Forterre 2005 Bio Celular (1) Español

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Bioquímica 87 (2005) 793–803
www.elsevier.com/locate/biochi
Las dos eras del mundo del ARN y la transición al mundo del ADN:
una historia de virus y células
Patricio Forterre a,b,*
a
Institut Pasteur, Departamento de Microbiología Fundamental y Médica, 25, rue du Docteur Roux, 75015 París, Francia
b
Universidad ParisSud, Instituto de Genética y Microbiología, CNRS, UMR8621, 91405 Orsay cedex, Francia
Recibido el 3 de enero de 2005; aceptado el 18 de marzo de 2005
Disponible en línea el 12 de abril de 2005
Abstracto
La mayoría de los evolucionistas están de acuerdo en considerar que nuestro mundo actual de ARN/ADN/proteína se ha originado a partir de un mundo más
simple en el que el ARN desempeñaba tanto el papel de catalizador como el de material genético. Los hallazgos recientes de estudios estructurales y genómica
comparativa ahora permiten obtener una imagen más clara de esta transición. Estos datos sugieren que la evolución ocurrió en varios pasos, primero de un
mundo de ARN a un mundo de ARN/proteínas (definiendo dos edades del mundo de ARN) y finalmente al mundo actual basado en el ADN. El mundo del ADN
en sí probablemente se originó en dos pasos, primero el mundo UDNA, luego de la invención de la ribonucleótido reductasa, y luego el mundo TDNA, con la
invención independiente de al menos dos timidilato sintasas. Recientemente, varios autores han sugerido que la evolución desde el mundo del ARN hasta el
Último Ancestro Celular Universal (LUCA) podría haber ocurrido antes de la invención de las células. Por el contrario, argumento aquí que la evolución del mundo
del ARN tuvo lugar en un marco de competencia entre células y virus (presas, depredadores y simbiontes). Me concentro en la transición de ARN a ADN y
amplío mi hipótesis anterior de que los virus desempeñaron un papel fundamental en la aparición del ADN. La hipótesis de que el ADN y los mecanismos
asociados (replicación, reparación, recombinación) evolucionaron y se diversificaron por primera vez en un mundo de virus de ADN que infectaban células de
ARN explica fácilmente la existencia de proteínas de transacción de ADN codificadas por virus sin homólogos celulares. También explica potencialmente
desconcertantes observaciones de la genómica comparativa, como la existencia de dos maquinarias de replicación de ADN no homólogas en el mundo celular.
Sugiero aquí un escenario específico para la transferencia de ADN de los virus a las células y exploro brevemente la intrigante posibilidad de que varias
transferencias independientes de este tipo produjeran los dos tipos de células (procariotas/eucariotas) y los tres dominios celulares actualmente conocidos
(Archaea, Bacteria y Eucarya). © 2005 Elsevier SAS. Reservados todos los derechos.
Palabras clave: mundo de ARN; transición ARN/ADN; origen del virus; LUCA; árbol universal de la vida
1. Introducción 2. El mundo del ARN como mundo celular
Todos los organismos celulares actuales tienen genomas de ADN.
La vida es un concepto; en el mundo material, sólo hay organismos
El origen del ADN es, por lo tanto, un tema central para las personas
vivos (sistemas termodinámicos abiertos en competencia entre sí).
interesadas en los primeros pasos de la historia de la vida. Ahora
Hablando sobre el mundo del ARN, uno debería preguntarse primero
existe un consenso entre los evolucionistas de que los genomas de
qué tipo de organismos vivían allí. El término mundo de ARN fue
ADN fueron precedidos por genomas de ARN (para revisiones recientes
acuñado por primera vez por Gilbert [2] para enfatizar un mundo de
ver Ref. [1]). Esto es razonable considerando, entre otras cosas, que
moléculas de ARN de vida libre que compiten entre sí. En tal definición,
el ADN puede verse como una forma modificada de ARN. La ribosa es
las moléculas de ARN se consideran «moléculas vivas» o el mundo
el azúcar normal (no la desoxirribosa) y la timidina es el 5metiluracilo.
del ARN debe considerarse a sí mismo como «prebiótico». De hecho,
Sin embargo, no hay consenso sobre la naturaleza del mundo del ARN
me parece (y a otros) muy poco probable (si no imposible) que un
y el significado mismo de este término. Comenzaré este artículo con
mundo de moléculas libres pudiera haber evolucionado hasta tal punto
una breve descripción de mi propio punto de vista y una definición de
para producir un conjunto de ribozimas complejas capaces de sintetizar
este fascinante período de evolución de la vida temprana, con énfasis
proteínas (consulte la Ref. [3] ). Esta no es una suposición
en una propuesta para distinguir dos períodos (dos edades) en el
mundo del ARN. universalmente aceptada; de hecho, hasta hace poco, varios autores
sugirieron que la celularización solo ocurría tarde en la historia de la
* Tel.: +33 1 69 15 74 89; Fax: +33 1 69 15 78 08. vida, es decir, después de la divergencia de los tres dominios de la
Dirección de correo electrónico: forterre@pasteur.fr (P. Forterre). vida (Archaea, Bacteria
03009084/$ ver portada © 2005 Elsevier SAS. Reservados todos los derechos. doi:10.1016/
j.biochi.2005.03.015
794 P. Forterre/Bioquímica 87 (2005) 793–803
Fig. 1. Las dos edades del mundo del ARN.
La evolución pasa por varios pasos críticos, cada uno caracterizado por un cuello de botella (un organismo innovador). Durante cada paso, muchos linajes divergen de los
organismos revolucionarios anteriores. Todos menos uno se extinguieron durante la transición de un paso a los demás. Algunos linajes celulares posiblemente podrían
sobrevivir como linajes virales si parasitan al exitoso (flecha blanca, y ver Fig. 2).
y Eukarya) [4–6]. En particular, estos autores han sugerido que solo de proteínas modernas por ARN. Para aclarar las discusiones sobre
una aparición tardía de las membranas podría explicar por qué los la evolución de la vida temprana, sugiero distinguir los dos períodos
lípidos de las arqueas son tan diferentes de los lípidos eucarióticos/ que ocurrieron antes y después de este evento como la primera y
bacterianos (con estereoquímica opuesta y diferentes esqueletos segunda edad del mundo del ARN, respectivamente (Fig. 1). Esto
para las largas cadenas de carbono). Sin embargo, esta hipótesis, tiene la ventaja de precisar de qué estamos hablando cuando
que implica un Último Ancestro Común Universal (LUCA) acelular, especulamos sobre el antiguo mundo del ARN. En particular, esta
se contradice con los análisis filogenómicos que muestran que varias nomenclatura permite hacer preguntas como: ¿Apareció el ADN
proteínas relacionadas con la membrana ya estaban presentes en durante la primera o la segunda edad del mundo del ARN?
LUCA. Este es el caso de algunas enzimas implicadas en la
biosíntesis de lípidos, de la partícula de reconocimiento de señales El período llamado aquí "la segunda era del mundo del ARN" se
y de las V/FATPasas (para una revisión reciente, véase la Ref. [7]). menciona a menudo en la literatura como el mundo de las
ribonucleoproteínas (mundo RNP). Sin embargo, aunque las células
Estas observaciones pueden considerarse como argumentos
de ARN obviamente no contenían proteínas «modernas» (hechas
definitivos de que LUCA era un organismo celular. De hecho, la
en el ribosoma) durante la primera era del mundo del ARN, esto no
celularización probablemente surgió mucho antes [3]. Parece difícil
significa que las primeras células de ARN no contuvieran péptidos o
(si no imposible) imaginar el desarrollo temprano de un metabolismo
elaborado en ausencia de confinamiento celular. Recordemos que moléculas similares a proteínas sintetizadas por otras vías. que hoy
han desaparecido [9]. Por lo tanto, el término mundo RNP es algo
dicho metabolismo temprano en el mundo del ARN debería haber
ambiguo, excepto si se especifica que ya involucraba proteínas
sido capaz de producir al menos precursores para la síntesis de
hechas por ribosomas.
ARN y lípidos, así como la producción de energía asociada requerida
Parece lógico imaginar que muchos linajes competidores de las
para realizar estas reacciones. En consecuencia, definiré aquí el
primeras células de ARN inventaron de forma independiente en la
mundo del ARN como una biosfera de células con genomas de ARN primera era diferentes mecanismos para ensamblar aminoácidos en
(células de ARN). Este mundo del ARN comenzó con la primera
diferentes tipos de péptidos (por ejemplo, en términos de diversidad
célula de ARN y terminó cuando todos sus descendientes celulares
de aminoácidos o quiralidad) (Fig. 2A). Lo que sabemos es que
fueron eliminados en la competencia darwiniana por células con
todos estos linajes antiguos de células de ARN fueron superados
genomas de ADN (células de ADN).
más tarde por los descendientes de las células de ARN que contenían
el ancestro de los ribosomas actuales, abriendo el escenario para la
segunda era del mundo del ARN. De manera similar, durante esta
3. Las dos eras del mundo del ARN y la “invención” de las proteínas segunda era, muchos linajes de células de ARN con proteínas
modernas modernas deberían haberse diversificado y competido hasta que
uno de ellos (o varios, ver más abajo) dio a luz al primer linaje de
Ahora está claro que la formación del enlace peptídico en las células de ADN (Figs. 1 y 2). .
células modernas está catalizada por la fracción de ARN del
ribosoma [8]. Por lo tanto, un paso transicional crucial en la historia
4. El mundo del ARN y el origen de los virus
del mundo del ARN fue la aparición del ancestro ribozima de los
ribosomas actuales, junto con el establecimiento de una versión más En ambas eras del mundo del ARN, una variedad de organismos
temprana del código genético actual, es decir, la “invención” deberían haber coexistido con presas y depredadores, de vida libre.
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Fig. 2. Origen de los virus de ARN a partir de células de ARN.
R: Varios linajes celulares (diferentes colores) coexistieron en la segunda era del mundo del ARN e inventaron diferentes mecanismos para producir proteínas (pequeños círculos internos), incluido el
antepasado del actual sistema basado en ribosomas (ribosomas negros de dos subunidades). B: El linaje posterior (en azul) eliminó a todos sus competidores. Algunos de ellos (rojo y verde) sobrevivieron
como parásitos intracelulares del linaje exitoso con una etapa extracelular en su ciclo de vida. C: Los parásitos pierden sus propios mecanismos de síntesis de proteínas y se convierten en virus de ARN.
Este modelo implica un origen polifilético para diferentes superfamilias virales. Se puede acomodar para explicar el origen de algún linaje de virus de ADN en el mundo del ADN primitivo [10].
células y parásitos celulares. Como consecuencia, es muy probable que En otras palabras, ¿podría ser que la transformación crucial del ARN en
las células y los organismos similares a virus ya coexistieran y lucharan ADN fuera realizada inicialmente por una ribozima? En las células
entre sí (o cohabitaran de varias maneras) en el mundo del ARN. Dado modernas, el ADN está hecho de precursores de ARN, rNTP, que se
que todos los virus actuales contienen proteínas, lo más probable es convierten en precursores de ADN, dNTP (otro argumento a favor de la
que los primeros virus se originaran como virus de ARN en la segunda anterioridad del ARN) (Fig. 3A). Esta conversión es catalizada por dos
era del mundo del ARN. Hace algún tiempo sugerí que los virus tipos de enzimas: ribonucleótido reductasas y timidilato sintasas. Las
evolucionaron por reducción parasitaria de linajes celulares antiguos que ribonucleótido reductasas catalizan la conversión de rNTP en dNTP
fueron superados en el proceso de selección darwiniano antes de LUCA (algunos de ellos en la etapa de difosfato), mientras que las timidilato
y, por lo tanto, solo podrían sobrevivir como parásitos en el ganador de sintasas catalizan la modificación (metilación) de dUMP en dTMP.
esta competencia [10]. En este modelo, los virus de ARN se originaron
a partir de células de ARN (flechas blancas en la Fig. 1). Por ejemplo, El mensaje codificado por una molécula de ARN también puede
uno puede imaginar una célula de ARN con una maquinaria de síntesis copiarse en el ADN mediante transcriptasas inversas virales.
de proteínas poco eficiente viviendo como un endosimbionte parásito en Parece razonable que las enzimas que transforman el ARN en ADN
otra célula de ARN equipada con una más eficiente (Fig. 2B). En tales en las células modernas sean descendientes de las que
condiciones, uno puede imaginar fácilmente que el primero puede presidió la histórica transición ARN/ADN. La reacción más crítica en
renunciar a su maquinaria poco eficiente para depender completamente este proceso, desde un punto de vista químico, es la reducción de ribosa
de la de su huésped, convirtiéndose en un virus (Fig. 2). Por lo tanto, mi en desoxirribosa por ribonucleótido reductasas. Hasta el momento se
visión del mundo del ARN es la de poblaciones coevolutivas de células han descubierto tres clases de ribonucleótido reductasas (denominadas
de ARN muy diversas, y de virus de ARN con una variedad de relaciones I, II y III). Todos ellos son proteínas grandes elaboradas (que usan varios
complejas y mecanismos moleculares que han desaparecido hoy en día, cofactores) construidas alrededor de un dominio de proteína homólogo
excepto aquellos que fueron retenidos en la primera célula de ADN o en que realiza una reacción compleja basada en radicales (para una
virus que luego infectaron a sus descendientes. revisión reciente, consulte la Ref. [11]).
Se ha argumentado convincentemente que esta reacción no podría
haber sido realizada por una molécula de ARN, especialmente porque
el ARN sería demasiado sensible a la presencia de intermediarios
5. El ADN probablemente se originó durante la segunda era del radicales [12]. Si esto es cierto, se puede suponer con seguridad que,
mundo del ARN. en contraste con las proteínas modernas, el ADN no fue «inventado»
por el ARN, sino que el ARN fue modificado en ADN por proteínas
Ahora podemos volver a la pregunta anterior: ¿Apareció el ADN enzimas. Según nuestra definición, esto significa que el ADN apareció
durante la primera o la segunda edad de la palabra ARN? En durante la segunda era del mundo del ARN.
Fig. 3. Transición de ARN a ADN.
A: Vías enzimáticas requeridas para mantener las transiciones de ARN a UDNA y TDNA. ARN: ribonucleótido reductasa, TdS: timidilato sintasa. RNP: ARN polimerasa,
DNP: ADN polimerasa, RT: transcriptasa inversa. B: Evolución de los mecanismos de replicación del genoma. Barras grises, ARN; barras negras, ADN. La flecha gris
sugiere una vía evolutiva desde genomas de ARN monocatenario a genomas de ADN bicatenario. Todos los mecanismos se observan en los virus actuales, mientras
que la mayoría de los plásmidos tienen genomas de ADN y todas las células tienen genomas de ADN de doble cadena.
6. Las células complejas de ARN podrían haber existido en la segunda caracterizado por una gran diversidad de células con diferentes estilos
era del mundo del ARN. de vida y una gran variabilidad en el tamaño del genoma, el número de
genes y la arquitectura cromosómica.
El escenario anterior implica la existencia de células de ARN
complejas que fueron capaces de producir enzimas sofisticadas tales
como polimerasas de ARN, transcriptasas inversas y reductasas de 7. El mundo UDNA como paso intermedio en la transición
ribonucleótidos durante la segunda era tardía del mundo del ARN. ARN/ADN
Esto ha sido discutido a veces, porque la baja fidelidad de la replicación
del ARN habría limitado el tamaño de los genomas de ARN [13]. Sin En las células modernas, la dTMP es producida por timidilato
embargo, la fidelidad de la transcripción probablemente se ha sintasa de dUMP y no por reducción de TTP (Fig. 3A).
subestimado. Trabajos recientes han demostrado que algunos daños Esto sugiere fuertemente que el ADNU (ADN con uracilo en lugar de
en el ARN pueden repararse [14,15] y que la fidelidad de las polimerasas timidina) fue un intermediario en la transición ARN/ADN. Varios autores
de ARN aumenta mediante factores de transcripción específicos [16,17]. han propuesto que un mundo UDNA precedió al actual mundo TDNA
Por lo tanto, es difícil extrapolar un límite de tamaño máximo para los [13, 19]. Es notable que algunos virus bacterianos tengan genomas U
genomas de las células de ARN antiguas a partir del límite de tamaño DNA [20]. Dichos virus podrían ser reliquias de esta palabra UDNA de
máximo de los genomas de los virus de ARN modernos. Es probable la misma manera que los virus de ARN podrían ser reliquias del mundo
que estos últimos no sean representativos de los genomas de las células del ARN. La degradación de UDNA en el mundo de UDNA y/o la
de ARN antiguas, ya que los genomas de ARN viral probablemente se desaminación de citosina habrían producido los sustratos dUMP iniciales
han simplificado durante su largo período de coevolución, primero con para la primera timidilato sintasa [21].
células de ARN y luego con células de ADN. Además, dado que los
virus pueden encontrar una ventaja en la baja fidelidad de replicación, Por lo general, se considera que la invención del ADN fue un evento
esta última bien podría ser una característica secundaria de su aparato tan importante que debería haber ocurrido solo una vez.
de replicación. De acuerdo con este punto de vista, Pugachev et al. [18] Sin embargo, se ha demostrado recientemente que dos familias
fueron capaces recientemente de obtener una replicación de alta diferentes de timidilato sintasas estructuralmente no relacionadas (no
fidelidad del ARN viral mediante selección in vivo. Por lo tanto, se puede homólogas) están presentes en las células modernas, ThyA y ThyX [22].
sugerir con seguridad que el mundo del ARN de finales de la segunda edad era
caracterstico
Esto indica que las timidilato sintasas se inventaron en
menos dos veces de forma independiente en el mundo UDNA. El hecho para escapar a la defensa del huésped, sería muy sorprendente que no
de que una actividad enzimática crucial de la transición ARN/ADN se se hubiera utilizado la modificación del genoma (muy simple).
inventara al menos dos veces indica que una fuerte presión de selección La idea de que tanto las ribonucleótido reductasas como las timidilas
impulsó esta transición. Por lo tanto, la pregunta crítica para todas las sintasas aparecieron por primera vez en los genomas virales y luego se
hipótesis relacionadas con el origen del ADN es: ¿por qué se inventó el transfirieron a las células (ver más abajo) es compatible con los análisis
ADN después de todo? filogenéticos de estas familias de enzimas que incluyen una mezcla de
secuencias virales y celulares. Muchos virus codifican ribonucleótidos
reductasas o timidilato sintasas que solo están lejanamente relacionadas
8. ¿Por qué se inventó el ADN y quién lo hizo? La hipótesis viral con las codificadas por sus huéspedes [21]. Además, aunque la dirección
de las antiguas transferencias entre células y virus es difícil de polarizar,
algunas transferencias recientes de virus a células pueden documentarse
Generalmente se considera que el ARN fue reemplazado por el ADN claramente [21].
en el curso de la evolución por dos razones principales: 1°) El ADN es
más estable que el ARN porque el 2'O de la ribosa es un átomo muy
reactivo que puede atacar el enlace fosfodiéster; 2°) la desaminación 9. De los virus de ADN simples a los complejos
de la citosina en uracilo (una reacción química espontánea común)
puede repararse en el ADN pero no en el ARN (¡por razones obvias!). La formación de genomas de ADN probablemente ocurrió en varios
pasos discretos que condujeron a estructuras y mecanismos de
replicación cada vez más complejos [21]. En un primer paso, la hipótesis
En consecuencia, la sustitución del ARN por el ADN como material más simple es imaginar un virus de ARN monocatenario con un
genético celular parece estar justificada para permitir que el tamaño del intermediario de replicación de ARN de doble hebra que se convierte en
genoma aumente en el curso de la evolución (mientras más grande, un virus de ADN monocatenario con un intermediario de replicación de
aparentemente, mejor). Las células de ADN con genomas que se doble hebra ADN/ARN (Fig. 3B). En ese caso, la misma enzima podría
agrandan se volverán más complejas y finalmente superarán a sus haber retrotranscrito originalmente el ARN en ADN y, en una segunda
ancestros basados en ARN. Sin embargo, este tipo de argumentación ronda, transcrito el ADN en ARN.
no es válida desde un punto de vista evolutivo. ¡Es como argumentar Desde este punto de partida, uno puede imaginar que la diversificación
que las plumas se inventaron en los dinosaurios para prepararse para del linaje viral de ADN inicial da lugar a virus de ADN que replican su
el futuro vuelo de las aves! En un esquema darwiniano, uno tiene que ADN sin intermediario de ARN a través de la invención de polimerasas
identificar la presión de selección que desencadenó primero el proceso de ADN dependientes de ADN, lo que abre la posibilidad de producir
evolutivo trayendo un beneficio inmediato al organismo en el que ADN de doble cadena. Los primeros genomas de ADN de doble cadena
aparecieron las mutaciones innovadoras. Una presión de selección probablemente se replicaron mediante un mecanismo asimétrico (una
obvia para que un organismo modifique su genoma puede ser protegerlo cadena tras otra), como los genomas de los virus de ARN de doble
de los ataques de competidores hostiles. La modificación química de su cadena y algunos virus de ADN. Este mecanismo solo requiere al
genoma de ARN en algo “nuevo”, inmune a las ARNasas, podría haber principio una polimerasa de ADN con actividad de desplazamiento de
dado un beneficio inmediato a un organismo que luchaba por su vida en cadena. Puede hacerse más eficiente en un segundo paso mediante
la jungla de la segunda era del mundo del ARN. El principio de una helicasa y factores de procesividad para ayudar a la polimerasa.
continuidad sugiere que dicho organismo era un virus de ARN, ya que Luego, los genomas más grandes podrían replicarse más rápidamente
sabemos que algunos virus de ADN modernos han modificado su si la replicación de las dos cadenas se acoplara. Esto requiere un
genoma precisamente para este propósito (por ejemplo, mediante mecanismo para producir cebadores para iniciar la replicación de la
metilación, hidroximetilación o incluso modificaciones químicas más hebra rezagada antes de que se complete la hebra líder, de ahí la
complejas, ver Ref. [23 ] para su revisión). Por lo tanto, es razonable invención de la primasa de ADN. Finalmente, la replicación rápida de
pensar que los virus también fueron los promotores de modificaciones genomas muy grandes sería posible acoplando la replicación de las
genómicas previas, de ARN a ADNU y de ADNU a ADNT [19,21]. hebras retrasada y líder. Esto requeriría la estrecha coordinación de la
helicasa, primasa y ADN polimerasa en una fábrica de replicación.
La transformación de ARN en UADN habría hecho
el genoma del primer virus UDNA resistente a todos los mecanismos
inventados por las células RNA para destruir el RNA de los virus hostiles
(en particular el DNA bicatenario). Los virus que han conservado un 10. La transferencia de ADN de virus a células
genoma de ARN han desarrollado mecanismos alternativos para
proteger su material genético contra las enzimas que degradan o Curiosamente, uno puede encontrar ejemplos de todos los diferentes
modifican el ARN. Algunos de ellos mantienen su genoma de ARN en mecanismos de replicación discutidos anteriormente en el mundo viral
su cápside durante todo el proceso de infección, mientras que otros actual. Por el contrario, todos los tipos de células solo usan el mecanismo
codifican proteínas que inhiben los mecanismos de degradación o simétrico más complejo para la replicación del ADN (Fig. 3B).
modificación del ARN celular (p. ej., demetillasas). Teniendo en cuenta Para explicar esto, me gustaría proponer aquí que la evolución de los
la variedad de estrategias utilizadas por los virus mecanismos de replicación del ADN, desde los más simples hasta los más
Fig. 4. Un modelo para la transferencia de ADN de virus a células para el origen de plásmidos y cromosomas de ADN celular.
Un virus de ADN (genoma de ADN en rojo) infectó una célula de ARN (genoma de ARN en azul) (A) y coevolucionó con ella en estado de portador (B). Los genes de los genomas de
ARN celular se transfieren progresivamente al genoma de ADN viral mediante retrotranscripción (flecha blanca) y el genoma viral evoluciona hasta convertirse en un plásmido de ADN
de la célula de ARN (C). El plásmido de ADN finalmente superó al genoma de ARN y se convirtió en un cromosoma de ADN celular (D). La infección de una célula de ADN por un
virus de ADN puede conducir, por un mecanismo similar, a una célula de ADN con un plásmido y un cromosoma (E–G). Este escenario debería producir un tipo de célula procariótica.
Para la formación de células eucariotas, el núcleo podría haberse originado por el reclutamiento de membranas intracelulares inducido por virus para producir la membrana nuclear,
mediante un mecanismo derivado del proceso utilizado por los grandes virus de ADN de doble cadena para formar sus envolturas.
complejo, ocurrió completamente en el mundo viral, y que la genoma de ARN celular antiguo y la formación de un cromosoma de
transferencia de ADN de los virus a las células modernas solo ocurrió ADN celular moderno (Fig. 4C).
al final del proceso. En otras palabras, sugiero que tanto el ADN como La nueva célula con un genoma de ADN se diversificará
una maquinaria compleja de replicación del ADN (que realiza la rápidamente en grandes poblaciones de células de ADN que
replicación simétrica) se transfirieron al mismo tiempo desde uno o superarán fácilmente a las poblaciones de células de ARN por las dos
varios (ver más abajo) grandes virus de ADN a las células. razones que se suelen mencionar para explicar el predominio del
¿Cómo puede haber sucedido esto? Especulemos un poco más (Fig. ADN sobre el ARN: una estabilidad química mucho mayor y la
4). Ahora está claro que la mayoría de los virus de ADN no son líticos posibilidad de diseñar un mecanismo de reparación específico para
ni lisogénicos, sino que viven la mayor parte del tiempo en un estado contrarrestar la desaminación de citosina. La posibilidad de que las
de portador en sus anfitriones celulares. Esto significa que muchas células de ADN manejen grandes genomas definitivamente les habría
células de ARN antiguas de la segunda era deberían haber contenido, dado una ventaja crítica en su competencia con las poblaciones de
al menos transitoriamente, genomas de ADN viral además de sus células de ARN, lo que llevaría a la eliminación completa de todos los linajes de célul
propios genomas de ARN celular. Si el virus o la célula también Curiosamente, el mismo escenario puede explicar el origen de los
codificó una transcriptasa inversa, el virus de ADN podrá integrar plásmidos de los virus si la célula de ARN huésped se reemplaza
progresivamente en su genoma de ADN genes celulares (anteriormente como punto de partida por una célula de ADN temprana (Fig. 4D, E).
genes de ARN) que podrían ser útiles para facilitar el proceso de Los plásmidos y los virus codifican muchas proteínas homólogas, lo
infección y/o su supervivencia en el célula (un proceso desenfrenado que sugiere una fuerte relación evolutiva [21]. Es probable que los
que todavía está en funcionamiento en los virus modernos). En algún plásmidos evolucionaran a partir de virus y no al contrario, ya que
momento, es posible que un virus ya no haya podido acomodar sus originalmente era más fácil perder los genes que codificaban las
genomas en expansión en una cápside; y los genomas virales proteínas de la cápside y otros elementos estructurales de un virus
finalmente se convirtieron en un plásmido de ADN después de perder que vivía en un estado de portador que adquirirlos de novo para un
los genes que codifican las proteínas de la cápside o las proteínas plásmido. Como los virus de ADN probablemente ya estaban
involucradas en el proceso infeccioso. Siendo la replicación del nuevo diversificados en el momento de la formación del plásmido y la
genoma de ADN intracelular de origen viral más eficiente que la del transferencia del ADN de los virus a las células (este último conduce
antiguo genoma de ARN celular, el primero podría finalmente hacerse a la formación de cromosomas), el escenario propuesto aquí explicaría
cargo de la maquinaria celular completa al capturar toda la información por qué los orígenes de la replicación plasmídica y viral son tan
diversos
necesaria para la vida celular. El final de este proceso sería la eliminación completa y slaorprendentemente diferentes de orígenes de la replicación celular. Por ot
de
La evolución modular y dinámica observada en las poblaciones válido con algunas excepciones. De hecho, en los árboles
modernas de plásmidos y virus podría ser una reliquia de este período filogenéticos, la mayoría de las ribonucleótido reductasas virales, las
temprano de coevolución entre genomas virales, plásmidos y timidilato sintasas, las polimerasas de ARN o ADN, las ligasas de
cromosomas celulares. ADN, las primasas de ADN, etc., forman varios grupos monofiléticos
que tienen una relación lejana con sus contrapartes celulares
[21,24,27]. –29].
11. La teoría viral del origen del ADN puede explicar la asombrosa • 3°) solo un subconjunto de todas las proteínas de ADN creadas
diversidad de proteínas asociadas al ADN y su distribución filogenética durante la evolución temprana del virus de ADN se habría transferido
atípica a las células, lo que significa que la mayoría de los virus deberían
codificar proteínas de ADN que no tienen homólogos celulares. De
En la teoría viral para el origen del ADN, el ADN y sus proteínas hecho, este es el caso de muchas proteínas de ADN codificadas por
asociadas (aquí denominadas proteínas de ADN) utilizadas para virus, como las polimerasas de ARN de tipo T3/T7, la primasa de
construir mecanismos de replicación de ADN cada vez más sofisticados ADN del herpes, las proteínas Rep utilizadas para iniciar las proteínas
representados en la Fig. 3B fueron reclutados por linajes emergentes para la replicación del círculo rodante, o bien las proteínas cebadoras
tempranos de virus de ADN a partir de proteínas previamente tratar con para la replicación del ADN plasmídico y viral. (Ref. [21,27]). Un
el ARN [19,21]. Estos reclutamientos probablemente no ocurrieron a la ejemplo sorprendente es la ADN polimerasa (PolE) recientemente
vez, sino en diferentes etapas de la evolución y diversificación viral del descubierta, que está codificada exclusivamente por plásmidos de
ADN. En consecuencia, los mismos tipos de actividades podrían haberse arqueas y bacterias [25]. La abundancia de genes huérfanos en los
originado en diferentes momentos independientemente en varios linajes genomas virales y de plásmidos sugiere que quedan muchas
virales. Por ejemplo, varias familias de virus de ADN con replicación de proteínas de ADN novedosas por descubrir mediante la exploración
ADN asimétrica simple, que evolucionan hacia tipos semisimétricos de sistemática del mundo de los elementos extracromosómicos.
replicación de ADN, podrían haber reclutado independientemente Hasta ahora, solo he enfatizado las transferencias antiguas de proteínas
diferentes ARN helicasas y ARN polimerasas para diseñar ADN helicasas de ADN de virus a células, pero es probable que tales transferencias
y ADN primasas. Si la transferencia de ADN de los virus a las células hayan ocurrido continuamente durante la evolución, y todavía ocurren
realmente ocurriera en una etapa tardía de la evolución de los en la actualidad. Si las proteínas de ADN viral son realmente tan
mecanismos de replicación del ADN (como se suponía anteriormente), diversas, uno debería esperar encontrar en algunos linajes celulares
estos reclutamientos independientes habrían ocurrido antes del proteínas de ADN que faltan en todos los demás (el producto de una
establecimiento de los linajes de células de ADN. Este escenario permite transferencia reciente de una proteína viral específica a este linaje en
hacer varias predicciones que, de hecho, están respaldadas por datos particular). Este podría ser el caso, por ejemplo, de la ADN topoisomerasa
de genómica y análisis estructurales de proteínas. • 1°) Muchas proteínas V de Methanopyrus kandleri. Esta topoi somerasa de ADN de tipo I
de ADN que realizan funciones análogas no deberían ser homólogas, ya atípica no tiene actualmente ningún homólogo detectable en otras
que se originaron de forma independiente en la primera era del mundo Archaea ni en los otros dos dominios ([30], y observación personal
del ADN (viral). De hecho, este es el caso de, entre otras, las ADN reciente). La ADN topoisomerasa V corresponde a la asociación de un
polimerasas, las ADN primasas, las ADN helicasas y las ADN módulo lejanamente relacionado con algunas integrasas codificadas por
topoisomerasas. En el caso extremo de las ADN polimerasas, ya se virus o plásmidos y un módulo que exhibe actividad reparadora del ADN
han descrito siete familias que no comparten similitudes de secuencia in vitro. Es difícil imaginar que esta proteína compleja se creó de novo
[24,25]. En unos pocos casos (por ejemplo, algunas familias de ADN en el linaje M. kandleri . Es más fácil pensar que se originó a partir de
polimerasas), es difícil saber si la ausencia de similitudes realmente una proteína viral (plásmida) que se transfirió recientemente en el linaje
testifica de la ausencia de homología o si se debe simplemente a la que conduce a M. kandleri.
pérdida de la señal filogenética de una divergencia muy antigua. Sin
embargo, en otros casos (DNA primasa, helicase o topoisomerasas) Muchas proteínas huérfanas encontradas en genomas completamente
la ausencia de homología se establece claramente cuando las secuenciados podrían ser de origen viral. La antigüedad de los virus y
enzimas con función similar no presentan similitudes estructurales su alta tasa de evolución habrían producido un reservorio infinito de
generales y pertenecen a diferentes familias de proteínas (es decir, genes virales (y plasmídicos) listos para ser probados para su uso por
cuando filogenéticamente están más relacionadas con proteínas con las células, y para ser integrados en los genomas celulares si confieren
funciones diferentes). ). Para un estudio exhaustivo de este problema alguna ventaja selectiva.
en el caso de las proteínas de replicación del ADN, véase la Ref.
[26]. • 2°) Algunas familias de proteínas de ADN homólogas podrían
haber comenzado a diversificarse en el mundo viral antes de ser 12. La desconcertante historia de la diversidad de replicación del ADN
transferidas de forma independiente a diferentes linajes celulares. En puede explicarse mediante la hipótesis viral
ese caso, algunas proteínas celulares y virales, aunque homólogas, no
deberían mostrar relaciones específicas entre el huésped y los virus. Actualmente existen dos versiones celulares del mecanismo de
Esta predicción resultó ser replicación simétrica del ADN, una en Bacteria y otra en Archaea/
Eukarya [26,31,32]. De hecho, los componentes centrales de estos
mecanismos (la ADN polimerasa replicativa, la ADN primasa y la helicasa
replicativa) no son homólogos.
Fig. 5. Diferentes escenarios para la transferencia de dos o tres mecanismos de replicación de ADN de virus a células.
Los linajes de ARN están en azul y los linajes de ADN en rojo/naranja/o marrón. Círculo abierto, LUCA. Flechas rojas: transferencia de mecanismos de replicación de ADN
de linajes virales a celulares. A, un primer mecanismo (marrón) fue transferido antes que LUCA (DNALUCA) y luego fue reemplazado por un segundo (naranja) [35], aquí
en la rama bacteriana. Otra posibilidad, no ilustrada aquí, es que tal reemplazo ocurrió en un linaje común de Archaea y Eukarya. B: Dos transferencias independientes de
dos virus diferentes después de LUCA. C: Tres transferencias independientes de diferentes virus después de LUCA, cada una de ellas en el origen de un dominio celular.
Esto se ha explicado originalmente postulando dos invenciones versión LUCA, Fig. 5A) o dos transferencias independientes
independientes de mecanismos de replicación simétrica del ADN, después de LUCA (la versión RNALUCA). En el primer escenario,
ya sea antes o después de LUCA [32,33] (Fig. 5). En el primer (DNA LUCA, Fig. 5B) la transferencia de un segundo mecanismo
caso, ambos estaban presentes en LUCA y luego se perdieron de replicación del ADN (con eliminación del primero) debería
diferencialmente en los tres diferentes dominios, mientras que en haber ocurrido después de LUCA, ya sea en el linaje bacteriano
el segundo caso, la invención de la replicación del ADN ocurrió (Fig. 5B) o en un linaje común a Archaea y Eukarya. En el
una vez en el linaje bacteriano y otra vez en un linaje común a segundo escenario (RNALUCA), un mecanismo se transfirió al
Archaea y Eukarya. Alternativamente, el mecanismo ancestral linaje bacteriano y el segundo al linaje común a Archaea y
presente en LUCA podría haber sido desplazado por otro, ya sea Eukarya. Aquí me gustaría explorar una hipótesis alternativa, es
en Bacteria o en un linaje común a Archaea y Eukarya decir, la posibilidad de que la transferencia de diferentes
(desplazamiento no ortólogo, [34]). mecanismos de replicación de ADN a células de ARN de la
En estas hipótesis, no estaba claro por qué la replicación del segunda edad coincidiera con el origen de los tres dominios
ADN se originó dos veces de forma independiente en el linaje celulares que conocemos hoy (Figs. 5C y 6).
que conduce a LUCA y cuál fue el origen del mecanismo que
desplazó al ancestral en uno o dos dominios. La hipótesis viral
sobre el origen del ADN responde fácilmente a estas dos 13. La hipótesis de los tres virustres dominios
preguntas. La existencia de varios mecanismos de replicación de
ADN no homólogos ahora tiene sentido, ya que los mecanismos Carl Woese ha notado durante mucho tiempo que el ritmo de
de replicación de ADN deberían haber surgido de forma la evolución era más alto en la época del ancestro universal
independiente en diferentes linajes virales. Además, estos (LUCA) que ahora [37,38]. Esto puede deducirse de la observación
diferentes mecanismos virales se convirtieron en una fuente de que la mayoría de las proteínas informativas homólogas
obvia de posible material para el desplazamiento no ortólogo [19,35,36].presentes en los tres dominios (p. ej., proteínas ribosómicas) son
Originalmente, la hipótesis viral sobre el origen de los sorprendentemente diferentes en términos de secuencia de un
mecanismos de replicación del ADN celular postulaba una dominio a otro (cada una muestra un patrón canónico sensu
transferencia de ADN de los virus a las células antes de LUCA (el ADN Woese), mientras que son muy similares. en todos los filos de un dominio dado
Fig. 6. Formación de los tres dominios a partir de tres transferencias independientes de ADN de virus a células de ARN.
Muchos linajes de células de ARN (genomas azules) con varios tipos de membranas (rojas o azules para lípidos similares a arqueas y bacterias, respectivamente) y aparatos de
traducción con diferentes patrones canónicos (de amarillo a verde) divergieron de un sistema basado en ARN. LUCA durante la segunda era del mundo del ARN. En tres de ellos,
los genomas de ARN fueron reemplazados de forma independiente por genomas de ADN de diferentes virus grandes de ADN de doble cadena (A–C) (ver Fig. 7). Los virus de
ADN y las células de ARN en el origen de Archaea y Eukarya compartían características más similares en su aparato informativo (simbolizado por colores más similares), pero las
células de ARN en el origen de Bacteria y Eukarya compartían lípidos similares (azul). Los descendientes de los tres ancestros de los dominios actuales eliminaron todos los
linajes de células de ARN. La línea discontinua indica el momento de la transición de los genomas de ARN a ADN, lo que lleva a la drástica reducción del ritmo evolutivo [37].
(aunque la diversificación dentro del dominio probablemente ocurrió No está claro cómo la doble membrana bacteriana/arqueal original del
durante un período de tiempo mucho más largo que la diversificación núcleo evolucionó hasta convertirse en una sola membrana doblada
original de los tres dominios de LUCA). Esto indica que las tasas sobre sí misma (la membrana nuclear actual). En el marco de la
evolutivas de estas proteínas disminuyeron drásticamente poco después hipótesis de los "tres virustres dominios", dado que en ese momento
de que se originó cada dominio y comenzaron a diversificarse en debería haber existido una gran diversidad de linajes de células de
diferentes filos. Por lo tanto, se debe postular que un evento crítico fue ARN, uno puede simplemente imaginar que el ancestro de células de
responsable de la transición entre estos dos períodos de evolución. En ARN de los eucariotas tenía lípidos "similares a bacterias" pero "
el marco de los escenarios virales sugeridos aquí, una posibilidad ribosomas similares a arqueas” (Fig. 6).
intrigante es que este evento crítico fuera simplemente la transferencia Todos los escenarios tradicionales para el origen de los tres dominios
de ADN de los virus a las células. tampoco pudieron explicar por qué las maquinarias de replicación del
En esa hipótesis de "tres virus, tres dominios", Archaea, Bacteria y ADN eucariota y arqueal, aunque similares, exhiben diferencias críticas.
Eukarya se originaron a partir de diferentes linajes de células de ARN En particular, las ADN polimerasas de arqueas y eucariotas no están
que adquirieron independientemente sus genomas de ADN de tres virus específicamente relacionadas, pero ambas se originaron a partir de
de ADN diferentes; como consecuencia, LUCA era una célula de ARN diferentes grupos virales en filogenias moleculares [24]. Del mismo
de la segunda edad, de acuerdo con la sugerencia anterior de Woese modo, las principales topoisomerasas de ADN eucariotas no están
[39], quien la llama progenota (Fig. 6). relacionadas con las arqueas [28,41]. Por lo tanto, es difícil explicar
La propuesta de que cada dominio celular se originó a partir de un cómo evolucionó el sistema eucariótico a partir del arqueal (la visión
virus de ADN diferente podría ser contraria a la intuición para la mayoría clásica). Por el contrario, las diferencias observadas entre las
de los lectores (en cierto modo, incluso para mí). Sin embargo, esta maquinarias de replicación archaeal y eukaryal tienen sentido en el
hipótesis de “tres virus, tres dominios” explica algunas observaciones marco de trabajo de la hipótesis de los "tres virustres dominios", ya que
desconcertantes que no se toman en cuenta fácilmente en otros escenarios. Archaea y Eukarya recibieron diferentes complementos de ADN
Por ejemplo, a partir de las hipótesis tradicionales no queda claro por polimerasas y topoisomerasas de diferentes virus.
qué Archaea y Eukarya comparten proteínas informativas homólogas, En el caso de Eukarya, la hipótesis propuesta aquí recuerda la
mientras que Bacteria y Eukarya comparten estructura y composición sugerencia reciente de Takemura [42] y Bell [43] de que el núcleo
de membrana homólogas. De manera similar, en las hipótesis que eucariótico se originó a partir de un gran virus de doble cadena de ADN.
sugieren que los eucariotas se originaron a partir de la fusión de un En su propuesta original, estos autores sugirieron que los eucariotas
archaeon (el protonúcleo) con una bacteria (el protocitoplasma), como evolucionaron a partir de un archaeon infectado por un virus relacionado
en el reciente artículo sobre el anillo de la vida [40], es con los Poxvirus actuales. Cómo
Sin embargo, esto no puede conciliarse fácilmente con la ausencia total
de membranas de tipo arqueal en las eucariotas actuales. Una versión
más plausible de su idea es que el ancestro viral putativo del núcleo no
estaba presente en un archaeon sino en una célula (ya sea ARN o ADN)
con membranas de tipo eucariótico. En el escenario sugerido aquí, la
naturaleza del virus infectante y de su interacción con la célula de ARN
huésped podría haber determinado el tipo de organización celular de la
célula de ADN recién emergente, ya sea procariota (en Archaea y
Bacteria) o eucariota. Brevemente, la transferencia de ADN de un virus
"simple" podría haber dado lugar a una célula procariota, mientras que
la transferencia de ADN de un virus complejo podría haber dado lugar a
una célula eucariota, si el virus solía reclutar membranas intracelulares
de la célula de ARN para la formación de su envoltura. Sin embargo, la
elaboración posterior de tales modelos para el origen del núcleo eucariota
tendrá que considerar que también existen bacterias nucleadas [44].
Descifrar las relaciones entre los núcleos eucariota y bacteriano será
esencial para comprender la lógica de la(s) transición(es) procariota/
eucariota (para comentarios sobre una reunión reciente sobre este tema,
véase la Ref. [45]).
Curiosamente, la hipótesis de los “tres virustres dominios” puede
explicar muy bien la filogenia de una enzima crucial para la transición
mundial de ARN a ADN, la ARN polimerasa dependiente de ADN. Las Fig. 7. Filogenia esquemática de la subunidad más grande de las ARN polimerasas homólogas
codificada por virus de ADN grandes celulares y de doble cadena.
polimerasas de ARN homólogas están presentes tanto en los tres
Los dominios celulares están en gris mientras que los grupos virales y las ramificaciones están en negro.
dominios celulares como en un gran grupo de virus de ADN de doble
La topología y las longitudes de las ramas están adaptadas de un árbol de unión de vecinos publicado
cadena que incluyen, entre otros, los Poxvirus y el Mimivirus gigante por Raoult y colaboradores ([38], material complementario). Este árbol abarca homólogos de la subunidad
recientemente descrito [29]. Sorprendentemente (para las hipótesis b' bacteriana del polima de ARN
sentido
tradicionales), las ARN polimerasas celulares se intercalan con las ARN
polimerasas de estos virus “eucarióticos” en un árbol filogenético de
14. Conclusión
homólogos de las subunidades b de la ARN polimerasa bacteriana (Fig.
7). La ARN polimerasa de Mimivirus se ramifica entre Archaea y Eukary
Los virus de ARN se han considerado durante mucho tiempo como
otes, mientras que las ARN polimerasas de otros grandes virus de ADN
posibles reliquias del mundo del ARN. Sin embargo, fueron considerados
se ramifican entre Bacteria y un clado que comprende Archaea, Eukarya
(con pocas excepciones) como testigos pasivos de este período
y Mimivirus (Fig. 7). Esta filogenia es sorprendentemente compatible con
(fragmentos de células de ARN que escaparon para convertirse en
la “hipótesis de los tres virustres dominios”, lo que sugiere que los tres
parásitos) y los virus de ADN nunca fueron considerados como posibles
virus de ADN en el origen de los tres dominios celulares eran virus de
jugadores en un mundo de células de ARN. La genómica comparativa
ADN grandes que codificaban polimerasas de ARN homólogas (Fig. 6).
ahora nos obliga a proponer nuevos escenarios para explicar la
Por supuesto, también se puede explicar este resultado por la
transferencia de polimerasas de ARN de linajes celulares ahora extintos diversidad y la desconcertante distribución filogenética de las proteínas
a los ancestros de los grandes virus de ADN actuales. Sin embargo, la involucradas en la transición del mundo del ARN al mundo del ADN y el
idea de que el “primer ancestro común específico” de cada dominio se origen mismo de los genomas de ADN. En los escenarios sugeridos
originó a partir de la transición de una célula de ARN a una célula de aquí, tanto los virus de ARN como los de ADN fueron fuerzas muy activas
ADN (a través de un virus) tiene un mayor poder de explicación. En en la evolución celular temprana. En esta revisión, solo he considerado
primer lugar, como se mencionó anteriormente, explica inmediatamente con cierto detalle el mundo del ARN tardío; sin embargo, es posible que
por qué el ritmo evolutivo se redujo drásticamente al comienzo de la las interacciones dinámicas entre los virus de ARN y las células de ARN
formación de cada dominio, ya que los genomas de ADN se pueden también hayan jugado un papel importante en los primeros pasos de la
replicar con mayor fidelidad que los genomas de ARN. Además, dado evolución de las células de ARN. La exploración de las interacciones
que todos los linajes de células de ARN probablemente se extinguieron dinámicas entre los virus de ARN y el mundo actual de ARN con una
rápidamente después de estos tres eventos, la hipótesis explica por qué mente orientada hacia la evolución podría ser una forma de poner las
solo hay tres dominios celulares con patrones canónicos claros y sin una ideas anteriores bajo prueba experimental.
situación intermedia. En este escenario, la evolución de la vida desde la
segunda era del mundo del ARN al mundo del ADN ha borrado la
posibilidad de otras transiciones similares, impidiendo la formación de Expresiones de gratitud
nuevos dominios celulares.
Agradezco a MarieChristine Maurel por invitarme a participar en la
5ª reunión de sifrARN en Arcachon y Simonetta Grib.
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aldo por la discusión y corrección de este manuscrito. El trabajo
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sobre la replicación del ADN en mi laboratorio cuenta con el 197 (1963) 794–795.
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