Poikilohydry y homohyhydry: ¿antítesis o espectro de posibilidades?

Resumen

Las plantas han seguido dos estrategias principales (y contrastantes) de adaptación al suministro irregular de agua en la tierra,
que están estrechamente relacionadas con la escala. Las plantas vasculares evolucionaron en el transporte interno desde el
suelo hasta el dosel frondoso (pero su "homohidra" está lejos de ser absoluta, y algunas son tolerantes a la desecación (DT)).
Los briófitos dependían de la tolerancia a la desecación, suspendiendo el metabolismo cuando el agua no estaba disponible;
Sus células generalmente están completamente turgentes o desecadas. La tolerancia a la desecación requiere una
conservación intacta a través de los ciclos de secado y re-humectación de los componentes celulares esenciales y sus
relaciones funcionales, y el cese controlado y reinicio del metabolismo. En muchos briófitos y algunas plantas vasculares, la
tolerancia es esencialmente constitutiva. En otras plantas vasculares (particularmente especies de poiquiloclorofilos) y algunas
briofitas la tolerancia es inducida por el estrés hídrico. La tolerancia a la desecación es adaptativamente óptima en sustratos
duros impenetrables a las raíces, y en suelos pobres y secos en climas estacionalmente secos. Las plantas vasculares DT son
más comunes en climas cálidos semiáridos; DT musgos y líquenes se producen desde las regiones tropicales a las polares.
Las plantas DT varían ampliamente en la inercia de su heredero al cambio en el contenido de agua. Algunos musgos y
líquenes se secan y se recuperan en una hora o menos; Las especies vasculares responden típicamente en una escala de
tiempo de uno a unos pocos días.
I. Introducción

1. La vida vegetal en tierra: objetivos de esta revisión.

Las plantas que emergen sobre la tierra enfrentaron limitaciones bastante diferentes de sus precursores evolutivos en el agua.
Para los organismos fotosintéticos en el agua el ambiente es esencialmente uniforme; Aunque los nutrientes individuales (por
ejemplo, P, Si, Fe) pueden ser limitantes en casos particulares, la principal limitación fundamental es la disponibilidad de luz.
Las superficies sólidas pueden ser importantes para el apoyo, pero los nutrientes minerales pueden ser absorbidos y el
intercambio de gases puede ocurrir en toda la superficie del organismo del agua que lo rodea. Las plantas en tierra enfrentan
un ambiente esencialmente discontinuo. El agua y los nutrientes minerales pueden estar disponibles continuamente debajo del
suelo, pero solo hay luz sobre la superficie del suelo, donde el suministro de agua es a menudo intermitente e incierto. Raven
(1977, 1984) ha enfatizado el papel esencial desempeñado por el desarrollo de sistemas de transporte supracelular como un
requisito previo para la evolución de una flora terrestre. Estos se ejemplifican particularmente por el xilema y el floema de las
plantas vasculares que dominan la vegetación actual, con sus tejidos fotosintéticos ventilados, cutículas impermeables y
regulación estomática de la pérdida de agua. Es fácil considerar esto como la solución al problema de la vida vegetal en tierra.
Pero algunos grupos importantes de plantas dependen de la solución alternativa de continuar con su fotosíntesis y crecimiento
cuando el agua está disponible, y cuando no lo está, suspender el metabolismo hasta que regresen las condiciones favorables.
Estas estrategias de adaptación alternativas se pueden contrastar como "homohihidrato" y "pohikohidrato".
En lo que sigue argumentamos tres proposiciones. Primero, poikilohydry no es simplemente el punto de partida primitivo de las
plantas que no lograron la homohyhydry, sino una estrategia de adaptación altamente evolucionada en sí misma, óptima en
algunas situaciones y al menos una alternativa viable en otras. En segundo lugar, estas dos estrategias no están tan
delimitadas como parece a primera vista. Tercero, están íntimamente confundidos con consideraciones físicas de escala. Está
implícito en gran parte de nuestro argumento que las ideas preconcebidas de las plantas vasculares tradicionales no son
universalmente ciertas, y pueden ser obstáculos para la comprensión, incluso a veces de las plantas vasculares.
Comenzamos con alguna fisiología ambiental básica para proporcionar antecedentes y contexto. A continuación, describimos
la distribución taxonómica y algunas características de las plantas terrestres poikilohydric, desecantes tolerantes (DT).
Concluimos examinando con más detalle algunos aspectos específicos de la fisiología de las plantas DT y considerando sus
relaciones de adaptación en un amplio contexto ecofisiológico. La presente revisión puede leerse en el contexto de, y es
complementaria a, las revisiones recientes de Hartung et al. (1998), Kappen & Valladares (1999), Scott (2000) y el libro editado
por Black & Pritchard (2002).

2. La estrategia de la planta vascular.

Damos por sentado la fisiología básica del movimiento del agua en la planta vascular. El agua es absorbida por las raíces del
suelo a un potencial hídrico relativamente alto. El xilema luego proporciona una vía de baja resistencia al tejido fotosintético de
las hojas. Las hojas (y otras partes de la planta subaérea) están cubiertas con una cutícula más o menos impermeable, y la
pérdida de vapor de agua está regulada por la resistencia variable a la difusión de los estomas. Indiscutiblemente eficaz (y la
base de la mayoría de la biomasa vegetal en el planeta), este patrón de adaptación de la planta vascular tiene limitaciones.
Depende críticamente de la disponibilidad más o menos continua de un depósito de agua en el suelo. Si esto falla, o si no hay
suelo o sustrato equivalente en el que pueda desarrollarse un sistema de raíces, el hábitat es insostenible para el crecimiento
de las plantas. La regulación estomática de la pérdida de agua en sí tiene limitaciones. La captación de CO2 para la
fotosíntesis necesariamente conlleva la posibilidad de pérdida de agua. La transpiración está relacionada no solo con el
balance de agua sino también con el balance de calor de la planta, y en algunas situaciones el enfriamiento por evaporación
puede ser un precio ineludible de la supervivencia. Estas limitaciones, y las adaptaciones que las eluden o minimizan, se
consideran más adelante a continuación.
3. La estrategia poikilohídrica.

La alternativa poikilohydric es ejemplificada por muchos briófitos y líquenes, como los diversos líquenes saxicolous y desert
estudiados por Ried (1960a, b) y por Lange y sus colegas (Lange & Bertsch, 1965; Lange et al., 1968, 1970; Lange, 1969,
1988; Lange & Evenari, 1971; Kappen et al., 1979), la muy estudiada Musculata Tortula (Syntrichia) ruralis (Willis, 1964;
Schonbeck & Bewley, 1981a, b; Tuba, 1985; Oliver, 1991; Oliver; et al., 1993; Tuba et al., 1996), y varios otros musgos y
hepáticas (Abel, 1956; Clausen, 1952; Hosokawa y Kubota, 1957; Hinshiri y Proctor, 1971; Dilks y Proctor, 1974, 1976). En
general, estas plantas pueden ganar y perder agua rápidamente, y no existe un control sobre la pérdida de agua comparable al
de las plantas vasculares. La conducción del agua es típicamente externa y difusa. Las plantas pueden sobrevivir al secado
hasta un punto donde no queda ninguna fase líquida en las células y el contenido de agua no puede superar el 5-10% d. wt
(equivalente a un potencial hídrico de equilibrio de −100 MPa o menos). Al volver a escuchar, el metabolismo esencialmente
normal regresa en minutos u horas. El espacio capilar asociado con la planta a menudo proporciona un depósito sustancial de
agua externa a las células de fotosíntesis, a la vez que permite un intercambio de gases relativamente libre (Dilks y Proctor,
1979; Proctor y Smith, 1995; Zotz et al., 2000), que probablemente sea Esencial para el funcionamiento de la mayoría de estas
plantas, si no de todas. La mayor parte de esta agua externa se puede perder sin afectar el estado del agua de la celda. La
respuesta de la fotosíntesis al contenido de agua celular parece ser sustancialmente la misma que en las plantas vasculares
(Dilks y Proctor, 1979; Tuba et al., 1996; Proctor, 2000).

II. El continuo suelo-planta-atmósfera.

1. Generalidades: conducción de agua interna y externa.

En general, el agua debe moverse desde el suelo hacia las raíces, a través del sistema de conducción hasta las partes aéreas
de la planta, y finalmente perderse en la atmósfera, descendiendo un gradiente de potencial de agua que disminuye
progresivamente. Conceptualmente, el camino es análogo a un circuito eléctrico, en el cual una corriente pasa de la tierra, a
través de una red de resistencias, a un terminal con un potencial negativo (Van den Honert, 1948; Jones, 1992; Tyree, 1997).
En principio, el potencial en cualquier punto del sistema puede calcularse a partir de la ley de Ohm si se conocen la corriente y
las resistencias. De hecho, en la atmósfera suelo-planta el sistema se divide en dos partes. En la fase líquida desde el suelo
hasta la superficie de evaporación de la hoja, la velocidad de flujo depende de la diferencia de presión (directamente
relacionada con el potencial hídrico) y de una resistencia hidráulica que depende de las dimensiones de los canales que
transportan la corriente de transpiración y la viscosidad de El líquido en movimiento (relativamente insensible a la
temperatura). En la fase gaseosa desde la superficie de evaporación a la atmósfera libre, el potencial del agua determina la
dirección del flujo, pero la tasa se determina mediante (a) la diferencia en la concentración de vapor de agua entre el aire
saturado en la superficie de evaporación y la atmósfera circundante ( que normalmente cambia bruscamente con la
temperatura), y (b) la resistencia a la difusión de la capa límite laminar más cualquier otro impedimento para la difusión libre
que la superficie de la planta pueda imponer (Jones, 1992).

Los diagramas de resistencia para el continuo suelo-planta-atmósfera se dibujan con mayor frecuencia para las plantas
vasculares, en las líneas de la Fig. 1 (a), que contemplan una serie de resistencias hidráulicas, en el suelo que rodea las
raíces, en la raíz. parénquima, en el xilema entre la raíz y la hoja, y entre las traqueidas más finas y las superficies de
evaporación de la mesofila. Desde el mesófilo a la atmósfera hay dos vías paralelas, una a través de la resistencia variable de
los estomas (de baja resistencia cuando los estomas están abiertos), la segunda (de resistencia relativamente alta y
constante) a través de la cutícula. Se pueden dibujar diagramas similares para otras plantas. La Figura 1 (b) es para un musgo
pequeño que vive en el suelo (por ejemplo, Barbula convoluta), que puede mantener la turgencia durante un período después
de la lluvia siempre que la superficie del suelo permanezca húmeda y la evaporación no sea demasiado rápida; algunos
musgos de hábitats continuamente húmedos son ejemplos notables de este tipo de adaptación (por ejemplo, Dicranella
palustris, Pohlia albicans). La conducción del agua puede tener lugar internamente en el espacio libre de las paredes celulares
y externamente a través de espacios capilares en el exterior humectable de los brotes. Típicamente, algún desarrollo de
material cuticular repelente al agua en la superficie de las células más jóvenes las mantiene libres de agua superincumbente
que podría interferir con el intercambio de gases (Kershaw, 1972, 1985; Dilks & Proctor, 1979; Proctor, 1979b; Nash, 1996;
Tuba et al., 1996; Zotz et al., 2000). La resistencia a la difusión de la capa límite laminar representa la totalidad de la
resistencia en fase gaseosa a la pérdida de agua. La Figura 1 (c) representa una estera o musgo que forma un cojín en un
sustrato impermeable (por ejemplo, Hypnum cupressiforme en la rama de un árbol, Grimmia pulvinata en la parte superior de
una pared). Estas plantas funcionan sobre el agua almacenada después de la lluvia; La ruta de baja resistencia a la "tierra" de
la analogía eléctrica en la Fig. 1 (a, b) se reemplaza por un condensador o batería recargable, se carga con la lluvia y luego se
drena durante un período de tiempo por evaporación. La conducción del agua es externa, con una resistencia hidráulica muy
baja al movimiento del agua en los espacios capilares alrededor de los brotes. Mientras el agua permanezca en estos
espacios, el potencial hídrico de las células debe permanecer alto. Cuando se agota, el potencial de agua cae rápidamente a
niveles en los que se detiene todo el metabolismo. Los intermedios entre estos tres tipos ocurren ampliamente. Algunos
musgos grandes de tierra (por ejemplo, Polytrichaceae, Mniaceae) tienen cadenas internas de hidroides bien desarrolladas
(Mägdefrau, 1935; Hébant, 1977); Los musgos y las hepáticas de hoja proporcionan una gama completa de intermedios entre
los tipos de la figura 1 (b, c).

2. ¿Cuáles son las posibilidades (y limitaciones) para la regulación del contenido de agua de la planta?

Esto puede parecer a primera vista una pregunta trivial, porque es muy fácil ver la respuesta simplemente en términos de
estomas. La consideración de los límites potenciales de la regulación muestra que la pregunta está lejos de ser trivial; de
hecho, todos sabemos que los estomas no son la respuesta a todos los problemas de adquisición y pérdida de agua de la
planta (Jarvis y McNaughton, 1986). Si el agua está disponible libremente en el suelo, incluso con una resistencia estomática
despreciable, la tasa de pérdida de agua está limitada por consideraciones físicas (resistencia de la capa límite, suministro de
calor latente de evaporación) cuyo efecto se puede calcular a partir de la ecuación de Penman-Monteith ( Monteith &
Unsworth, 1990), y en condiciones casi extremas, la planta por lo general permanece turgente. Si el suelo se seca (o su
contenido de soluto aumenta) hasta el punto en que su potencial hídrico es igual al del mesófilo, el agua no puede fluir de la
raíz a la hoja y no se puede mantener la turgencia, incluso con estomas totalmente cerrados y transpiración cero. Pero la
pérdida cero de agua generalmente conllevará una absorción cero de CO2; un balance de carbono positivo es generalmente
inseparable de alguna pérdida de agua. Incluso con una diferencia sustancial de potencial hídrico entre el suelo y la mesofila,
la pérdida de agua celular y el marchitamiento pueden ocurrir si se supera con la diferencia potencial necesaria para conducir
la corriente de transpiración a través del xilema. Las plantas vasculares solo logran la homohidra dentro de ciertos límites.
La radiación solar absorbida debe equilibrarse con la pérdida de calor, principalmente a través de una combinación de
radiación, transferencia de calor por convección al aire y el calor latente de la evaporación del agua transpirada (Campbell,
1977; Gates, 1980; Monteith y Unsworth, 1990; Jones, 1992). Si la irradiancia y la resistencia a la pérdida de calor por
convección son altas, como ocurre en muchas situaciones cerca del suelo, la pérdida de calor por convección y de radiación
por sí sola suele ser inadecuada para mantener la temperatura de la superficie por debajo de los niveles letales en un día claro
y soleado. El enfriamiento por evaporación es entonces vital para la supervivencia. Las plantas de bajo crecimiento de hábitats
soleados abiertos suelen transpirar rápidamente incluso en condiciones aparentemente secas. Si el agua está limitando,
senescen progresivamente el área de la hoja, o mueren (generalmente con la primera semilla). Las plantas perennes de
hábitats semiáridos típicamente tienen una forma de planta y hoja que ofrece una resistencia mínima a la transferencia de
calor por convección, y poca o ninguna hoja cerca del suelo en la estación seca. Los árboles y arbustos con hojas pequeñas o
estrechas están estrechamente relacionados con la temperatura del aire, y pueden cerrar sus estomas para minimizar la
pérdida de agua, pero al precio de limitar la ganancia significativa de carbono y el crecimiento a períodos en los que el agua
está más disponible. Una cubierta vegetal en la que el intercambio de calor se concentra dentro de la capa límite cerca del
nivel del suelo está a la merced de la disponibilidad de agua y su entorno de radiación, independientemente de la regulación
estomática.

Las plantas no vasculares sin regulación estomática pueden tener menos desventajas de lo que parece a primera vista. Su
"desventaja" es la falta (o limitación) del suministro de agua desde el suelo, en lugar de la falta de regulación de la pérdida de
agua. La conducción de agua externa en lugar de la interna es una posibilidad de adaptación viable para una planta que, por
otras razones, opera solo cuando el agua está disponible libremente en su entorno inmediato.

3. ¿Qué sucede cuando falla la regulación estomática?

Para muchos mesófitos vasculares, la regulación de la pérdida de agua puede no ser un problema. Si el agua del suelo es
adecuada, la mayor resistencia a la pérdida de agua se encuentra en la fase gaseosa, y vemos que el patrón común de
estomas se abre durante el día y se cierra durante la noche, y la mayor parte del tiempo no cumple más que una función de
recorte menor. En relación con la pérdida de agua. Esto puede parecer menospreciar el significado de los estomas. Pero
también debería alertarnos contra el hecho de tomar una vista demasiado fácil de la hoja con su mesófilo, epidermis y estomas
ventilados, como simplemente un conjunto de adaptaciones para la regulación de la pérdida de agua. Podría decirse que la
importancia funcional primaria de los tejidos fotosintéticos ventilados es aumentar el área efectiva para la absorción de CO2
(impulsada por un pequeño gradiente de concentración, con la resistencia principal en la fase líquida dentro de las células
mesófilas), sin aumentar el área de pérdida de agua (conducida por un gran gradiente de concentración, con la resistencia
principalmente en el camino de difusión en fase gaseosa mucho más largo fuera de las células (Von Caemmerer, 2000). El
cierre estomático en la noche puede estar relacionado principalmente con la conservación del CO2 respirado, lo que mejora la
fotosíntesis de la mañana (Martin, 1996). ¡En este escenario, la regulación de la pérdida de agua por los estomas podría ser
secundaria!
Aceptar que la regulación de la pérdida de agua por el estoma es a menudo importante, ¿cuáles son las opciones de
recuperación cuando falla la regulación del estoma? Una solución común de plantas vasculares para predecir la sequía
estacional es establecer la semilla y morir, la estrategia del "terófito", que por supuesto implica una fase tolerante a la
desecación en el ciclo de vida, la semilla. Otra solución es evaluar las partes de la planta que se encuentran sobre el suelo y
retirarse bajo tierra durante la estación seca para convertirlas en un bulbo, tubérculo o rizoma, la estrategia del "geófito".
Ambas son formas de vida Raunkiaer bien conocidas (Raunkiaer, 1934; Whittaker, 1975), comunes en hábitats
estacionalmente secos
Mantener una presencia viva continua sobre el suelo es otro asunto. Como ya se indicó, algunas plantas perennes de
pastizales secos responden senesciendo progresivamente las hojas más viejas, reduciendo así la demanda en el sistema de
raíces, pero esto es simplemente un recurso de supervivencia que se diferencia de la estrategia de geófita solo en grado.
Especies de hábitats semiáridos o salinos han evolucionado adaptaciones que permiten una función celular más o menos
normal a potenciales de agua más bajos, a menudo segregando altas concentraciones de iones en la vacuola, equilibrada por
la producción de solutos compatibles en el citoplasma. En efecto, el potencial de agua de todo el continuo
suelo-planta-atmósfera se desplaza hacia abajo.

Una categoría diferente de adaptaciones aún depende de la regulación del estoma pero aumenta la eficiencia en el uso del
agua. Estos son dispositivos que minimizan la pérdida de agua concomitante con el crecimiento en lugar de un retroceso
cuando falla la regulación. El mecanismo de concentración de carbono.

La fotosíntesis de C4 le da a un punto de compensación de CO2 un orden de magnitud más bajo que la ruta C3 simple, lo que
permite una regulación más estricta de la pérdida de agua. Las plantas C4 suelen estar bien acopladas a la atmósfera, por lo
que tienen una necesidad mínima de enfriamiento transpiracional; típicamente tienen altas temperaturas óptimas para la
fotosíntesis, y temperaturas letales bastante altas. El metabolismo ácido de Crassulacean (CAM) evita en gran medida los
problemas de pérdida de agua por separación temporal de la fotosíntesis (diurna) y la captación de CO2 (nocturna). Las
plantas de CAM generalmente tienen cuerpos compactos que presentan un objetivo limitado a la radiación solar y, con su
suculencia, forman un importante disipador de calor: los grandes cactus columnares y las euforbias suculentas son la máxima
expresión de esta morfología. Como grupo, las suculentas CAM generalmente pueden sobrevivir temperaturas más altas que
las plantas C3 típicas (Larcher, 1995a, b).

Una posibilidad final es la evolución de la verdadera tolerancia a la desecación. Esto está muy extendido (Crowe et al., 1992) y
ocurre, por ejemplo, en nematodos, tardígrados, crustáceos (salmueras, etc.), líquenes, briófitos y plantas vasculares (esporas,
polen, semillas y plantas maduras de grupos taxonómicamente diversos), así como en numerosos microorganismos. La
tolerancia a la desecación es, en un sentido real, el último mecanismo para evitar la sequía. La planta continúa ocupando su
espacio físico en el hábitat, completamente desarrollada y lista para reanudar el metabolismo activo y el crecimiento cuando
regresan las condiciones favorables, mientras que evita la necesidad de mantener la función celular normal en condiciones
desfavorables de estrés hídrico. Pero esto, sin duda, impone sus propias limitaciones morfológicas y conlleva su propio precio
fisiológico. La tolerancia a la desecación atraviesa otras categorías funcionales. Ocurre en heterótrofos y autótrofos, en
organismos unicelulares y multicelulares, y en plantas con y sin sistemas vasculares y estomas funcionales. Este artículo se
ocupa principalmente de las plantas verdes más altamente organizadas, briófitos, pteridofitos y plantas con flores, pero
también hay información relevante que se puede extraer de otros organismos.

III. Plantas tolerantes a la desecación: distribución taxonómica y características funcionales.

1. Bryophytes

La tolerancia a la desecación es muy común entre los briófitos, pero varía mucho entre las especies. El mayor grado de
tolerancia se observa en los musgos de superficies de rocas secas expuestas al sol y en hábitats comparables que
experimentan una desecación extrema. Andreaea rothii, que crece como pequeños cojines negruzcos en rocas montañosas
duras y ácidas, puede recuperarse y realizar la fotosíntesis aparentemente normalmente después de 12 meses de desecación
a 32% de temperatura ambiente y 20 ° C. Grimmia pulvinata, un musgo común pequeño de las partes superiores de las
paredes secas, y Racomitrium lanuginosum y Tortula ruralis, especies abundantes y características, respectivamente, de
campos de montaña y de campos subárticos y de dunas de arena y estepas secas, son apenas menos tolerantes. Estos y
otros musgos similares tienen células pequeñas o estrechas, con contenidos aparentemente más densos y pequeñas
vacuolas, y tienen superficies fácilmente humedecidas, las hojas se expanden en un par de minutos desde el estado seco
hasta su apariencia húmeda normal al agregar agua. Las hepáticas como grupo tienden a favorecer los hábitats más húmedos
que los musgos, pero muchos son al menos moderadamente tolerantes a la desecación, algunos marcadamente (Clausen,
1952). Porella platyphylla (que crece en situaciones secas, pero generalmente sombreadas) mostró una recuperación
aparentemente completa después de 60 días de desecación a 50% de humedad relativa (Hinshiri y Proctor, 1971); Frullania
dilatata, Gymnomitrion spp. y otras hepáticas de hoja que crecen comúnmente en rocas expuestas al sol probablemente sean
al menos tan tolerantes como esto. P. platyphylla tiene células de tamaño moderado, con una gran vacuola (Marschall et al.,
1998).

Todas estas briofitas tolerantes a la desecación son ectohítricas en el sentido de Buch (1945, 1947). Muchos briófitos que son
al menos en cierto grado tolerantes a la desecación no muestran una concesión obvia al secado intermitente en la forma y
estructura de sus células y hojas, y una vez secas, remoisten comparativamente lentamente. Este es el caso, por ejemplo, en
Funaria hygrometrica y algunas especies comunes de Bryum, y en las grandes Polytrichaceae y Mniaceae. Buch caracterizó a
los briófitos como "endohídricos" o "mixohídricos". Se puede establecer una división amplia (pero no brusca) entre las especies
tolerantes a la desecación que soportan un secado prolongado mejor con un contenido de agua más alto (generalmente
sobreviven mejor en el rango de c. −100 a −300 MPa), y aquellas que pueden tolerar Desecación ligera pero progresivamente
más dañada a medida que cae el contenido de agua (Fig. 2). La primera categoría, por ejemplo Racomitrium lanuginosum
(Dilks & Proctor, 1974) y Tortula ruralis (Schonbeck & Bewley, 1981a), coinciden con la situación habitual con las semillas
almacenadas. La segunda categoría, por ejemplo Plagiothecium undulatum (Dilks & Proctor, 1974) y las especies de la Fig. 2
(a-c), tienen su contrapartida en las llamadas semillas "recalcitrantes" (Farrant et al., 1993) que no resistir el secado a bajo
contenido de agua. Se clasifican continuamente en especies sensibles a la desecación (por ejemplo, muchos Hookeriales
entre musgos, muchas hepáticas de hábitats húmedos), que se dañan incluso con un secado moderado.
La tolerancia a la desecación no es una característica absoluta y constante de una especie de briófito. Se puede producir
cierto grado de endurecimiento por sequía en muchos, si no en todos (Höfler, 1946; Abel, 1956; Proctor, 1972; Dilks & Proctor,
1976; Schonbeck & Bewley, 1981a), y hay evidencia de cambios hormonalmente mediados por desecación de tolerancia en
varias especies (Schwabe & Nachmony-Bascomb, 1963 (cid lunularic / Lunularia cruciata); Hellwege et al., 1994 (ácido
abscísico / Exormotheca)); Bopp & Werner, 1993 (ácido abscísico / Funaria higrométrica), como en algunas (tal vez la mayoría)
de las "plantas de resurrección" vasculares (consulte la Sección 6 a continuación). Los briófitos tolerantes a la desecación
sobrevivirán a temperaturas mucho más altas que las húmedas, pero el tiempo de supervivencia está estrechamente
relacionado con la temperatura.

2. Plantas vasculares
En plantas vasculares, la tolerancia a la desecación de los tejidos vegetativos se ha demostrado en solo unas 350 especies,
que representan menos del 0.2% de la flora total. Bewley & Krochko (1982) y Porembski & Barthlott (2000) dan listas de los
taxones superiores, incluidas las especies de DT, y una lista más detallada de Proctor & Pence (2002), pero el recuento se
está ampliando constantemente. Los géneros con especies de DT incluyen (número de miembros de DT actualmente
conocidos entre paréntesis): Pteridophytes. Lycopsida. Isoetes (solo cormos, al menos 1 sp terrestre), Selaginella (13).
Pteropsida. Actiniopteris (2), Adiantum (1), Anemia (1), Arthropteris (1), Asplenium (8), Ceterach (2), Cheilanthes (27),
Ctenopteris (1), Doryopteris (3), Hymenophyllum (3), Mohria (1), Notholaena (3), Paraceterach (1), Pellaea (13), Platycerium
(1), Pleurosorus (1), Polypodium (4), Schizaea (1), Woodsia (1).
Las angiospermas. Monocotiledóneas. Cyperaceae. Afrotrilepis (1), Carex (1), Coleochloa (2), Cyperus (1), Fimbristylis (2),
Kyllingia (1), Mariscus (1), Microdracoides (1), Trilepis (1).Liliaceae (Anthericaceae). Borya (3). Poacea Brachyachne (1),
Eragrostiella (3), Eragrostis (4), Micraira (5), Microchloa (3), Oropetium (3), Poa (1), Sporobolus (7), Tripogon (10).
Velloziaceae. Aylthonia (1), Barbacenia (4), Barbaceniopsis (2), Nanuza (1), Pleurostima (1), Vellozia (c. 124), Xerophyta (c.
28). Dicotyledons. Myrothamnaceae. Myrothamnus (2). Cactaceae. Blossfeldia (1) (Barthlott & Porembski, 1996) Acanthaceae.
Talbotia (1), Gesneriaceae. Boea (1), Haberlea (1), Ramonda (3). Scrophulariaceae. Chamaegigas (1), Craterostigma (3),
Ilysanthes (1), Limosella (1), Lindernia (> 15). Lamiaceae. Micromeria (1), Satureja (1).

La tolerancia a la desecación es, por lo tanto, amplia, pero de forma poco uniforme y dispersa, entre las plantas vasculares.
Prácticamente todas las plantas vasculares tienen esporas DT (incluido el polen) o semillas, por lo que la posibilidad de
tolerancia a la desecación es probablemente universal. Sin embargo, su expresión en tejidos vegetativos es rara y debe haber
evolucionado independientemente en Selaginella, en helechos, y al menos ocho veces en angiospermas (Oliver et al. 2000a).
En los briófitos, es razonable suponer que la tolerancia a la desecación vegetativa es primitiva. En las plantas vasculares es
claramente una condición derivada, y las plantas vasculares DT a menudo han evolucionado a partir de precursores adaptados
de otras maneras para hacer frente a la sequía. Por lo tanto, las angiospermas DT incluyen especies que muestran alguna
indicación de actividad CAM o parientes CAM cercanos, y las especies DT y C4 tolerantes a la sequía pueden encontrarse
dentro del mismo género (por ejemplo, en Eragrostis y Sporobolus), aunque las plantas DT son en general C3. Para muchas
plantas vasculares DT, su tolerancia puede verse como una opción de recuperación cuando falla la "homoihidrografía".

Debido a su mayor tamaño y mayor complejidad, las plantas vasculares DT tienden a secarse y rehidratarse más lentamente
que las briofitas o los líquenes. En la mayoría de los casos, tienen un sistema vascular completamente funcional que puede
satisfacer las necesidades de los tejidos fotosintéticos siempre que el agua sea razonablemente abundante. La recuperación
implica la recarga del xilema para restablecer la conducción del agua y volver al metabolismo celular normal. Este no es un
gran problema para una planta pequeña, en la cual (el tiempo dado) los embolismos de xilema se pueden reparar por la
presión de la raíz o de los tejidos vecinos cuando el agua está disponible de forma gratuita. Sin embargo, un árbol DT es
difícilmente concebible, y el límite registrado para una angiosperma DT es c. 3-4 m (pseudo-arbustos monocotiledóneos;
Porembski y Barthlott, 2000).

V. Requisitos anatómicos y fisiológicos e implicaciones de la tolerancia a la desecación.

1. Adaptación morfológica, cambios de volumen, protección tisular.

Las adaptaciones morfológicas son importantes para las plantas DT tanto mecánicamente como en la protección contra los
efectos nocivos de la irradiación excesiva (Demmig-Adams & Adams, 1992; Björkman & Demmig-Adams, 1995). Los briófitos
DT en su mayoría tienen paredes celulares bastante gruesas y, a menudo, tienen un aspecto húmedo y seco muy diferente,
exponiendo mucho menos área foliar en el estado seco (Fig. 3c-d). Las hojas secas a menudo muestran patrones regulares de
plegamiento y contracción (Proctor, 1979a). Las hojas de las plantas de resurrección vascular generalmente ruedan en lugar
de volverse flácidas en respuesta a la pérdida de agua, protegiendo las paredes celulares desecadas más delicadas y dando
fuerza mecánica a las plantas; la superficie expuesta en el estado seco suele ser muy pigmentada, peluda o escamosa (por
ejemplo, Ceterach, Fig. 3a-b). La falta de debilitamiento evidente se debe a la reducción uniforme de las células mesófilas y los
espacios intercelulares, en comparación con el colapso de las células mesófilas y el agrandamiento de los espacios
intercelulares que se produce en especies sensibles (Lebkuecher y Eickmeier, 1991). El área de la hoja puede disminuir hasta
en un 85% en Craterostigma a medida que las hojas se contraen y se curvan durante la desecación. Las células de la hoja se
encogen, preservando el contacto entre el plasmalema y la pared celular durante la desecación, con un plegamiento similar al
acordeón de las paredes celulares (Sherwin y Farrant, 1996; Hartung et al., 1998). El plegamiento de la hoja puede ocurrir a lo
largo o perpendicularmente al eje de la hoja. Los helechos y algunos pastos DT se enrollan en lugar de plegarse. Estos
movimientos son causados ​por la imbibición diferencial, más que por los efectos osmóticos (Gaff, 1989). El notable plegado en
zigzag longitudinal de las hojas de Nanuza plicata (Velloziaceae) es el resultado de la alternancia de bandas reforzadas y no
reforzadas en la epidermis (Rosetto y Dolder, 1996). La contracción similar de mesófila entre las venas paralelas de Xerophyta
scabrida (Velloziaceae) durante la deshidratación da como resultado un área foliar específica decreciente, que a su vez
minimiza la pérdida de agua (Tuba et al., 1996). Borya nitida tiene pequeñas hojas en forma de aguja con paredes epidérmicas
externas cutinizadas y estomas limitados a surcos longitudinales (Gaff y Churchill, 1976). Una morfología similar se ve a
menudo en plantas tolerantes a la sequía pero no en la desecación. Otras características tradicionalmente vistas como
xeromorfas, como las hojas coriáceas o pubescentes, esclerénquima, pelos y escamas, también se presentan entre las plantas
de la "resurrección" de DT, pero no de manera constante. Deben interpretarse con la misma precaución que las características
"xeromorfas" de las Ericaceae de turba, que hace un siglo se explicaron como adaptaciones a la "sequía fisiológica". No es
posible estar seguro de su anatomía si una planta es tolerante a la desecación o no.

2. Cuestiones de escala.

La adaptación apropiada depende en gran medida de la escala (Niklas, 1994). El área aumenta a medida que el cuadrado, y el
volumen (y la masa) como el cubo, de dimensiones lineales. La tensión superficial opera en contactos lineales
líquidos-superficie y, por lo tanto, es más efectiva e importante a escalas pequeñas. Es una fuerza trivial para vertebrados
grandes, pero de vida o muerte para insectos; juega poca parte en el aumento de agua en los árboles altos, pero es de vital
importancia para los líquenes y briófitos. A la inversa, los efectos de la gravedad son triviales en escalas pequeñas, pero
primordiales en la escala de animales o árboles grandes. El grosor de la capa límite fluida varía según la raíz cuadrada de las
dimensiones lineales de una obstrucción en el flujo. En una primera aproximación, el grosor de la capa límite atmosférica se
puede considerar como una parte invariable del entorno tal como lo percibe una planta individual.

La escala, por lo tanto, tiene efectos profundos sobre las limitaciones mecánicas y fisiológicas y la adaptación en las plantas.
El pequeño tamaño de los briófitos les da una mayor sección transversal a las proporciones de masa, lo que reduce la
necesidad de contar con un soporte especializado y tejidos conductores; un briófito es similar en escala a una hoja o raíz
individual de una planta vascular. Las plantas vasculares pequeñas rara vez muestran mucho engrosamiento secundario; La
madera es un material estructural evocado por las necesidades mecánicas de los árboles. El gran tamaño permite y exige un
sistema de conducción interno especializado. Entre los musgos de mayor crecimiento erecto (por ejemplo, Polytrichaceae,
Dawsoniaceae, Mniaceae) se observa el enfoque más cercano al sistema vascular de la semilla y la rigidez de la semilla. El
pequeño tamaño de los briófitos significa que la tensión superficial es una fuerza poderosa que determina la distribución del
agua alrededor de sus brotes, y que los brotes y las hojas tienden a estar dentro de la capa límite laminaratmosférica. Por lo
tanto, las tasas de transferencia de masa en su vecindad inmediata están dominadas por la difusión molecular (lenta) en lugar
de la mezcla turbulenta (rápida). En consecuencia, los briófitos no necesitan en general empaquetar sus sistemas
fotosintéticos dentro de una epidermis ventilada, aunque Polytrichaceae, Dawsoniaceae y Marchantiales demuestran que
tienen el potencial evolutivo para producir equivalentes funcionales de hojas de plantas vasculares. Las hojas de briófito
individuales no son comparables fisiológicamente con las hojas de plantas vasculares. Una colonia típica de briofitas es un
sistema fotosintético en una escala intermedia entre un dosel foliar de plantas vasculares y una mesofila de plantas
vasculares. A bajas velocidades del viento, una hoja de una planta más alta como un sistema de intercambio de gases puede
compararse con la superficie de una alfombra o cojín de briofita suave, en el que las superficies de las hojas individuales son
funcionalmente una mesófila a mayor escala. Las marquesinas foliares de briofitas tienden a tener "IAF" muy altas para los
estándares de plantas vasculares; algunas estimaciones de uno de nosotros dieron cifras de 6 en Tortula (Syntrichia)
intermedia, 18 en Mnium hornum y 20–25 en Scleropodium (Pseudoscleropodium) purum. La mayor de estas cifras se
encuentra en el mismo rango que los cocientes mesófilo / área foliar de las plantas vasculares (Nobel, 1974, 1977). A
velocidades del viento más altas, la colonia de briófitos no tiene un análogo cercano en términos de la fisiología familiar de las
plantas vasculares, pero es fácilmente comprensible en términos de la física de las capas límite, la difusión gaseosa y el
balance de calor. La evolución de gran parte de la morfología detallada de los sistemas de brotes de briófitos probablemente
se debe a presiones de selección que equilibran el movimiento y el almacenamiento de agua contra el intercambio de gas libre
a las superficies de las hojas (Dilks y Proctor, 1979; Proctor, 1979a). Las medidas de discriminación de isótopos de carbono de
los briófitos (Rundel et al., 1979; Teeri, 1981; Proctor et al., 1992) generalmente dan cifras de δ13C en el mismo rango que las
plantas vasculares C3, lo que sugiere que la relación entre las resistencias difusivas y de "carboxilación" Es similar en los dos
grupos. Esto es consistente con el hallazgo de Martin & Adamson (2001) de que, en base a la clorofila, las tasas fotosintéticas
de briofitas y plantas vasculares son similares.
Raven (1999) ha enfatizado que hay un límite de tamaño más bajo para las plantas vasculares homohídricas. De hecho, el
patrón vascular de adaptación probablemente deje de ser óptimo a una escala considerablemente mayor que el límite que él
sugiere, porque el patrón vascular de adaptación solo se vuelve seriamente competitivo para una planta lo suficientemente
grande como para aprovechar las reservas de agua a una profundidad significativa en el suelo , y lo suficientemente alto como
para crear su propia capa límite individual sobre el suelo.

3. Componentes de contenido de agua, almacenamiento de agua y Movimiento del agua en plantas vasculares y no
vasculares.

El agua asociada con una planta puede dividirse en varios componentes. El agua dentro del plasmalemma es agua simpática.
El agua en las paredes celulares y los espacios intercelulares a menudo se denomina agua de apoplasto, pero esto se define
de manera menos satisfactoria, y varios componentes pueden ser excluidos de ella. En las plantas vasculares es físicamente
continua con la savia del xilema, que a menudo puede considerarse mejor por separado. De nuevo, para algunos propósitos,
el agua intercelular puede ser reconocida como un componente separado, distinto de (y mucho más móvil que) el agua en las
paredes celulares (Beckett, 1995, 1997). Los briófitos generalmente carecen de espacios intercelulares, pero a menudo
transportan grandes cantidades de agua capilar externa (fisiológicamente importante) (Buch, 1945, 1947; Dilks y Proctor, 1979;
Proctor et al., 1998). El agua puede almacenarse en varias partes del sistema suelo-planta, amortiguando la planta contra los
cambios rápidos en la disponibilidad de agua en el medio ambiente. Las plantas vasculares generalmente dependen casi
completamente de la reserva de agua en el suelo. Halophytes y CAM suculentas almacenan grandes cantidades de agua en el
simplasto, y el almacenamiento de agua sintética es importante en los órganos de almacenamiento subterráneos de geófitos,
que a veces proporcionan la mayor parte o toda el agua para el desarrollo de inflorescencias durante la estación seca. La
estructura de muchos briófitos favorece el almacenamiento a corto plazo de grandes cantidades de agua capilar externa.
Muchas algas y cianobacterias tienen gruesas paredes celulares gelatinosas o envolturas mucilaginosas. Lichen thalli puede
almacenar cantidades sustanciales de agua, generalmente en ubicaciones intercelulares o apoplásticas (incluidas las gruesas
paredes celulares mucilaginosas de Collema y otros líquenes con Nostoc como fotobionte). En todas estas plantas no
vasculares, gran parte o la mayor parte del agua extracelular puede perderse antes de que el potencial del agua caiga lo
suficiente como para afectar el metabolismo. Aunque convencionalmente considerados como "poikilohydric", cuando están
hidratados, probablemente experimentan una menor variación en el contenido de agua de la célula o en el potencial de agua
que la mayoría de las plantas vasculares "homohidric"

El movimiento del agua en una planta puede tener lugar completamente a través del simplasto, pasando de una célula a otra a
través de los plasmadesmata, o el agua puede pasar a través de la plasmalema de una célula, a través de la pared celular
intermedia, y entrar a través de la plasmalema de la otra. En general, se ha considerado que estas vías son relativamente de
alta resistencia. La vía de los apoplastos a través del "espacio libre" de las paredes celulares y las células intercelulares.
los espacios comúnmente muestran una menor resistencia al movimiento del agua, y generalmente se asume que es la vía
principal dentro del córtex de la raíz y el mesófilo de las hojas de las plantas vasculares, aunque esta suposición ha sido
cuestionada recientemente (Steudle y Peterson, 1998). El xilema de las plantas vasculares proporciona una vía de resistencia
mucho menor que cualquiera de ellas. Aunque de origen "intracelular", la luminaria de los vasos del xilema maduros y las
traqueidas es en efecto una extensión importante de la vía de apoplasto con la que están en contacto. Los hidroides de
algunos musgos grandes (por ejemplo, Polytrichaceae, Dawsoniaceae, Mniaceae) (Hébant, 1977) son en efecto un desarrollo
evolutivo paralelo de diferentes ontogenias que cumplen una función similar (Ligrone et al., 2000). Pero típicamente, el
movimiento del agua en briófitos es mayormente externo (Mägdefrau, 1935; Buch, 1945, 1947), y muchas especies muestran
estructuras de conducción capilares externas elegantes (Dilks y Proctor, 1979; Proctor, 1979a). El movimiento externo del agua
capilar también es importante en el monocotiledóneo Xerophyta y otras Velloziaceae, especialmente durante las etapas
iniciales de remoistening.

En general, las vías internas simétricas y apoplásticas pueden soportar diferencias sustanciales en el potencial hídrico. A
pesar de la reciente controversia (Zimmerman et al., 1993; Canny, 1995; Milburn, 1996; Tyree, 1997), no cabe duda de que la
vía interna del xilema de las plantas vasculares, sellada desde el exterior por los tejidos circundantes, también puede apoyar
Potenciales de agua negativos importantes: aunque las relaciones de agua de los árboles son probablemente menos simples,
y las tensiones negativas locales en el xilema pueden no ser tan grandes, como se ha previsto comúnmente. Los sistemas de
conducción externa de briófitos (y Xerophyta) dependen del mantenimiento de potenciales de agua elevados (> c. -0,05 MPa)
en sus alrededores inmediatos, que deben incluir las células con las que están en contacto.

4. ¿Cuáles son los requisitos fundamentales para la tolerancia a la desecación? ¿Por qué algunas especies son más
tolerantes que otras?

Los requisitos mínimos para la supervivencia de la desecación deben incluir la conservación intacta del material genético, el
mecanismo para la síntesis de proteínas y algunas relaciones espaciales esenciales de las estructuras dentro de la célula. Las
consideraciones de la capacidad energética y de síntesis en relación con las tasas de recuperación observadas sugieren que
la retención intacta de las principales proteínas estructurales y los sistemas enzimáticos debe agregarse a esa lista mínima.
Las adaptaciones involucradas en la tolerancia a la desecación son de dos tipos, aquellas esenciales para la tolerancia (sin las
cuales la tolerancia no sería concebible), y aquellas que son consecuencias o corolarios de la misma. En el primer grupo hay
factores que preservan la integridad de las membranas y las macromoléculas en estado seco y mantienen relaciones
espaciales esenciales dentro del citoplasma; esto debe incluir la capacidad de las paredes celulares para contraerse o
plegarse sin esfuerzo, ya que el citoplasma pierde volumen al secarse. El control también debe mantenerse sobre lo relativo
Tasas e integración de los procesos metabólicos durante el secado y remoisting; La vitrificación del contenido celular a medida
que se pierde el agua puede ser importante para lograr todas estas necesidades (Crowe et al., 1998; Buitink, 2000; Buitink et
al., 2002). El segundo grupo incluye adaptaciones estructurales a gran escala y, por ejemplo, protección metabólica contra el
daño oxidativo (Smirnoff, 1993; Foyer et al., 1994; Alscher et al., 1997) - importante para todas las plantas, pero a menudo se
asume un peligro Es probable que tenga más peso sobre las plantas DT durante el secado y la recuperación.

Las altas concentraciones de azúcares disacáridos son una característica común de los organismos DT. La trehalosa cumple
este papel en organismos que van desde bacterias y hongos hasta nematodos, camarones de salmuera y los clubesmoss
Selaginella lepidophylla Adams et al. (1990). La levadura (Saccharomyces cerevisiae) produce poca trehalosa durante el
crecimiento rápido y, por lo tanto, es relativamente intolerante al secado, pero la trehalosa se acumula y la tolerancia a la
deshidratación aumenta en la fase estacionaria o después del choque térmico. En las plantas, la sacarosa es generalmente el
disacárido dominante que se acumula en las células DT. Los disacáridos estabilizan las bicapas de fosfolípidos mediante la
unión de hidrógeno a los grupos de la cabeza polar, manteniendo el espacio entre ellos y evitando las transiciones de fase
dañinas. También se ha demostrado que la trehalosa es efectiva para estabilizar proteínas lábiles durante el secado (Crowe et
al., 1992), y la sacarosa tiene efectos similares (Schwab & Gaff, 1990; Bustos & Romo, 1996; Suzuki et al., 1997). En contraste
con los efectos protectores de los disacáridos, los azúcares reductores muestran una reacción de pardeamiento con proteínas
secas, lo que conduce a la desnaturalización (Wettlaufer y Leopold, 1991). El posible papel estabilizador de los polioles
lineales (Crowe et al., 1998; Buitink et al., 2002), que se encuentran ampliamente en las hepatopatías, algas y líquenes DT (y
no DT), requiere mayor investigación.

Los niveles de sacarosa muestran aumentos marcados en el curso de la deshidratación en la mayoría de las plantas
vasculares DT (Albini et al., 1994; Bianchi et al., 1991, 1993; Müller et al., 1997; Ghasempour et al., 1998). Con excepciones
ocasionales, los azúcares reductores disminuyen o permanecen en niveles bajos en el secado (Koster y Leopold, 1988;
Bianchi et al., 1991, 1993). La trehalosa se encuentra ampliamente en plantas DT, pero generalmente en bajas
concentraciones, y Ghasempour et al. (1998) no encontraron un patrón consistente con el secado; La trehalosa parece estar
completamente ausente en especies de DT como Boea hygroscopica y Xerophyta villosa (Bianchi et al., 1991; Ghasempour et
al., 1998). La fuente de carbono para la síntesis de sacarosa probablemente varía de una especie a otra. En Craterostigma
plantagineum, la fuente principal es 2-octulosa almacenada en las hojas (Bianchi et al., 1991; Norwood et al., 2000). Las
posibles fuentes de otras especies incluyen el almidón (u otro carbohidrato) en las hojas u otras partes de la planta, o la
fotosíntesis durante el período de secado, pero se han realizado pocas mediciones críticas (Scott, 2000). En briófitos, la
evidencia disponible indica que las concentraciones de sacarosa permanecen constantemente altas, sin aumento en el
secado, pero los azúcares reductores permanecen en (o disminuyen a) niveles muy bajos a medida que la planta se seca
(Smirnoff, 1992).

En general, se acepta que los disacáridos (y otros azúcares) desempeñan un papel esencial en la tolerancia a la desecación,
pero que otros factores también deben ser importantes. El más discutido de estos es el papel desempeñado por las proteínas
y la síntesis de proteínas. Se pueden hacer dos preguntas. ¿Son las moléculas de proteínas particulares una parte esencial
del equipo de las células tolerantes a la desecación? y, ¿dónde y cuándo es importante la síntesis de proteínas para
restablecer o reparar los componentes celulares dañados o inactivados durante la deshidratación y la rehidratación (Osborne
et al., 2002; Walters et al., 2002)?
Al menos una respuesta parcial a la primera pregunta se puede extraer de la analogía con las semillas, donde las proteínas
abundantes en la embriogénesis tardía (LEA) desempeñan un papel importante en el establecimiento de la tolerancia a la
desecación del embrión maduro. Las proteínas LEA (incluidas las deshidrinas (Close, 1996)) son hidrófilas y resistentes a la
desnaturalización, y cumplen un papel en la protección de proteínas y membranas paralelamente a la de los disacáridos.
También son importantes junto con los azúcares para mantener la vitrificación del contenido de las células; de hecho, las
propiedades físicas de los vidrios intracelulares parecen estar determinadas principalmente por su proteína en lugar de su
componente de azúcar (Buitink et al., 2000, 2002).
En respuesta a la segunda pregunta, es evidente que existe una amplia gama de respuestas entre las plantas vasculares DT
de poikilochlorophyllous como Xerophyta humilis, en la cual la recuperación conlleva una síntesis extensa de proteínas
(principalmente traducción de las transcripciones existentes) para el restablecimiento del sistema fotosintético (Dace et al. ,
1998), y briofitas DT de sitios expuestos como Racomitrium lanuginosum o Tortula (Syntrichia) ruralis en las que la
recuperación se completa esencialmente en una o dos horas, incluso en presencia de inhibidores de la síntesis de proteínas
(Proctor & Smirnoff, 2000; Proctor , 2000, 2001). Algunas (probablemente muchas) plantas DT vasculares se encuentran entre
estos extremos. Por lo tanto, Craterostigma wilmsii requiere síntesis de proteínas para la recuperación completa de la función
fotosintética si se seca rápidamente (<24 h), pero no si se seca lentamente durante varios días (Cooper, 2001). Por supuesto,
en todas las plantas DT es probable que haya una necesidad continua de alguna síntesis de proteínas para equilibrar la
degradación de proteínas cuando está parcialmente hidratada (Gaff, 1989). Se han informado cambios característicos en la
expresión génica durante la desecación y la rehidratación de plantas de resurrección vascular, incluido el helecho Polypodium
virginianum (Reynolds & Bewley, 1993a), el dicotyledon Craterostigma plantagineum (Ingram & Bartels, 1996), el
monocotyledon (hierba) Sporobolus stapfianus (Gaff) et al., 1997; Blomstedt et al., 1998), y en DT moss Tortula (Syntrichia)
ruralis (Oliver, 1996; Oliver & Bewley, 1997; Oliver et al., 1998; Wood et al., 1999; Oliver et al., 2000a). Ha sido posible señalar
algunas homologías con proteínas de función conocida en otros organismos (p. Ej., Genes en Craterostigma y Tortula que
parecen homólogos con proteínas LEA de semillas y varias enzimas metabólicas), pero la función de la mayoría de estos
genes es desconocida y relacionarlos con los procesos involucrados en la tolerancia a la desecación sigue siendo un desafío
de investigación para el futuro.

En general, se considera que el daño celular y la alteración metabólica durante el secado y la rehidratación deben exacerbar la
liberación de especies de oxígeno activas, y que la alta actividad antioxidante para tratarlas debe ser una parte esencial de la
adaptación de las plantas DT (Stewart, 1990; Smirnoff , 1993; Navari- Izzo et al., 1997). La protección contra las especies de
oxígeno activas producidas durante el metabolismo normal es esencial para todas las plantas (Foyer et al., 1994; Alscher et
al., 1997), y la regulación al alza de las enzimas activas de captación de oxígeno en respuesta a la sequía está bien
documentada en plantas que no son TD. . Sin embargo, cuando se comparan las respuestas a la desecación, tanto DT como
las especies sensibles muestran estimulación de la actividad antioxidante en uno u otro punto del ciclo de
secado-rehidratación, pero en general parece que el daño oxidativo en las especies con DT está bien controlado, mientras que
las especies sensibles muestran claramente signos de daño oxidativo (Dhindsa y Matowe, 1981; Seel et al., 1992a, b).
Dhindsa y Matowe encontraron actividades tanto de superóxido dismutasa (SOD) como de catalasa más altas en el DT musgo
Tortula ruralis que en el sensible Cratoneuron filicinum por un factor de alrededor de cuatro. Seel et al. (1992b) encontraron
una actividad de SOD y catalasa sustancialmente mayor en (DT) Tortula ruraliformis que en Dicranella palustris (sensible),
pero las actividades de la peroxidasa y la ascorbato de peroxidasa (AP) fueron algo mayores en la especie sensible que en la
DT; sugirieron que el papel de las enzimas activas de procesamiento de oxígeno puede ser menos importante que el de los
antioxidantes (tocoferoles y glutatión) en la determinación de la tolerancia a la desecación. Sgherri et al. (1994a) encontraron
que la actividad de la glutatión reductasa (GR) y dehidroxiascoratato reductasa (DHAR) se duplicó aproximadamente, y la de
AP se redujo a la mitad, en las hojas secas del pasto DT Sporobolus stapfino, con un retorno a niveles normales después de
24 h rehidratación. La proporción de ascorbato oxidado casi se duplicó con el secado y se duplicó nuevamente con la
rehidratación, pero hubo un pequeño cambio en la proporción de oxutado a glutatión reducido. En la dicotiledónea Boea
hygroscopica (Sgherri et al., 1994b) encontraron que el ascorbato total se duplicó y el glutatión aumentó 50 veces con el
secado; La actividad de GR y DHAR se redujo notablemente en el secado, pero el AP fue cambiado poco. Todas las variables
volvieron a los niveles normales después de la rehidratación de 24 h, tanto en las plantas de secado lento que se recuperaron,
como en las plantas de secado rápido que no lo hicieron. En Craterostigma wilmsii, Myrothamnus flabellifolia y Xerophyta
viscosa, Sherwin y Farrant (1998) y Farrant (2000) encontraron actividad de las tres enzimas, AP GR y SOD aumentaron
durante al menos alguna fase del ciclo de secado y rehidratación, pero el patrón detallado de respuesta Varió mucho entre
especies. Por lo tanto, hay mucha evidencia de respuestas de los antioxidantes y los sistemas de enzimas antioxidantes al
secado y la rehidratación, pero es difícil discernir un patrón general consistente. Lebkuecher & Eickmeier (1991, 1993) y Muslin
& Homann (1992) demostraron que la curvatura de la hoja en Selaginella lepidophylla y Polypodium polypodioides secos
aporta beneficios claros al limitar el fotodaño durante la rehidratación con luz brillante, pero sus resultados no sugieren
diferencias fundamentales con respecto a las plantas que no son DD . En general, la evidencia sugiere que las plantas DT
generalmente se enfrentan a los peligros potenciales del daño oxidativo durante el ciclo de secado y re-humectación
anticipando el problema en la fuente en lugar de invocar una actividad extravagante de enzimas antioxidantes o antioxidantes
después del evento. Los mecanismos de protección incluyen el encrespamiento de la hoja y el tallo, la pigmentación pesada
de antocianinas (Sherwin y Farrant, 1998; Farrant, 2000), la reducción progresiva de la movilidad molecular y la regulación
controlada del metabolismo en el secado (Hoekstra et al., 2001), y niveles altos de La fotoprotección mediada por zeaxantina
(Demmig-Adams & Adams, 1992; Eickmeier et al., 1993; Björkman & Demmig-Adams, 1995) se manifestó en mediciones de
clorofila-fluorescencia como altos niveles de (rápidamente relajante) NPQ (Csintalan et al., 1999; Marschall & Proctor, 1999;
MCF Proctor, sin publicar). Smirnoff (1993) ofrece un análisis más completo del oxígeno activo y los sistemas antioxidantes en
relación con la tolerancia a la desecación (1993), y se encontrarán referencias adicionales en Walters et al. (2002).

5. Homoichlorophylly y poikilochlorophylly

Las plantas DT vasculares se dividen en dos grupos según el grado en que retienen su clorofila cuando están secas. Las
especies homeoclorofílicas (HDT) conservan sus aparatos fotosintéticos y clorofilas en una forma fácilmente recuperable. Las
especies de Poikilochlorophyllous (PDT) desmantelan su aparato fotosintético y pierden toda su clorofila durante el secado;
estos deben resintetizarse después de la rehidratación (Tuba et al., 1994; Sherwin & Farrant, 1996; Tuba et al., 1998). El
fenómeno de la pérdida de clorofila durante la desecación fue descrito por primera vez por Vassiljev (1931) en Carexphysoides
de Asia central; Hambler (1961) volvió a introducir el concepto y los términos homoichlorophylly y poikilochlorophylly se
acuñaron, y se consideró un caso especial en ciertas plantas monocotiledóneas DT (Hambler, 1961; Gaff & Hallam, 1974; Gaff,
1977, 1989; Bewley, 1979 ; Hetherington y Smillie, 1982a, b).

La estrategia de HDT se basa en la preservación de la integridad del aparato fotosintético mediante mecanismos de protección
considerados en secciones anteriores de esta revisión. La estrategia de PDT evolucionó en plantas que son anatómicamente
complejas y que incluyen la mayor en tamaño de todas las especies de DT, y puede verse como la estrategia evolutivamente
más joven. Se basa en el desmantelamiento de la estructura interna del cloroplasto mediante un proceso de deconstrucción
ordenada durante el secado y su resíntesis tras la rehidratación mediante un proceso de reconstrucción ordenado. Por lo tanto,
se puede pensar que estos procesos no solo se superponen a un mecanismo de protección celular existente de tolerancia a la
desecación vegetativa (Oliver et al., 2000) sino también como una nueva estrategia de DT distinta (Tuba et al., 1994; Tuba et
al., 1998). La ventaja selectiva de poikilochlorophylly, al minimizar el daño fotooxidativo y no tener que mantener un sistema
fotosintético intacto durante largos períodos inactivos de desecación, supuestamente supera la desventaja de la recuperación
lenta y los costos de energía de la reconstrucción.

Taxonómicamente, las plantas de PDT parecen estar restringidas a las monocotiledóneas (Gaff, 1977, 1989; Bewley &
Krochko, 1982). Poikilochlorophylly se conoce actualmente en ocho géneros de cuatro familias (Cyperaceae, Liliaceae
(Anthericaceae), Poaceae y Velloziaceae). La mayoría ocupa los afloramientos rocosos casi sin suelo conocidos como
inselbergs, en climas subtropicales fuertemente estacionales (Porembski y Barthlott, 2000); los mejor estudiados
fisiológicamente son los africanos Xerophyta scabrida, X. viscosa y X. humilis y el australiano Borya nitida (Gaff & Churchill,
1976; Hetherington & Smillie, 1982a, b; Hetherington et al., 1982a, b; Gaff & Loveys, 1984; Tuba et al., 1993a, b, 1994, 1996;
Sherwin & Farrant, 1996; Dace et al., 1998; Farrant, 2000; Cooper, 2001).

Las plantas HDT conservan gran parte o toda su clorofila a través de un ciclo de secado y re-humectación. El helecho Pellaea
calomelanos retiene clorofila y cloroplastos con grana perceptible cuando se seca (Gaff y Hallam, 1974). Los dicotiledóneos
DT, aunque todos retienen la clorofila, varían en los detalles de su comportamiento. En el sureste de Europa HDT
Gesne-riaceae Haberlea rhodopensis y Ramonda serbica, Markovska et al. (1994) no encontraron cambios significativos en el
contenido de clorofila en el secado y la humectación, pero Drazic et al. (1999) encontraron que Ramonda nathaliae perdió el
20% de su clorofila cuando se desecó en el invernadero y el 70% en hábitats naturales; Myrothamnus flabellifolia conserva sus
tilacoides, pero pierde la mitad de su clorofila en el secado (Farrant et al., 1999). El grado de pérdida de clorofila en las
dicotiledóneas varía de una especie a otra, y puede verse influido por factores ambientales. En contraste, Xerophyta scabrida,
una planta característica de PDT, pierde todas sus clorofilas y desmantela aparentemente todas las estructuras internas del
cloroplasto durante la desecación (Tuba et al., 1993a, b)

La descomposición inducida por la desecación del aparato fotosintético en plantas PDT es diferente de los procesos
involucrados en la senescencia de la hoja. De hecho, Gaff (1986) encontró que la senescencia reducía la tolerancia a la
desecación. El desmantelamiento del aparato fotosintético se puede considerar como un mecanismo de protección
estrictamente organizado, en lugar de un "daño" que debe repararse después de la rehidratación. Si el PDT Borya nitida se
deseca rápidamente, no tiene tiempo para descomponer el clorofilo y pierde su viabilidad (Gaff y Churchill, 1976) y lo mismo
ocurre con Xerophyta humilis (Cooper, 2001). La descomposición de la clorofila en Borya nitida no parece estar controlada por
el ácido abscísico (ABA) (Gaff y Loveys, 1984), y Xerophyta scabrida conserva la mayor parte de su clorofila cuando se seca
en la oscuridad, por lo que la mayor parte de la pérdida parece ser el resultado de Fotooxidación en circunstancias naturales
(Tuba et al., 1997). Esto sugiere que las plantas de PDT en general probablemente no descomponen su clorofila
enzimáticamente, sino que más bien no invierten en preservarla a través del estado seco. Sin embargo, el desmantelamiento
de las membranas tilacoides está estrictamente organizado y conduce a la formación de "desiccoplastos" casi isodiamétricos,
que, a diferencia de los cromoplastos, son capaces de volver a verificarse y realizar la fotosíntesis después de la rehidratación
(Tuba et al., 1993b). Los desiccoplastos contienen estroma granular, un par de plastoglobulos translúcidos que posiblemente
contienen lipoquinonas y lípidos neutros. El material tilacoideo no está dispuesto en plastoglobulos, pero se puede encontrar
como material lipídico osmiofílico estirado en lugar de los antiguos tilacoides (Tuba et al., 1993b). En X. villosa, no solo las
membranas internas del cloroplasto, sino incluso la mayoría de las crestas mitocondriales desaparecen con la deshidratación y
las restantes parecen descomponerse dentro de los 30 minutos posteriores al rehumedecimiento. Esto se refleja en una
pérdida de proteínas insolubles o estructurales (casi el 50%), que es mucho menos marcada (generalmente alrededor del
10%) en las plantas de HDT (Gaff y Hallam, 1974).

Al volver a humedecer X. scabrida, la reconstrucción de los tilacoides ya ha comenzado en el momento en que el tejido ha
alcanzado la saturación completa. La síntesis de clorofila comienza 8-10 h después de la rehidratación (Tuba et al., 1993a). En
este proceso, el material lipídico osmiófilo se agota. Los tilacoides primarios con una pequeña proporción de apilamiento
constituyen un paso intermedio en la resíntesis. La regeneración del aparato fotosintético se completa dentro de las 72 h
posteriores al rehumedecimiento. La restitución de las crestas en las mitocondrias fue más rápida que la de las membranas
internas del cloroplasto. La asimilación neta de CO2 se pudo medir por primera vez después de 24 horas de rehidratación. En
este punto, el contenido de clorofila era solo el 35% de las plantas de control completamente activas (Tuba et al., 1993b).

El intercambio de gases de CO2 de las hojas desecantes de Xerophyta scabrida fue estudiado por Tuba et al. (1996, 1997). La
actividad fotosintética disminuyó abruptamente a cero durante los primeros 4 días de secado. En ese momento las hojas
habían perdido aprox. 60% de su contenido de agua. La caída en la asimilación neta de CO2 fue causada principalmente por
el rápido cierre del estoma, pero fue la disminución en el contenido de clorofila (como lo muestra la señal de fluorescencia) lo
que finalmente detuvo la fotosíntesis. La respiración oscura continuó hasta el día 14 de deshidratación, al 24% del contenido
original de agua. Las disminuciones en el contenido de agua y la respiración se correlacionaron estrechamente. La respiración
prolongada durante la desecación puede cubrir la demanda de energía del desmontaje controlado de las estructuras de la
membrana interna en plantas PDT (Tuba et al., 1997). Al rehidratar las hojas de Xerophyta scabrida, los procesos respiratorios
son completamente operativos antes de que se logre la turgencia completa (Tuba et al., 1994); La recuperación rápida de la
respiración es importante como la única fuente de ATP durante la fase primaria de rehidratación (Gaff, 1989). En los líquenes,
briófitos y plantas vasculares de HDT se observa una alta tasa de respiración inicial en la rehidratación, llamada "respiración
de resaturación" (Smith & Molesworth, 1973), pero esta tasa elevada persiste mucho más tiempo en las especies de PDT: 30 h
en el caso de X. scabrida (Tuba et al., 1994).

Las estrategias HDT y PDT resuelven el mismo problema ecológico, pero cubren un amplio rango temporal de adaptación. Los
pteridofitos y angiospermas HDT se adaptan generalmente a ciclos de secado y humectación más prolongados que los
briofitos y los líquenes, pero a alternancias más rápidas de los períodos húmedos y secos que las especies de
monocotiledóneas del PDT (Schwab et al., 1989; Ingram & Bartels, 1996; Sherwin & Farrant, 1996; Tuba et al., 1998), aunque
algunos pueden sobrevivir secos durante largos períodos de tiempo. La estrategia de PDT ha evolucionado en los hábitats
donde las plantas permanecen en estado desecado durante 5–8 (−10) meses. Bajo estas condiciones, es evidentemente más
ventajoso desarmar todo el aparato fotosintético y reconstituirlo después de la rehidratación. Por supuesto, hay variaciones
dentro de cada categoría y las categorías se superponen en su adaptación ecológica, y dos o más pueden coexistir en un
hábitat, por ejemplo, en inselbergs (Ibisch et al., 1995). Ambos extremos de este espectro ecológico tienen puntos de interés
particulares. Probablemente exista un compromiso entre el "costo" de protección y reparación del aparato fotosintético si se
mantiene en un estado rápidamente recuperable a través de períodos prolongados de desecación, y el "costo" de reconstituir
el aparato fotosintético de novo.
6. Tolerancia constitutiva e inducida.

En los briófitos y líquenes de los hábitats que con frecuencia se secan, la tolerancia a la desecación parece ser esencialmente
constitutiva e influenciada solo en un grado limitado por la historia previa de desecación o la tasa de secado. La recuperación
se lleva a cabo rápidamente y depende esencialmente de la reactivación de los componentes que no se han dañado durante el
ciclo de secado y re-humectación. Por el contrario, en las angiospermas DT, la tolerancia generalmente se induce en el curso
de un secado lento (Gaff, 1980, 1989, 1997). Estas plantas pueden tolerar la desecación severa y prolongada en condiciones
apropiadas, pero muestran poca o ninguna tolerancia si se secan rápidamente. Esta antítesis puede reflejar, al menos en
parte, diferentes orígenes evolutivos de tolerancia a la desecación, primitivos en briófitos (y líquenes), secundarios y
polifiléticos en plantas vasculares (Oliver et al., 2000a), donde probablemente ha evolucionado a menudo como un retroceso
Las plantas ya son más o menos tolerantes al estrés por sequía. El secado lento es una consecuencia natural del hábito de la
planta vascular, y en algunos casos los elementos del proceso de inducción son obvios, como en la conversión de 2-octulosa
en sacarosa en Craterostigma, y ​el desmantelamiento controlado del sistema fotosintético en Borya y Xerophyta. . Sin
embargo, la antítesis no es clara. Las células de la hoja de los musgos en situaciones soleadas expuestas pasan de la
turgencia completa a la sequedad del aire en unos pocos minutos, pero muchos briófitos del bosque se secan mucho más
lentamente y se demuestra un grado de endurecimiento por sequía (Höfler, 1946; Abel, 1956; Proctor, 1972 ; Dilks & Proctor,
1976). Además, la tolerancia a la desecación parece ser esencialmente constitutiva en varios helechos saxicolos pequeños
(Hymenophyllym tunbrigense, H. wilsonii, H. sanguinolentum, Asplenium trichomanes, A. ruta-muraria) y especies de
Selaginella (S. cf. underwoodii) que pueden secarse y recuperarse tan rápido como muchos briófitos (Kappen, 1964; MCF
Proctor, sin publicar). Estas especies se secan rápidamente una vez que el agua se vuelve limitante y no muestran
adaptaciones convencionales para conservar el agua dentro de la planta, un hábito probablemente relacionado con las altas
temperaturas alcanzadas en sus hábitats saxicolous en ausencia de enfriamiento por evaporación. En contraste, los helechos
polipéptidos más altos (ya menudo epífitos) (Polypodium vulgare agg.) Muestran un fuerte control estomático sobre la pérdida
de agua y se secan lentamente (Lange et al., 1971; M.C.F. Proctor, sin publicar).

En general, se acepta que el ABA producido en las raíces bajo estrés hídrico induce diversas respuestas de sequía en los
brotes de las plantas vasculares (Schulze, 1986; Zeevaart y Creelman, 1988). La evidencia molecular-biológica (Ingram y
Bartels, 1996) ha tendido a confirmar la especulación anterior de que ABA puede tener un papel general en la evocación de la
tolerancia a la desecación en las plantas con DT. Sin embargo, la evidencia fisiológica de esto es equívoca. Chamae- gigas
intrepidus y Craterostigma lanceolatum aumentaron su contenido de ABA 20-30 veces en el secado (Schiller et al., 1997). Por
otro lado, la concentración de ABA no aumentó en las hojas secas de Polypodium virginianum, pero la ABA exógena aumentó
la supervivencia del secado rápido (Reynolds y Bewley, 1993b). Gaff y Loveys (1984) encontraron un aumento sustancial en
los niveles de ABA (junto con una mayor tolerancia a la desecación) en las hojas desprendidas de ambas Myrothamnus
flabellifoli y (poikilochlorophyllous) Borya nitida equilibrada a 96% rh; la supervivencia celular fue significativamente promovida
por ABA exógeno sin estrés hídrico concurrente en B. nitida, y levemente en M. flabellifolia. En el pasto, las hojas aisladas de
Sporobolus stapfianus se convirtieron en DT solo si se desprendieron por debajo del 61% de contenido de agua relativa
(RWC), pero el ABA alcanzó su punto máximo en los brotes al 15% de RWC, y se originó en las hojas en lugar de las raíces
(Gaff y Loveys, 1992). En la misma especie, Ghasempour et al. (1998) encontraron que la tolerancia a la desecación fue
promovida solo marginalmente por un ABA exógeno, mientras que la brassinolida y el ácido metiljasmónico tuvieron efectos
mucho más grandes. En el DT thalloid liverwort Exormotheca holstii, los niveles altos de ABA fueron con una alta tolerancia a
la desecación en condiciones de campo, tanto el nivel de ABA como la desecación disminuyeron en cultivos bien regados,
pero la tolerancia a la desecación se pudo restaurar con un ABA exógeno (Hellwege et al., 1994) . La tolerancia al estrés
hídrico se incrementó significativamente con el tratamiento con ABA incluso en la hierba hepática thaloid Riccia fluitans
(Hellwege et al., 1996). Se han encontrado efectos similares de ABA en la promoción de la tolerancia a la desecación en el
protonema del musgo Funaria hygrometrica (Werner et al., 1991; Bopp & Werner, 1993) y brotes frondosos de Atrichum
androgynum (Beckett, 1999). En la tortuga rural de DT muy alta, ABA es indetectable (Oliver et al., 1998). Una búsqueda
sistemática de ABA endógeno en briófitos es muy necesaria.
7. Recuperación; restablecimiento de las relaciones hídricas y metabolismo
Los briófitos altamente DT que crecen en situaciones expuestas suelen volver a humedecerse de forma rápida y difusa. Las
hojas delgadas de los briofitos (y el liquenalis y las esterillas de algas) se equilibran rápidamente con la humedad del aire
circundante, y pueden recuperar la turgencia de la caída de la noche, incluso si no se ha producido una deposición obvia de
agua líquida (Lange et al., 1968, 1990 , 1991, 1994; Csintalan et al., 2000). El agua líquida proveniente de la lluvia o la
deposición de agua de nube es embebida por las hojas directamente cuando se extiende por capilaridad sobre la superficie de
los brotes. En especies con conducción interna bien desarrollada y superficies foliares repelentes al agua, como muchas
Polytrichaceae y Mniaceae grandes, la imbibición es más lenta y puede tardar una hora o dos en completarse, incluso cuando
hay agua líquida presente. Los hidroides de los musgos que conducen el agua se colapsan sin embolizarse al secarse (J.G.
Duckett, com. Pers.), Por lo que son capaces de rellenar inmediatamente a través de sus paredes laterales cuando el vástago
rellena el agua.

Las plantas de resurrección vascular en general requieren agua líquida para la rehidratación (Gaff, 1977), y la continuidad del
agua dentro del xilema debe restaurarse a medida que los tejidos se rehidratan si las hojas deben permanecer turgentes
durante más de unas pocas horas después de la lluvia. Se ha asumido que la embolia en los vasos del xilema dificulta la
resaturación de los tejidos fotosintéticos en algunas especies (Sherwin y Farrant, 1996). El hecho de que las plantas de
resurrección sean generalmente hierbas o arbustos bajos (Gaff, 1977; Kappen y Valladares, 1999) es coherente con la idea de
que la restitución del transporte de xilema es un verdadero desafío para estas plantas, y probablemente impone un límite
práctico a su altura. Si se va a restablecer la función normal del sistema vascular, es vital que los haces vasculares
permanezcan esencialmente intactos en el estado desecado. Rosetto y Dolder (1996) encontraron que los haces vasculares
de Nanuza plicata tolerantes a la desecación no mostraron cambios significativos debido a la deshidratación. Por el contrario,
el estrés por sequía deterioró gravemente los haces vasculares en hojas de cebada no DT (Pearce y Beckett, 1987), lo que
impediría el restablecimiento del flujo de agua incluso si estuvieran presentes todos los demás factores necesarios para la
rehidratación. En Myrothamnus flabellifolia, un arbusto DT con una altura de, como mucho, algunos decímetros (Figs. 3g y 4a),
Sherwin et al. (1998) consideraron el aumento capilar en los vasos estrechos del xilema reticulado suficiente para lograr la
continuidad de la columna de agua, pero Schneider et al. (2000) y Wagner et al. (2000) presentaron evidencia de que la
presión de la raíz está implicada en el llenado inicial de una proporción de elementos del xilema, y ​luego el agua se mueve de
manera compleja hacia el xilema adyacente y otros tejidos. En Pellaea calomelanos, Gaff y Hallam (1974) encontraron que la
elevación capilar no podía transportar el agua incluso a las hojas más bajas, y concluyó que la presión de la raíz también debe
desempeñar un papel. En Borya nitida, las hojas en la mitad superior de los brotes aún no se habían rehidratado del suelo
después de los 6 días (Gaff y Churchill, 1976), por lo que en este caso la rehidratación a través de la cutícula de la hoja
también parece ser esencial. Las raíces de Xerophyta scabrida mueren cuando se secan, por lo tanto, la rehidratación solo
puede ocurrir a través de las hojas. En esta especie, la turgencia de las hojas se recupera en 6 h y el contenido máximo de
agua después de 12 h en las hojas sumergidas (Tuba et al., 1994). Después del restablecimiento del metabolismo en las
hojas, se desarrollan raíces adventicias que aseguran el suministro continuo de agua (Tuba et al., 1993a). La importancia
relativa del agua recibida por las raíces y el agua absorbida a través de las hojas varía de una especie a otra (Gaff, 1977).
En los musgos tolerantes a la desecación que se han secado al aire durante unos días, la respiración se reanuda casi
instantáneamente con la remoestación y la fijación neta de carbón fotosintético generalmente alcanza dos tercios o más de los
niveles normales en los primeros minutos. La pérdida de carbono respiratoria inicial generalmente se mejora dentro de los 30
minutos aproximadamente (Tuba et al., 1996; Proctor & Pence, 2002). Las mediciones de fluorescencia con clorofila muestran
que la recuperación inicial de los fotosistemas es extraordinariamente rápida e independiente de la síntesis de proteínas
(Csintalan et al., 1999; Proctor & Smirnoff, 2000). El retorno completo a los niveles no estresados ​de los parámetros de
fluorescencia puede tomar varias horas, pero no se ve afectado por los inhibidores de la síntesis de proteínas en la oscuridad.
Hay indicios de que se necesita cierta síntesis de proteínas citoplasmáticas después de la remoestación para volver a los
niveles de predesicación de la fijación de CO2 (Proctor y Smirnoff, 2000), pero esto puede ser una reparación de
"mantenimiento" del daño fotográfico continuo durante la recuperación en la luz, en lugar de La reparación del daño por
desecación. En general, los resultados sugieren que la recuperación de la respiración y la fotosíntesis en estas plantas es, en
gran parte, una cuestión de reensamblaje y reactivación de los componentes que han sobrevivido al secado y la
re-humectación esencialmente intactos. Bewley (1979) y Bewley & Krochko (1982) sugirieron un elemento sustancial de
"reparación" en la recuperación de briofitas DT, principalmente en relación con la restauración de la integridad de la membrana.
Oliver y Bewley (1984, 1997) postularon que la tolerancia a la desecación en "plantas totalmente DT" (principalmente briofitas)
está esencialmente "basada en la reparación", mientras que en "plantas DT modificadas" (plantas vasculares) se basa en
inducible " Sistemas de protección establecidos en el curso del secado lento. Esta división refleja ampliamente la distribución
filogenética de las plantas de DT (Oliver et al., 2000a), pero su valor depende en gran medida de cómo se defina la
"reparación", y no solo tiene en cuenta el amplio rango de comportamiento tanto de las briofitas como de las plantas
vasculares de DT. la recuperación más rápida de muchos briófitos, pero también las características en común entre los dos
grupos. La fuga de membranas por un corto tiempo después de la re-humectación ocurre en todos los organismos tolerantes a
la desecación (Crowe et al., 1992), y los procesos de "reparación" en el sentido limitado originalmente previsto por Bewley
deben ser comunes a todas las plantas DT. De hecho, el mayor compromiso con la reparación se observa en las plantas
vasculares de policlorofila, donde se debe reconstruir gran parte del sistema fotosintético cada vez que la planta se seca. Se
necesita mucha más investigación sobre la distribución y los mecanismos de tolerancia a la desecación inducible tanto en
briofitas como en plantas vasculares. Oliver y sus colegas han informado la síntesis de muchas proteínas específicas de
rehidratación en Tortula ruralis (Oliver, 1991; Oliver et al., 1998; Wood et al., 1999; Oliver et al., 2000b), y esto también es un
área en lo que podemos esperar interesantes desarrollos en el futuro.

V. Consideraciones de escala de tiempo y adaptación ecológica.

1. La escala de tiempo de los ciclos de secado y humectación: respuestas de baja inercia y alta inercia

Las tasas tanto de pérdida de agua como de rehidratación varían enormemente entre las diferentes plantas DT. Los musgos
de situaciones expuestas como Tortula (Syntrichia) ruralis o Grimmia pulvinata pueden secarse desde la turgencia completa
hasta un contenido de agua del 10% d. wt o menos dentro de los 30 minutos sin daños, y retorne a una tasa de fijación neta de
CO2 casi normal dentro de un tiempo similar en la remoestación. Los líquenes de hábitats similares responden de manera
similar rápida (Ried, 1960a, b; Lange, 1988; Tuba et al., 1996); de hecho, algunos líquenes de superficies de roca expuestas
parecen ser capaces de "encender" y apagarse dentro de un minuto o dos (por ejemplo, Rhizocarpon geometricum, Fig. 5a).
Sin embargo, incluso entre briófitos de hábitats relativamente abiertos, muchas especies responden más lentamente; Se
observan diferencias sustanciales en la tasa de recuperación de. el parámetro de clorofila-fluorescencia FV / FM después de la
remoestación (Fig. 5b; Proctor, 2001). Briofitas en el suelo del bosque, como Rhytidiadelphus loreus (Dilks & Proctor, 1976;
Proctor & Smirnoff, 2000), Mnium hornum o Polytrichum formosum, que experimentan mayor humedad ambiental y menor
velocidad del viento e intercambio de radiación neta, se secan de manera relativamente lenta y una recuperación completa de
la normalidad. Las tasas de fotosíntesis pueden durar muchas horas. Las tasas de secado y recuperación no se correlacionan
necesariamente con la tolerancia relativa de diferentes intensidades de desecación o con los tiempos máximos de
supervivencia.

Las plantas con DT vascular suelen secarse y volver a humedecerse en una escala de tiempo más larga que las briofitas y los
líquenes, pero existe una gran superposición entre los dos grupos (Fig. 6). Los helechos fértiles (por ejemplo, Hymenophyllum
spp.) Se comportan de manera muy parecida a los briófitos de hábitats húmedos protegidos similares; pierden y absorben
agua fácilmente sobre toda la superficie de la hoja y la conducción del agua por el sistema vascular es limitada (Härtel, 1940);
se recuperan notablemente rápido de períodos de unos pocos días secos (Fig. 6). En el campo, es probable que haya una
diferencia bastante pequeña entre las tasas de secado y la recuperación de briófitos como Polytrichum, Dawsonia o las
grandes Mniaceae, y algunas especies de Selaginella y pequeños helechos DT como Polypodium polypodioides (Stuart, 1968)
o Asplenium trichomanes (Fig. 6). Sin embargo, las tasas de secado y recuperación de las plantas con DT vascular son
generalmente más lentas. Craterostigma wilmsii recupera una función fotosintética sustancialmente normal en 24 h; El
arbolado Myrothamnus flabellifolia requiere bastante más tiempo (Fig. 6b; Sherwin y Farrant, 1996). La recuperación de las
plantas de PDT es más lenta de nuevo. Xerophyta spp. (Velloziaceae) generalmente necesita 3-4 días para restablecer un
metabolismo completamente normal (Fig. 6b; Sherwin y Farrant, 1996; Dace et al., 1998; Tuba et al., 1998). Borya nitida
(Liliaceae (Anthericaceae); Gaff & Churchill, 1976) y Eragrostis nindensis (Poaceae; Vander Willigen et al., 2001) se recuperan
en una escala de tiempo similar).
Tomando las plantas de DT como un todo, vemos un amplio espectro de respuestas de tiempo para alternar períodos
húmedos y secos. En el extremo de "baja inercia" están los líquenes y briófitos de las situaciones expuestas, respondiendo en
minutos a los rápidos cambios en el contenido de agua. En el extremo de "alta inercia" están las plantas vasculares PDT,
adaptadas a un patrón anual predecible de "estación húmeda-temporada seca" en el que la respuesta rápida a breves
períodos secos o duchas aisladas sería contraproducente, y los tiempos de respuesta al secado y re-humectación se miden en
días. La mayoría de las plantas DT se encuentran en algún lugar entre estos extremos.
2. Tolerancia a la desecación en un contexto ecológico y biogeográfico.

¿Cuáles son las situaciones en las que la tolerancia a la desecación es un óptimo adaptativo? Obviamente, el hábitat debe ser
al menos intermitentemente seco. También, al menos, a veces debe estar húmedo, y los períodos húmedos deben ser al
menos previsiblemente estacionales y los períodos secos no demasiado largos. Muchas briofitas y plantas vasculares de DT
pueden sobrevivir en seco durante 6 meses o un año (a veces más), pero en general no son viables mientras las semillas, por
lo que los nichos óptimos para las plantas de DT y las efeméricas del desierto son diferentes. La "sequedad" puede surgir por
dos causas. Incluso en el clima más húmedo no llueve continuamente, y los sustratos duros impenetrables a las raíces se
secan rápidamente cuando la lluvia se detiene. En todos los climas áridos, excepto en los extremos, los líquenes y briófitos DT
colonizan las superficies de las rocas y la corteza de los árboles. Los líquenes crustosos (junto con algunas especies de
formas de crecimiento foliosas y fruticosas) ocupan superficies de rocas desnudas desde las regiones polares hasta el
ecuador, un mosaico de individuos de varias especies que a menudo cubren completamente la roca. Los briófitos son
relativamente más prominentes en las regiones oceánicas. Vastas extensiones de desierto de lava y tierra de piedra en el frio y
lluvioso clima de Islandia, y campos de rocas en las cumbres de las montañas de Escocia y Escandinavia, están dominadas
por el musgo Racomitrium lanuginosum (Fig. 4c), y las briófitas cubren todas las superficies disponibles en los bosques
húmedos. en regiones hiperoceánicas templadas (Fig. 4e, f) y en altitudes elevadas en los trópicos húmedos. Todas estas
plantas deben poder soportar períodos de desecación de al menos unos pocos días. Incluso algunas plantas vasculares DT
(por ejemplo, Ceterach officinarum (Fig. 3a, b), Asplenium trichomanes, Polypodium vulgare) alcanzan regiones templadas
húmedas como epífitas o en afloramientos rocosos. En los hábitats estacionalmente áridos, el crecimiento de las plantas
vasculares no DT está limitado por la sequía estacional; los briofitos, los líquenes y las "plantas de resurrección" vasculares a
menudo son prominentes en esos lugares, especialmente donde el suelo es poco profundo y pobre en nutrientes; Las
alfombras de Tortula ruralis y otros musgos comúnmente forman un sotobosque para la cubierta delgada de los pastos en las
dunas de la costa atlántica o en las praderas de estepas arenosas secas en Europa central y oriental (Fig. 4b), y en hábitats
comparables en otras partes del mundo. Estos dos tipos de hábitats amplios (superficies de roca (y corteza) y suelos delgados
propensos a la sequía) son intergrados, y algunas de las situaciones más características de las plantas DT se encuentran en
suelos delgados sobre y alrededor de afloramientos rocosos en áreas como África central y meridional (Fig. 4a), Sudamérica
tropical y Australia; de hecho, las islas tropicales de América del Sur y África son los principales centros de diversidad para las
plantas vasculares DT (Porembski y Barthlott, 2000). Las regiones áridas pueden ser notablemente diversas en sus formas de
vida vegetal (Ehleringer, 1995; Ehleringer et al., 1999), y las plantas DT a menudo coexisten con plantas de otros tipos
adaptativos, especialmente terófitos (adaptados a la sequía estacional por semillas DT en lugar de DT vegetativa tejidos),
plantas CAM, y en climas tropicales y subtropicales pastos C4. En general, no se producen en verdaderos desiertos con
precipitaciones muy bajas e impredecibles, con la interesante excepción de los desiertos costeros donde la deposición de agua
de nube de la niebla proporciona suficiente humedad para el crecimiento de los líquenes, como en las extensas masas de
Teloschistes capensis a lo largo de la costa de Namibia ( Fig. 4d; Lange et al., 1990).

VI. Conclusión

La consideración del rango morfológico, ecológico y geográfico de los briófitos y las plantas vasculares de DT sugiere que
simplemente contrastar "poikilohydry" y "homoihydry" es una forma bastante inadecuada de ver la diversidad de funciones
fisiológicas que realmente existen. Los briófitos son "poliquilohidroxilados" principalmente porque a su escala la estructura de
la planta vascular (incluso si es posible) no ofrecería una ventaja adaptativa; con alrededor de 25 000 especies y distribución
mundial, son un grupo que no fracasó. La mayoría de las plantas de resurrección vascular funcionan como plantas vasculares
normales ("homohidroxílicas") hasta que el agua se vuelve limitante. Al igual que las anuales de invierno y los efímeros del
desierto (y otros mesófitos), se secan en unas pocas horas o días. La diferencia es que, en lugar de morir y restablecerse a
partir de la semilla, su caída es sobrevivir en un estado vegetativo desecado pero aún viable. El contraste crítico no se da entre
la hipoxia y la homohidra, sino entre las plantas que son tolerantes a la desecación y las que no lo son, y, en toda la gama de
plantas DT, se asocia ampliamente con el contraste entre la ectohidratación y la endohidrina como modo predominante de
agua movimiento. Muchas briofitas "poikilohídricas" mantienen un contenido de agua bastante constante y son sensibles al
secado, y todas las plantas vasculares DT son "homohídricas" en condiciones favorables. A pesar de algunos argumentos en
contra en grupos particulares (Schuster, 1984), las briofitas en general deben ser primitivamente tolerantes a la desecación;
todas son plantas C3 y muestran pocas de las características asociadas con la tolerancia a la sequía en las plantas
vasculares. Prácticamente todas las plantas vasculares tienen esporas, polen o semillas tolerantes a la desecación, pero la
expresión de la tolerancia a la desecación en tejidos vegetativos evidentemente ha evolucionado (o ha vuelto a evolucionar)
independientemente varias veces (Oliver et al., 2000a), probablemente en la mayoría de los casos Antecedentes 'homohídrico'
pero tolerantes a la sequía. De acuerdo con esto, las plantas vasculares DT, aunque en sí mismas en general (quizás
invariablemente) las especies C3, a menudo tienen parientes que muestran adaptación C4. Algunos incluso muestran
indicaciones de comportamiento de CAM o están estrechamente relacionados con las especies de CAM (Barthlott y
Porembski, 1996; Markovska et al., 1997). Las briofitas y las plantas vasculares de DT no son simplemente una línea extraña
de la homohyhydry convencional. Son un óptimo de adaptación en situaciones ecológicas particulares, y (como las plantas
vasculares "normales") pueden entenderse completamente solo en el contexto de un campo amplio y multidimensional de
posibilidades fisiológicas y ecológicas.

La paradoja de los briófitos: tolerancia a la desecación, evasión de la sequía.

Resumen

Las plantas vasculares representan una estrategia de adaptación al suministro irregular y errático de agua en tierra. Los
briófitos tolerantes a la desecación (DT) representan una alternativa, la fotosíntesis y el crecimiento cuando el agua está
disponible de forma gratuita, y la suspensión del metabolismo cuando no lo está. A diferencia de las plantas vasculares, las
briofitas DT son típicamente ectóhicas, que llevan agua capilar externa que puede variar ampliamente en cantidad sin afectar
el estado hídrico de las células. El agua externa es importante en la conducción del agua, y da como resultado que las células
de la hoja de briófito funcionen la mayor parte del tiempo con la turgencia completa; el estrés hídrico es una fase transitoria
relativamente breve antes de la desecación completa. Todos los briófitos son plantas C3, y sus células son esencialmente
mesófitas en importantes aspectos fisiológicos. Su contenido de carbohidratos muestra paralelos con el de los embriones en
maduración de las semillas DT. La recuperación inicial de los períodos moderados de desecación es muy rápida, y algunos
elementos sustanciales parecen ser independientes de la síntesis de proteínas. La tolerancia a la desecación en efecto actúa
como un dispositivo que evita los problemas de la sequía, y en varias características adaptativas. Las briofitas DT son más
comparables con las efímeras (mésicas) del desierto o las anuales de invierno templadas (pero en una escala más corta, con
tejidos vegetativos DT que sustituyen a las semillas DT) ) que con plantas vasculares tolerantes a la sequía.

Introducción

Las briofitas tolerantes a la desecación (DT) se encuentran entre las plantas de hábitats secos que tienen un éxito más visible
que reciben al menos una humedad relativamente regular de la lluvia, la niebla o el rocío. A menudo son abundantes en las
superficies expuestas de las rocas y como epífitas en los troncos y ramas de los árboles, y casi siempre están presentes y, a
veces, forman un sotobosque en los brezales y pastizales donde el dosel de la planta vascular está abierto a través del agua o
Limitacion de nutrientes. El alto grado de tolerancia a la desecación de los briofitos (y los líquenes) se ha observado con
frecuencia. Para un ecofisiólogo de plantas en flor interesado en las respuestas a la sequía de las plantas vasculares
perennes, es natural ver esta tolerancia a la desecación como lo último en tolerancia a la sequía. Este artículo sostiene que la
tolerancia a la desecación de los briófitos se puede ver con al menos la misma validez de otras maneras. Considerarlo como
una expresión definitiva de la tolerancia a la sequía de las plantas vasculares puede ser, en el mejor de los casos, una
limitación ineludible, y en el peor de los casos, un paradigma de investigación.

Estrategias de adaptación a la vida vegetal en tierra.

Raven (1977, 1984) ha enfatizado la importancia de la evolución de los sistemas de transporte supracelular como un requisito
previo para el desarrollo de una flora terrestre, y el xilema y el floema son componentes esenciales de la arquitectura funcional
de las grandes plantas vasculares que dominan la mayor parte de la vegetación. de la tierra. Sin embargo, los sistemas de
conducción altamente elaborados de este tipo solo son esenciales para la evolución de grandes plantas terrestres. Por
razones físicas simples de escala, las necesidades de las plantas pequeñas como las briofitas se pueden satisfacer
adecuadamente mediante sistemas de conducción relativamente difusos y menos diferenciados, siempre que el agua esté
razonablemente disponible en el medio ambiente. La tolerancia a la desecación se puede ver en este contexto como una
estrategia alternativa de adaptación a los problemas y limitaciones, y también a las oportunidades, de la vida en la tierra.
Existe un fuerte vínculo con la escala (como ocurre con los contrastes estructurales y fisiológicos entre los insectos y los
vertebrados terrestres). Las plantas vasculares pequeñas típicamente muestran un desarrollo vascular relativamente modesto,
y crecen en hábitats permanentemente húmedos o tienen una vida corta que termina rápidamente debido al inicio de la sequía,
momento en el cual la planta generalmente establece semillas DT. Hay un tamaño mínimo por debajo del cual la homohyhydry
no es viable (Raven 1999). Los briófitos más altos tienden a poseer los sistemas de conducción interna mejor desarrollados
(que en Dawsonia y Polytrichum se aproximan al nivel de complejidad visto en las plantas vasculares simples (H? Bant 1977)),
y que son perennes de larga vida, aunque en general Todavía muestran un grado sustancial de tolerancia a la desecación.
Entre las plantas vasculares DT, Myrothamnaceae y Velloziaceae incluyen algunos arbustos modestos y pseudo-arbustos,
pero un árbol DT es difícil de concebir.

Componentes del contenido de agua, conducción de agua y control de la ubicación del agua en briófitos.

Componentes del contenido de agua en plantas vasculares y briófitos.

El agua asociada con una planta vascular se divide en agua simplastica dentro de las células, y el agua de apoplasto en el
"espacio libre" de las paredes celulares (Figura 1). Estos componentes pueden diferenciarse mediante el análisis de las curvas
de presión-volumen producidas usando una bomba de presión (no aplicable a los briófitos) o mediante la psicrometría de
pareja térmica (Koide et al. 1989; Jones 1992; Beadle et al. 1993). En briofitas se debe considerar un tercer componente, agua
capilar externa (Dilks y Proctor 1979; Proctor et al. 1998; Proctor 1999). Las proporciones de estos componentes varían mucho
entre los diferentes briófitos. El síntoma de agua predomina en la mayoría de las hepáticas taaloides, que a este respecto se
asemejan a las plantas vasculares mesófitas con células de pared delgada. Se pueden caracterizar como endohídricos (Buch
1945, 1947), junto con algunos musgos erectos con superficies cerosas repelentes al agua y predominantemente la
conducción de agua interna (por ejemplo, muchas Polytrichaceae y Mniaceae). En la mayoría de los musgos y en las
hepáticas frondosas, que incluyen prácticamente todas las especies altamente tolerantes a la desecación, la agua de síntesis
se excede en gran parte del tiempo por una cantidad grande y variable de agua capilar externa (Figuras 1 y 2). Estas plantas
se pueden caracterizar como ectohy dric. El agua externa es importante en dos aspectos. Primero, la conducción del agua es
mayoritariamente externa. En segundo lugar, las variaciones en el contenido total de agua se deben principalmente a las
variaciones en la cantidad de agua externa, que tiene lugar en un rango estrecho de potenciales de agua cercanos a cero que
no afectan la función celular. La presencia de un gran componente de agua capilar externa en briofitas es una diferencia
fundamental desde el punto de vista fisiológico de las plantas vasculares, y ha provocado una gran cantidad de malentendidos
por parte de los fisiólogos de las plantas vasculares que trabajan con material briofito. En el trabajo de relaciones hídricas con
plantas vasculares, el problema a menudo es cómo asegurarse de que una hoja está saturada. Los briófitos presentan el
problema opuesto. Con la excepción de especies con superficies repelentes al agua (por ejemplo, Polytrichaceae, Mniaceae),
las células alcanzan la saturación de forma relativamente rápida y fácil; la dificultad radica en separar el agua externa que, si
bien es importante para el funcionamiento general de la planta, es en gran medida irrelevante para las relaciones hídricas y el
metabolismo de las células individuales. Un "contenido de agua relativo" basado en un contenido de agua "saturado" no tiene
sentido en términos de función celular. Los briófitos DT a menudo transportan agua externa que corresponde a un verdadero
RWC del 500% o más; Las muestras del musgo del bosque africano pendular Pilotrichella ampullacea (C. M? ll.) Jaeg., cuyos
brotes con sus hojas cóncavas casi superpuestas no aparecieron particularmente húmedas, dieron cifras totales de contenido
de agua hasta> 1200% de RWC (Figura 2b) .

Movimiento de agua, almacenamiento de agua y los requisitos de intercambio de gases.

Por lo tanto, a diferencia de las plantas vasculares y las grandes hepáticas endohídricas de los taloides, el movimiento del
agua en los briófitos DT es mayoritariamente externa, en los espacios capilares entre las hojas, en el tallo del tomillo de
rizoides y / o parafilias, y en los sistemas de papila en las superficies de las hojas. Una consecuencia de la presencia de
grandes cantidades de agua en ubicaciones extracelulares, en los espacios capilares de densos cojines o esteras, o en las
concavidades de las hojas, es que las formas de vida de los briófitos (Gimingham y Birse 1957; M? Gdefrau 1982; Richards
1984 ) son fisiológicamente importantes en relación con el almacenamiento de agua y para determinar la resistencia de la capa
límite a la pérdida de agua y dónde se producirá la pérdida de agua (Proctor 1981a, 1990; Proctor y Smith 1993). Tan
importante como la conducción y el almacenamiento de agua, y el mantenimiento de la turgencia celular, es el mantenimiento
del intercambio de gas libre con las superficies de las hojas.

Esto se logra mediante varias combinaciones de arquitectura capilar detallada (Dilks y Proctor 1979; Proctor 1979a, 1990) y
repelencia al agua de todas o partes de las superficies externas de la hoja. Es común que todas las hojas más jóvenes se
cubran con una cutícula cerosa lisa o granular (Proctor 1979b, 1990), y el desarrollo de cera epicuticular a veces es muy
notorio en sitios críticos en la superficie de la planta (por ejemplo, márgenes laminares de Polytrichaceae ( Clayton-Greene et
al., 1985) o en las hojas de especies de hábitats persistentemente húmedos (p. Ej., Philonotis spp., Conosto mum tetragonum,
Pohlia cruda [los nombres de las especies sin las autoridades siguen a Blocked & Long 1998]). Los ápices de las papilas
suelen ser repelentes al agua, pero las interpre- cias entre las papilas son a menudo (¡pero no siempre!) Importantes para la
conducción del agua (Buch 1945, 1947). En general, la estructura de los briófitos ectohídricos ejerce un grado sustancial de
control pasivo de la distribución del agua sobre la superficie de la planta, un control que puede compararse con el que busca el
diseñador de un buen lápiz para dibujar o escribir, o el Cartucho de una impresora de chorro de tinta.

En muchos sentidos, la diferencia crítica no es entre 'homohihidrato' y 'poikilohydry', sino entre 'endohydry' y 'ectohydry'.
Paradójicamente, las briofitas ecológicas, con la mayor parte de su agua almacenada externamente, probablemente pasan
una mayor proporción de su tiempo de metabolización activa con las células en o cerca de la turgencia total que muchas
plantas vasculares "homoihídricas". El precio de eso, por supuesto, ha sido la evolución de la capacidad para pasar períodos
secos de manera segura en un estado de metabolismo suspendido.

Respuestas metabólicas al contenido de agua celular.

Sólo se dispone de datos limitados sobre las respuestas metabólicas de los briófitos al contenido de agua de las células. Las
especies de tallo thalloid se parecen a las plantas vasculares en que la mayor parte del agua asociada con la planta está
dentro de las células, y las mediciones IRGA de Slavik (1965) en Conocephalum conicum sugieren que la respuesta de la
fotosíntesis al contenido de agua celular en esta especie y en mesófito Las plantas vasculares son muy similares (Figura 3).
Para estimar el contenido total de agua de briofitas tolerantes a la desecación, generalmente es necesario eliminar el exceso
de agua externa mediante una transferencia cuidadosa u otros medios, o para realizar mediciones detalladas del psicómetro
del termopar. La curva de respuesta de síntesis de síntesis para Syntrichia (Tortula) ruralis en la Figura 3 se basa en los datos
de Tuba et al. (1996). Probablemente sea más preciso que la curva publicada en ese documento, porque tiene en cuenta un
mayor número de mediciones de contenido de agua y una comprensión más detallada de las relaciones hídricas de S. ruralis
que las que estaban disponibles en ese momento. No difiere sustancialmente de las otras dos curvas en el diagrama. Estas
curvas son generalmente consistentes con los resultados de los experimentos de estrés osmótico de Dilks y Proctor (1979)
con Hookeria lucens, Anomodon viticulosus y Homalothecium lutescens, y con las mediciones de clorofila-fluorescencia
(OPSII) de Csintalan et al. (1999) sobre Rhytidiadelphus loreus y Anomodon viticulosus y de Marschall & Proc tor (1999) sobre
Porella platyphylla. Marschall (1998) encontró respuestas similares para la actividad de la proteína reductora de nitrato en
experimentos de estrés osmótico con Syntrichia (Tortula) ruraliformis, Dicranum majus y Hookeria lucens.
Tolerancia y recuperación de la desecación.

El potencial osmótico de las células briófitas en la turgencia completa rara vez es más negativo que? 2 MPa; un potencial
osmótico de -1.36 MPa está en equilibrio con el aire a una humedad relativa (r.h.) del 99% a 20 ° C. El potencial hídrico del aire
a 90% r.h. es aproximadamente? 14 MPa, y al 60% r.h. sobre? 70 MPa. Por lo tanto, no hay posibilidad de que los briófitos (o
cualquier otra planta poicilohidroxilada) mantengan la turgencia en equilibrio con déficits de agua atmosféricos incluso
modestos. Esto tiene dos implicaciones. En primer lugar, la turgencia completa y la función celular normal solo se pueden
mantener en presencia de al menos pequeñas cantidades de agua líquida libre en las proximidades de las células. En segundo
lugar, tan pronto como esta agua se agote, el potencial hídrico de las células caerá rápidamente (en minutos, o como mucho
unas decenas de minutos) a niveles en los que la actividad metabólica, la mayoría o toda, se detiene.
Muchos, y quizás la mayoría, de los briófitos pueden recuperar el metabolismo normal en la rehidratación después de perder
una parte sustancial de su contenido de agua celular (Hffer 1946; Clausen 1952; Abel 1956; Hosokawa y Kubota 1957; Dilks y
Proctor 1974; y ver Proctor 1981b y referencias citadas por Tuba et al., 1997). Las especies varían mucho en el grado de
desecación que sobrevivirán. Muchas especies de hábitats de pastizales o pastizales más o menos sombríos (p. Ej.,
Anomodon viticulosus, Rhy tidiadelphus loreus y Plagiothecium undulatum sobrevivirán durante semanas en equilibrio con aire
a 60-80% rh (correspondiente a potenciales hídricos en el rango? 30 a? 70 MPa, y el contenido de agua en el tejido alrededor
de 15-20% dw corresponde al contenido verdadero de agua relativa celular (RWC) en la región de 0.05-0.07), pero se dañan
más rápida y severamente a contenidos de agua más bajos (Figura 4a). Especies de Los hábitats soleados abiertos, como
Syntrichia (Tortula) ruralis y Racomitrium lanuginosum (Figura 4b), resistirán una desecación mucho más intensa y, en general,
mostrarán una mejor supervivencia a largo plazo con contenidos de agua más bajos (Figura 4b; Dilks y Proctor 1974, 1979). el
contenido de agua en el campo puede caer a alrededor del 5% dw en clima cálido y soleado (cuando la superficie del musgo
puede alcanzar una temperatura de 50-60 ° C), correspondiente a un potencial hídrico en la región de -300 MPa.

Una pregunta crucial desde el punto de vista ecológico es cómo los briófitos DT recuperan rápida y completamente el
metabolismo normal y un balance de carbono positivo después de la rehidratación. Las mediciones manométricas de Hinshiri y
Proctor (1971) en Anomodon viticulosus y Porella platy phylla mostraron un restablecimiento rápido de las tasas de respiración
casi normales y la fotosíntesis en el retiro después de 8 o 9 días de desecación; un balance de carbono positivo pareció
establecerse casi de inmediato. Moore et al. (1982), utilizando un electrodo de oxígeno, se encontró de manera similar el
restablecimiento casi instantáneo de la asimilación neta positiva en Barbula torquata Tayl. y Triquetrella papillota (Hook. / &
Wils.) Caldo, en remoístas después de una semana de desecación. En los datos manométricos de Dilks & Proctor (1974),
todas las especies alcanzaron una tasa positiva de asimilación neta menos de una hora después de la corta. Períodos de
desecación: medidas "cortas" en días para las especies más sensibles y en semanas o meses para los más tolerantes. Las
mediciones IRGA de Dilks y Proctor (1976) mostraron que el Anomodon viticulosus después de dos días de desecación
alcanzó una tasa positiva de asimilación neta dentro de los 20 minutos de humedecimiento y un balance neto de carbono
positivo después de aproximadamente 2 h. Después de 7 días, la recuperación de la desecación fue algo más lenta,
aproximadamente una hora después de que la captación neta de CO2 fuera positiva. La recuperación de Rhytidiadelphus
loreus tomó sustancialmente más tiempo. En las mediciones IRGA de Tuba et al. (1996) en Syntrichia (Tortula) ruralis después
de un período de desecación de 12 horas, el PS neto alcanzó el 30% de su nivel de desecación previa a los 15 minutos de la
humectación y volvió a la normalidad en una hora.

Las mediciones de clorofila-fluorescencia (Jones 1992; Schreiber, Bilger & Neubauer 1995) muestran que los fotosistemas se
recuperan incluso más rápido que el intercambio de gases. Después de períodos moderados de desecación, el parámetro Fv /
Fm, que es una medida de la máxima eficiencia cuántica del fotosistema II. , por lo general, se recupera al 70% o más de su
nivel sin estrés dentro de un minuto o menos de remoistening (Figura 5). El rendimiento cuántico efectivo, medido por AF / F ^
(OPSII), se recupera bastante más lentamente, pero en especies tolerantes a la desecación, una fase inicial de recuperación
relativamente rápida generalmente termina en 10-20 minutos (Figura 5; Csintalan et al. 1999 ). La captación fotosintética del
14C02 se puede medir en Anomodon viticulosus en los primeros minutos posteriores a la remodelación del material seco al
aire (Proctor & Smirnoff 2000). El curso inmediato de recuperación de Fv / Fm cambia poco si, en lugar del agua, los briófitos
secos se remoisten con soluciones de inhibidores de la síntesis de proteínas de fuerza suficiente para reducir la incorporación
de 14C-leucina a <10% del control (Figura 5 ). En la luz, 3.0 mmol 1_1 chlo ramfenicol (que inhibe la síntesis de proteínas
codificadas por cloroplastos) conduce a una depresión significativa (pero no a la supresión total) de OPSII, lo que implica que
cierta síntesis temprana de proteínas cloroplásticas tiene una parte en la recuperación de los niveles normales de fotosíntesis
Flujo de electrones y captación de CO2. Sin embargo, el OPSII sigue aumentando, aunque a un ritmo menor, incluso en
presencia de cloranfenicol. La cicloheximida a 0,3 mmol l-1 (que inhibe la síntesis de proteínas codificadas nuclearmente) tiene
poco o ningún efecto. En experimentos continuados durante unos pocos días, los inhibidores tienen muy poco efecto sobre la
recuperación de Fv / Fm en la oscuridad (Figura 6a). En la luz, el cloranfenicol conduce a una disminución progresiva de Fv /
Fm, tal vez al bloquear la sustitución de la proteína Dl del fotosistema II, que se sabe que gira rápidamente en la luz (Anderson
et al. 1997). Esta disminución se acelera en presencia de dithiothre itol, que inhibe la conversión de violaxantina a zeaxantina y
suprime la fotoprotección dependiente de zeaxantina (Figura 6b; Bj? Rkman & Demmig Adams 1995; Gilmore 1997; Eskling et
al. 1997). La cicloheximida tiene poco efecto en este caso, pero en general conduce a un lento declive progresivo en Fv / Fm.
Los inhibidores de la síntesis de proteínas, por lo tanto, tienen efectos bien marcados y característicos en la rotación de
mantenimiento de las proteínas en la luz, pero solo efectos limitados en la recuperación inicial de la desecación.

Conclusión

La tolerancia a la desecación es una solución diferente al problema de la escasez de agua debido a la tolerancia a la sequía.
La planta tolerante a la desecación debe ser capaz de sobrevivir a la deshidratación de todos sus sistemas metabólicos y de
volver a ensamblar esos sistemas rápidamente al remover la humedad a un costo metabólico asequible, pero cuando el agua
está disponible, es abundante. La planta tolerante a la sequía enfrenta los diferentes problemas de mantener un metabolismo
más o menos normal a un volumen celular y un potencial de agua más bajos, y a concentraciones iónicas elevadas en el
citoplasma y el medio ambiente. Cada cara de los problemas que el otro escapa. Para el briofito tolerante a la desecación,
todos los hábitats son húmedos cuando llueve, y todos los hábitats son demasiado áridos para el metabolismo cuando el agua
se seca. Las diferencias se encuentran solo en la duración relativa del tiempo empleado en las dos condiciones. La planta
tolerante a la sequía pasa gran parte de su tiempo lidiando con una situación que la planta tolerante a la desecación apenas
experimenta. Ciertamente hay problemas en común. Ambos grupos deben tener los medios para manejar al menos
concentraciones altas de soluto transitorias en el citoplasma, pero estos problemas (y sus soluciones) pueden ser bastante
diferentes en los dos casos. Ambos grupos pueden (al menos intermitentemente) enfrentar niveles más altos de estrés
fotooxidativo que la mayoría de los mesófitos. Pero otras características fisiológicas subrayan las diferencias. En general, los
niveles altos de prolina y otros metabolitos vistos como respuestas a la sequía (Hanson y Hitz 1982) parecen no ser reportados
por briofitas tolerantes a la desecación. A la inversa, los briófitos tienden a mostrar concentraciones altas y bastante estables
de sacarosa, bajas concentraciones de azúcares reductores y poco o nada de almidón (Smirnoff 1992; Marschall et al. 1998),
paralelos en embriones de semillas maduras. Las plantas vasculares tolerantes a la sequía incluyen muchas especies C4.
Todas las briofitas son plantas C3, según lo indicado tanto por los puntos de compensación de CO2 (Bain y Proctor 1980)
como por la discriminación de isótopos de carbono (Rundel et al. 1979; Proctor et al. 1992). En general, los briófitos tienen
valores <513C en el mismo rango que las plantas vasculares C3, con la excepción de las Anthocerotae taxonómicamente muy
aisladas, en las cuales los valores inferiores a <513C están asociados con la presencia de un pirenoide y no están
relacionados con la adaptación a la sequía ( Smith & Griffiths 1996, 1997). La adaptación de DT bryophytes se mueve
aparentemente sin problemas desde hábitats altamente desecados a estacionales acuáticos, no de forma sensata en géneros
como Cinclidotus, Racomitrium y Schist.

La recuperación de la desecación de plantas totalmente DT, incluidas las briofitas, siempre debe implicar al menos algún
elemento de reparación del daño incurrido durante la desecación o la remoísta (Bewley & Oliver 1992; Oliver 1996; Oliver &
Bewley 1997; Oliver et al. 1998, 2000 ). Pruebas particulares de algunas de las formas que puede tomar este daño provienen
de observaciones de fugas en la membrana inmediatamente después de la remoestación (Brown & Buck 1979) y de
micrografías electrónicas de tejido recién rehidratado, revisado por Oliver & Bewley (1984). La recuperación y la reparación
deben abarcar una variedad de procesos, cada uno con su propio curso temporal, incluida la restauración del agua en
macromoléculas, la restauración de la integridad de la membrana, los procesos que involucran las proteínas distintivas
expresadas en las pocas horas posteriores a la rehidratación y muy probablemente otras. La evidencia fisiológica de una
rápida recuperación de la función foto sintética después de la desecación parece ineludible, e implicar que la recuperación de
la fotosíntesis se lleva a cabo en paralelo con el restablecimiento de la síntesis de proteínas, ambos comenzando a los pocos
minutos de la hidratación. Los extensos hallazgos de Bewley, Oliver y sus colegas sobre la síntesis de proteínas son en sí
mismos totalmente consistentes con la rápida recuperación de otros sistemas metabólicos después de la rehidratación en
plantas completamente DT. Podemos estar seguros de que el trabajo futuro resolverá cualquier conflicto aparente entre la
evidencia estructural y fisiológica.

Ver la tolerancia a la desecación como un extremo de la tolerancia a la sequía concentra la atención en los factores comunes
de las dos condiciones. En el pasado, ha conducido a algunas comparaciones útiles, y a algunos frutos menos búsqueda de
adaptaciones comunes, respuestas o patrones de comportamiento. La alternativa de ver la tolerancia a la eliminación como un
dispositivo que permite una adaptación esencialmente mésica interrumpida por períodos de metabolismo suspendido puede
hacer que observemos más analíticamente tanto las plantas tolerantes a la sequía como las que toleran la desecación, y nos
recuerda que la mayoría de los mesófitos tienen la genética. potencial para producir tejidos tolerantes a la desecación en su
polen y semillas, a pesar de que la potencialidad deja de expresarse temprano en la germinación y parece estar muy lejos de
su condición vegetativa normal (Gaff, 1980). El hecho de que produzcan semillas tolerantes a la desecación no nos impide que
los efímeros del desierto o las anuales de invierno sean "mesófitos". En términos de expectativas convencionales, los briófitos
DT son doblemente paradójicos. En primer lugar, estas plantas 'poikilohydric' probablemente logran un contenido de agua
celular más alto y más constante cuando hay agua disponible que la experiencia general de la mayoría de las plantas
vasculares 'homohydric' en hábitats propensos a la sequía. En segundo lugar, la tolerancia a la desación catiónica los ha
liberado de los problemas de la adaptación a la sequía, permitiendo que las células esencialmente adaptadas mesicamente
sobrevivan y prosperen, incluso de manera intermitente, en un mundo propenso a la sequía. No menos que los efímeros del
desierto, son "evasores de la sequía".