas,
vasculopatía y vasculitis del sistema nervioso central.4La importancia de
la etiología como factor pronóstico de la HIC se destaca en la
clasificación SMASH-U.5
Al proponer y utilizar esta clasificación, Meretoja et al analizaron
recientemente la mortalidad por HIC según la etiología SMASH-U (lesión
vascular estructural [S], medicación [M], angiopatía amiloide [A],
enfermedad sistémica [S], hipertensión [H] o indeterminado [U]). En
este método, las lesiones vasculares estructurales se restringieron a
malformaciones cavernosas cerebrales (CCM) y malformaciones
arteriovenosas (MAV). Descubrieron que los pacientes con estas
lesiones tenían las hemorragias más pequeñas y el mejor pronóstico en
comparación con otras categorías etiológicas. De hecho, la etiología del
SMASH-U fue un predictor más fuerte de la mortalidad a los 3 meses
que la edad del paciente o el volumen de la HIC. Esta revisión se centra
en la evaluación, el diagnóstico y el tratamiento de las lesiones
macrovasculares estructurales que se presentan con la HIC, incluidas
las roturas de aneurismas, las MAV, las fístulas arteriovenosas durales
(DAVF) y las CCM.
Imágenes vasculares: quién, cómo y cuándo
Se supone que los déficits neurológicos focales de aparición repentina son de
origen vascular; Sin embargo, distinguir una enfermedad isquémica de

Tema del problemaHemorragia intracerebral; Copyright © 2016 de Thieme Medical DOIhttp://dx.doi.org/

Editor invitado, Lauren H. Sansing, MD, MS Publishers, Inc., 333 Seventh Avenue, 10.1055/s-0036-1581994.
Nueva York, NY 10001, EE. UU. ISSN0271-8235.
Teléfono: +1(212) 584-4662.
 Lesiones macrovasculares subyacentes a la HIC espontáneaYeung et al. 245

El accidente cerebrovascular hemorrágico no es posible basándose
únicamente en criterios clínicos. Una tomografía computarizada sin
contraste (NCCT) es la piedra angular de la evaluación diagnóstica inicial
debido a su amplia disponibilidad, tiempos de exploración rápidos y alta
sensibilidad para hemorragia aguda. T2-La resonancia magnética (MRI)
ponderada por susceptibilidad se considera equivalente a la NCCT para
identificar sangre aguda, pero rara vez se utiliza como modalidad de
diagnóstico inicial debido a su menor disponibilidad, tiempos de
exploración más prolongados, mayor costo, desafíos de monitoreo y
contraindicaciones/factores de tolerabilidad del paciente. No obstante,
puede proporcionar información adicional potencialmente útil
clínicamente, por ejemplo, identificación de hemorragias de diferentes
edades, grado de edema perilesional, áreas de infarto asociado y
presencia de microhemorragias.6,7
Aunque existe un acuerdo general sobre el papel de la NCCT en la
evaluación diagnóstica inicial de la HIC, sigue siendo controvertido qué
pacientes podrían beneficiarse de imágenes vasculares adicionales. Los
primeros estudios concluyeron que las imágenes vasculares deben
reservarse para pacientes más jóvenes, no hipertensos, con localizaciones
atípicas de la HIC, por ejemplo, hemorragias lobares.7–10Estudios más
Las lesiones son relativamente comunes y pueden ocurrir incluso en los
pacientes con menor probabilidad, y que la ATC tiene una alta sensibilidad
para las lesiones vasculares subyacentes, un excelente perfil de seguridad y
fácil disponibilidad.7,13-15Las recientes directrices de la American Heart
Association/American Stroke Association (2015) para el tratamiento de la HIC
establecen que “la ATC, la venografía por TC, la TC con contraste, la
resonancia magnética con contraste, la angiografía por resonancia
magnética (ARM), la venografía por resonancia magnética y la angiografía
con catéter pueden ser útiles para evaluar para lesiones estructurales
subyacentes, incluidas malformaciones vasculares y tumores, cuando existe
sospecha clínica o radiológica”.6
En la Universidad de Yale/Hospital Yale-New Haven (YNHH), se
recomienda la ATC en el momento de la NCCT inicial en la mayoría de
los pacientes, a menos que se apliquen consideraciones específicas, por
ejemplo, comorbilidades graves del paciente que impidan el
tratamiento o inquietudes sobre la nefropatía inducida por contraste.
Más allá de su papel en la identificación de lesiones vasculares
subyacentes, el signo de la ATC, es decir, la presencia de pequeños
focos realzados dentro de la hemorragia intraparenquimatosa (HIC), se
ha validado prospectivamente como un predictor de la expansión del

Descargado por: Bibliotecas de la Universidad de Iowa. Material con copyright.

recientes se han centrado en poblaciones en riesgo. Por ejemplo, Delgado
Almandoz et al desarrollaron y validaron la puntuación de ICH secundaria
(SICH) para predecir el riesgo de un paciente con ICH de albergar una lesión
vascular subyacente.11,12Esta puntuación clínico-radiográfica combina una
categorización NCCT y variables clínicas comunes (edad, sexo, hipertensión
conocida y alteración de la coagulación). Una NCCT de alta probabilidad se
definió como un examen con (1) vasos agrandados o calcificaciones a lo largo
de los márgenes de la HIC, o (2) hiperdensidad dentro de un seno venoso
dural o una vena cortical. Alternativamente, una NCCT de baja probabilidad
no tenía ninguna de estas características y la HIC se localizaba en los ganglios
basales, el tálamo o el tronco del encéfalo: cuanto mayor era la puntuación,
mayor era la probabilidad de una lesión vascular subyacente. Con este
modelo, es poco probable que los pacientes con una puntuación SICH de 0
(NCCT de baja probabilidad, hombres, edad: 71 años, normotensos y perfil de
coagulación normal) se beneficien de imágenes vasculares adicionales. Otros
grupos han abogado por la evaluación mediante angiografía por tomografía
computarizada (ATC) de todos los pacientes que presentan HIC espontánea.7
Para justificarlo, argumentan que la enfermedad macrovascular subyacente
hematoma y puede ayudar a guiar las terapias agudas.16,17En pacientes
con CTA negativo, la resonancia magnética puede ayudar a identificar
angiopatía amiloide cerebral, CCM o un tumor hemorrágico. Aunque la
angiografía por sustracción digital (DSA) sigue siendo el estándar de oro
para la caracterización de lesiones vasculares, generalmente se reserva
para pacientes con lesiones vasculares conocidas para informar mejor
la toma de decisiones terapéuticas, y para pacientes con ATC negativa
que se considera que tienen un alto riesgo de sufrir una enfermedad
vascular subyacente. lesión: pacientes jóvenes y normotensos.6,7,16Este
modelo está respaldado por los resultados del estudio prospectivo
DIAGRAM (angiografía diagnóstica para encontrar malformaciones
vasculares), publicado recientemente, que demostró una mayor tasa de
detección de lesiones macrovasculares cuando se incluyó DSA en la
evaluación diagnóstica de pacientes con HIC con resultados negativos
de ATC.18Finalmente, en pacientes con alto riesgo de una lesión
vascular subyacente, pero con CTA/MRI/DSA negativos en el ingreso
hospitalario inicial, puede estar justificado un seguimiento por
imágenes (incluidas imágenes vasculares). En ocasiones, una lesión
vascular oculta se desenmascara tras la reabsorción del hematoma (6 a
8 semanas) y el alivio del efecto de masa local (►Figura 1).7,16

Figura 1Utilidad de las imágenes vasculares repetidas y tardías en la investigación de hemorragia intracerebral sospechosa. (A)Tomografía computarizada sin contraste,
plano axial, que demuestra hemorragia pontina izquierda (flecha gruesa)en una mujer normotensa de 38 años. (B)Una imagen de resonancia magnética cerebral (MRI)
(secuencia de recuperación de inversión atenuada por líquido [FLAIR], plano axial) demuestra mejor la extensión de la hemorragia y el edema circundante (flecha gruesa). (C)
Dos meses después, una nueva resonancia magnética cerebral (secuencia FLAIR, ubicación axial) demuestra la reabsorción del hematoma. (D)A pesar de una angiografía por
sustracción digital (DSA) inicial negativa realizada a los pocos días de la presentación, una DSA repetida (plano oblicuo, inyección en la arteria vertebral izquierda) demuestra
una derivación arteriovenosa temprana (flechas delgadas)indicativo de una malformación microarteriovenosa de la fosa posterior a lo largo de la cara lateral del tronco del
encéfalo.

Seminarios de Neurología vol. 36 n° 3/2016

246 Lesiones macrovasculares subyacentes a la HIC espontáneaYeung et al.
Aneurismas que se presentan con ICH
Un aneurisma intracraneal sacular es una bolsa focal anormal que
típicamente surge en un sitio de ramificación en una arteria proximal
del círculo de Willis. Los aneurismas son comunes, con una prevalencia
en la población adulta del 1% al 5%.19Se descubren con mayor
frecuencia de manera incidental durante el estudio de un síndrome
neurológico no relacionado, como dolor de cabeza, tinnitus o
traumatismo craneoencefálico menor. La decisión de tratar los
aneurismas no rotos descubiertos incidentalmente sigue siendo
controvertida y se basa en gran medida en estudios de historia natural
imperfectos.20–22Los factores de riesgo de rotura incluyen factores
específicos del aneurisma (tamaño, ubicación y morfología; es decir, la
presencia de un saco hijo) y factores específicos del paciente (edad,
sexo femenino, tabaquismo, hipertensión y hemorragia subaracnoidea
previa [HSA]) . Los aneurismas también pueden presentarse con
neuropatías craneales (típicamente pares craneales II o III) o, más
comúnmente, ruptura. En general, la rotura aneurismática se
manifiesta como una HSA, lo que refleja la localización anatómica de los
aneurismas dentro del espacio subaracnoideo. Una minoría significativa
de estos pacientes presenta HIC asociada o, con menos frecuencia, HIC
exclusiva.12,23,24Estos pacientes son el foco de esta sección.
Historia natural de los aneurismas rotos
Aunque existe un debate continuo sobre si se deben tratar los
aneurismas intracraneales pequeños y no rotos, no existe controversia
sobre la necesidad de tratar con urgencia los aneurismas rotos
independientemente del tamaño. Los aneurismas rotos son la lesión
neurovascular más peligrosa. Alrededor del 20% de las muertes por
rotura de aneurisma ocurren repentinamente, antes del ingreso al
hospital.21,25Asegurar un aneurisma después de la HSA inicial es el
objetivo principal para prevenir un nuevo sangrado. La nueva
hemorragia presagia un resultado mucho peor: una tasa de mortalidad
de aproximadamente el 50%.26,27Se estima que la rerupción del
aneurisma antes del tratamiento es aproximadamente del 15% durante
las primeras 24 horas, y la mayoría de las nuevas hemorragias ocurren
dentro de las primeras 6 horas después de la presentación.26,28Los
factores de riesgo asociados con el resangrado previo al tratamiento
son el grado clínico deficiente en el momento de la presentación, la HIC
asociada y el aumento del tamaño del aneurisma.26,27
Características de neuroimagen de la rotura aneurismática en pacientes
con HIC
Debido a que un aneurisma roto típicamente se presenta con un
patrón en estrella de HSA que llena las cisternas basales en la
NCCT,19se debe mantener un alto índice de sospecha durante la
evaluación inicial de la HIC principalmente espontánea. La pista
más importante de una rotura de aneurisma subyacente en esta
población de pacientes es la presencia de HSA asociada. La silueta
del aneurisma roto como una hipodensidad esférica en la base del
hematoma a menudo desmentirá su presencia en la NCCT,
especialmente en el caso de aneurismas más grandes. A veces se
demuestran calcificaciones llamativas asociadas con la pared del
aneurisma. Los patrones y ubicaciones específicos de la HIC
pueden sugerir la posibilidad de ruptura aneurismática y se
resumen en►Figura 2. Es poco común que los aneurismas rotos de
la circulación posterior se presenten con
Seminarios de Neurología vol. 36 n° 3/2016
Figura 2 Patrones y ubicaciones específicos de hemorragia intracerebral.
(HIC) que sugiere rotura aneurismática. (A)Tomografía computarizada sin
contraste (NCCT), plano axial, que demuestra HIC temporal derecha (flecha).
Obsérvese la hemorragia subaracnoidea (HSA) de la convexidad asociada y la
silueta del aneurisma roto de la arteria cerebral media (MCA) (asterisco). (B)
NCCT, plano axial, que muestra la HIC del giro recto “en forma de llama” (
flecha)y HSA espesa asociada que llena las cisternas basales secundaria a una
pequeña rotura de un aneurisma de la arteria comunicante anterior.
Descargado por: Bibliotecas de la Universidad de Iowa. Material con copyright.
PCI.12,23,24,29,30La angiografía por tomografía computarizada es la
modalidad de imagen vascular inicial de elección con una sensibilidad,
especificidad y precisión diagnóstica por paciente de 0,99, 0,88 y 0,98,
respectivamente.31La angiografía por resonancia magnética es una
alternativa razonable, con una sensibilidad y especificidad de 0,95 y
0,89, respectivamente.32La angiografía por sustracción digital sigue
siendo el criterio estándar en casos sospechosos de HIC con imágenes
transversales negativas y para la planificación del tratamiento en
pacientes con aneurismas conocidos.
Paradigmas de gestión
Como se indicó anteriormente, la primera prioridad en el tratamiento
de aneurismas rotos es la prevención de nuevas hemorragias
asegurando el aneurisma. Esto se puede lograr mediante clipaje
quirúrgico o enrollamiento endovascular. El debate entre clip y bobina
viene de larga data en la comunidad neuroquirúrgica. En la práctica
clínica real, la decisión de utilizar un clip o una bobina se basa en
factores específicos del aneurisma y del paciente, así como en la
disponibilidad de experiencia local. En la Universidad de Yale/YNHH, se
adopta una política de colocar primero la bobina para la mayoría de los
aneurismas rotos. Este paradigma de tratamiento está respaldado por
los resultados de dos ensayos controlados aleatorios, el International
Subarachnoid Aneurysm Trial (ISAT) y el Barrow Roptured Aneurysm
Trial (BRAT), que demostraron mejores resultados clínicos después del
espiral endovascular.33,34
La presencia de HIC como resultado de la rotura de un aneurisma puede
representar una excepción importante y merece una consideración especial.
Sin lugar a dudas, la presencia de HIC en pacientes con aneurismas rotos se
asocia con un peor grado clínico en el momento de la presentación (un
poderoso predictor del resultado funcional).23,24,29,30Además,
independientemente del grado clínico en el momento de la presentación, la
aparición y el volumen de la HIC se asocian con un resultado funcional
deficiente.24En un estudio, los pacientes sin HIC asociada tuvieron mejores
resultados funcionales en comparación con aquellos con HIC (se lograron
buenos resultados en el 57,1%
sin HIC vs. 31,6% con HIC 50cm3y el 12% con
 Lesiones macrovasculares subyacentes a la HIC espontáneaYeung et al.
PCI > 50 cm3).23Sin embargo, no se debe adoptar un enfoque nihilista,
ya que en algunos pacientes son posibles buenos resultados
funcionales con evacuación inmediata del hematoma (en el caso de
lesiones grandes que ocupan espacio) y obliteración del aneurisma.
23,29,30Clásicamente, esto se realiza mediante craneotomía con
evacuación simultánea del hematoma y clipaje quirúrgico del
aneurisma. El enrollamiento del aneurisma con evacuación posterior del
hematoma (mínimamente invasivo o mediante craneotomía) es una
estrategia alternativa con buenos resultados.35–38
Esta estrategia se ve facilitada por la creciente disponibilidad
de quirófanos híbridos con angiografía de rayos X biplano
integrada.
Malformaciones arteriovenosas (MAV) que se
presentan con ICH
Una MAV cerebral (o pial) es una lesión vascular caracterizada por conexiones
directas anormales entre las arterias que normalmente irrigan el cerebro y
las venas que normalmente drenan el cerebro. Falta un verdadero lecho
capilar intermedio. Estas conexiones directas anormales constituyen una
derivación arteriovenosa dentro de una maraña de vasos sanguíneos,
denominada nido. Las MAV cerebrales se consideran lesiones congénitas, con
una prevalencia de 5 a 15 por 100.000 habitantes, mucho menos frecuentes
que los aneurismas intracraneales. Las MAV cerebrales tienen una incidencia
de aproximadamente 1 por 100.000 personas-año.39La hemorragia es la
presentación inicial más común y representa casi el 50% de los
descubrimientos de MAV por primera vez. Otras formas comunes de
presentación son convulsiones, déficits neurológicos focales y cefalea.40,41
Cada vez más, las MAV cerebrales se descubren de manera
incidental durante el estudio de un síndrome neurológico no
relacionado. La decisión de tratar las MAV no rotas sigue siendo
controvertida, más aún después de la publicación del reciente
estudio de cohorte prospectivo basado en la población ARUBA (A
Randomized Trial of Unruptured Brain AVM) y SIVMS (Scottish
Intracranial Vascular Malformation Study).42,43Ambos estudios
concluyeron que un enfoque conservador en comparación con la
intervención se asociaba con mejores resultados clínicos, aunque
esta conclusión es muy cuestionada en la literatura.44
Por otro lado, las MAV cerebrales rotas son la causa principal
de HIC en adultos jóvenes y niños, y el tema central de esta
sección.40
Historia natural de las MAV rotas
La tasa de ruptura anual para pacientes con MAV no rotas
generalmente se informa entre 1% y 3%, y el riesgo de ruptura se
acumula a lo largo de la vida del paciente. Sorprendentemente, el
ensayo ARUBA y un metanálisis de nueve estudios de historia natural
anteriores informaron una tasa de ruptura anual idéntica del 2,2% para
las MAV no rotas.43,45,46Ciertas características angioarquitectónicas de
la MAV pueden predecir una mayor probabilidad de rotura, como los
aneurismas asociados, el drenaje venoso exclusivamente profundo y la
localización profunda de la MAV. Sin embargo, existe un acuerdo
general en que el predictor más importante de hemorragia futura es la
hemorragia previa.40,47
Aunque las MAV rotas ciertamente conllevan un riesgo menor de
resangrado temprano en comparación con los aneurismas intracraneales
rotos, el riesgo de hemorragia recurrente aumenta transitoriamente.
247
aumenta durante el primer año después del sangrado y luego parece
normalizarse.40Por ejemplo, Graf et al informaron una tasa de
hemorragia del 6% durante el primer año posterior a la hemorragia,
que disminuyó al 2% por año a partir de entonces.48da Costa et al
informaron una tasa de hemorragia del 9,65% durante el primer año
posterior a la hemorragia, que disminuyó al 6,3% anual durante los
siguientes 2 a 5 años, y al 3,67% anual a partir de entonces.49Otras
series retrospectivas y prospectivas han informado tasas de hemorragia
aún mayores en el primer año.49
El riesgo de muerte con una hemorragia inicial está entre el 5% y el
29%, y es mayor en el primer mes posterior a la hemorragia, con una
tasa de letalidad a los 30 días de aproximadamente el 18% y una tasa de
déficit neurológico permanente del 30 al 50%. .40Como se analizó en la
Introducción, la HIC relacionada con MAV a menudo resulta en un
mejor pronóstico a corto y largo plazo en comparación con otras
categorías etiológicas de HIC.
Características de neuroimagen de malformaciones arteriovenosas rotas en
pacientes con HIC
En la NCCT inicial, las características que sugieren una MAV
Descargado por: Bibliotecas de la Universidad de Iowa. Material con copyright.
subyacente incluyen grandes vasos o calcificaciones a lo largo del
perímetro de la HIC. Las MAV rotas también pueden presentarse
con predominantemente SAH, generalmente secundaria a la rotura
de un aneurisma relacionado con el flujo, o Hiv secundaria a la
rotura de un aneurisma venoso/ectasia aneurismática. La
angiografía por tomografía computarizada es la modalidad de
imagen vascular inicial de elección. Los criterios de diagnóstico
para una MAV cerebral incluyen la presencia de (1) un nido
incrustado dentro del parénquima cerebral, (2) arterias nutricias
piales y (3) drenaje venoso temprano.41Este último criterio puede
deducirse de la ATC, es decir, el tamaño y la prominencia de las
salidas venosas asociadas, pero sólo puede establecerse con
certeza documentando la opacificación de las estructuras venosas
en la fase arterial. La CTA y la MRA dinámicas se utilizan cada vez
más para este fin; sin embargo, DSA sigue siendo el estándar de
referencia.50La angiografía por sustracción digital es esencial para
establecer el diagnóstico y caracterizar la angioarquitectura de la
MAV, como el número y tamaño de las arterias nutricias, el número
de compartimentos de la MAV y el tipo de drenaje venoso
(superficial o profundo). También permite la caracterización de
características angioarquitectónicas de alto riesgo, incluidos
aneurismas intranidales y relacionados con el flujo, ectasias
venosas y estenosis/obstrucción de la salida venosa. Estas
características angiográficas son importantes al contemplar la
mejor estrategia de manejo para un paciente individual con una
MAV rota. Los paradigmas de resonancia magnética convencional y
de resonancia magnética avanzada también brindan información
complementaria importante en la evaluación de estas lesiones
complejas, incluida la localización anatómica precisa de la MAV en
relación con el cerebro elocuente, evidencia de congestión venosa
peri-MAV, evidencia de una estructura vascular trombosada o la
rara aparición de un fenómeno de robo vascular asociado y un
accidente cerebrovascular isquémico. Finalmente, en pacientes con
HIC con alto riesgo de MAV cerebral subyacente (edad joven,
hemorragia lobular, sin hipertensión preexistente), pero con ATC/
MRI/DSA inicial negativa, las imágenes vasculares de seguimiento
(típicamente DSA) después de la reabsorción de Se justifica el
hematoma (6 a 8 semanas) y el alivio del efecto de masa local.41
Seminarios de Neurología vol. 36 n° 3/2016
248 Lesiones macrovasculares subyacentes a la HIC espontáneaYeung et al.

Paradigmas de gestión
Si bien el tratamiento de las MAV no rotas sigue siendo controvertido y
sigue siendo debatido en la literatura, el tratamiento de las MAV rotas
es obligatorio (cuando sea posible) para prevenir la nueva hemorragia.
El principio rector del tratamiento es la destrucción completa de la MAV.
Un objetivo de tratamiento parcial es subóptimo, potencialmente
dañino y no previene la nueva hemorragia.40Lo que es controvertido y
varía mucho de un centro a otro es el método de tratamiento. Estos
métodos incluyen resección quirúrgica, radiocirugía con bisturí gamma
(GKR), embolización y combinaciones de los mismos, a menudo de
forma escalonada a lo largo del tiempo. Los tratamientos deben
individualizarse para equilibrar los riesgos de la intervención con la
historia natural, pero siempre con el objetivo de curar. La resección
quirúrgica tiene la ventaja obvia de una protección inmediata contra la
nueva hemorragia, pero también es la modalidad más invasiva y
conlleva los mayores riesgos iniciales potenciales de discapacidad
neurológica. El riesgo de la resección quirúrgica de la MAV se resume
en la clasificación de Spetzler-Martin que suma tres variables
pronósticas importantes (tamaño del nido, tipo de drenaje venoso y Fig. 3 Embolización parcial dirigida de una rotura arteriovenosa cerebral
malformación (MAV) en una niña de 14 años. (A)Tomografía computarizada sin
elocuencia cerebral).51La resección quirúrgica es ideal para MAV
contraste, plano axial, que demuestra una hemorragia intracerebral del lóbulo

Descargado por: Bibliotecas de la Universidad de Iowa. Material con copyright.

pequeñas ubicadas en el cerebro no elocuente. La eficacia de GKR
depende del tamaño (o volumen) de la MAV y, por lo tanto, es más
adecuada para lesiones pequeñas ubicadas en cerebros elocuentes o de
difícil acceso. Las desventajas incluyen un riesgo persistente de nueva
hemorragia hasta que se logra la obliteración de las MAV (por lo
general, 2 a 3 años), efectos de radiación subagudos y retardados, y
tasas de obliteración de las MAV inferiores al 100%, lo que exige
tratamiento(s) adicional(es). Tanto la cirugía como la GKR a menudo se
realizan en forma tardía (3 a 6 semanas después de la presentación), ya
que la compresión de la MAV por el hematoma puede enmascarar
parcialmente la lesión, lo que resulta en tasas más altas de tratamientos
incompletos. Por último, la embolización se utiliza a menudo como
complemento de la cirugía o la radiocirugía.40En la Universidad de Yale/
YNHH, la embolización parcial dirigida del sitio de ruptura, como la
rotura de un aneurisma asociado a una MAV, se realiza para brindar
seguridad contra una nueva hemorragia temprana antes del
tratamiento definitivo de la MAV.►Fig. 3).
Fístulas arteriovenosas durales que se presentan
con HIC
Al igual que las MAV cerebrales, las DAVF craneales, también
llamadas MAV durales, son un tipo de lesión de derivación del
cerebro. Se distinguen de las MAV cerebrales en que las arterias
que irrigan las derivaciones arteriovenosas anormales
normalmente irrigarían las meninges, los huesos o los músculos,
pero no el cerebro, y las pequeñas venas a las que están
conectadas residen dentro de las hojas de la duramadre. .52
Generalmente se consideran lesiones adquiridas. Los factores de
riesgo informados incluyen traumatismo, cirugía, infección del oído
medio, trombosis sinovenosa, estado de hipercoagulabilidad,
embarazo y píldoras anticonceptivas orales. Las DAVF craneales
son relativamente poco comunes y se estima que ocurren con una
décima parte de la frecuencia que las MAV cerebrales.53Su
propensión a presentar HIC los convierte en una consideración
diagnóstica importante en la evaluación de la HIC espontánea.
temporal izquierdo (flecha).Obsérvese la silueta del aneurisma intranidal roto en la
base del hematoma (asterisco). (B) Angiografía por tomografía computarizada,
plano axial, que demuestra el aneurisma intranidal (asterisco)asociado con una MAV
temporal izquierda. Obsérvese los canales venosos congestionados sobre la
convexidad cerebral. (flechas dobles). (C)Angiografía por sustracción digital (DSA;
plano anteroposterior [AP], inyección en la arteria carótida interna izquierda) que
demuestra un nido de MAV compacto con aneurisma intranidal asociado (asterisco).
(D)Inyección de microcatéter dentro del compartimento de la MAV que irriga el
aneurisma intranidal (asterisco). (MI)DSA (plano AP, inyección en la arteria carótida
interna izquierda) que demuestra la falta de llenado del aneurisma intranidal (
asterisco)postembolización mediante embólico líquido. El tratamiento definitivo de
la MAV fue la radiocirugía con Gamma Knife.
Historia natural de los DAVF rotos
La presentación y la historia natural de las DAVF están relacionadas
con la presencia o ausencia de reflujo venoso cortical (CVR),
también llamado drenaje venoso leptomeníngeo retrógrado
(RLVD). El reflujo venoso cortical produce hipertensión venosa y, en
consecuencia, HIC. Esto constituye la base de un sistema de
clasificación fisiopatológico simple e intuitivo denominado
clasificación de Borden.54En una lesión de Borden tipo I, una DAVF
reside dentro de las paredes de un seno dural, como el seno
transverso, y el flujo venoso de salida de la derivación se dirige
hacia el seno venoso permeable sin RCV. Sin embargo, en una
lesión de Borden tipo II, el flujo venoso de salida de la derivación
está parcialmente acomodado por un seno venoso permeable,
pero ahora demuestra CVR, es decir, un flujo retrógrado que se
aleja del seno hacia el cerebro a través de canales venosos
leptomeníngeos parasitados. En una lesión de Borden tipo III, las
venas leptomeníngeas son la salida venosa exclusiva de la DAVF, lo
que somete al cerebro a todo el impacto de la derivación. Davies et
al fueron los primeros en validar la clasificación de Borden, y por
tanto la configuración de la anatomía venosa, como un potente
predictor de presentación agresiva.55En una revisión retrospectiva
de 102 DAVF craneales en 98 pacientes en la Universidad de
Toronto, demostraron una relación sorprendente entre la
presentación agresiva (incluida la HIC) y el tipo Borden: uno (2%) de
55 tipo I, siete (39%) de 18 tipo II, y 23 (79%) de 29 tipo III

Seminarios de Neurología vol. 36 n° 3/2016

 Lesiones macrovasculares subyacentes a la HIC espontáneaYeung et al.
DAVF craneales (-2¼54,6,df¼2,PAG <0,0001). En un estudio de
seguimiento, el mismo grupo analizó una cohorte de 20 pacientes con
DAVF craneales agresivas (tipos II y III de Borden) que rechazaron el
tratamiento (14 pacientes) o tuvieron RCV persistente a pesar del
tratamiento (6 pacientes). El período medio de seguimiento fue de 4,3
años. Durante este período, siete pacientes sufrieron una HIC (35%) y
nueve pacientes fallecieron (45%): seis murieron como resultado de la
hemorragia y tres murieron por congestión venosa progresiva. La
persistencia del RCV en las DAVF craneales tiene una tasa de mortalidad
anual del 10,4% y una tasa de eventos anuales (incluida la HIC) del 15%,
lo que las convierte en las segundas lesiones neurovasculares más
peligrosas después de la rotura de aneurismas.56
Características de neuroimagen de la rotura de DAVF en pacientes
con HIC
En la NCCT y la RM iniciales, una pista importante de la
presencia de una DAVF craneal agresiva subyacente es una
cantidad desproporcionada de edema que rodea la HIC:
congestión venosa y su ubicación adyacente a un seno dural.57
A menudo se demuestran canales venosos ingurgitados en la
superficie cortical, a veces denominado patrón pseudoflebítico.57–
59La angiografía por tomografía computarizada y la ARM
demuestran múltiples vasos extracraneales hipertrofiados y
alimentadores arteriales transóseos en ausencia de un verdadero
nido dentro del parénquima cerebral. Puede demostrarse
trombosis sinovenosa asociada. La ATC y la ARM dinámicas se
utilizan cada vez más para demostrar el drenaje venoso temprano;
sin embargo, DSA sigue siendo el estándar de referencia.41,60,61
La angiografía por sustracción digital es útil para establecer el
grado de Borden y dilucidar la angioarquitectura de la lesión y,
en última instancia, dictará paradigmas de tratamiento
específicos.41
Paradigmas de gestión
Como se mencionó anteriormente, el tratamiento de las DAVF rotas es
obligatorio para prevenir la muerte y la discapacidad. La filosofía del
tratamiento está dictada por la comprensión fisiopatológica de las DAVF
craneales. Debido a que el RCV dicta una presentación agresiva y un
curso clínico, los tratamientos están dirigidos a la desconexión del RCV
en lugar de a la obliteración de la fístula per se.40,62Esto se puede
lograr quirúrgicamente o mediante técnicas endovasculares. El enfoque
del autor principal de la Universidad de Yale/YNHH es intentar primero
la embolización con la intención de curar. Para las lesiones de Borden
tipo III, se intenta la embolización transarterial con un líquido embólico
con el objetivo de cruzar la totalidad de la derivación arteriovenosa.
Esto se confirma por el depósito del líquido embólico en la cara
proximal de la vena de drenaje (►Figura 4).63Para las lesiones de Borden
tipo II, se prefiere un abordaje transvenoso con sacrificio del seno dural
afectado mediante embolización con espiral. Antes del sacrificio del
seno dural, se realiza una inspección minuciosa de la angiografía para
garantizar que el seno no se esté utilizando para el drenaje del
parénquima cerebral normal. También se debe tener cuidado de no
convertir una lesión de Borden tipo II en una lesión de tipo III con
cortocircuito persistente hacia una vena leptomeníngea que ya no sea
accesible como resultado de una masa en espiral formada de manera
subóptima.64Cuando el tratamiento endovascular no tiene éxito, se
realiza la desconexión quirúrgica de la DAVF.
249
formado.40La radiocirugía con Gamma Knife está reservada para aquellas
lesiones quirúrgicamente inaccesibles (o de difícil acceso).sesenta y cinco
Malformaciones cavernosas cerebrales que
se presentan con HIC
Las malformaciones cavernosas cerebrales son malformaciones
vasculares que se componen de cámaras sinusoidales revestidas de
endotelio. Macroscópicamente son multilobuladas con apariencia de
morera. A diferencia de las MAV cerebrales, angiográficamente están
ocultas y carecen de uniones estrechas, lámina elástica y células de
músculo liso.66,67Las malformaciones cavernosas cerebrales
constituyen del 10 al 15% de las malformaciones vasculares
intracraneales, con una prevalencia del 0,4 al 0,6%.68Pueden ocurrir en
formas esporádicas y familiares, siendo estas últimas más propensas a
albergar lesiones múltiples.69,70Hoy en día, la mayoría de los CCM se
descubren de manera incidental. Otros modos comunes de
presentación son las convulsiones y la hemorragia. Las malformaciones
cavernosas cerebrales pueden ocurrir en todo el neuroeje, pero son
más comunes en los hemisferios cerebrales y el tronco encefálico.71
Descargado por: Bibliotecas de la Universidad de Iowa. Material con copyright.
Aunque las CCM a veces se consideran lesiones congénitas, la
formación de CCM de novo está bien documentada, por ejemplo, varios
años después de la radioterapia cerebral infantil y en formas familiares.
70,72
Historia natural de las CCM rotas
Las tasas de hemorragia de CCM informadas en la literatura son
bastante variables. La variabilidad probablemente se explica por
diferencias en cómo se define una hemorragia (criterios clínicos y
radiográficos, o criterios radiográficos solos), cómo se calculan las
tasas de hemorragia (desde el nacimiento o el descubrimiento de
la lesión), si se consideran los resultados por año-paciente o por
año-lesión, y de sesgos de selección en cómo se incluyen los
pacientes en cada estudio.71,73Gross et al realizaron recientemente
un metanálisis de 11 estudios de historia natural de CCM.71
Considerando los tres mejores estudios prospectivos no familiares, las tasas
de hemorragia anual oscilaron entre el 1,6% y el 3,1% por paciente-año.71,73–
75En el estudio de Porter et al, en lugar de centrarse en las tasas de
hemorragia, se centraron en las "tasas de eventos". Un evento se definió
como un empeoramiento clínico con o sin hemorragia comprobada
radiológicamente. De esta manera, argumentaron los autores, el estudio se
centró en un resultado clínicamente relevante, es decir, un nuevo déficit
neurológico. Utilizando el diseño de este estudio, demostraron una tasa
general de eventos anuales del 4,2 %. El predictor más importante de un
nuevo evento fue la ubicación de la lesión, superficial versus profunda
(tronco encefálico, núcleos cerebelosos, tálamo o ganglios basales): 0%
versus 10,6% por año, respectivamente. De los pacientes que sufrieron un
evento neurológico, menos de la mitad se recuperaron completamente
durante el seguimiento a largo plazo.73
Características de neuroimagen de la CCM en pacientes con HIC
Las malformaciones cavernosas cerebrales no se visualizan bien en el NCCT a
menos que haya habido una hemorragia reciente. La resonancia magnética
es la modalidad de imagen de elección, donde demuestra una apariencia
característica de "palomita de maíz" con un borde visible circundante de
hemosiderina y una floración prominente en las imágenes ponderadas por
susceptibilidad. Internamente, demuestran características de señal
heterogéneas en imágenes ponderadas en T1 y T2.
Seminarios de Neurología vol. 36 n° 3/2016
250 Lesiones macrovasculares subyacentes a la HIC espontáneaYeung et al.

Descargado por: Bibliotecas de la Universidad de Iowa. Material con copyright.

Figura 4Embolización transarterial de una fístula arteriovenosa dural craneal rota (DAVF) en un hombre de 54 años que presenta afasia progresiva. (A, B)Tomografía
computarizada sin contraste, plano axial, que demuestra una pequeña hemorragia intracerebral temporal izquierda (flecha)y edema circundante desproporcionado (flechas
dobles). (C)Angiografía por tomografía computarizada, plano axial, que demuestra hipervascularidad en el lóbulo temporal izquierdo sin nido definido. Esto se conoce como
patrón pseudoflebítico y es un signo clásico de una DAVF agresiva. Obsérvese la llamativa vena de drenaje en la superficie del lóbulo temporal izquierdo (asterisco). (D)Una
imagen de resonancia magnética cerebral (secuencia de recuperación de inversión atenuada por líquido [FLAIR], plano axial) demuestra mejor el grado de congestión
venosa circundante.flechas dobles). (MI)Angiografía por sustracción digital (DSA; plano lateral, inyección en la arteria carótida externa izquierda) que demuestra una extensa
red de alimentadores arteriales durales y el llenado temprano de la vena de Labbe (asterisco,Borden tipo III DAVF). (F)DSA (hoja de ruta) que demuestra la posición del
microcatéter en la arteria meníngea media izquierda distal en el camino hacia el punto de fistulización. (GRAMO)Modelo con pegamento que demuestra una excelente
penetración del líquido embólico en la cara proximal de la vena de Labbe afectada (asterisco).En el transcurso de 3 meses, la afasia del paciente se resolvió completamente
con la curación angiográfica de su DAVF.

como resultado de productos sanguíneos de diferentes edades (►figura 5). La
hemorragia nueva a menudo se asocia con edema vasogénico circundante.
Para los CCM con una apariencia típica de MRI, la DSA generalmente no está
indicada ya que estas lesiones están angiográficamente ocultas. El
diagnóstico de CCM en el contexto de una nueva HPI suele ser
en las imágenes de seguimiento, con la apariencia característica de
la lesión solo aparente una vez que se reabsorbe el hematoma
agudo. Por lo general, se demuestra una anomalía venosa del
desarrollo (DVA) asociada que drena el parénquima cerebral
adyacente normal.76

figura 5Aspecto imagenológico típico y evolución de una malformación cavernosa cerebral. (A)Tomografía computarizada sin contraste, plano axial, que demuestra una
lesión pequeña, hiperdensa y probablemente hemorrágica del mesencéfalo izquierdo (asterisco)en una mujer de 25 años que presenta pérdida hemisensorial. (B)Imagen de
resonancia magnética cerebral (MRI; secuencia ponderada en T2, plano axial) que demuestra una lesión hemorrágica circunscrita del mesencéfalo izquierdo (asterisco)con
anomalía venosa del desarrollo asociada (flecha). (C)Resonancia magnética cerebral (secuencia ponderada en T2, plano axial) 1 año después que demuestra hemorragia
intralesional (asterisco)asociado con un empeoramiento agudo de la pérdida hemisensorial.

Seminarios de Neurología vol. 36 n° 3/2016

 Lesiones macrovasculares subyacentes a la HIC espontáneaYeung et al.
Paradigmas de gestión
La resección quirúrgica de las MCC en el contexto de la HIC es decididamente
poco común y restringida a lesiones sintomáticas. Incluso en lesiones
sintomáticas, la resección quirúrgica de los MCC del tronco encefálico se
asocia con una morbilidad y mortalidad significativas.77,78En una serie de 300
pacientes tratados quirúrgicamente con MCC del tronco encefálico informada
por Abla et al, 137 (53%) desarrollaron síntomas neurológicos nuevos o que
empeoraron. Se produjeron nuevos déficits permanentes en 93 pacientes
(36%). Por lo tanto, se recomienda que estos pacientes sean tratados de
forma conservadora después de una primera hemorragia.77La resección
quirúrgica se reserva para aquellos pacientes con al menos dos hemorragias
con déficits neurológicos importantes, ya que estos pacientes tienden a
seguir un curso más agresivo.78El papel de la radiocirugía en el tratamiento
de los MCC es controvertido y, en general, el autor principal no lo defiende.
79–81
Conclusión
La hemorragia intracerebral es una enfermedad mórbida con una alta
tasa de letalidad. Sin embargo, el pronóstico y el tratamiento varían
mucho según la etiología. La HIC secundaria siempre debe considerarse
en el diagnóstico diferencial, en particular, las lesiones macrovasculares
estructurales, incluidos aneurismas, MAV, DAVF y CCM. Esto requiere un
alto índice de sospecha clínica, así como un cuidadoso escrutinio de las
neuroimágenes. Todas estas lesiones neurovasculares merecen una
consideración y revisión especial por parte de un equipo
multidisciplinario que incluye neurólogos vasculares, neurorradiólogos
(diagnósticos e intervencionistas), cirujanos endovasculares/
neurovasculares y neurointensivistas para lograr los mejores resultados
para nuestros pacientes.
Expresiones de gratitud
Los autores agradecen a los miembros de los Programas
Neurovasculares y de Accidentes Cerebrovasculares de la Facultad de
Medicina de la Universidad de Yale por sus fructíferas discusiones y
revisión crítica del manuscrito.
Referencias
1Carolei A, Marini C, Di Napoli M, et al. Alta incidencia de accidentes cerebrovasculares en el
Registro prospectivo de L'Aquila basado en la comunidad (1994-1998). Resultados del primer
año. Accidente cerebrovascular 1997;28(12):2500–2506
2Feigin VL, Lawes CM, Bennett DA, Anderson CS. Epidemiol del ictus
ología: una revisión de estudios poblacionales de incidencia,
prevalencia y letalidad a finales del siglo XX. Lanceta Neurol
2003;2(1):43–53
3Sacco S, Marini C, Toni D, Olivieri L, Carolei A. Incidencia y 10-
Supervivencia anual de hemorragia intracerebral en un registro poblacional.
Accidente cerebrovascular 2009;40(2):394–399
4Mayer SA, Rincón F. Tratamiento de la hemorragia intracerebral.
Lanceta Neurol 2005;4(10):662–672
5Meretoja A, Strbian D, Putaala J, et al. SMASH-U: una propuesta para
Clasificación etiológica de la hemorragia intracerebral. Accidente cerebrovascular 2012;
43(10):2592–2597
6Hemphill JC III, Greenberg SM, Anderson CS, et al; corazón americano
Consejo de la Asociación de Accidentes Cerebrovasculares; Consejo de Enfermería
Cardiovascular y Accidentes Cerebrovasculares; Consejo de Cardiología Clínica. Directrices para
el tratamiento de la hemorragia intracerebral espontánea: una guía para
251
profesionales de la salud de la Asociación Estadounidense del Corazón/Asociación Estadounidense de
Accidentes Cerebrovasculares. Accidente cerebrovascular 2015;46(7):2032–2060
7Khosravani H, Mayer SA, Demchuk A, et al. Emergencia no invasiva
Angiografía para hemorragia intracerebral aguda. AJNR Am J
Neuroradiol 2013;34(8):1481–1487
8Douglas MA, Haerer AF. Pronóstico a largo plazo de la hipertensión.
hemorragia intracerebral. Accidente cerebrovascular 1982;13(4):488–491
9Ojemann RG, Mohr JP. Hemorragia cerebral hipertensiva. clin
Neurocirugía 1976;23:220–244
10 Toffol GJ, Biller J, Adams HP Jr, Smoker WR. El valor previsto de la arteriografía
en la hemorragia intracerebral no traumática. Accidente cerebrovascular
1986;17(5):881–883
11Delgado Almandoz JE, Jagadeesan BD, Moran CJ, et al. Independiente
Validación de la puntuación de hemorragia intracerebral secundaria con
angiografía con catéter y hallazgos de evacuación emergente del
hematoma. Neurocirugía 2012;70(1):131–140, discusión 140
12Delgado Almandoz JE, Schaefer PW, Goldstein JN, et al. Práctico
Sistema de puntuación para la identificación de pacientes con
hemorragia intracerebral con mayor riesgo de albergar una etiología
vascular subyacente: la puntuación de hemorragia intracerebral
secundaria. AJNR Am J Neuroradiol 2010;31(9):1653–1660
13Bekelis K, Desai A, Zhao W, et al. Angiografía por tomografía computarizada
Rafia: mejora del rendimiento diagnóstico y la rentabilidad en la
evaluación inicial de la hemorragia intracerebral no subaracnoidea
Descargado por: Bibliotecas de la Universidad de Iowa. Material con copyright.
espontánea. J Neurocirugía 2012;117(4):761–766
14Delgado Almandoz JE, Schaefer PW, Forero NP, Falla JR, González
RG, Romero JM. Precisión diagnóstica y rendimiento de la angiografía por
TC multidetector en la evaluación de la hemorragia cerebral
intraparenquimatosa espontánea. AJNR Am J Neuroradiol 2009;30(6):
1213–1221
15 van Asch CJ, Velthuis BK, Greving JP, et al. Validación externa de la puntuación
de hemorragia intracerebral secundaria en los Países Bajos. Accidente
cerebrovascular 2013;44(10):2904–2906
dieciséisAlobeidi F, Aviv RI. Imágenes de emergencia de hemorragia intracerebral
rabia. Frente Neurol Neurosci 2015;37:13–26
17Demchuk AM, Dowlatshahi D, Rodríguez-Luna D, et al; PREDECIR/
Grupo de estudio Sunnybrook ICH CTA. Predicción del crecimiento del
hematoma y el resultado en pacientes con hemorragia intracerebral
mediante el signo puntual de angiografía por TC (PREDICT): un estudio
observacional prospectivo. Lanceta Neurol 2012;11(4):307–314
18van Asch CJ, Velthuis BK, Rinkel GJ, et al; DIAGRAMA Investigadores.
Rendimiento diagnóstico y precisión de la angiografía por tomografía computarizada, la
angiografía por resonancia magnética y la angiografía por sustracción digital para la detección
de causas macrovasculares de hemorragia intracerebral: estudio de cohorte prospectivo y
multicéntrico. BMJ 2015;351:h5762
19 Brisman JL, Song JK, Newell DW. Aneurismas cerebrales. N Engl J Med
2006;355(9):928–939
20Morita A, Kirino T, Hashi K, et al; Investigadores de UCAS Japón. El
Curso natural de aneurismas cerebrales no rotos en una cohorte
japonesa. N Engl J Med 2012;366(26):2474–2482
21Korja M, Kaprio J. Controversias en epidemiología de la enfermedad intracraneal
aneurismas y HSA. Nat Rev Neurol 2016;12(1):50–55
22Wiebers DO, Whisnant JP, Huston J III, et al; Estudio Internacional de
Investigadores de aneurismas intracraneales no rotos. Aneurismas
intracraneales no rotos: historia natural, resultado clínico y riesgos
del tratamiento quirúrgico y endovascular. Lancet 2003; 362 (9378):
103–110
23Güresir E, Beck J, Vatter H, et al. Hemorragia subaracnoidea y
Hematoma intracerebral: incidencia, factores pronósticos y
resultado. Neurocirugía 2008;63(6):1088–1093, discusión 1093–1094
24Jabbarli R, Reinhard M, Roelz R, et al. Hematoma intracerebral debido
a la rotura del aneurisma: ¿existen factores de riesgo más allá de la ubicación
del aneurisma? Neurocirugía 2015 [Epub antes de imprimir]
25Korja M, Silventoinen K, Laatikainen T, Jousilahti P, Salomaa V,
Kaprio J. Mortalidad por causa específica de los supervivientes de 1 año de
hemorragia subaracnoidea. Neurología 2013;80(5):481–486
Seminarios de Neurología vol. 36 n° 3/2016
252 Lesiones macrovasculares subyacentes a la HIC espontáneaYeung et al.
26Boogaarts HD, van Lieshout JH, van Amerongen MJ, et al. Aneu-
El diámetro del crisma como factor de riesgo de resangrado previo al
tratamiento: un metanálisis. J Neurocirugía 2015;122(4):921–928
27Ohkuma H, Tsurutani H, Suzuki S. Incidencia y significado de
resangrado aneurismático temprano antes del tratamiento neuroquirúrgico o
neurológico. Accidente cerebrovascular 2001;32(5):1176–1180
28Fujii Y, Takeuchi S, Sasaki O, Minakawa T, Koike T, Tanaka R. Ultra-
resangrado temprano en hemorragia subaracnoidea espontánea. J
Neurocirugía 1996;84(1):35–42
29Abbed KM, Ogilvy CS. Hematoma intracerebral por aneurisma
ruptura. Enfoque de neurocirugía 2003;15(4):E4
30Bruder M, Schuss P, Berkefeld J, et al. Hemorragia subaracnoidea
y hematoma intracerebral causado por aneurismas de la circulación
anterior: influencia de la localización del hematoma en el resultado.
Neurocirugía Rev 2014;37(4):653–659
31TeksamM, McKinney A, Casey S, Asis M, Kieffer S, Truwit CL. Multi-
sección Angiografía por TC para la detección de aneurismas cerebrales.
AJNR Am J Neuroradiol 2004;25(9):1485–1492
32Sailer AM, Wagemans BA, Nelemans PJ, de Graaf R, van ZwamWH.
Diagnóstico de aneurismas intracraneales con angiografía por resonancia magnética:
revisión sistemática y metanálisis. Accidente cerebrovascular 2014;45(1):119–126
33Molyneux AJ, Birks J, Clarke A, Sneade M, Kerr RS. La durabilidad de
espiral endovascular versus clipaje neuroquirúrgico de aneurismas
cerebrales rotos: seguimiento de 18 años de la cohorte del Reino Unido
del Ensayo Internacional de Aneurismas Subaracnoideos (ISAT). Lanceta
2015; 385(9969):691–697
34Spetzler RF, McDougall CG, Zabramski JM, et al. la carretilla
Ensayo de rotura de aneurisma: resultados a 6 años. J Neurocirugía 2015;
123(3):609–617
35de los Reyes K, Patel A, Bederson JB, Frontera JA. Administración de
Hemorragia subaracnoidea con hematoma intracerebral: clipaje y
evacuación del coágulo versus embolización con espiral seguida de
evacuación del coágulo. J Neurointerv Surg 2013;5(2):99–103
36Niemann DB, Wills AD, Maartens NF, Kerr RS, Byrne JV, Molyneux
AJ. Tratamiento de hematomas intracerebrales causados por rotura de
aneurisma: colocación de espirales seguida de evacuación del coágulo. J
Neurocirugía 2003;99(5):843–847
37Tawk RG, Pandey A, Levy E, et al. Enrollamiento de aneurismas rotos
seguido de la evacuación del hematoma. Neurocirugía Mundial 2010;
74(6):626–631
38 Turner RD, Vargas J, Turk AS, Chaudry MI, Spiotta AM. Nuevo dispositivo y
técnica para la evacuación mínimamente invasiva de un hematoma
intracerebral en el mismo contexto de rotura de un aneurisma
intracraneal: tratamiento combinado en la sala de angiografía
neurointervencionista. Neurocirugía 2015;11(2, Suppl 2):43–50, discusión
50–51
39Stapf C, Mast H, Sciacca RR, et al; Estudio de MAV en las islas de Nueva York
Colaboradores. El estudio AVM de las islas de Nueva York: diseño, progreso del estudio
y resultados iniciales. Accidente cerebrovascular 2003;34(5):e29–e33
40Aoun SG, Bendok BR, Batjer HH. Manejo agudo de rotura
malformaciones arteriovenosas y fístulas arteriovenosas durales.
Neurocirugía Clin N Am 2012;23(1):87–103
41Geibprasert S, Pongpech S, Jiarakongmun P, Shroff MM, Armstrong
DC, Krings T. Evaluación radiológica de malformaciones arteriovenosas
cerebrales: lo que los médicos necesitan saber. Radiografías 2010;
30(2):483–501
42Al-Shahi Salman R, White PM, Counsell CE, et al; Auditoría escocesa de
Colaboradores en Malformaciones Vasculares Intracraneales. Resultado
después del tratamiento o intervención conservadora para malformaciones
arteriovenosas cerebrales no rotas. JAMA 2014;311(16):1661–1669
43Mohr JP, Parides MK, Stapf C, et al; inversiones internacionales de ARUBA
tigantes. Manejo médico con o sin terapia intervencionista para
malformaciones arteriovenosas cerebrales no rotas (AR-UBA): un
ensayo aleatorizado, multicéntrico y no ciego. Lanceta 2014;
383(9917):614–621
44Rutledge WC, Abla AA, Nelson J, Halbach VV, Kim H, Lawton MT.
Tratamiento y resultados de los pacientes elegibles para ARUBA con disrupción
Seminarios de Neurología vol. 36 n° 3/2016
Se detectaron malformaciones arteriovenosas cerebrales en una sola institución.
Enfoque de neurocirugía 2014;37(3):E8
45Gross BA, Du R. Historia natural de la malformación arteriovenosa cerebral.
maciones: un metanálisis. J Neurocirugía 2013;118(2):437–443
46Rutledge WC, Ko NU, Lawton MT, Kim H. Tasas de hemorragia y
Factores de riesgo en el curso de la historia natural de las malformaciones
arteriovenosas cerebrales. Transl Stroke Res 2014;5(5):538–542
47Stapf C, Mast H, Sciacca RR, et al. Predictores de hemorragia en
Pacientes con malformación arteriovenosa cerebral no tratada.
Neurología 2006;66(9):1350–1355
48Graf CJ, Perret GE, Torner JC. Sangrado por arteriovenosa cerebral.
malformaciones como parte de su historia natural. J Neurocirugía 1983;
58(3):331–337
49da Costa L, Wallace MC, Ter Brugge KG, O'Kelly C, Willinsky RA,
Tymianski M. La historia natural y las características predictivas de la
hemorragia por malformaciones arteriovenosas cerebrales. Accidente
cerebrovascular 2009;40(1):100–105
50Willems PW, Taeshineetanakul P, Schenk B, Brouwer PA, Ter-
Brugge KG, Krings T. El uso de 4D-CTA en el diagnóstico de
malformaciones arteriovenosas cerebrales. Neurorradiología 2012;
54(2):123-131
51 Spetzler RF, Martín NA. Un sistema de clasificación propuesto para
malformaciones arteriovenosas. J Neurocirugía 1986;65(4):476–483
52Krings T, Hans FJ, Geibprasert S, Terbrugge K. Parcialmente "dirigido"
Descargado por: Bibliotecas de la Universidad de Iowa. Material con copyright.
Embolización de malformaciones arteriovenosas cerebrales. Euro Radiol
2010;20(11):2723–2731
53Chaichana KL, Coon AL, Tamargo RJ, Huang J. Arteriovenosa dural
Fístulas: epidemiología y presentación clínica. Neurocirugía Clin N
Am 2012;23(1):7–13
54Borden JA, Wu JK, Shucart WA. Una clasificación propuesta para la columna.
y malformaciones fistulosas arteriovenosas durales craneales e
implicaciones para el tratamiento. J Neurocirugía 1995;82(2):166–179
55Davies MA, TerBrugge K, Willinsky R, Coyne T, Saleh J, Wallace MC.
La validez de la clasificación para la presentación clínica de las fístulas
arteriovenosas durales intracraneales. J Neurocirugía 1996;85(5): 830–837
56van Dijk JM, terBrugge KG, Willinsky RA, Wallace MC. Clínico
Curso de fístulas arteriovenosas durales craneales con reflujo venoso
cortical persistente a largo plazo. Stroke 2002;33(5):1233–1236
57 Letourneau-Guillon L, Cruz JP, Krings T. CT y MR de fístulas arteriovenosas
durales craneales no cavernosas: hallazgos asociados con reflujo venoso
cortical. Eur J Radiol 2015;84(8):1555–1563
58Kwon BJ, Han MH, Kang HS, Chang KH. Hallazgos en la resonancia magnética de
Fístulas arteriovenosas durales intracraneales: relaciones con los
patrones de drenaje venoso. AJNR Am J Neuroradiol 2005;26(10):
2500–2507
59Willinsky R, Terbrugge K, Montanera W, Mikulis D, Wallace MC.
Congestión venosa: un hallazgo en RM en malformaciones
arteriovenosas durales con drenaje venoso cortical. AJNR Am J
Neuroradiol 1994;15(8):1501–1507
60Farb RI, Agid R, Willinsky RA, Johnstone DM, Terbrugge KG. Craneal
Fístula arteriovenosa dural: diagnóstico y clasificación con angiografía por
resonancia magnética resuelta en el tiempo a las 3T. AJNR Am J Neuroradiol
2009; 30(8):1546-1551
61Willems PW, Brouwer PA, Barfett JJ, terBrugge KG, Krings T.
Detección y clasificación de fístulas arteriovenosas durales craneales
mediante angiografía 4D-CT: experiencia inicial. AJNR Am J
Neuroradiol 2011;32(1):49–53
62van Dijk JM, TerBrugge KG, Willinsky RA, Wallace MC. Selectivo
Desconexión del reflujo venoso cortical como tratamiento de las fístulas
arteriovenosas durales craneales. J Neurocirugía 2004;101(1):31–35
63Kim DJ, Willinsky RA, Krings T, Agid R, Terbrugge K. Intracraneal
Derivaciones arteriovenosas durales: embolización transarterial con
pegamento: experiencia en 115 pacientes consecutivos. Radiología 2011;258(2):
554–561
64Lekkhong E, Pongpech S, Ter Brugge K, et al. Embolia transvenosa
zación de derivaciones arteriovenosas durales intracraneales a través
 Lesiones macrovasculares subyacentes a la HIC espontáneaYeung et al.
segmentos venosos ocluidos: experiencia en 51 pacientes. AJNR Am J
Neuroradiol 2011;32(9):1738–1744
sesenta y cincoChen CJ, Lee CC, Ding D, et al. Radiocirugía estereotáxica para
Fístulas arteriovenosas durales intracraneales: una revisión sistemática. J
Neurocirugía 2015;122(2):353–362
66Clatterbuck RE, Eberhart CG, Crain BJ, Rigamonti D. Ultraestructural
y evidencia inmunocitoquímica de que una barrera hematoencefálica
incompetente está relacionada con la fisiopatología de las malformaciones
cavernosas. J Neurol Neurosurg Psiquiatría 2001;71(2):188–192
67Frischer JM, Pipp I, Stavrou I, Trattnig S, Hainfellner JA, Knosp E.
Malformaciones cavernosas cerebrales: congruencia de
características histopatológicas con la definición clínica actual. J
Neurol Neurosurg Psiquiatría 2008;79(7):783–788
68Otten P, Pizzolato GP, Rilliet B, Berney J. [131 casos de cavernoso
angioma (cavernomas) del SNC, descubierto mediante análisis
retrospectivo de 24.535 autopsias]. Neurochirurgie 1989;35(2):82–
83, 128–131
69Rigamonti D, Hadley MN, Drayer BP, et al. cerebral cavernoso
malformaciones. Incidencia y ocurrencia familiar. N Engl J Med
1988;319(6):343–347
70Labauge P, Laberge S, Brunereau L, Levy C, Tournier-Lasserve E.
Angiomas cavernosos cerebrales hereditarios: características clínicas y
genéticas en 57 familias francesas. Société Française de Neurochirurgie.
Lanceta 1998;352(9144):1892–1897
71Bruto BA, Lin N, Du R, Día AL. La historia natural de la intracraneal.
malformaciones cavernosas. Enfoque de neurocirugía 2011;30(6):E24
72Larson JJ, Ball WS, Bove KE, Crone KR, Tew JM Jr. Formación de
Malformaciones cavernosas intracerebrales después del tratamiento con
radiación para la neoplasia del sistema nervioso central en niños. J Neurocirugía
1998;88(1):51–56
253
73Porter PJ, Willinsky RA, Harper W, Wallace MC. cerebral cavernoso
malformaciones: historia natural y pronóstico después del deterioro
clínico con o sin hemorragia. J Neurocirugía 1997;87(2): 190–197
74Kondziolka D, Lunsford LD, Kestle JR. La historia natural de
Malformaciones cavernosas cerebrales. J Neurocirugía 1995;83(5):
820–824
75Moriarity JL, Wetzel M, Clatterbuck RE, et al. La historia natural de
malformaciones cavernosas: un estudio prospectivo de 68
pacientes. Neurocirugía 1999;44(6):1166–1171, discusión 1172–1173
76Rivera PP, Willinsky RA, Porter PJ. Malformación cavernosa intracraneal
maciones. Neuroimagen Clin N Am 2003;13(1):27–40
77 Abla AA, Lekovic GP, Turner JD, de Oliveira JG, Porter R, Spetzler RF. Avances en
el tratamiento y resultados de la cirugía de malformaciones cavernosas del
tronco encefálico: una serie de casos de un solo centro de 300 pacientes
tratados quirúrgicamente. Neurocirugía 2011;68(2):403–414, discusión 414–415
78Bruto BA, Batjer HH, Awad IA, Bendok BR. tronco encefálico cavernoso
malformaciones. Neurocirugía 2009;64(5):E805–E818, discusión E818
79Barker FG II, Amin-Hanjani S, Butler WE, et al. Agrupación temporal
de hemorragias por malformaciones cavernosas no tratadas del
sistema nervioso central. Neurocirugía 2001;49(1):15–24, discusión
24–25
Descargado por: Bibliotecas de la Universidad de Iowa. Material con copyright.
80Pham M, Gross BA, Bendok BR, Awad IA, Batjer HH. Radiocirugía
para malformaciones vasculares angiográficamente ocultas. Enfoque de
neurocirugía 2009;26(5):E16
81Pollock BE, Garcés YI, Stafford SL, Foote RL, Schomberg PJ, Link MJ.
Radiocirugía estereotáctica de malformaciones cavernosas. J
Neurocirugía 2000;93(6):987–991
Seminarios de Neurología vol. 36 n° 3/2016