Artículo de revisión

Análisis PRISMA: Impacto en la conservación de semillas

por efectos de microorganismos Xanthomonas e Aspergillus.
MSc. Vladimir Ibáñez Barzalobre1
Decanato de ciencias biológicas; Facultad de biotecnología
Universidad Popular Autónoma del Estado de Puebla
Resumen
La contaminación microbiana es uno de los factores más comunes en patologías
relacionados a problemas de ranciedad y deterioro de los alimentos. El género
Xanthomonas contiene principalmente especies de bacterias que causan graves
enfermedades semillas. Las aflatoxinas son un tipo de toxinas producidas por las bacterias
Aspergillus, el impacto de este genera pérdidas millonarias al sector, además de generar
distintas ETAs. En esta revisión se usaron bases de datos especializadas (PubMed, Google
académico, EBSCO, Web of Knowledge). Se uso el modelo PICO donde se considera la
población de estudios, la intervención, la comparación y los resultados. El metaanálisis
PRISMA contiene 18 artículos usados, pese a que fueron 45 los usados para la redacción
del artículo completo. Estudios relacionados con Aspergillus spp. mostraron la temperatura
óptima para el desarrollo de las cepas bacterianas, la relación de distintas proteínas, el
efecto de extractos acuosos y el efecto de la irrigación. Los estudios relacionados con
Xanthomonas spp. mostro el mecanismo de la infección en las semillas, métodos de
detección rápida con PCR, el uso de antibióticos, los medios de cultivo ideales así como
incluso el uso de otras bacterias para como agentes de bio-control, con el resultado de
mostrar como el crecimiento de microorganismos afecta las variables de conservación más
importantes de las semillas.
Palabras clave: PRISMA, Microorganismos, Xanthomonas, Aspergillus, Semillas,
Conservación.

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Introducción

Enfermedades relacionadas con el consumo de alimentos mal conservados es un

problema de salud publica global. La contaminación microbiana es uno de los factores más
comunes en patologías relacionados a problemas de ranciedad y deterioro de los alimentos
(Singh et al., 2019). La conservación de alimentos de todo tipo incluidos semillas, granos y
frutos secos, ha sido una prioridad para la humanidad prácticamente desde la fundación de
los primeros asentamientos humanos (Fung et al., 2018). En el paleolítico ya se usaba la
desecación, posteriormente surgieron las primeras técnicas de salazón y ahumado, siendo
ya en la época del nuevo mundo, donde era común hacer excavaciones en zonas con nieve,
llamadas heladeras (Martínez, 2010). Ya en los siglos recientes los procesos de
pasteurización siendo uno de los métodos más usados hoy en día, además de que el
frigorífico es una realidad en muchos hogares (Flores et al., 2014). Pese a todos estos
avances la presencia de microorganismos patogénicos continúa generando grandes pérdidas
económicas y múltiples enfermedades en humanos (Sezgin et al., 2017).

Los microorganismos son agentes etiológicos de numerosas enfermedades, y

aunque se ha conseguido un control sobre muchas de ellas con la consiguiente disminución
de la patogenicidad debido al mejoramiento de los procesos de calidad y conservación de
alimentos, aún hoy constituyen una importante causa de infecciones y muerte (Iracheta,
2009). La enfermedad trasmitida por alimentos (ETA) es el síndrome originado por la
ingestión de alimentos y/o agua que contienen agentes etiológicos en cantidades tales que
afectan la salud del consumidor (MINSALUD-Colombia, 2014). Ciertas complicaciones
son producto de toxinas de origen bacteriano, como por ejemplo, la toxina producida por
Clostridium botullinum, que puede llegar a generar fallas respiratorias (Witoonpanich et al.,
2010), y la toxina shiga, producida por cepas de Escherichia coli, causante del síndrome
hemolítico urémico (Mayer et al., 2014).

El objetivo de esta revisión sistemática es mostrar los estudios sobre el impacto en

distintas variables de conservación de alimentos debido de patógenos bacterianos
(Xanthomonas spp. y Aspergillus spp.); haciendo una revisión en distintas fuentes de datos
para proporcionar información sobre características a considerar cuando se quiera evitar el

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efecto infeccioso de estos microorganismos y así detener el deterioro alimenticio de
semillas, lo cual es de relevancia para la evaluación de riesgos microbiológicos.

Aspergillus spp.

Se conocen unas 900 especies de Aspergillus, que Rapper y Fennell clasifican en

18 grupos, de los que sólo 12 se relacionan con enfermedad humana: Aspergillus fumigatus
(85%), A. flavus (5-10%), A. niger (2-3%), A. terreus (2-3%), A. versicolor, A. nidulans, A.
glaucus, A. clavatus, A. cervinus, A. candidus, A. flavipes y A. ustus. Esta clasificación se
basa en las siguientes características morfológicas del hongo: tamaño y forma de las
cabezas conidiales, morfología de los conidióforos, fiálides y métulas, y en la presencia de
células de Hülle y de esclerocios (Hernadez et al., 2018). Aspergillus flavus, es una
micotoxina de hongo filamentoso que ha colonizado a diversos cultivos de importancia
alimentaria, como maíz, nuez, maní, entre otros (Amaike, S. & Keller, 2010).

Las aflatoxinas son un tipo de toxinas producidas por ciertos microorganismos

como las bacterias Aspergillus en cultivos agrícolas como el maíz, el maní o cacahuates, la
semilla de algodón y los frutos secos (Gizachew et al., 2019). Contaminación de Aflatoxina
pre y postcosecha de distintas semillas causadas por Aspergillus es un problema mayor en
climas tropicales (Anjaiah V. et al., 2006). El impacto de crecimiento bacteriano causadas
por Aflatoxina (en especial la aflatoxina B1 o AFB1) en la conservación de semillas,
genera pérdidas millonarias al sector, además de generar distintas ETAs.

Xanthomonas spp.

El género Xanthomonas contiene principalmente especies de bacterias que causan

graves enfermedades en plantas de utilidad agrícola y comercial. Destaca su presencia en
cultivos de elevado interés como arroz, algodón, especies hortícolas como tomate o
pimiento y plantas leñosas como los cítricos o los frutales de hueso (Cubero et al., 2015).
Al mismo tiempo, el género Xanthomonas constituye un grupo de bacterias
extremadamente interesante desde un punto de vista microbiológico por presentar una alta

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especificidad por el huésped, de tal manera que cepas pertenecientes a una misma especie
pueden infectar de forma exclusiva huéspedes diferentes (Rodríguez et al., 2012).

Se considera que las bacterias son transmitidas por semilla cuando son llevadas
sobre o dentro de ésta, penetran en sus tejidos y permanecen en estado de reposo, de modo
que al sembrar las semillas, la infección en la nueva planta provendrá de la semilla
infectada; es el caso del tizón común del frijol (Xanthomonas campestris) (Navarrete et al.,
2014). Otras bacterias infestan a las semillas a nivel superficial ó están mezcladas con ellas,
como: Clavibacter michiganensis subsp. michiganensis en chile, Pseudomonas syringae en
melón y Xanthomonas campestris (Mbega et al., 2014).

En México, en un estudio reciente, se detectaron Burkholderia gladioli, Pantoea

ananatis y Acidovorax avenae subsp. avenae causando manchas foliares en un cultivar de
maíz en el estado de Veracruz. Sin embargo, no se determinó el potencial de transmisión
por semilla de estas bacterias, pero se informó de la aparición esporádica de estos síntomas
en diferentes ciclos de cultivo. Se conoce que Burkholderia gladioli se asocia a semillas de
arroz y avena, Pantoea ananatis a semillas de cebolla y Acidovorax avenae subsp. avenae a
semillas de maíz (Rodríguez M. et al., 2006).

La importancia económica de estas enfermedades varía entre región, país y

continente. La transmisión y dispersión de bacterias por medio de la semilla, el alto riesgo
que representa en la re-emergencia de enfermedades bacterianas o en la introducción de
éstas a nuevas áreas de cultivo, resalta la importancia de contar con esquemas y protocolos
de detección más rápidos y eficientes (Navarrete, 2000).

Materiales y métodos

Estrategias de búsqueda

En esta revisión se usaron bases de datos especializadas ( PubMed, Google

académico, EBSCO, Web of Knowledge) con el objetivo de restringir la búsqueda a los
artículos con la informacion más fiables y reciente, usando distintas combinaciones de
palabras clave como: Xanthomonas, aspergillus, bacterias, semillas, conservación,

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alimentos. Usando las palabras claves en su totalidad o solo con búsquedas específicas
como: Xanthomonas-conservación-semillas, Aspergillus-conservación-semillas o
Bacterias-conservación-semillas.

Criterios de selección

Los artículos fueron seleccionados como se iban arrojando los resultados en las
distintas bases de búsqueda, se analizó en búsqueda de estudios que estudiasen distintas
variables que pudiesen afectar la conservación de las semillas como la temperatura, el uso
de agua, aditivos antibacterianos, propiedades genéticas de resistencia contra Xanthomonas
y Aspergillus de distintas semillas como maíz, nuez, maní, frijol, semilla crucificadora,
calabaza, coliflor, soya entre otras especies. Se uso el modelo PICR (PICO por sus siglas
en ingles) que considera la población de estudios, la intervención, la comparación y los
resultados, como se muestra en la siguiente tabla (Tabla 1).

Parámetro Criterio de inclusión

Tabla1. PICR (Población, Intervención, Comparación, Resultado) para los criterios de selección de los estudios.
Población Estudios realizados en semillas y plantas
Intervención Crecimiento natural o artificial de bacterias Xanthomonas y Aspergillus
Comparación Conservación con crecimiento alto y crecimiento controlado de los m.o
Resultado Impacto en la conservación por diversas variables en semillas

Manejo de datos, análisis y extracción

Los criterios de inclusión fueron los siguientes: (1) estudios que contuviesen las
palabras o combinaciones de palabras clave anteriormente descritas; (2) estudios a los que
se tuviera acceso completo y no solo el resumen; (3) estudios de Xanthomonas y
aspergillus relacionados con impactos en distintas variables de conservación en diversas
semillas o granos; (4) estudios que al revisar el texto completo generasen datos en
concordancia con el objetivo de esta revisión. Los criterios de exclusión aplicaron: (1) fuera
los artículos donde solo se pudiese ver el resumen; (2) artículos que aunque fueron usados
para hacer la introducción y dar un panorama general al lector de los problemas de salud
generados por deterioro en semillas y el consumo de estas, no estuviesen directamente
relacionados a los impactos en la conservación debido a patogenicidad de bacterias

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Xanthomonas y Aspergillus. Debido a esto la tabla de metaanálisis PRISMA contiene 18
artículos usados, pese a que fueron 45 los usados para la redacción del articulo completo.

Resultados

Seleccionando 45 artículos para la revisión y 18 para el metaanálisis siendo la

mitad de ellos del año 2000 a la fecha, que cumplieron los criterios de inclusión y
exclusión. Los artículos seleccionados fueron agrupados en una tabla de metaanálisis donde
se enfatiza el aporte científico de las variables de conservación debido al crecimiento y
desarrollo natural y artificial de distintas especies de Xanthomonas y Aspergillus. El
siguiente diagrama de flujo (Figura 1) muestra la selección de los artículos usados en esta
revisión.

Identificación de estudios y selección

Estudios excluidos después de revisar

título y abstract n=100

Estudios excluidos después de revisar

el texto completo n=21

Estudios seleccionados al final n= 45

Estudios excluidos del metaanálisis

n= 27

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Impacto en procesos de conservación de semillas por Aspergillus

La siguiente (tabla 2) muestra la lista de artículos seleccionados y sus resultados principales

de la conservación de semillas en relación con el crecimiento y ataque bacteriano de
Aspergillus spp. Así como la semilla que se uso de contraste, el año de la publicación y la
relación de la conservación de las semillas con los metabolitos del maní que pueden por si
solo tener auto resistencia. La temperatura optima para el desarrollo de las cepas
bacterianas, la relación de distintas proteínas, el efecto de extractos acuosos y el efecto de
la irrigación.

Impacto en procesos de conservación de semillas por Xanthomonas

La siguiente (tabla 2) muestra la lista de artículos seleccionados y sus resultados

principales de la conservación de semillas en relación con el crecimiento y ataque
bacteriano de Xanthomonas spp. Así como la semilla que se usó para el estudio del
crecimiento de las cepas, como se la da infección en la semillas, métodos de detección
rápida con PCR, el uso de antibióticos, los medios de cultivo ideales así como incluso el
uso de otras bacterias para como agentes de bio-control de las Xanthomonas.

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Tabla2. Características principales de los estudios relacionados con impacto en la conservación de semillas por efecto
de las bacterias Xanthomonas y Aspergillus.

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Discusión

En años recientes ha habido un creciente interés en desarrollar e investigar

métodos de conservación de alimentos mejores y mas seguros, además de la variable de
moda de las últimas décadas, que estos métodos sean lo mas naturales y eco-amigables
posibles. Numerosas publicaciones se han realizado sobre el efecto en la conservación de
alimentos cárnicos, vegetales y leguminosas, entre ellos la semillas, granos y frutos secos.
Una variedad de métodos se puede usar para el control y preservación de semillas, como lo
son el control de la humada, temperatura, control de irrigación, protección UV, además de
la adición de extractos para evitar todo tipo de procesos antioxidantes y antimicrobianos.
Los efectos microbianos que afectan el deterioro de distintas semillas pueden ser generados
por distintos metabolitos y compuestos químicos de diversas bacterias. En esta revisión se
centro en dos grandes especies de grupos bacterianos, Xanthomonas spp. y Aspergillus spp.
Siendo las especies descritas en los artículos revisados A. flavus, A. parasíticos, A. terreus,
X. campestris y X. axonopodis. En adición a esto se considero como se afectaba desde
distintas aproximaciones experimentales, genética, estudio de cultivos, crecimiento de
cepas y sus medios de cultivo, propiedades intrínsecas de diversos genotipos de semillas, a
las variables de conservación más importantes.

Efecto de microorganismos en la conservación de semillas

De acuerdo con Sharma (2021) el metabolito MBE02 en semillas de maní pueden

generar resistencia de la semilla contra A.flavus, además del rol del metabolito (acido pipe
cólico) en la resistencia contra infecciones en semillas debido a A.flavus. Gizachew (2019)
encontró que A. paraisticus y A. flavus a 20°C y 0.98 aw, producieron niveles altos de
Aflatoxina B1, sin embargo en 35°C y 0.86 aw, se produjeron las mayores concentraciones
de los microoganismos. En este mismo sentido Amaike (2010) encontró que la proteína
LaeA incremento el tamaño de la población A.nidulas y A. flavus, mientas VeA mostro un
decremento de las cepas, regulando patogenicidad y crecimiento microbiano, factor que
puede alterar la conservación de la semilla. Pero también se pueden usar bacterias para
prevenir infecciones bacterianas, es por eso que Anjaiah (2006) encontró que
Pseudomonas, Bacillus y Trichoderma spp. son potencialmente antagonistas contra A.
flavus, mostrando una reducción significativa de más del 50% en el crecimiento de la

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población de A.flavus. Los estudios de las de las bacterias Xanthomas indican también en
este sentido que se pueden usar bacterias pseudomonas aeruginosa y bacillus
thiringienensis para el biocontrol de lesiones a los cultivos generados por el “black rotting”
generado por X. campestris (Mishra, 2012). Ademas como indica Wulff (2002), se pueden
usar distintos bacillos (B. amyloliquefaciens, B.subtulis y B.pumilis) como antagonistas en
contra de X. campestris, siendo surfactin, iturin, bacillomycine and/or azalomycin sus
metabolititos con principal accion antagonista. Finalmente condiciones como la utilización
de luz UV pueden tener efectos en la conesrvacion de semillas, como lo indica Brown
(2001), tratamientos con luz UV-C pueden ser usados para aumentar la resitencia de
semillas de calabaza contra X. campestris, la temperatura y tiempo de almacenamiento
tambien son determinates para la conservacion.

Conclusión

El estudio del efecto de la AFB1, que es un compuesto principal de los

microrganismos Aspergillus spp. en el deterioro de semillas de diversas especies es de
relevancia para entender mejor los procesos de conservación alimenticia de las semillas. En
este mismo sentido los microrganismos de Xanthomonas spp. contribuyen al deterioro de
los granos y semillas. Sin embargo los estudios revisados dan un indicativo que es posible
controlar mucho mejor las variables que interfieren en la conservación de las semillas,
usando aditivos como extractos, manejando de manera correcta la temperatura y la
humedad, así como la manipulación genética para el uso de genotipos de semillas mucho
más resistentes al crecimiento y desarrollo de Aspergillus y Xanthomonas, con el fin de
prevenir el deterioro físico y químico de las semillas, para incrementar propiedades como la
vida de anaquel, la reducción de ETAs y diversos riesgos microbiológicos a la salud.

Referencias

1. Al-Abdalall, A. H. A. (2010). Production of aflatoxins by Aspergillus flavus and

Aspergillus niger strains isolated from seeds of pulses. Journal of Food Agriculture
and Environment, 7, 33-39.

Página | 10
2. Amaike, S., & Keller, N. P. (2010). Distinct roles for VeA and LaeA in
development and pathogenesis of Aspergillus flavus. Eukaryotic cell, 8(7), 1051-
1060.
3. Anjaiah, V., Thakur, R. P., & Koedam, N. (2006). Evaluation of bacteria and Trichoderma
for biocontrol of pre-harvest seed infection by Aspergillus flavus in groundnut. Biocontrol
Science and Technology, 16(4), 431-436.

4. Bashan, Y., Diab, S., & Okon, Y. (1982). Survival of Xanthomonas campestris pv.
vesictoria in pepper seeds and roots in symptomless and dry leaves in non-host
plants and in the soil. Plant and Soil, 68(2), 161-170. ‌
5. Berg, T., Tesoriero, L., & Hailstones, D. L. (2005). PCR‐based detection of
Xanthomonas campestris pathovars in Brassica seed. Plant Pathology, 54(3), 416-
427.
6. Brown, J. E., Lu, T. Y., Stevens, C., Khan, V. A., Lu, J. Y., Wilson, C. L., ... &
Droby, S. (2001). The effect of low dose ultraviolet light-C seed treatment on
induced resistance in cabbage to black rot (Xanthomonas campestris pv.
campestris). Crop Protection, 20(10), 873-883.
7. Boukaew, S., Prasertsan, P., & Sattayasamitsathit, S. (2017). Evaluation of
antifungal activity of essential oils against aflatoxigenic Aspergillus flavus and their
allelopathic activity from fumigation to protect maize seeds during
storage. Industrial Crops and Products, 97, 558-566.

8. Cubero, J., Casero, C. R., Castrillo, M. D. P. S., Sena-Vélez, M., Cambronero, J. G.,
& Ferragud, E. (2015). Xanthomonas: un género de bacterias fitopatógenas con una
alta especialización. SEM@ foro, (60), 38-41.

9. Darsonval, A., Darrasse, A., Durand, K., Bureau, C., Cesbron, S., & Jacques, M. A.
(2010). Adhesion and fitness in the bean phyllosphere and transmission to seed of
Xanthomonas fuscans subsp. fuscans. Molecular plant-microbe interactions, 22(6),
747-757.

10. Darsonval, A., Darrasse, A., Meyer, D., Demarty, M., Durand, K., Bureau, C., ... &
Jacques, M. A. (2010). The type III secretion system of Xanthomonas fuscans

Página | 11
 subsp. fuscans is involved in the phyllosphere colonization process and in
transmission to seeds of susceptible beans. Applied and Environmental
Microbiology, 74(9), 2669-2678.
11. De Chaluat, M. M., & Perris, S. (1994). Hongos patógenos en semillas de especies
forrajeras tropicales.
12. Faustinelli, P. C., Wang, X. M., Palencia, E. R., & Arias, R. S. (2016). Genome
sequences of eight Aspergillus flavus spp. and one A. parasiticus sp., isolated from
peanut seeds in Georgia. Genome announcements, 4(2).
13. Flores, D. A. H., & Götz, C. M. (2014). La alimentación de los antiguos mayas de la
Península de Yucatán: consideraciones sobre la identidad y la cuisine en la época
prehispánica. Estudios de cultura maya, 43(43), 69-98.
14. Francisco Francisco, N., Gallegos Morales, G., Ochoa Fuentes, Y. M., Hernández
Castillo, F. D., Benavides Mendoza, A., & Castillo Reyes, F. (2013). Aspectos
fundamentales del tizón común bacteriano (Xanthomonas axonopodis pv. phaseoli
Smith): Características, patogenicidad y control. Revista mexicana de
fitopatología, 31(2), 147-160.
15. Fung, F.; Wang, H.S.; Menon, S. Food safety in the 21st century. Biomed. J. 2018,
41, 88–95.
16. Gizachew, D., Chang, C. H., Szonyi, B., De La Torre, S., & Ting, W. T. E. (2019).
Aflatoxin B1 (AFB1) production by Aspergillus flavus and Aspergillus parasiticus
on ground Nyjer seeds: The effect of water activity and temperature. International
journal of food microbiology, 296, 8-13.

17. Hernández, I. R., Delgado, D. J., Junco, I. C., Giralt, O. W. R., & Fleitas, L. M.
(2018). Aspergillosis pulmonar. Revista Médica Electrónica, 40(4), 1207-1214.

18. Huang, Z., White, D. G., & Payne, G. A. (1997). Corn seed proteins inhibitory to
Aspergillus flavus and aflatoxin biosynthesis. Phytopathology, 87(6), 622-627.

19. Instituto Nacional de Salud y Ministerio de la Protección de Colombia. Protocolo de

vigilancia en Salud Publica. Enfermedades trasmitidas por alimentos. Bogotá, D. C.:

Página | 12
 Grupo Enfermedades Transmisibles, Equipo ETA; 2014. Protocolo n° PRO-
R02.001.

20. Iracheta, M. A. L. (2009). Bacterias y virus¿ cómo nos defendemos. Revista de la

Real Academia de Ciencias Exactas, Físicas y Naturales, 103(1), 115-172.

21. Jones, J. B., Pohronezny, K. L., Stall, R. E., & Jones, J. P. (1986). Survival of
Xanthomonas campestris pv. vesicatoria in Florida on tomato crop residue, weeds,
seeds, and volunteer tomato plants. Phytopathology, 76(4), 430-434.
22. Klich, M. A., Thomas, S. H., & Mellon, J. E. (1984). Field studies on the mode of
entry of Aspergillus flavus into cotton seeds. Mycologia, 76(4), 665-669.
23. Krishnamurthy, Y. L., & Shashikala, J. (2010). Inhibition of aflatoxin B1
production of Aspergillus flavus, isolated from soybean seeds by certain natural
plant products. Letters in applied microbiology, 43(5), 469-474.
24. Lahouar, A., Marin, S., Crespo-Sempere, A., Saïd, S., & Sanchis, V. (2016). Effects
of temperature, water activity and incubation time on fungal growth and aflatoxin
B1 production by toxinogenic Aspergillus flavus isolates on sorghum seeds. Revista
Argentina de microbiologia, 48(1), 78-85.
25. Martínez, A. G. (2010). Preelaboración y conservación de alimentos. Ediciones
Akal.
26. Mayer C, Leibowitz CL, Kurosawa S, Stearns-Kurosawa D. Shiga Toxins and the
Pathophysiology of Hemolytic Uremic Syndrome in Humans and Animals. Toxins
(Basel) 2012; 4(11): 1261-1287.
27. Mazzani, C., & Layrisse, A. (1992). Resistencia de campo de genotipos de maní
(Arachis hypogaea L.) a la infección de sus semillas por Aspergillus
spp. Phytopathologia Mediterranea, 96-102.
28. Mbega ER, Wulff EG, Mabagala RB, Adriko J, Lund OS, and Mortensen, CN.
2012. Xanthomonads and other yellow-pigmented Xanthomonas-like bacteria
associated with tomato seeds in Tanzania. African Journal of Biotechnology 11:
14303-14312.

Página | 13
29. Mishra, S., & Arora, N. K. (2012). Evaluation of rhizospheric Pseudomonas and
Bacillus as biocontrol tool for Xanthomonas campestris pv campestris. World
Journal of Microbiology and Biotechnology, 28(2), 693-702.
30. Mixon, A. C., & Rogers, K. M. (1973). Peanut accessions resistant to seed infection
by Aspergillus flavus 1. Agronomy Journal, 65(4), 560-562.

31. Navarrete Maya, R., Aranda Ocampo, S., Rodríguez Mejía, M. D. L., Moya
Hernández, S. L., & González Ochoa, M. G. (2014). Bacterias Fitopatógenas en
Semillas: Su Detección y Regulación. Revista mexicana de fitopatología, 32(2), 75-
88.

32. Navarrete M R. 2000. Patología de semillas. In. Fuentes, DG. y Castillo PG. (eds.).
Fitosanidad de cultivos tropicales. Sociedad Mexicana de Fitopatología. pp.155-
161.

33. Randhawa, P. S., & Schaad, N. W. (1984). Selective isolation of Xanthomonas

campestris pv. campestris from crucifer seeds. Phytopathology, 74(3), 268-272.

34. Roberts, S. J., Hiltunen, L. H., Hunter, P. J., & Brough, J. (1999). Transmission
from seed to seedling and secondary spread of Xanthomonas campestris pv.
campestris in Brassica transplants: effects of dose and watering regime. European
Journal of Plant Pathology, 105(9), 879-889.

35. Rodriguez-R LM, Grajales A, Arrieta-Ortiz ML, Salazar C, Restrepo S, Bernal A.

(2012) Genomes-based phylogeny of the genus Xanthomonas. BMC Microbiol 12:
43.

36. Rodríguez M ML. 2006 Manual para la identificación de bacterias fitopatógenas.

Departamento de Parasitología Agrícola. Universidad Autónoma Chapingo.
Chapingo, Edo. de México. 146 p.

37. Sakthivel, N., Mortensen, C., & Mathur, S. (2001). Detection of Xanthomonas
oryzae pv. oryzae in artificially inoculated and naturally infected rice seeds and

Página | 14
 plants by molecular techniques. Applied microbiology and biotechnology, 56(3),
435-441.

38. Schaad, N. W., & Forster, R. L. (1985). A semiselective agar medium for isolating
Xanthomonas campestris pv. translucens from wheat seeds. Phytopathology, 75(3),
260-263.

39. Schaad, N. W., & Kendrick, R. (1975). Xanthomonas campestris in Crucifer

Seed. Phytopathology, 65, 1034-1036.
40. SEED, O. A. F. F. S. (1973). Influence of temperature on recovery of Aspergillus
flavus from soybean seed. Plant Disease Reporter, 185.
41. Sezgin, A.C.; Ayyıldız, S. Food additives: Colorants. In Science within Food: Up-
to-Date Advances on Research and Educational Ideas; Formatex Research Center:
Badajoz, Spain, 2017.
42. Sharma, S., Choudhary, B., Yadav, S., Mishra, A., Mishra, V. K., Chand, R., ... &
Pandey, S. P. (2021). Metabolite profiling identified pipecolic acid as an important
component of peanut seed resistance against Aspergillus flavus infection. Journal of
Hazardous Materials, 404, 124155.
43. Singh, R.L.; Mondal, S. Current Issues in Food Safety With Reference to human
health. In Food Safety and human health; Elsevier: Amsterdam, The Netherlands,
2019; pp. 1–14
44. Witoonpanich R, Vichayanrat E, Tantisiriwit K, Wongtanate M, Sucharitchan N,
Oranrigsupak P et al. Survival analysis for respiratory failure in patients with food-
borne botulism. Clin Toxicol 2010; 48(3): 177-183.
45. Wulff, E. G., Mguni, C. M., Mansfeld‐Giese, K., Fels, J., Lübeck, M., &
Hockenhull, J. (2002). Biochemical and molecular characterization of Bacillus
amyloliquefaciens, B. subtilis and B. pumilus isolates with distinct antagonistic
potential against Xanthomonas campestris pv. campestris. Plant pathology, 51(5),
574-584.

Página | 15