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Actividad simbiótica in vitro de Lactobacillus plantarum encapsulado con mezclas de mucílago

de Aloe vera, fructanos de agave y aditivos alimentarios como materiales de pared

Artículo en Revista Mexicana de Ingeniería Química · Enero 2021

DOI: 10.24275/rmiq/Bio2234

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2 123

1 autor:

Luis Medina-Torres

Universidad Nacional Autónoma de México

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vol. 20, núm. 2 (2021) 711-723

Revista Mexicana de Ingeniería Química
CONTENIDO
Actividad simbiótica in vitro de Lactobacillus plantarum encapsulado con mezclas de Aloe
mucílago de vera, fructanos de agave y aditivos alimentarios como materiales de pared
Volumen 8, número 3, 2009 / Volumen 8, número 3, 2009
Actividad sinbiótica in vitro de Lactobacillus plantarum encapsulado con mezclas de
mucílago de Aloe vera, fructanos de agave y aditivos alimenticios como materiales de
recortado
213 Derivación y aplicación de las ecuaciones de Stefan-Maxwell

(Desarrollo y aplicación,de
M.lasGonzález-Ávila3
ecuaciones de Stefan-Maxwell)
, JC Martínez-Rodríguez4 , I. André-González5 ,
LI Ceja-Medina1 , L. Medina-Torres2 METRO.

1*
Calderón
Esteban Santoyo1 , JA Ragazzo-Sánchez1 , RI Ortiz-Basurto
Whitaker

1ÿLaboratorio Integral de Investigación en Alimentos, TecNM/Instituto Tecnológico de Tepic, Av. Tecnológico 2595, Lagos del país. CP 63175. Tepic, Nayarit.
México.
Biotecnología / Biotecnología
2Facultad de Química, Universidad Nacional Autónoma de México, Ciudad Universitaria CP 04510, Ciudad de México, México.
3Centro de Investigación y Asistencia en Tecnología y Diseño del Estado de Jalisco, AC Av. Normalistas 800, Colinas de la Normal, CP 44270, Guadalajara,
245 Modelado de la biodegradación en biorreactores de lodos de hidrocarburos totales del petróleo Jalisco, México.
4Laboratorio de Investigación Química, Departamento de Biotecnología y Ambientales, Universidad Autónoma de Guadalajara, Av. Patria 1201, Lomas del Valle,
CP 45129, Zapopan, Jalisco. México.
intemperizados en suelos y sedimentos
5Departamento de Estudios de Posgrado e Investigación, TecNM / Instituto Tecnológico de Tlajomulco, Km 10 carr. Tlajomulco. CP45640. Tlajomulco de Zúñiga,
Jalisco, México.
(Modelado de biodegradación de biorreactores de lodos de hidrocarburos totales de petróleo meteorizados en suelo

y sedimentos)
Recibido: 24 de noviembre de 2020; Aceptado: 27 de enero de 2021
SA Medina-Moreno, S. Huerta-Ochoa, CA Lucho-Constantino, L. Aguilera-Vázquez, A. Jiménez
Resumen González y M. Gutiérrez-Rojas
En este trabajo se encapsuló Lactobacillus plantarum en matrices elaboradas a partir de los prebióticos goma arábiga (GA), proteína de suero
259 Crecimiento, sobrevivencia y adaptación de Bifidobacterium infantis a condiciones ácidas concentrado
(WPC), mucílago de aloe vera (AVM) y fructanos de agave con alto grado de polimerización (AFHDP). los
el comportamiento simbiótico se evaluó mediante mucoadhesión reológica, simulación de digestión gastrointestinal, inhibición del crecimiento de
(Crecimiento, supervivencia y adaptación de Bifidobacterium infantis a condiciones ácidas)
patógenos, actividad antibiótica de metabolitos extracelulares y viabilidad del probiótico durante el almacenamiento en cámara y refrigeración
Temperaturas de L. Mayorga-Reyes, P. Bustamante-Camilo, A. Gutiérrez-Nava, E. Barranco-Florido y A.
Azaola . Los estudios reológicos demostraron que la mezcla de biopolímeros interactuaba con las proteínas de adhesión intestinal (mucina)
Espinosa
a través de puentes de hidrógeno, formando geles débiles. Durante la digestión gastrointestinal simulada, la viabilidad del microorganismo
liberada de las mezclas con
265AG aumenta
Enfoque después
estadístico de la
para dos horas, lo que
optimización evidencia
de la la liberación
fermentación de etanoldepor
microorganismos
Saccharomyces de la cápsula.
cerevisiae en ellos
extracto de metabolitos extracelulares demostró ser significativamente más eficaz en la inhibición del crecimiento de patógenos y el almacenamiento
la presencia
viabilidad de la zeolita NaA Valfor® de la
es inferior reducción
a 0,3 de ladespués de 70 días. Estos resultados muestran por primera vez que L. plantarum, cuando
log CFU/g
microencapsulado en una matriz prebiótica adecuada, muestra una actividad simbiótica mejorada, lo que garantiza que el probiótico
(Optimización estadística de la fermentación etanólica de Saccharomyces cerevisiae en presencia de producir
beneficios potenciales para la salud y podría usarse en la formulación de alimentos y productos funcionales.
zeolita Valfor® zeolita
Palabras clave: Simbiótico, microencapsulación, NaA)
mucoadhesión reológica, actividad antibiótica.

Resumen G. Inei-Shizukawa, HA Velasco-Bedrán, GF Gutiérrez-López and H. Hernández-Sánchez

En este trabajo, se encapsuló ha Lactobacillus plantarum en materiales de pared prebióticos (GA, WPC, AVM, y AFHDP).
El comportamiento sinbiótico in vitrode
Ingeniería seprocesos
evaluó mediante lasEngineering
/ Process propiedades de mucoadhesión reológica, simulación de digestión
gastrointestinal, inhibición del crecimiento de patógenos, actividad antibiótica de metabolitos extracelulares y viabilidad del
271 Localización de una planta industrial: Revisión crítica y adecuación de los criterios empleados en probiótico
durante el almacenamiento y refrigeración. Los estudios reológicos demostraron que la mezcla de biopolímeros podría
esta decisión
interactuará con las proteínas de adhesión intestinal mediante puentes de hidrógeno formando geles débiles. Durante la simulación
gastrointestinal , la capacidad del microorganismo liberado de las mezclas con GA
incrementa después de 2 horas, y es mínimo
JR Medina,extracelulares
de liberación. El extracto de metabolitos RL Romero y GA Pérez
rompe ser significativamente eficaz en la inhibición del crecimiento
de patológico y la reducción de la viabilidad durante el almacenamiento es inferior a 0,3 log UFC/g después de 70 días. Estos
Los resultados podrían demostrar por primera vez que L. plantarum encapsulado en una matriz prebiótica exhibe una actividad
sinbiótica mejorada, garantizando que el probiótico producirá beneficios para la salud y podría utilizarse en la formulación de
alimentos y productos funcionales.
Palabras clave: Simbiótico, microencapsulación, mucoadhesión-reológica, actividad antibiótica.

*Autor correspondiente. Correo electrónico: riobasurt@ittepic.edu.mx

tel. +523112241882
https://doi.org/10.24275/rmiq/Bio2234
ISSN: 1665-2738, issn-e: 2395-8472

Publicado por la Academia Mexicana de Investigación y Docencia en Ingeniería Química AC 711

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Ceja-Medina et al./ Revista Mexicana de Ingeniería Química vol. 20, núm. 2 (2021) 711-723
1 Introducción
La microbiota intestinal (GM) tiene un papel relevante en el
bienestar general de los sistemas inmunológico y gastrointestinal.
Un desequilibrio entre patógenos y microorganismos benéficos,
conocido como disbiosis, está asociado con enfermedades
como la enfermedad inflamatoria intestinal, diarrea, cáncer de
colon, colitis, obesidad, enfermedades cardíacas y renales
(Pandey et al., 2015). Algunos estudios concluyeron que los
principales factores que inducen la disbiosis GM son el estilo
de vida (nutrición, estrés, actividad física), enfermedades
crónicas o incluso medicamentos (antibióticos, tratamiento del
cáncer). Por lo tanto, encontrar estrategias adecuadas para
revertirlo se vuelve necesario (Drago et al., 2019; Kalinkovich
y Livshits, 2019; Wieland et al., 2015). Los tratamientos
curativos o preventivos con productos simbióticos representan
una estrategia novedosa, que según la Asociación Científica
Internacional de Probióticos y Prebióticos (ISAPP) son:
“productos de mezclas que comprenden microorganismos
vivos (probióticos) y sustrato(s) (prebióticos), utilizados
selectivamente por microorganismos huéspedes que confieren
un beneficio para la salud del huésped” (Swanson et al., 2020;
Hadi et al., 2019; Sengupta et al., 2019; Talebi et al., 2020).
Esta integración proporciona una mayor capacidad de
supervivencia de las bacterias beneficiosas en el paso por el
tracto gastrointestinal y aumenta la tasa de colonización y el
crecimiento en el colon (Uraipan et al., 2014).
Además, la mayoría de las bacterias del ácido láctico pueden
fermentar fructooligosacáridos, galactooligosacáridos y
heterobiopolímeros con manosa, xilosa, ramnosa, arabinosa,
entre otros monosacáridos (Zhang et al., 2010).
En los últimos años se ha confirmado el efecto prebiótico
(García-Gamboa et al., 2020; Balderas Hernández et al.,
2020), y la eficiencia funcional de los fructanos nativos de
agave y principalmente de fracciones enriquecidas con alto
grado de polimerización como material encapsulante. (Ortiz-
Basurto et al., 2017; Aldrete-Herrera et al., 2019; Cancino-
Castillo et al., 2020; Juarez Trujillo et al., 2021). La propiedad
de los biopolímeros para encapsular compuestos bioactivos y
microorganismos depende de la conformación estructural y el
entrelazamiento aleatorio de espirales que predominan en los
fructanos con alto grado de polimerización (AFHDP) y otros
biopolímeros como extractos mucilaginosos y gomas (Ceja-
Medina et al., 2020a; Macías Cortés et al., 2020; Medina-
Torres et al., 2016; 2019). Tecnologías como el secado por
aspersión para la microencapsulación de compuestos
bioactivos y la mayoría
712 www.rmiq.org
recientemente los microorganismos, se consideran una
novedad con excelentes resultados por su relativa sencillez,
bajo costo y alta eficiencia (González-Quijano et al., 2019;
Estrada-Villegas et al., 2019; Trujillo Cárdenas et al., 2018).
En un trabajo previo (Ceja Medina et al., 2020a), reportaron
que mezclas de biopolímeros prebióticos de Aloe vera y Agave
fructanos pueden ser utilizados para encapsular Lactobacillus
plantarum por secado por aspersión, obteniendo microcápsulas
con un conteo bacteriano superior a 6 log UFC/g después del
lanzamiento. Estas microcápsulas en forma de polvo podrían
considerarse como un alimento funcional simbiótico. Sin
embargo, la caracterización de sus propiedades probióticas
debe realizarse al menos mediante ensayos in vitro, para
asegurar que el microorganismo es metabólicamente activo en
condiciones en las que el microorganismo producirá un efecto
probiótico (González-Figueredo et al., 2020; Melgar-Lalanne et
al., 2019).
En el presente trabajo, microcápsulas de L. plantarum con
mezclas novedosas de mucílago de Aloe vera y AFHDP como
materiales de pared fueron estudiadas en ensayos in vitro con
la intención de determinar su posible actividad simbiótica. Las
propiedades se evaluaron mediante mucoadhesión reológica,
liberación en simulación gastrointestinal, inhibición del
crecimiento de patógenos, actividad antibiótica de metabolitos
extracelulares y pérdida de viabilidad durante el almacenamiento.
2 Materiales y métodos
2.1 Materiales
Se cultivaron plantas de aloe vera en un invernadero ubicado
dentro de las instalaciones del Instituto Tecnológico de Tepic,
Tepic, Nayarit, México, con riego constante y aplicación de
fertilizantes. De estas plantas se seleccionaron hojas de 70-90
cm de largo, 9-10 cm de ancho y 6-8 cm de espesor, por su
color verde intenso brillante y sin signos de manchas o
enfermedades. La caracterización de pH, grados Brix, contenido
de sólidos totales y humedad se realizó con la metodología
descrita por Medina-Torres et al., (2019). Los fructanos de
agave de alto grado de polimerización (AFHDP) en forma de
polvo, se obtuvieron por ultrafiltración de membrana en un
sistema Pellicon 2 equipado con una membrana MWCO de 5
kDa (Millipore, Massachusetts) y estabilizado en un secador
por aspersión de disco rotatorio como describe Ceja-Medina et
al., (2020b). La goma arábiga (GA) de A. senegal se adquirió
de Sigma-Aldrich (CAS: 9000-01-5 MO,
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Ceja-Medina et al./ Revista Mexicana de Ingeniería Química vol. 20, núm. 2 (2021) 711-723
EE.UU). El concentrado de proteína de suero (WPC) Lacprodan
SP-8011 con una concentración de proteína del 80 % p/p se
adquirió de Arla Foods Ingredients (Sønderhøj, Dinamarca).
Estos cuatro biopolímeros se utilizaron como materiales
de pared porque han demostrado que su composición de
heteropolisacáridos y disposición estructural permanece
inalterada después de un proceso mecánico y térmico
estresante, como el secado por aspersión (Ceja Medina et al.,
2020a). Sin embargo, también se consideraron otras
funcionalidades tecnológicas como emulsionantes y
biopolímeros solubles en agua.
2.2 Biomasa
Proliferación de biomasa iniciada por una cepa liofilizada de
Lactobacillus plantarum 115 aislada de heces de lactantes
sanos y donada por CIATEJ (Jalisco, México). La cepa se
dispersó primero (1% p/v) en un matraz de 50 mL con caldo
MRS (De Man, Rogosa and Sharpe, NutriSelectTM Sigma-
Aldrich, EE. UU.), y se incubó a 37 °C durante 18 h en
condiciones semianaeróbicas. Una segunda propagación
consistió en 3 L de caldo MRS inoculados con 50 mL de la
primera propagación; este volumen de caldo se incubó en las
mismas condiciones durante 24 h, que es el lapso de tiempo
en el que L. plantarum alcanza la fase estacionaria temprana.
La recuperación celular se realizó por centrifugación a 10000
rpm por 10 minutos, luego de retirar el sobrenadante, las
células se lavaron dos veces con una solución de cloruro de
sodio al 1% (p/v). Toda la cristalería utilizada en esta
metodología se esterilizó en autoclave a 121 °C, 1,5 bar y 15
minutos.
2.3 Preparación de mezclas de materiales de
pared y microencapsulación por proceso de
secado por aspersión
La preparación y microencapsulación del material de la pared
se llevó a cabo según lo descrito por Ceja-Medina et al.,
(2020a), primero formando una suspensión del microorganismo
en la solución de biopolímero y luego mediante secado por
aspersión. Se prepararon mezclas acuosas de AVM, polvo
AFHDP, polvo AG y polvo WPC considerando una concentración
final de sólidos totales del 10% (p/v). La concentración final
fue la suma de sólidos de cada biopolímero y se indica en la
Tabla 1.
Para la integración de la mezcla, cada biopolímero se agregó
por separado y se mezcló con un mezclador Braun (MQ725
Braun GmbH, Alemania) a 500 rpm durante 10 minutos a
temperatura ambiente, luego de esto se agregó una suspensión
celular de 1.74×108 UFC/g y se homogeneizó. a
www.rmiq.org
500 rpm durante 5 minutos. La proporción final de material de
pared (biopolímeros prebióticos) y células (L. plantarum) fue
de 5:1 en base húmeda. En este paso, las suspensiones se
secaron por aspersión según lo informado por Ceja-Medina et
al., (2020a) en un secador por aspersión de disco rotatorio
LPG-5 (CIMA Industries, China) a temperatura de entrada: 150
°C, caudal: 1,5 L /min y velocidad del atomizador: 27.500 rpm.
La temperatura de salida fue de 78 a 90ºC; condiciones
similares se emplearon en estudios previos (Medina et al.,
2013; 2016; 2019). Los polvos de microcápsulas mostraron un
contenido de humedad de 7,95 ± 1,85 % (base seca) y se
recolectaron en bolsas trilaminadas y selladas herméticamente
para ensayos de vida útil a temperatura ambiente y de
refrigeración (4 °C).
mucoadhesión
2.4 Reológico de microcápsulas en pH
gastrointestinal simulado
Las microcápsulas se dispersaron en soluciones acuosas con
valores de pH similares a las condiciones gastrointestinales.
Para la condición gástrica se utilizó un tampón de ácido
clorhídrico a pH 1,8±0,1 para rehidratar las microcápsulas
formadas con diferentes mezclas de materiales de pared
(Cuadro 1), hasta formar una suspensión al 2,5% (p/v). Para
condiciones intestinales simuladas se utilizó una solución con
tampón fosfato a pH 6,5±0,1 ajustado con hidróxido de sodio
(Mansuri et al., 2016) para formar una suspensión al 2,5% (p/
v) de microcápsulas.
La simulación de la prueba de mucoadhesión comenzó con la
adición de mucina de estómago porcino (M1778, tipo II, <1,5
% de ácido siálico ligado, Sigma-Aldrich, EE. UU.) para
complementar la suspensión de microcápsulas en cada
condición (2,5 % p/v gástrico y 2,5% p/v tampón intestinal)
hasta 5% (p/v) y forman los sistemas mucina-microcápsulas.
Las medidas reológicas de las suspensiones se realizaron en
un reómetro híbrido de tensión controlada DHR-1 (TA
Instruments, EE. UU.) equipado con un sistema Peltier para el
control de la temperatura y todas las medidas se realizaron a
37 °C.
Tabla 1. Composición de sólidos totales (porcentaje p/p) de la
mezcla de biopolímeros utilizados como materiales de pared.
Mezcla AVM AFHDP GA WPC
- -
M1 80 20
-
M2 60 20 20
-
M3 60 20 20
AVM, Mucílago de Aloe Vera; AFHDP, Fructanos de
Agave de Alto Grado de Polimerización; GA, goma
arábiga; WPC, concentrado de proteína de suero.
713
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Ceja-Medina et al./ Revista Mexicana de Ingeniería Química vol. 20, núm. 2 (2021) 711-723

Se utilizó una geometría cilíndrica concéntrica (21,96 y 20,38 temperatura de refrigeración (4 °C) hasta su uso en el ensayo.
mm de diámetro exterior e interior del cilindro, respectivamente,
59,50 mm de altura y 500 µm de separación). Las propiedades La prueba de inhibición del crecimiento se realizó según lo
0
viscoelásticas (módulos G) bajo un flujo, almacenamiento
oscilatorio lineal depérdida
y G 00, descrito por Arrizon et al., (2014) donde se aislaron dos patógenos
pequeña amplitud (ÿ < 5 %) en el rango de frecuencia de 0,1 a conocidos por causar enfermedades gastrointestinales:
300 rad/s se determinaron por separado para mucina, mezclas Staphylococcus aureus ATCC 6538 (gram positivo), Escherichia
de biopolímeros, microcápsulas y la combinación de mucina- coli O157:H7 (gram negativo) y un hongo fitopatógeno Aspergillus
microcápsulas. El sinergismo reológico (ÿG magnitud del módulo niger. de yaca fueron probados.
de elasticidad (G) puede usarse como una medida para establecer De una suspensión de 1×106 UFC/mL de S. aureus y E. coli, se
0
el grado
) sedeutilizó
interacción
para evaluar
entre lalamucina
diferencia
y las
enmicrocápsulas
el vertieron 500 µL en cajas de Petri estériles con agar nutritivo, se
0
), que lo reológico
(Garcia-Guzman et al., 2019). Por lo tanto, el sinergismo hará homogenizaron y solidificaron en condiciones de aire estéril.
se calculó de la siguiente manera: Después de la solidificación, las cajas petri se marcaron en tres
secciones y en cada una se hizo un pozo de 5 mm de diámetro,
para luego inocular con 50 µL de 1×108 UFC/mL de células
probióticas libres liberadas de cada mezcla de microcápsulas.
Las cajas de Petri se incubaron durante 24 h a 37 °C y luego se
midió el halo de inhibición alrededor de cada orificio. El
0 0 0 0
ÿG = +G fitopatógeno se subcultivó cada 10 días en agar PDA (Patato
sistema G ÿ (G mucina microcápsulas)
(1)
Dextrose Agar, NutriSelect Plus, Sigma-Aldrich, USA) y 26 °C.
Para la prueba de inhibición se vertieron 1000 µL de 1×108 UFC/
2.5 Liberación de Lactobacillus plantarum en condiciones
mL de suspensión de células libres de cada microcápsula en
gástricas e intestinales in vitro placas petri con agar PDA; después de la solidificación, se inoculó
La simulación de la digestión gástrica e intestinal se llevó a cabo A. niger en el centro de la caja de Petri y se incubó a 26 °C
según lo descrito por Rajam y Anandharamakrishnan, (2015) con durante cinco días, luego de lo cual se midió el diámetro de los
algunas modificaciones. Una simulación de fluido gástrico hongos.
preparado con NaCl al 0,9 % (p/v) (cloruro de sodio, bioreactivo,
Sigma-Aldrich, EE. UU.) y pepsina gástrica porcina al 0,3 % (p/v)
(P7125 ÿ400 u/mg, Sigma-Aldrich, USA) ajustado a pH 1,8±0,1
con HCl 2N (ácido clorhídrico, reactivo ACS 37%, Sigma-Aldrich,
2.7 Actividad antibiótica de metabolitos extracelulares
USA) para dispersar las microcápsulas a una concentración de
2,5% (p/v). Para la simulación intestinal, líquido preparado con
0,9% (p/v) de cloruro de sodio, 1% (p/v) de pancreatina porcina Los metabolitos extracelulares probióticos (PEM) se separaron
(P3292 Sigma-Aldrich, EE. UU.) y 0,3% (p/v) de sales biliares del caldo de cultivo obtenido en el apartado anterior mediante
(Bile sales, 48305, Sigma-Aldrich, EE. UU.) se ajustó a pH 6,5 ± centrifugación a 10000 rpm durante 10 minutos, el sobrenadante
0,1 con hidróxido de sodio, se utilizó para dispersar las se filtró a través de una membrana de 0,22 µm y luego se
microcápsulas a una concentración de 2,5 % (p/v). Las digestiones almacenó a 4 °C hasta su uso. La actividad antibiótica de PEM
in vitro se incubaron a 37 °C y 110 rpm en un agitador orbital de se probó como lo describe Arrizon et al., (2014) en la sección
sobremesa (MaxQ 4000, Thermo Scientific, EE. UU.) durante 4 anterior, con la modificación de la inoculación de 50 µL de PEM
horas cada una, se tomaron alícuotas cada 30 minutos para en lugar de células libres en cada pozo para probar la actividad
inactivar las enzimas y realizar un conteo de microorganismos antibiótica contra S. aureus, E. coli y A. niger usando
por diluciones seriadas. y verter en placa en agar MRS incubado estreptomicina (1 mg/mL) (sal sulfato de estreptomicina, S6501,
a 37 °C durante 24 h. Sigma-Aldrich, EE. UU.) como control.

2.7.1 Supervivencia de L. plantarum microencapsulada durante

2.6 Inhibición del crecimiento
Las microcápsulas obtenidas de cada mezcla se disolvieron a
una concentración del 5% (p/v) en un matraz con 50 mL de caldo
MRS y se incubaron durante 24 h, 37 °C y 110 rpm. A
continuación, este caldo de cultivo se almacenó en
el almacenamiento
Se determinó la viabilidad de las microcápsulas de L. plantarum
durante 60 días a temperatura ambiente y de refrigeración (4 °C).
Para evaluar la viabilidad celular, se liberó L. plantarum y se
enumeró en agar MRS, la gráfica del valor logarítmico de la
viabilidad celular

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Ceja-Medina et al./ Revista Mexicana de Ingeniería Química vol. 20, núm. 2 (2021) 711-723

(logNt/Ni) frente al tiempo (t, día) se ajustó a un modelo cinético para desplegar y estirar la mayoría de sus cadenas en una nueva
de primer orden como se describe en la siguiente ecuación: estructura similar a una barra. Esta nueva conformación aumenta
la interacción de dichos grupos con otros como acetilo, hidroxilo y
amino (Minjares-Fuentes et al., 2017). La Figura 1C muestra que
Nt
(2) los sistemas combinados de microcápsulas de mucina exhibieron
logaritmo = kT t
Ni valores más altos para ambos módulos viscoelásticos en

donde, Nt es el número de bacterias viables después de un comparación con los componentes individuales. Esto probablemente
se deba a las cargas netas de los residuos de ácido D-glucorónico
período en UFC/g, Ni es el número de células viables al inicio del
en GA, que promueven los enlaces de hidrógeno y un aumento
almacenamiento en UFC/g y t es el tiempo de almacenamiento en
en la magnitud de las fuerzas de van der Waals, lo que aumenta
días. kT representa la tasa específica de pérdida de viabilidad por
el efecto mucoadhesivo (Hagesaether y Sande, 2007).
día.

A pH 6,5 ± 0,1, la mucina también tiene carga negativa y las

3 Resultados y discusión interacciones de los enlaces de hidrógeno hacen que los módulos
viscoelásticos en el sistema sean más altos que los valores
exhibidos por la mucina o las microcápsulas solas. Llama la
atención que los cambios a pH 6.5 son más drásticos (Figura 1 B,
3.1 Microcápsulas de mucoadhesión de D, F), y los resultados para las microcápsulas de AVM-AFHDP-
reológica en pH gastrointestinal simulado GA muestran inflexiones en la curva, donde la respuesta
viscoelástica no depende de la frecuencia. , lo que significa un
mayor número de interacciones y una mayor fuerza de estas, lo
La mucoadhesión es un fenómeno relacionado con la unión física
que evidencia un sistema más estable, atribuido a la ionización y
de moléculas inorgánicas o biológicas a una capa de moco
grupos -OH en la fructosa de AFHDP, galactosa, ramnosa y
(Fuongfuchat et al., 1996). La Figura 1 muestra los resultados de
arabinosa de GA. En teoría, este resultado indica un fenómeno de
las pruebas de flujo oscilatorio a pequeña amplitud (ÿ <5%), donde
mucoadhesión debido a las interacciones entre estas moléculas,
las microcápsulas de las tres mezclas se dispersaron a pH gástrico
lo cual es relevante ya que se espera que las microcápsulas se
(1,8±0,1) e intestinal (6,5±0,1), respectivamente, y se mezclaron adhieran, luego se disuelvan y liberen las células probióticas en
con porcino. mucina a 37 °C para formar un sistema mucoadhesivo.
condiciones intestinales (específicamente en el colon) donde el
Los resultados permitieron identificar una posible interacción entre
microorganismo generará un efecto beneficioso en el huésped.
la proteína mucoadhesiva mucina y las microcápsulas por un
parámetro sinérgico reológico. La magnitud de los módulos G y G
revelan que las dispersiones individuales de mucina y
0 00
microcápsulas, y la dispersión combinada mucina-microcápsula,
presentaron un La tabla 2 muestra los valores de ÿG 0
para las tres
comportamiento viscoso predominante fueron G > G en la región
mezclas de materiales de pared, a dos frecuencias, seleccionadas
viscoelástica lineal a bajas frecuencias (0.1 - 10 rad/s). Ceja-
de una región donde las propiedades viscoelásticas dependen de
Medina et al., (2020a) informaron un comportamiento similar en
00 0
la frecuencia. El análisis muestra un aumento del sinergismo
los estudios de
AFHDP.
microcápsulas
Este comportamiento
esperado resuspendidas eshechas
deseable
de los biopolímeros de yAVM
porque y
permite
cuando aumenta la frecuencia.
la integración del componente en la matriz dispersa, e indica que
la dispersión se comportará como un líquido y fluirá logrando una Tabla 2. Efecto del pH y efecto de la frecuencia en el
liberación completa de las células probióticas por esfuerzo cortante sinergismo reológico entre M1 (AVM-AFHDP), M2 (AVM-AFHDP-
y la distribución de tamaño de partícula monomodal ( Ceja-Medina GA) y M3 (AVM-AFHDP-WPC) con mucina proteica
et al., 2020a; Villegas Santiago et al., 2019). En concreto, a pH intestinal.
1,8±0,1 (Figura 1: A, C, E) la mucina y la AVM tienen una carga
Frecuencia
neta negativa (García-Guzmán et al., 2019), por lo que los grupos 0 0 0
pH (rad/s) ÿG M1 ÿG M2 ÿG M3
carboxilo del acemanano (principal biopolímero de la AVM) y la
mucina , protona y permite que las moléculas 0,15 -1,84 0,018 -0,016
1.8
3 -12,7 0,347 -1,61
0,15 -1,46 0,025 -0,0174
6.5
3 -17,35 0,672 -0,89

AVM, Mucílago de Aloe Vera; AFHDP, Fructanos de Agave de Alto

Grado de Polimerización; GA, goma arábiga; WPC, concentrado
de proteína de suero.

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Fig. 1. Curvas viscoelásticas de mucina, microcápsulas y sistemas microcápsula-mucina a pH gástrico simulado de 1,8 (A, C, E) y
pH intestinal simulado de 6,5 (B, D, F). M1; MAV-AFHDP (80-20 %), M2; AVM-AFHDP-GA (60-20-20%), M3; AVM-AFHDP-WPC
(60-20-20%).

En condiciones intestinales pH.(6.5) M2 muestra valores en un comportamiento viscoelástico disminuido, y

0
positivos de ÿG lo que significa que laenmagnitud
elástico deles
el sistema módulo
superior
a la suma de los componentes individuales (mucina +
microcápsulas), lo que evidencia que la mucoadhesión ocurre
y concuerda con lo observado en otros sistemas poliméricos
(García-Guzmán et al., 2019; Rueda et al., 2015; Vernon-
Carter et al., 2000). En el caso de M1 y M3, el signo negativo
del sinergismo, puede explicarse como resultado de una
configuración menos extendida del sistema biopolimérico que
ocurre a alta frecuencia, lo que resulta
mucoadhesión más débil. Sin embargo, este fenómeno se
presenta en mayor medida en condiciones de pH intestinal (6,5).
Hasta donde sabemos, no existen informes previos sobre la
determinación del sinergismo reológico de la dispersión de
microcapsulato de mucina (AVM y AFHDP con probiótico),
pero es necesaria una mayor caracterización ya que la
mucoadhesión es un fenómeno muy complejo.
Los estudios reológicos muestran que todos los sistemas se
comportan predominantemente como un líquido ya que el
módulo viscoso (G 00) tuvo mayor magnitud que el elástico.

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Fig. 2. Diagrama de Han de sistemas microcápsula-mucina a pH 1,8 (A) y pH 6,5 (B). M1; MAV-AFHDP (80-20 %), M2; AVM-
AFHDP-GA (60-20-20%), M3; AVM-AFHDP-WPC (60-20-20%).

Sin embargo, esto solo ocurre a bajas frecuencias
(tiempos largos) y se observa una transición a un
comportamiento sólido a altas frecuencias, como se
muestra0
, en el cambio de ÿG
comportamiento donde
similar se gel
a un espera un
y mucoadhesión.
Por esta razón, el diagrama de Han puede ayudar a
dilucidar si las predicciones de mucoadhesión en estos
sistemas son factibles. Las parcelas se construyen ) y
con la línea diagonal 0 módulos viscosos (G 00) y un
elástica (G fuera G 0=G 00), determina la transición de un
comportamiento viscoso (G 0<G 00) a uno elástico (G 0>G
00) (Medina-Torres et al., 2020; Hägerström y Edsman,
2003).El análisis muestra que el pH (Figura 2, A y B)
cambia ligeramente la magnitud en la que se observa una
transición de viscoso a elástico, por ejemplo, a pH 6.5,
todas las muestras cruzan la diagonal en valores bajos ,
por lo que a altas frecuencias es posible el efecto de
mucoadhesión entre microcápsulas y mucina.
3.2 Supervivencia de células probióticas en
condiciones gástricas e intestinales simuladas
La supervivencia de las células de L. plantarum durante la
simulación de la condición digestiva evidencia la liberación
de microcápsulas en función del tiempo. Las CFU/g iniciales
para las Mezclas 1, 2 y 3 fueron 2x107 9,1x107 y, 2,7x107 ,
respectivamente. También
células se ensayó una suspensión
no microencapsuladas de
con una UFC/
mL de 4,67x108 .
La prueba demostró que las
células libres son altamente susceptibles al fluido gástrico
e intestinal, el cual presentó una pérdida total en la primera
hora (Figura 3 A, B). Sin embargo, la encapsulación
tratamientos con las diferentes mezclas, aumentaron la
protección y prolongaron significativamente la supervivencia
(Figura 3A), lo que demuestra la necesidad de un material
encapsulante al transitar por el estómago. Las microcápsulas
de M1 (AVM y AFHDP), presentaron la menor liberación
en relación a las demás muestras, medida en supervivencia
relativa (número de veces más o menos el conteo inicial).
El pequeño incremento en la supervivencia relativa podría
significar que la liberación de las células probióticas no es
sostenida y la solubilización del material de la pared no es
la adecuada, lo que finalmente da como resultado una
mayor protección pero no una liberación adecuada. Las
microcápsulas de M2 (AVM, AFHDP y GA) tuvieron una
liberación celular superior alcanzando una viabilidad relativa
tres veces superior a la liberación inicial en las dos primeras
horas. La viabilidad relativa significativamente más alta
podría ser el resultado de la solubilización adecuada del
material de la pared, ya que la interacción de los
biopolímeros en M2 se ha informado como "redes de
espirales aleatorias" que se despliegan fácilmente a pH
ácido debido a los grupos carboxilo parcialmente acetilados
(Ceja-Medina). et al., 2020a) y la hidrólisis de fructanos,
galactosa y arabinosa (Aldrete-Herrera et al., 2019). Esto
apunta a sugerir que las microcápsulas de M2 podrían ser
un adecuado y conveniente sistema de entrega de células
probióticas ya que garantizan protección durante el paso
por el estómago luego de dos horas de digestión a pH 1.8.
Las microcápsulas de M3 (AVM, AFHDP y WPC)
comenzaron con un punto medio de liberación a la hora,
donde se observó una viabilidad relativa entre M1 y M2.

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Fig. 3. Perfiles de liberación de microcápsulas de L.
plantarum en condiciones in vitro A) gástricas, B)
intestinales. M1: AVM-AFHDP, M2: AVM-AFHDP-GA, M3:
AVM AFHDP-WPC.
La fluctuación del conteo de células durante la
simulación puede explicarse por el desdoblamiento e
hidrólisis de las proteínas en el WPC, dando como
resultado una solubilización irregular de la pared y una
liberación no conveniente. Algunos autores (Ledezma-
Oblea et al., 2015; Andrade-Velasques et al., 2020)
sugieren que la protección de los materiales de la pared
donde están presentes las proteínas es relativamente
inferior en las simulaciones gástricas debido a la acción
de la pepsina, enzima que hidroliza la mayor parte de proteínas enmostraron
Además, el comportamiento de liberación de las
microcápsulas cambió drásticamente en las condiciones
intestinales (pH 6,5, pancreatina y sales biliares) (Figura
3B). Las tres mezclas de microcápsulas mostraron una
viabilidad relativa cinco veces superior a la inicial en la
primera hora. M1 no mostró un aumento en el recuento al
final del ensayo, y podría ser un indicativo de que la matriz
de biopolímero no se solubiliza completamente y, por lo
tanto, las células probióticas no se liberan. La naturaleza
proteica predominante en M3 es evidente ya que la
liberación se observa por incrementos, esto podría deberse
a los cambios de conformación de la proteína al pasar de
un pH gástrico (1.8) a uno intestinal (6.5), y al final de la
la digestión, la solubilización del material de la pared no
es completa, lo que explica la reducción de la viabilidad
relativa. Sin embargo, el comportamiento de M2 (AVM,
718 www.rmiq.org
AFHDP y GA), donde se observa una liberación
exponencial a partir de la segunda hora.
Esto sugiere que la solubilización del material de la pared
fue adecuada ya que pudo proteger a las células
probióticas durante las primeras dos horas de tránsito
intestinal y luego liberarlas por completo cuando las
microcápsulas llegan al colon, donde se espera el efecto probiótico.
El mayor y constante aumento en la viabilidad relativa de
M2, también podría ser resultado del cambio en el
metabolismo del probiótico, ya que L plantarum tiene una
capacidad facultativa para el consumo de diferentes
fuentes de carbono (por ejemplo, celulosa, fructosa,
´
manosa y arabinosa). ) después de un breve tiempo de
acondicionamiento (Zielinska y Fabiszewska, 2018). Para
esto se podría esperar un efecto simbiótico ya que el
microorganismo no cuenta con otra fuente de nutrientes
en la prueba de simulación, y su crecimiento podría ser
estimulado por la presencia del prebiótico, es decir
fructanos de agave, acemanano y unidades de arabinosa y manosa (Kalita et al.
3.3 Inhibición del crecimiento y antibiótico
actividad contra bacterias patógenas
Se probaron dos métodos para medir la inhibición del
crecimiento y la actividad antibiótica de L. plantarum
liberada de las microcápsulas contra bacterias patógenas;
uno fue el contacto directo con las células probióticas (PC)
y el otro, el efecto de los metabolitos extracelulares del
probiótico (PEM), esto según la metodología descrita por
Arrizon et al., (2014). Hubo una diferencia significativa
(p>0.05) entre los dos métodos (Tabla 3) y la aplicación
de PEM fue más eficiente tanto en la inhibición del
crecimiento como en la prueba de actividad antibiótica.
PC y PEM de microcápsulas M2 (AVM-AFHDP-AG)
resultados notables y están en concordancia
el estómago.
con los perfiles de liberación. Esto confirma la protección
y preservación de las funciones metabólicas y de
crecimiento del probiótico por parte del material de la
pared después del proceso de secado por aspersión (Ceja-
Medina et al., 2020a; Valero-Cases y Frutos, 2015). El
efecto superior de PEM sobre PC se explica por los
diferentes tipos de mecanismos e interacciones que
ocurren durante las pruebas, como la interacción de las
células epiteliales del intestino y la inducción de mucina
que evita la permeabilidad no solo de patógenos sino
también de toxinas ( Guidone et al., 2014).
Además, los resultados de la mucoadhesión son
importantes ya que explican la interacción de las
microcápsulas con las proteínas mucosas (Haghshenas
et al., 2016). Los mecanismos que no requieren contacto
directo probablemente explican la mayor eficiencia de PEM.
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Cuadro 3. Halo de inhibición del crecimiento (mm) de microorganismos patógenos.

Patógeno
mezclas E. coli MPE de S. a. níger
ordenador personal PEM ordenador personal aureus ordenador personal PEM

M1 7,23±0,62Aa 8,70±0,08Ba 6,53±0,09Aa 7,07±0,04Ba 46,82±0,9Aa 9,20±0,45Ac 11,06±0,21Bc 11,0±0,57Ac 41.03±1.2Ba

M2 13,20±0,24Bc 28,50±1,76Ab M3 8,53 9,94±0,65Ab 11,17±0,85Ab 36,93±1,1Ac 24.97±1.96Bb
30.40±0.67Bc

PC: células probióticas, PEM: metabolitos extracelulares probióticos. Diferentes letras mayúsculas en la misma fila indican
diferencia significativa (p>0.05) entre PC y PEM para cada patógeno (E. coli, S. aureus o A. niger). Diferente
letras minúsculas en la misma columna indican diferencia significativa (p>0.05) entre microcápsulas (M1, M2
y M3) para PC o PEM. Los valores son la media (n=3) ± desviación estándar.

Estos mecanismos son la producción de cortos (Rajam y Anandharamakrishnan, 2015). Inicial

ácidos grasos de cadena (butírico, láctico, acético), producción CFU/g para las mezclas 1, 2 y 3 fue 2×107 , 9.1×107
de péptidos de inhibición (lantibióticos, bacteriolicina, y 2,7×107 , respectivamente. También se ensayó una
bacteriocinas) y también producción de H2O2 (Silva-Jara suspensión de células no microencapsuladas con un
et al., 2019; Berbegal et al., 2016) que generalmente UFC/ml de 4,67×108 . La Figura 4 muestra la trama
funcionan como agentes antibióticos y fungicidas. de logNt/Ni frente al tiempo (t) para las microcápsulas
obtenidos de las mezclas estudiadas. En todos los casos, el

3.4 Supervivencia de microcápsulas de L. plantarum tasa de pérdida de viabilidad siguió una cinética de primer orden con
Valores de R2 que oscilan entre 0,995 y 0,963. Como se esperaba,
durante el almacenamiento
las células libres perdieron casi toda viabilidad en ambas habitaciones
La pérdida de viabilidad durante el almacenamiento se debe principalmente a y temperaturas refrigeradas (Figura 4A), y la
oxidación de lípidos de membrana, por lo tanto, factores como aw, La mayor pérdida de viabilidad entre las mezclas se debió a
humedad, temperatura y presencia de oxígeno son microcápsulas de M1 (AVM-AFHDP) a -0,5 log de
crucial para las reacciones que degradan la membrana conteo inicial.

Fig. 4. Estabilidad de almacenamiento de A) células libres, B) microcápsulas a temperatura ambiente y C) microcápsulas en refrigeración
temperatura 4 °C.

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Las mezclas adicionadas con GA (M2) y WPC (M3) no Best Ground International SA de CV por donación de fructanos
mostraron diferencias significativas en la pérdida de viabilidad. de agave Fiber Prime.
Sin embargo, la temperatura afectó significativamente la velocidad
a la que se reduce la supervivencia con valores de kT de 0,0053
para temperatura ambiente y 0,0032 a 4 °C (Figura 4 B, C). Este Referencias
comportamiento podría deberse a los bajos valores de aw y
humedad (inferiores a 0.3 y 7.38%, respectivamente) obtenidos
durante el atomizado y posterior microencapsulación por parte de
Aldrete-Herrera, PI, López, MG, Medina-Torres, L., Ragazzo-
las mezclas, como se reporta en trabajos previos (Ceja-Medina et
Sánchez, JA, Calderón-Santoyo, M., González-Ávila, M. y
al., 2020a) .
Ortiz-Basurto, R.
En general, después de una prueba de 70 días, las microcápsulas aún
I. (2019). Composición fisicoquímica y grado aparente de
tienen un alto recuento de células necesario para ejercer un efecto
polimerización de fructanos en cinco variedades de agave
probiótico, incluso considerando la pérdida después de la digestión.
silvestre: uso industrial potencial. Alimentos 8, 1-11. https://
doi.org/10. 3390/alimentos8090404.

Conclusiones
El estudio de las propiedades probióticas de las nuevas matrices
simbióticas que contienen microorganismos y biopolímeros
funcionales es de suma importancia ya que esto definirá su
aplicación. Observamos mediante mucoadhesión reológica in
vitro, los perfiles de liberación bajo condiciones gástricas
simuladas, antibiótico y prueba de inhibición del crecimiento, lo
que evidencia que microcápsulas de Lactobacillus plantarum con
biopolímeros prebióticos como materiales de pared, son capaces
de interactuar con proteínas intestinales de adhesión que permiten
la fijación de microcápsulas a la pared intestinal. Otros estudios
pueden incluir evaluar los perfiles de liberación en condiciones
reales del tracto digestivo.
Las mezclas de fructanos de agave de alto grado de
polimerización, biopolímeros de mucílago de Aloe vera y goma
arábiga, garantizan la protección durante el tránsito por el tracto
gastrointestinal y permiten la liberación de la cantidad viable de
microorganismos necesarios para producir un efecto probiótico
(ensayos in vitro ).
Esto es indicativo de que el crecimiento de microorganismos es
estimulado por la presencia de los prebióticos.
La prueba de antibióticos demostró que las células probióticas
liberadas conservan su metabolismo y producen metabolitos
extracelulares que son capaces de inhibir patógenos tanto
grampositivos como negativos.
Estos resultados contribuyen al desarrollo de nuevos
productos simbióticos que benefician la salud humana.
Agradecimientos
Los autores quieren agradecer a CONACYT por la beca número
293702 otorgada a Luis I. Ceja Medina. Tecnológico Nacional de
México por el Proyecto financiero número 8033.20-P. también
agradecemos
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