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decir

Determinación del sexo: ¿por qué tantas formas de hacerlo?

Doris Bachtrog1*, Judith E. Mank2, Catherine L. Peichel3, Mark Kirkpatrick4, Sarah P. Otto5, Tia-Lynn
Ashman6, Mateo W. Hahn7, Jun Kitano8, Itay Mayrose9, Ray Ming10, Nicolás Perrín11, Laura Ross12, Nicole
Valenzuela13, Jana C. Vamosi14, El Consorcio del Árbol del Sexo"
1Universidad de California, Berkeley, Departamento de Biología Integrativa, Berkeley, California, Estados Unidos de América,2University College London, Departamento de Genética, Evolución y
Medio Ambiente, Londres, Reino Unido,3Centro de Investigación del Cáncer Fred Hutchinson, Divisiones de Biología Humana y Ciencias Básicas, Seattle, Washington, Estados Unidos de
América,4Universidad de Texas, Departamento de Biología Integrativa, Austin, Texas, Estados Unidos de América,5Universidad de Columbia Británica, Departamento de Zoología, Vancouver,
Columbia Británica, Canadá,6Universidad de Pittsburgh, Departamento de Ciencias Biológicas, Pittsburgh, Pensilvania, Estados Unidos de América,7Universidad de Indiana, Departamento de
Biología, Bloomington Indiana, Estados Unidos de América,8Instituto Nacional de Genética, Laboratorio de Genética Ecológica, Mishima, Shizuoka, Japón,9Universidad de Tel Aviv,
Departamento de Biología Molecular y Ecología de Plantas, Tel Aviv, Israel,10Universidad de Illinois, Departamento de Biología Vegetal, Urbana-Champaign, Illinois, Estados Unidos de América,
11Universidad de Lausana, Departamento de Ecología y Evolución, Lausana, Suiza,12Universidad de Oxford, Departamento de Zoología, Oxford, Reino Unido,13Universidad Estatal de Iowa,
Departamento de Ecología, Evolución y Biología de Organismos, Ames, Iowa, Estados Unidos de América,14Universidad de Calgary, Departamento de Ciencias Biológicas, Calgary, Alberta,
Canadá

variación que de otro modo estaría oculta [2]. Si o mujer depende de la presencia de un único locus
Abstracto:La reproducción
bien muchos organismos unicelulares producen maestro determinante del sexo, ello siento gen, en
sexual es una característica
antigua de la vida en la Tierra, y gametos de igual tamaño (isogamia, ver Cuadro el cromosoma Y limitado a los hombres. Expresión

los conocidos cromosomas X e Y 1), la reproducción sexual en la mayoría de los delo sientoTemprano en el desarrollo embrionario
en los humanos y otras especies organismos multicelulares ha llevado a la inicia la diferenciación de los testículos activando
modelo han dado la impresión de evolución de gametos femeninos y masculinos de redes de desarrollo específicas del macho,
que los mecanismos de diferentes tamaños (anisogamia) y, a menudo, a la mientras que en su ausencia, se desarrollan los
determinación del sexo son evolución de dos sexos separados. Aunque el ovarios. Los primeros signos visibles de
antiguos y están conservados. De resultado de la determinación del sexo (si un diferenciación sexual del ovario y los testículos
hecho, los machos y las hembras individuo produce relativamente pocos óvulos ocurren hacia la sexta semana de gestación en
están determinados por diversos grandes o muchos espermatozoides pequeños) humanos [6], y las hormonas sexuales inician una
mecanismos que evolucionan está fuertemente conservado, una cantidad mayor diferenciación sexual en los tejidos y
rápidamente en muchos taxones. desconcertante de mecanismos subyacentes órganos no gonadales [7]. Cuando este proceso de
Sin embargo, esta diversidad en puede desencadenar el desarrollo como hombre o desarrollo sale mal, los efectos pueden ser
las señales primarias que como mujer [3,4]. catastróficos, causando de todo, desde genitales
determinan el sexo se combina En los seres humanos, el sexo está determinado externos ambiguos (que ocurren hasta en uno de
con vías moleculares conservadas por los cromosomas sexuales (XX hembras, XY cada 4.500 bebés) hasta esterilidad (que es más
que desencadenan el desarrollo
machos). Los cromosomas X e Y albergan números y críptica y difícil de diagnosticar, pero puede ser
masculino o femenino. La
conjuntos de genes dramáticamente diferentes mucho más común).
selección conflictiva en diferentes
(alrededor de 1000 genes en el X y sólo unas pocas Como los humanos y la mayoría de los mamíferos,
partes del genoma y en los dos
docenas de genes en el Y), sin embargo, se originaron otros sistemas de modelos genéticos, comoDrosophila
sexos puede impulsar muchas de
a partir de autosomas ordinarios durante la evolución melanogastermoscas yCaenorhabditis elegans Los
estas transiciones, pero se han
estudiado rigurosamente pocos temprana de los mamíferos (Figura 1). La restricción nematodos, albergan cromosomas sexuales y sus

sistemas con una rápida rotación de la recombinación seguida de la pérdida de genes puntos en común han llevado a suposiciones

de los mecanismos de en Y ha dado como resultado la diferenciación
determinación del sexo. morfológica de los cromosomas sexuales (para una
revisión de los procesos moleculares y evolutivos
involucrados en la degeneración de Y, ver [4,5]). La
gran mayoría de los genes de los cromosomas
sexuales no están directamente involucrados en la
determinación del sexo y el desarrollo masculino.
generales sobre la conservación de los mecanismos de
determinación del sexo. Sin embargo, estos
organismos modelo presentan una falsa impresión de
estabilidad en la forma en que se determina el sexo, y
sus puntos en común enmascaran la diversidad y el
cambio en los mecanismos de determinación del sexo
que fácilmente se percibe.

Introducción
El sexo (la mezcla de genomas mediante
meiosis y fusión de gametos) es casi universal
en la vida eucariota y abarca una amplia gama
de sistemas y mecanismos [1]. Una función
importante del sexo es reunir los alelos que
portan diferentes individuos, revelando
propiedades genéticas beneficiosas.
Citación:Bachtrog D, Mank JE, Peichel CL, Kirkpatrick M, Otto SP, et al. (2014) Determinación del sexo: ¿por qué tantas formas
de hacerlo? PLoS Biol 12(7): e1001899. doi:10.1371/journal.pbio.1001899
Publicado1 de julio de 2014
Derechos de autor: -2014 Bachtrog et al. Este es un artículo de acceso abierto distribuido bajo los términos de la Licencia de
Atribución Creative Commons, que permite el uso, distribución y reproducción sin restricciones en cualquier medio, siempre
que se cite al autor y la fuente originales.
Fondos:El Consorcio Árbol del Sexo fue financiado por NESCent. Los financiadores no tuvieron ningún papel en el diseño del estudio, la
recopilación y análisis de datos, la decisión de publicar o la preparación del manuscrito.

Conflicto de intereses:Los autores han declarado que no existen intereses contrapuestos.

Los ensayos articulan una perspectiva específica sobre un tema de
amplio interés para los científicos. * Correo electrónico: dbachtrog@berkeley.edu

"La membresía del Consorcio Árbol del Sexo se proporciona en los Agradecimientos.

Más Biología | www.plosbiology.org 1 julio 2014 | Volumen 12 | Número 7 | e1001899

evidente cuando se adopta una visión taxonómica
más amplia. En este artículo, abordamos tres
mitos comunes sobre la determinación del sexo y
luego los deconstruimos con base en un amplio
estudio taxonómico de animales y plantas.
Mitos sobre la determinación del sexo
Mito 1: el sexo suele estar determinado
por los cromosomas X e Y
Muchos biólogos están acostumbrados a
pensar en la determinación del sexo a través de
ejemplos familiares de mamíferos yD.
melanogaster,y asumir que la determinación del
sexo mediante los cromosomas sexuales es la
norma, que los hombres son XY y las mujeres XX, y
que los cromosomas sexuales son un componente
estable del genoma. Si bien los biólogos
generalmente conocen otros modos de
determinación del sexo (como la heterogamia
femenina en las aves, la determinación del sexo
dependiente de la temperatura en los reptiles o el
desarrollo de machos a partir de huevos no
fertilizados en las abejas), estas alternativas a
menudo se consideran extrañas y aberrantes [8]. .
Mito 2: el sexo está controlado por un gen
de interruptor maestro
La determinación del sexo en especies modelo
sugiere que un gen de cambio maestro (p. ej. lo
sientoen mamíferos,SxlenD. melanogaster,y xol-1
enC. elegans)Actúa como el principal elemento de
control para desencadenar el desarrollo sexual
masculino o femenino. Se supone que los cambios
en las vías de determinación del sexo entre
taxones implican la adición de un nuevo gen de
conmutación maestra a esta vía molecular (como
en algunos taxones de moscas; [9]), con pocos
cambios en los elementos posteriores de la vía de
determinación del sexo [10]. Se cree que unos
pocos genes tienen la capacidad de asumir el
papel de genes de determinación del sexo, y estos
han sido cooptados como genes de cambio
maestro de forma independiente en diferentes
linajes (por ejemplo,dmrt1en varios vertebrados
[11-14] ytraen insectos [15-17]).
Mito 3: La diferenciación y degeneración
de los cromosomas sexuales es inevitable
Los cromosomas sexuales se originan a
partir de autosomas idénticos adquiriendo un
gen que determina el sexo (por ejemplo, el
origen dello sientogen en mamíferos hace
aproximadamente 180 millones de años oSxl
en el Drosofilagénero hace 0,60 millones de
años). Luego se cree que se diferencian
mediante un proceso inevitable e irreversible
en el que se interrumpe la recombinación
entre los cromosomas X e Y y el Y degenera
(ver Figura 1). En última instancia, los
cromosomas Y están destinados a desaparecer
por completo ("nacidos para ser destruidos",
Más Biología | www.plosbiology.org
[18]). Por tanto, los cromosomas sexuales que son
morfológicamente similares (homomorfos) deben
ser evolutivamente jóvenes y, con el tiempo,
también degenerarán.
Los mitos deconstruidos
Estos mitos no sobreviven a un estudio de los
sistemas de determinación del sexo en todo el
árbol de la vida. Para deconstruir estos mitos,
primero proporcionamos antecedentes sobre la
evolución de los sexos separados. Luego
resumimos la diversidad de mecanismos
determinantes del sexo que se encuentran entre
animales y plantas y discutimos las fuerzas
evolutivas que impulsan las transiciones entre
sistemas (Mito 1 revisado). A esto le sigue un
resumen de hallazgos más recientes sobre la
genética molecular subyacente a la determinación
del sexo (mito 2 revisado) y una deconstrucción de
conceptos erróneos comunes sobre la evolución
de los cromosomas sexuales en humanos y otras
especies (mito 3 revisado). Concluimos con una
perspectiva para futuras investigaciones que
podrían mejorar nuestra comprensión de cómo y
por qué la determinación del sexo evoluciona tan
rápidamente en muchos animales y plantas.
La evolución de los sexos separados
Si bien la evolución de la anisogamia condujo a la
evolución de las funciones masculinas y femeninas, la
evolución de sexos separados no es inevitable entre
linajes. De hecho, la mayoría de las plantas con flores
(94%, [19]) tienen órganos sexuales masculinos y
femeninos dentro de un solo individuo y, a menudo,
dentro de la misma flor. Por el contrario, el
hermafroditismo es raro entre los animales
considerados en su conjunto (alrededor del 5% de
todas las especies), lo que se debe en gran medida a la
ausencia de hermafroditas en los insectos ricos en
especies, pero es común en muchos otros taxones
animales, incluidos peces y muchos invertebrados (la
mayoría de los caracoles, corales, trematodos,
percebes y muchos equinodermos) [20]. Los
hermafroditas pueden aparearse entre sí y
beneficiarse de las ventajas del sexo mezclando sus
genomas, pero cuando es difícil encontrar pareja, Los
hermafroditas también pueden escapar de la
necesidad de una pareja reproductiva mediante la
autofecundación (que, sin embargo, puede producir
descendencia con baja aptitud física debido a una
"depresión endogámica"; ver más abajo). Esta ventaja
de la seguridad reproductiva es particularmente
pronunciada en animales sésiles, como los corales y
las plantas, que no pueden moverse para encontrar
pareja [21,22]. Por tanto, existe una clara ventaja al
combinar funciones masculinas y femeninas dentro de
un individuo, especialmente en taxones con baja
movilidad.
Sin embargo, en algunas plantas y en la mayoría de
los animales, las especies se ven obligadas a separar
los sexos. Esto se puede lograr de varias maneras. Una
solución parcial es la espacial.
2 julio 2014 | Volumen 12 | Número 7 | e1001899
separación de gónadas masculinas y femeninas en el
mismo individuo, como en plantas monoicas con flores
masculinas y femeninas separadas (p. ej., maíz) y en la
mayoría de los animales hermafroditas.
Alternativamente, las funciones masculinas y
femeninas pueden separarse en el tiempo dentro de
un individuo, como se encuentra en muchas plantas
("dicogamia", [23]) y algunos animales
("hermafroditismo secuencial", [24]); Los caparazones
de zapatillas, por ejemplo, nacen machos y se vuelven
hembras más adelante en la vida. Finalmente, los
órganos reproductores masculinos y femeninos
pueden segregarse en diferentes individuos, como
ocurre en algunas plantas (como la papaya y el
cannabis) y en la mayoría de los animales.
Los sexos separados han evolucionado de forma independiente muchas veces entre
plantas y animales, lo que sugiere que el hermafroditismo debe tener un costo evolutivo, al
menos en algunos grupos. Se han propuesto dos hipótesis principales para explicar la
evolución de los sexos separados. La primera hipótesis es que existen compensaciones entre
la función masculina y femenina, como cuando las exhibiciones de apareamiento mejoran la
aptitud masculina pero disminuyen la aptitud femenina. En este caso, los individuos pueden
obtener ventajas reproductivas al especializarse como hombre o mujer [25]. La evidencia
directa para la hipótesis de la compensación es escasa [26], y las observaciones consistentes
con ella provienen de los grandes caracoles hermafroditas de estanque, que reasigna
recursos a la función femenina cuando se suprime experimentalmente la producción de
esperma [27], y de las fresas. en el que el aumento de la producción de polen se produce a
costa de una reducción del conjunto de semillas [28]. La evidencia indirecta de una
compensación proviene del hecho de que muchos animales asexuales [29] y plantas [30] que
todavía tienen producción residual de esperma/polen evolucionan con una inversión reducida
en gametos masculinos con el tiempo, lo que sugiere que hacerlo aumenta la función
femenina. La segunda hipótesis importante es que los sexos separados evolucionan como un
medio para evitar la autofecundación, que puede producir descendencia con baja aptitud
física debido a la exposición de alelos nocivos recesivos ("depresión endogámica") [31]. La
evidencia empírica de la depresión endogámica está muy extendida en animales y plantas
[32,33]; por ejemplo, en el género de plantas endémicas de Hawai La evidencia indirecta de
una compensación proviene del hecho de que muchos animales asexuales [29] y plantas [30]
que todavía tienen producción residual de esperma/polen evolucionan con una inversión
reducida en gametos masculinos con el tiempo, lo que sugiere que hacerlo aumenta la
función femenina. La segunda hipótesis importante es que los sexos separados evolucionan
como un medio para evitar la autofecundación, que puede producir descendencia con baja
aptitud física debido a la exposición de alelos nocivos recesivos ("depresión endogámica")
[31]. La evidencia empírica de la depresión endogámica está muy extendida en animales y
plantas [32,33]; por ejemplo, en el género de plantas endémicas de Hawai La evidencia
indirecta de una compensación proviene del hecho de que muchos animales asexuales [29] y
plantas [30] que todavía tienen producción residual de esperma/polen evolucionan con una
inversión reducida en gametos masculinos con el tiempo, lo que sugiere que hacerlo
aumenta la función femenina. La segunda hipótesis importante es que los sexos separados
evolucionan como un medio para evitar la autofecundación, que puede producir
descendencia con baja aptitud física debido a la exposición de alelos nocivos recesivos
("depresión endogámica") [31]. La evidencia empírica de la depresión endogámica está muy
extendida en animales y plantas [32,33]; por ejemplo, en el género de plantas endémicas de
Hawai que puede producir descendencia con baja aptitud física debido a la exposición de
alelos nocivos recesivos ("depresión endogámica") [31]. La evidencia empírica de la depresión
endogámica está muy extendida en animales y plantas [32,33]; por ejemplo, en el género de
plantas endémicas de Hawai que puede producir descendencia con baja aptitud física debido a la exposición de alelos nocivos rec
Cuando se favorece la separación de sexos, la
transición puede ocurrir a través de varias vías
evolutivas. Los sexos separados pueden evolucionar a
partir de los hermafroditas, ya sea mediante
aumentos graduales en la inversión específica del sexo
o rápidamente mediante la aparición de mutaciones
de esterilidad masculina o femenina (Figura 2). Este
último ocurre regularmente en las plantas, generando
a menudo sistemas sexuales mixtos, como
 en machos y hembras fértiles es un proceso de
Cuadro 1. De los tipos de apareamiento a los sexos
desarrollo fundamental. Sin embargo, a diferencia
El sexo meiótico probablemente tiene un origen único, que se remonta al origen de los eucariotas del Mito 1, se utilizan diversos mecanismos para
[144,145]). Si bien la mayoría de los eucariotas muestran alguna forma de sexo meiótico, muchos determinar el sexo [3,4] (Figura 3, Figura 4; Cuadro
carecen de gametos masculinos y femeninos diferenciados, una situación conocida como isogamia. 2). Todos los cocodrilos, la mayoría de las tortugas
Sin embargo, incluso con la isogamia, el apareamiento a menudo no es aleatorio, sino que requiere y algunos peces exhiben una determinación del
que las células que se unen difieran en un locus de tipo de apareamiento (MAT). Los tipos de sexo dependiente de la temperatura;Wolbachia las
apareamiento podrían haber evolucionado para orquestar la transición del desarrollo de la fase infecciones anulan los sistemas de determinación
haploide a la diploide del ciclo de vida [146,147]:másymenoslos gametos expresan factores de del sexo existentes en muchas especies de
transcripción complementarios, codificados por diferentes alelos en el locus MAT; estos se combinan artrópodos y matan/esterilizan a los machos o los
en el cigoto formando heterodímeros que silencian los genes expresados en la fase haploide y transforman en hembras fenotípicas; los insectos
activan el programa diploide.
escamosos machos eliminan el genoma de su
padre después de la fertilización; las larvas del
La isogamia permite un número teóricamente ilimitado de tipos de apareamiento; los números altos
gusano marino Bonellidae se desarrollan como
aumentan la probabilidad de que las parejas que se aparean aleatoriamente muestren
machos sólo si se encuentran con una hembra; y
complementariedad. La mayoría de los hongos basidiomicetos, por ejemplo, presentan dos loci MAT
muchas plantas y animales, incluidos algunos
independientes (y por lo tanto se dice que son tetrapolares, porque una sola meiosis puede producir
células de cuatro tipos distintos de apareamiento); cada locus puede ser multialélico, lo que da como caracoles y peces, cambian de sexo durante su

resultado hasta miles de tipos de apareamiento diferentes. Alternativamente, una baja probabilidad vida en respuesta a señales ambientales o sociales
de encontrar parejas complementarias podría haber impulsado una transición al homotalismo [3,37].
observado en muchos hongos ascomicetos, que se refiere a una compatibilidad de apareamiento De hecho, la determinación del sexo es un rasgo
entre individuos genéticamente idénticos. El homotalismo evolucionó a través de la captura que evoluciona rápidamente en muchos linajes (Figura
genética: un solo genoma alberga alelos complementarios de tipo apareamiento, que se expresan 3) y, a veces, especies estrechamente relacionadas o
diferencialmente enmásymenosgametos. El cambio de tipo de apareamiento en las levaduras poblaciones de la misma especie tienen diferentes
permite que diferentes células del mismo clon expresen tipos de apareamiento complementarios y, modos de determinación del sexo [3,4,38]. Las moscas
por lo tanto, entren en la fase diploide de su ciclo de vida. domésticas, por ejemplo, normalmente tienen
cromosomas sexuales XY, pero en algunas
La anisogamia (gametos masculinos pequeños y femeninos grandes) evolucionó de forma
poblaciones existen alelos dominantes
independiente en muchos linajes eucariotas, incluidos varios grupos diferentes de protistas (como
masculinizantes y feminizantes en otros cromosomas
algas rojas, algas pardas, apicomplexa, dinoflagelados y ciliados; [148]), así como en la mayoría de
que anulan la determinación del sexo mediante los
las plantas y animales. . Se cree que la transición hacia la anisogamia es el resultado de una
cromosomas XY [39]. Esta variedad ha estimulado la
selección disruptiva [1,149,150]: dadas las presiones opuestas para maximizar simultáneamente el
investigación sobre qué fuerzas evolutivas impulsan el
número de gametos, su tasa de encuentro, así como la masa y la consiguiente supervivencia de los
cambio de los mecanismos de determinación del sexo,
cigotos resultantes, la aptitud de ambos socios a menudo se maximiza. cuando un gameto que
qué mecanismos moleculares subyacen a los
interactúa es pequeño y móvil, mientras que su compañero grande y sésil proporciona los recursos
diferentes modos de determinación del sexo y por qué
necesarios para el desarrollo del cigoto. Los gametos intermedios funcionan peor que los pequeños
en términos de movilidad y número, y peor que los grandes en términos de aprovisionamiento. Estas la determinación del sexo es lábil en algunos taxones y

limitaciones explican en gran medida por qué los sexos (en el nivel gamético) son dos y sólo dos, y no en otros.
por qué la anisogamia evolucionó de forma independiente en muchos linajes. A nivel molecular, una
ruta hacia la anisogamia es mediante la incorporación de genes que controlan el tamaño de los
gametos en la región MAT [151]. Extensiones adicionales de la región MAT, que posiblemente Determinación del sexo genotípico
involucran genes antagonistas sexuales adicionales, llevaron a que los cromosomas U y V
versus ambiental
caractericen los gametofitos masculinos y femeninos, como se encuentran, por ejemplo, en musgos
Condeterminación del sexo genotípico (GSD),
y hepáticas [152].
que ocurre en la mayoría de las especies con
mecanismos conocidos de determinación del

Es importante destacar que la evolución de la anisogamia no requiere la evolución de sexos sexo, los elementos genéticos especifican si los

separados, porque los hermafroditas pueden producir espermatozoides y óvulos. De manera individuos son hembras o machos. Sin embargo,
similar, varios organismos unicelulares que son anisógamos, como los apixomplexa y los en muchos animales y algunas plantas, el cambio
dinoflagelados, pueden producir células que producen espermatozoides y células que para convertirse en hembra o macho no reside en
producen óvulos. Se cree que la evolución de sexos completamente separados, donde los los genes. Condeterminación ambiental del sexo (
individuos no pueden dar lugar a descendientes de espermatozoides y óvulos, es bastante ESD), los estímulos externos controlan la
derivada y se encuentra principalmente entre organismos multicelulares con raras determinación del sexo, como la temperatura en
excepciones unicelulares (p. ej., los ciliados).Vorticella [153] y varias diatomeas dioicas [154]). los reptiles [40], el fotoperíodo en anfípodos
marinos y algunos percebes [41,42], y factores
sociales en muchos peces y lapas que habitan en
ginodioecia (mezclas de hembras y ocurren (p. ej., [35,36]), lo que indica que las los arrecifes de coral [43,44]. Exactamente cómo el
hermafroditas) y androdioecia (mezclas de condiciones que favorecen la separación de la entorno desencadena el desarrollo sexual sigue
machos y hermafroditas). La Figura 2 función masculina y femenina no siempre están siendo una cuestión abierta, aunque un estudio
destaca las posibles vías para la evolución presentes. reciente encontró que la metilación proporcionó el
de sexos separados a partir de un ancestro vínculo en la lubina europea [45]. En muchas
hermafrodita e ilustra su relación con la Mito 1 revisado: sexo especies, la línea entre GSD y ESD es borrosa, y
evolución de los cromosomas sexuales. Si Los mecanismos determinantes son ciertos entornos alteran el sexo (de otro modo
bien hemos enfatizado la transición determinado genéticamente) de la descendencia
diversos y pueden evolucionar rápidamente
evolutiva del hermafroditismo a sexos en desarrollo [46]. Por ejemplo, la planta de la
separados, se conocen varios ejemplos En animales y plantas que han evolucionado lengua tiene cromosomas sexuales ZW
donde las transiciones opuestas por sexos separados, la diferenciación precisa diferenciados, pero

Más Biología | www.plosbiology.org 3 julio 2014 | Volumen 12 | Número 7 | e1001899

 Proporciones de sexos sesgadas por hombres o
mujeres. En poblaciones con una proporción de sexos
asimétrica, la selección de genes autosómicos
normalmente favorece la inversión igualitaria en
hombres y mujeres [51,52], y se puede establecer un
nuevo sistema GSD o ESD si se restablece una
proporción de sexos más uniforme. Sin embargo, no
siempre se favorece un número igual de machos y
hembras, incluso entre genes autosómicos (p. ej., con
competencia de pareja local, [53]). En este caso, la
selección de proporciones de sexos sesgadas puede
favorecer el establecimiento de un nuevo sistema de
determinación del sexo [54].
Se conocen muchos ejemplos de cromosomas sexuales,
orgánulos y endosimbiontes que sesgan la proporción
primaria de sexos. El impulso meiótico, donde los
elementos genéticos sesgan la proporción de gametos que
los portan, puede crear proporciones de sexos sesgadas
hacia los hombres si están ubicados en los cromosomas Y o
Z (como se observa en muchos casos).Drosofilaespecies
[55]), mientras que la conducción de los cromosomas X o W
crea proporciones de sexos sesgadas hacia las mujeres
Figura 1. Diferenciación de los cromosomas sexuales. A.Camino evolutivo reconstruido de la diferenciación de los (que se encuentran enD. simulans [56], moscas con ojos de
cromosomas sexuales en humanos. Los cromosomas sexuales se originan a partir de autosomas que adquirieron
tallo [57] y roedores [58]); En muchos sistemas se conocen
una función determinante del sexo (lalo sientogen) después de su separación de los monotremas. La supresión de
genes autosómicos que restablecen proporciones de sexos
la recombinación entre los cromosomas sexuales, asociada con la degeneración de la región no recombinante del
cromosoma Y, da como resultado la diferenciación morfológica y genética de los cromosomas sexuales. La imparciales. El conflicto citonuclear surge porque los

supresión de la recombinación se produjo en múltiples episodios a lo largo del cromosoma X e Y humano, factores citoplasmáticos como las mitocondrias o los
formando los llamados estratos evolutivos. El estrato más antiguo lo comparten los mamíferos euterios y los cloroplastos a menudo se heredan sólo a través de la
marsupiales, mientras que el estrato más joven de los humanos es específico de los primates.B.El grado de madre y favorecen la producción de hembras, mientras que
diferenciación de los cromosomas sexuales varía ampliamente entre especies, abarcando todo el espectro de
los genes autosómicos se heredan a través de ambos sexos
cromosomas sexuales homomórficos a heteromórficos, desde un único locus determinante del sexo, como se ve en
y favorecen proporciones de sexos más equitativas. La
el pez globo, una pequeña región diferenciada (fresa y emú), la mayoría de los cromosomas sexuales. aparte de las
regiones cortas de recombinación (humanos), al par completo de cromosomas sexuales, como se ve enDrosofila. esterilidad masculina citoplasmática codificada por

Tenga en cuenta que los cromosomas sexuales no están dibujados a escala.
doi:10.1371/journal.pbio.1001899.g001
Los embriones ZW se convierten en machos
cuando se incuban a altas temperaturas, y la
inversión del sexo se acompaña de una
modificación sustancial de la metilación de
genes en la vía de determinación del sexo [47].
La ESD se ve favorecida sobre la GSD
cuando entornos específicos son más
beneficiosos para un sexo [3], seleccionando
mecanismos determinantes del sexo que
adapten a cada sexo a su mejor entorno. Por
ejemplo, en algunos gobios y lábridos, los
sitios de anidación son limitados y la capacidad
entre años es bajo. La GSD predomina en altitudes
elevadas, donde no hay ninguna ventaja para las
hembras que nacen prematuramente y la variación de
temperatura entre años es alta [49]. En esta situación,
la ESD produce proporciones de sexos óptimas en
elevaciones bajas, mientras que la GSD previene
proporciones de sexos extremas en altitudes elevadas.
Es importante destacar que el cambio climático global
representa una amenaza para las especies cuya
determinación del sexo depende de la temperatura si
no pueden adaptarse lo suficientemente rápido como
para evitar proporciones de sexos sesgadas [50]. Otra
mitocondrias se ha informado ampliamente en plantas,
incluidos el maíz, la petunia, el arroz, el frijol común y el
girasol [59], al igual que los genes restauradores de la
fertilidad masculina codificados nuclearmente [60]. Del
mismo modo, los endosimbiontes celulares sólo se
transmiten a través de la madre y pueden crear
proporciones de sexos sesgadas hacia las mujeres
heredadas por la madre; Los ejemplos incluyen bacterias
que matan a los machos en las mariposas yDrosofila
[61,62]. Las invasiones recurrentes de distorsionadores de
la proporción de sexos y sus supresores pueden resultar en
transiciones rápidas entre los mecanismos de
determinación del sexo entre especies, y pueden ser una
fuerza importante que contribuya a la diversidad de
mecanismos de determinación del sexo observados en
todo el árbol de la vida.

de un macho para defender su nido depende amenaza a los sistemas de EDS proviene de dentro:

del tamaño del cuerpo; Los individuos tienden pueden ser propensos a la invasión de elementos

a comenzar su vida como hembras y sólo se
convierten en machos una vez que son lo
suficientemente grandes como para defender
con éxito un sitio de anidación [48]. Se cree
que la transición inversa, de ESD a GSD, se ve
favorecida cuando el entorno es impredecible
o no lo suficientemente variable, en cuyo caso
la ESD podría producir proporciones de sexos
o individuos intersexuales fuertemente
sesgados [3]. De hecho, los eslizones de las
nieves, que son pequeños lagartos vivíparos,
tienen diferentes mecanismos para determinar
el sexo en diferentes entornos.
genéticos que favorecen proporciones de sexos
sesgadas (ver más abajo).
Conflicto genómico y transiciones en la
determinación del sexo.
De manera más general, la selección de la
proporción de sexos puede desencadenar
transiciones entre diferentes sistemas ESD y GSD
[3]. Los patrones de herencia sesgados por el sexo
de diferentes elementos genéticos (como los
cromosomas sexuales, los orgánulos o los
endosimbiontes) crean un conflicto sobre qué
sexo se prefiere y pueden impulsar la evolución de
Rotación de cromosomas sexuales.
En especies con determinación genotípica del sexo,
el par de cromosomas que determina el sexo puede
cambiar rápidamente con el tiempo. Las transiciones
son particularmente probables cuando el cromosoma
sexual ancestral muestra poca diferenciación genética,
ya que las combinaciones WW o YY tienen menos
probabilidades de ser letales (Figura 5). Los nuevos
genes determinantes del sexo (o copias del gen
original en una nueva ubicación) pueden provocar
transiciones dentro y entre diferentes sistemas XY y
ZW (Figura 5). Invasiones de la determinación del sexo

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Figura 2. Vías evolutivas desde el hermafroditismo hasta la separación de sexos.Se muestran vías de dos pasos que involucran individuos estériles masculinos y femeninos
intermedios. Se supone que las mutaciones con pérdida de función (rojo) son recesivas, mientras que se supone que las mutaciones con ganancia de función (verde) son
dominantes. Los alelos ancestrales están en negro. M, alelo de fertilidad masculina; m, mutación de esterilidad masculina; F, alelo de fertilidad femenina; f, mutación de
esterilidad femenina. Debido a que las mutaciones de pérdida de función (rojo) son casi 50 veces más frecuentes que las mutaciones de ganancia de función (verde) en plantas
con flores, esperaríamos que las vías 1 (p. ej., algunas especies de álamo) o 2 (p. ej., papaya) surgieran antes. Además, las transiciones a través de la ginodioecia, vías 2 y 3 (p. ej.,
fresa) permiten a las hembras evitar por completo la depresión endogámica. mientras que las transiciones a través de la androdioecia son más costosas porque los machos
deben competir con los hermafroditas por la fertilización y no tienen ninguno de sus propios óvulos para fertilizar. Estos argumentos teóricos ayudan a explicar la prevalencia
de la ginodioecia y el sistema cromosómico XY (a través de la vía 2) observados en las plantas; sin embargo, las cuatro vías pueden ser biológicamente relevantes, aunque
actualmente no existen ejemplos conocidos de la vía 4.
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La extracción de genes se facilita cuando el nuevo gen
determinante del sexo (o un gen estrechamente
relacionado con él) tiene efectos beneficiosos sobre la
aptitud física [63].
La selección sexualmente antagónica,
que ocurre cuando una mutación es
beneficiosa para un sexo pero perjudicial
para el otro, también puede impulsar
transiciones entre la determinación del
sexo por diferentes pares de cromosomas
[64,65]. Por ejemplo, si un alelo de un gen
autosómico es beneficioso para los
hombres pero perjudicial para las mujeres y
se vincula a una mutación masculinizante
dominante, entonces los cromosomas que
portan tanto el alelo beneficioso para el
hombre como el alelo dominante crean una
nueva Y que puede reemplazar el gen
ancestral. mecanismos. Por el contrario, los
alelos que benefician a las mujeres y dañan
a los hombres pueden crear nuevos
cromosomas W cuando se vinculan a
mutaciones feminizantes. La rotación de los
cromosomas sexuales también puede
desencadenarse por la degeneración de los
cromosomas Y y W, que comúnmente sigue
al cese de la recombinación [66,67].
Determinación del sexo por todo el
genoma.
En muchos animales, la determinación del sexo implica
todo el genoma. Con haplodiploidía (que se encuentra en
aproximadamente el 12% de las especies animales,
incluidas todas las hormigas, avispas y abejas) y eliminación
del genoma paterno (que se encuentra en
insectos escamosos), los machos solo transmiten su
conjunto de genes maternos (ver Figura 4; Cuadro 2:
Glosario). La pérdida del genoma paterno en los hijos
beneficia a las madres pero no a los padres porque
estos hijos uniparentales transmiten más genoma de
la madre a los nietos que los hijos biparentales [3]. Las
hembras también experimentan una ventaja selectiva
de la haplodiploidía (pero no de la eliminación del
genoma paterno) porque los óvulos no fertilizados
pueden desarrollarse y contribuir a la aptitud cuando
las oportunidades de apareamiento son escasas.
A pesar de numerosas predicciones teóricas
sobre cómo y por qué cambian los mecanismos de
determinación del sexo, muchas hipótesis siguen
sin comprobarse. En realidad, sólo una pequeña
proporción de taxones se ha caracterizado por sus
mecanismos de determinación del sexo, lo que
dificulta el uso de métodos comparativos para
evaluar los factores asociados con las transiciones
entre ellos. Sin embargo, debido a que la
determinación del sexo cambia tan rápidamente
en muchos clados, podemos captar estas
transiciones.en acciónprobar predicciones teóricas
de forma directa y experimental.
Mito 2 revisado: múltiples y diversos
genes pueden determinar el sexo
Las vías que controlan el desarrollo
sexual han sido bien caracterizadas en
el nivel molecular enD. melanogaster, C. elegans,y
mamíferos. Los tres involucran un gen determinante
del sexo de cambio maestro, lo que condujo al
nacimiento del Mito 2. Aunque la simplicidad de un
solo interruptor maestro es atractiva, este arquetipo
de determinación sexual claramente no es universal. A
continuación analizamos los sistemas en los que el
sexo está determinado por múltiples genes, datos
moleculares recientes sobre la naturaleza y evolución
de los genes que determinan el sexo y cómo la
determinación del sexo puede variar en diferentes
partes del cuerpo.
Determinación del sexo poligénico
En algunas especies, la determinación del sexo
es poligénica. Por ejemplo, en el pez cebra (Danio
rerío),Como organismo modelo de desarrollo
clave, el sexo no está controlado por un único
regulador maestro, sino que es un rasgo umbral
cuantitativo con un resultado masculino o
femenino, que está determinado por múltiples
regiones del genoma [69-71]. Si bien algunas de
esas regiones contienen genes que se sabe que
desempeñan un papel en la determinación del
sexo en otros organismos [70], existe un misterio
duradero en cuanto a cómo estos múltiples loci y
el medio ambiente interactúan para controlar la
diferenciación sexual posterior en el pez cebra.
Las gónadas del pez cebra se desarrollan como
testículos en ausencia de señales de las células de
la línea germinal, lo que sugiere que los factores
que determinan el sexo pueden regular la
proliferación de células germinales [72]. El sexo
como rasgo umbral se ha inferido en varios otros
peces [73-75]

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Figura 3. Diversidad de sistemas de determinación del sexo para clados representativos de plantas y animales.El gráfico de inserción de burbujas para los clados
de plantas representa la proporción relativa de especies con cromosomas sexuales documentados dentro de plantas con sexos separados. Vertebrados:
Mammalia (mamíferos placentarios, marsupiales y monotremas), Aves (pájaros), Reptilia (tortugas, serpientes, cocodrilos, lagartos), Anfibios (ranas, sapos,
salamandras) y Teleósteos (peces óseos). Invertebrados: Acari (ácaros y garrapatas), Crustacea (camarones, percebes, cangrejos) e Insectos, que incluyen
Coccoidea (cochinillas), Coleoptera (escarabajos), Hymenoptera (hormigas, abejas y avispas), Lepidoptera (mariposas) y Dípteros (moscas). Plantas: Gimnospermas
(plantas sin flores) y Angiospermas (plantas con flores).
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e invertebrados [76], y sin duda esperan ser
descritos otros ejemplos de múltiples loci que
interactúan y controlan la determinación del sexo.
De hecho, en taxones donde los sexos separados
evolucionaron recientemente a partir de un
ancestro hermafrodita, como es común en las
plantas, de hecho se esperan múltiples loci
determinantes del sexo, ya que son necesarias al
menos dos mutaciones independientes (una que
suprime la función masculina y otra que suprime
la función femenina) para producir sexos
separados. sexos de un hermafrodita (Figura 2). Si
los sexos separados evolucionan mediante un
aumento gradual de la inversión sexual de un
hermafrodita, la determinación del sexo también
puede deberse a una herencia poligénica.
La naturaleza y evolución de los genes
y vías que determinan el sexo.
Algunos taxones tienen genes determinantes
del sexo de cambio maestro que están altamente
conservados, como ello sientogen en casi todos
los mamíferos [77]. En otros linajes, como los
peces del géneroOrizias [78–80], el gen del
interruptor maestro difiere entre especies
estrechamente relacionadas (Tabla 1). Existe cierta
evidencia empírica del uso repetido de los mismos
genes interruptores de determinación del sexo en
animales. Por ejemplo, en vertebrados distintos de
los mamíferos,dmrt1 (un gen de la familia DM) y
sus parálogos actúan como la señal primaria de
determinación del sexo en la rana de garras
africana (Xenopus laevis) [13],
pollo (Gallus gallus) [12], pez medaka
(Oryzias latipes) [78,79], y posiblemente
la lengua lisa (Cynoglossus semilaevis)
[14]. En insectos, parálogos detransformador (tra),
un gen clave en la cascada de determinación del
sexo deDrosofila,han evolucionado como el
interruptor principal en las moscas domésticas
Musca doméstica [17], así como la avispa
haplodiploide Nasonia vitripennis [15] y la abeja
Apis mellifera [dieciséis].
Estos datos sugieren que existen limitaciones
en los tipos de genes que pueden ser cooptados
como genes maestros para la determinación del
sexo [81]. Sin embargo, hay varios casos de genes
interruptores sin homólogos en taxones
estrechamente relacionados. Estos incluyen un
gen relacionado con la inmunidad en la trucha
arco iris. (Oncorhynchus mykiss) [82] ySxlen
Drosofila [83], cuyo ortólogo tiene una función no
relacionada con el sexo en el empalme del ARNm
en otras moscas [84]. El principal gen
determinante del sexo en el gusano de seda.
Bombyx mories un piRNA específico femenino
derivado de W (producido a partir de un precursor
de piRNA denominadomujeres)que se dirige a un
gen ligado a Z (llamadoMasc), y silenciamiento de
máscaraARNm porfemenino El piRNA es necesario
para el desarrollo femenino [85]. Sin duda, aún
quedan por encontrar muchos otros genes de
determinación del sexo, lo que hace que en la
actualidad no esté claro si realmente existen
limitaciones sobre los tipos de genes que podrían
evolucionar hasta convertirse en interruptores de
control maestro.
No se ha identificado ningún gen maestro para la
determinación del sexo en plantas dioicas, pero se han
encontrado genes que afectan la determinación del
sexo de las flores [86,87]. De hecho, muchos genes
pueden servir como objetivos potenciales para la
determinación del sexo en plantas, dado que la
esterilidad masculina o femenina puede evolucionar
de diversas maneras [86]. Por ejemplo, se han
identificado 227 genes de esterilidad masculina en el
arroz, y al menos un gen de esterilidad masculina se
encuentra en cada uno de los 12 cromosomas del
arroz; por lo tanto, cada autosoma podría, en
principio, desarrollar una función determinante del
sexo [88]. Esta abundancia y diversidad dentro de una
sola especie indica que es poco probable que la
evolución inicial de sexos separados se limite a un
puñado de genes maestros.
En marcado contraste con la diversidad de
señales primarias que determinan el sexo,
algunos genes reguladores clave desempeñan
funciones conservadas en las vías moleculares
que conducen al desarrollo de las gónadas
masculinas o femeninas en invertebrados y
vertebrados, como eldoble sexo-mab3 (DM)
genes familiares [89,90]. A pesar de las
profundas diferencias en el modo de
determinación del sexo y la identidad de los
genes del interruptor maestro, los genes DM
se expresan específicamente en las gónadas
en desarrollo de casi todos los animales,
incluidos los vertebrados (mamíferos [91], aves
[92], tortugas y caimanes [ 93–95], anfibios [96]
y peces [97]) e invertebrados (Drosofila
[98], himenópteros [99], crustáceos

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Figura 4. Descripción esquemática de algunos mecanismos de determinación del sexo (DS).M se refiere a la meiosis, F a la fertilización. Los estadios haploides (n) se indican como áreas
sombreadas y los estadios diploides (nn) no están sombreados.Hermafroditas:La mayoría de las plantas con flores (y los gasterópodos y las lombrices de tierra) contienen simultáneamente
órganos sexuales masculinos y femeninos (hermafroditas simultáneos).Muchos peces y algunos gasterópodos y plantas sonhermafroditas secuenciales;Los peces payaso, por ejemplo, nacen
machos y se convierten en hembras, mientras que muchos lábridos o gobios comienzan su vida como hembras y luego se convierten en machos.Determinación ambiental del sexo:En las
tortugas y algunos otros reptiles, el sexo está determinado por la temperatura de incubación de los huevos. (determinación del sexo en función de la temperatura). Factores socialespueden
actuar como señales primarias que determinan el sexo: las larvas sexualmente indiferenciadas de la espátula verde marina que aterrizan en el fondo marino desocupado se convierten en
hembras (y crecen hasta 15 cm de largo), mientras que las larvas que entran en contacto con las hembras se desarrollan en machos diminutos (1 –3 mm de largo) que viven en el interior de la
hembra.Determinación del sexo genotípico:Casi todos los mamíferos y escarabajos, muchas moscas y algunos peces tienenheterogamia masculina (cromosomas sexuales XY), mientras que
heterogamia femenina (cromosomas sexuales ZW) ocurre en aves, serpientes, mariposas y algunos peces. En musgos o hepáticas, los sexos separados sólo se encuentran en la fase haploide
del ciclo de vida de un individuo (cromosomas sexuales ultravioleta).En algunas plantas con flores y peces, como el pez cebra, el sexo está determinado por múltiples genes (determinación
poligénica del sexo).En las abejas, hormigas y avispas, los machos se desarrollan a partir de huevos haploides no fertilizados y las hembras a partir de huevos diploides fertilizados.
haplodiploidía),mientras que los machos de muchos insectos escamosos inactivan o pierden sus cromosomas paternos (eliminación del genoma paterno).En algunas especies, el sexo está bajo
el control de elementos citoplasmáticos, como los parásitos intracelulares (p. ej.,Wolbachia)en muchos insectos o mitocondrias en muchas plantas con flores (determinación del sexo
citoplasmático).En algunas moscas y crustáceos, toda la descendencia de una determinada hembra es exclusivamente masculina o exclusivamente femenina (monogenia). doi:10.1371/
journal.pbio.1001899.g004

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[100,101] y moluscos [102,103]). Así, la evolución
de las vías que determinan el sexo, al menos en
los animales, parece ocurrir mediante el
reclutamiento de nuevos interruptores maestros
que controlan el destino sexual, mientras que las
fismo en tejidos somáticos. estudios enDrosofilahan Mito 3 revisado: sexo
demostrado que sólo un subconjunto de células La eterna juventud de los cromosomas
expresan los genes de la cascada de determinación del
sexo y tienen una identidad sexual [106]. La heteromórfico sexo cromosomas
determinación del sexo por células autónomas puede Evolucionan a partir de autosomas que inicialmente

vías de desarrollo posteriores que regulan la
diferenciación gonadal se conservan [10,81,104],
aunque la función de algunas de estos elementos
posteriores parece divergir entre linajes [105]. La
caracterización de los sistemas poligénicos de
determinación del sexo y la identificación de
genes maestros de determinación del sexo en
todos los reinos proporcionarán información
sobre las limitaciones mecanísticas que limitan la
evolución de las vías de determinación del sexo.
Determinación del sexo: soma versus línea
germinal
La determinación del sexo también puede diferir
con respecto al lugar del cuerpo donde se determina
el sexo. En los seres humanos, el sexo se determina en
la gónada en desarrollo y las hormonas sexuales
gonadales, a su vez, desencadenan la determinación y
diferenciación del sexo en los tejidos no gonadales.
Por el contrario, en las aves,Drosofila, y nematodos
[106-109], la diferenciación sexual es un proceso
celular autónomo, aunque las moléculas de
señalización secretadas pueden desempeñar un papel
en la generación de dimortalidad sexual.
dar como resultado la formación de ginandromorfos,
individuos que contienen características tanto
masculinas como femeninas, que se encuentran en
aves y muchos insectos, incluidas mariposas y
escarabajos. La determinación del sexo también puede
regularse de manera diferente en el soma que en la
línea germinal de la misma especie [110,111]. En
moscas domésticas [112] y algunas ranas [113] y peces
[114-116], los experimentos de trasplante indican que
el sexo de las células germinales depende del soma
circundante, es decir, las células germinales XX
trasplantadas al soma masculino forman
espermatozoides y las células germinales XY
trasplantados en un soma femenino forman ovocitos.
Por el contrario, las células germinales enDrosofila
[117] y los mamíferos [118] reciben señales de las
gónadas somáticas circundantes, pero también
toman una decisión autónoma durante el
desarrollo sexual de la línea germinal; Esto
también puede ser cierto para los pollos [107]. En
estos animales, el "sexo" del soma debe coincidir
con el "sexo" de las células germinales para que se
produzca una gametogénesis adecuada. Si se
trasplantan células germinales XX al soma
masculino, no forman espermatozoides y las
células germinales XY trasplantadas al soma
femenino no forman ovocitos.
son idénticos pero luego dejan de recombinarse y
diferenciarse. La supresión de la recombinación se
favorece cuando vincula alelos sexualmente
antagonistas y loci determinantes del sexo (es decir,
un alelo beneficioso para el hombre y un gen
determinante para el sexo masculino en un
cromosoma Y, o un alelo beneficioso para la mujer y
un gen determinante para la mujer en un cromosoma
W). cromosoma). Un efecto secundario de la
recombinación reprimida en los cromosomas Y y W es
que la selección natural es ineficiente (revisada en
[4,5]), lo que puede resultar en la pérdida de la
mayoría de sus genes. La degeneración Y o W ha
ocurrido en muchos taxones animales con
cromosomas sexuales heteromórficos, incluidos
mamíferos [119], muchas aves [120], serpientes [121] y
muchos insectos [122,123], junto con algunas plantas,
incluidasRumex
[124]. En los casos más extremos, Y o W se pierden
por completo, dando lugar a los llamados
sistemas X0 y Z0. Según el Mito 3, la diferenciación
de los cromosomas sexuales es evolutivamente
inevitable y el grado de heteromorfismo refleja su
edad (Figura 5). Sin embargo, como explicamos a
continuación, la evidencia de una amplia gama de
organismos indica que el vínculo entre las
cronogramas sexuales

Figura 5. Transiciones versus diferenciación de cromosomas sexuales.Las transiciones entre cromosomas sexuales homomórficos resultan de una nueva masculinización (M9)o
feminizarse (F9)mutaciones que invaden un sistema XY o ZW existente para crear un nuevo par de cromosomas (en gris) que alberga el gen determinante del sexo (los
cariotipos de transición adicionales se indican con círculos sin sombrear). XYRLas transiciones XY resultan en la pérdida del ancestral Y (y ZW).RLas transiciones ZW provocan la
pérdida de la W ancestral). Las transiciones entre los sistemas XY y ZW dan como resultado algunos descendientes que son homocigotos para el cromosoma Y (azul) o W (rojo) y,
por lo tanto, son más probables si los cromosomas tienen un contenido genético similar, pero se vuelven cada vez más difíciles si estos cromosomas se han degenerado
(cuadros laterales en izquierda y derecha), lo que hace que los individuos YY y WW estén menos en forma.
doi:10.1371/journal.pbio.1001899.g005

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 Recuadro 2. Glosario de mecanismos determinantes del sexo

norteHermafroditas: individuos que contienen órganos sexuales tanto masculinos como femeninos.
norteHermafroditismo simultáneo: los órganos sexuales masculinos y femeninos coexisten en un individuo (p. ej., la mayoría de las plantas con flores y
lombrices de tierra, muchos gasterópodos terrestres).

norteHermafroditismo secuencial: los individuos cambian de sexo en algún momento de su vida (p. ej., muchos peces, caracoles y algunas plantas).
norteDioecia (plantas) o gonocorismo (animales): los individuos son masculinos o femeninos durante toda su vida.
norteDeterminación ambiental del sexo: el sexo es desencadenado por señales ambientales, como la temperatura, el pH, las interacciones sociales y
estacionalidad (p. ej., muchos reptiles y algunos peces).
norteDeterminación del sexo genotípico: el sexo de un individuo se establece por su genotipo (p. ej., mamíferos, aves, anfibios, la mayoría
insectos, algunos reptiles y peces, y algunas plantas).
norteHeterogamia masculina: tipo de determinación genotípica del sexo en la que los machos son heterocigotos para el locus determinante del sexo.
(denominados X e Y, como se observa en los mamíferos therian yDrosofila).
norteHeterogamia femenina: tipo de determinación del sexo genotípico en el que las hembras son heterocigotas para el locus determinante del sexo.
(denominados Z y W, como se observa en pájaros, serpientes, mariposas y árboles gingko).

norteDeterminación del sexo por UV: los sexos separados sólo se encuentran en la fase haploide del ciclo de vida de un individuo (p. ej., musgos o
hepáticas).
norteDeterminación poligénica del sexo: el sexo está determinado por múltiples genes (p. ej., algunos peces y plantas con flores).
norteHaplodiploidía: los machos se desarrollan a partir de huevos haploides no fertilizados y las hembras a partir de huevos diploides fertilizados (p. ej., abejas, hormigas y
avispas).
norteEliminación del genoma paterno: los cromosomas paternos en los machos se inactivan o se pierden después de la fertilización, dejando a los machos
funcionalmente haploides (p. ej., muchos insectos escamosos).

norteDeterminación del sexo citoplasmático: el sexo está bajo el control de elementos citoplasmáticos, como los parásitos intracelulares (p. ej.,
Wolbachiaen muchos insectos) o mitocondrias (p. ej., esterilidad masculina citoplasmática en plantas con flores).
norteMonogenia: toda la descendencia de una determinada hembra es exclusivamente masculina o exclusivamente femenina (p. ej., algunas moscas y
crustáceos).
norteReproducción sexual: mezcla de genomas mediante meiosis y fusión de gametos.
norteSexo: el fenotipo sexual de un individuo.
norteDeterminación del sexo: mecanismo por el cual se establece el fenotipo sexual de un individuo en una especie determinada.
norteCromosoma sexual: cromosoma implicado en la determinación del sexo de un individuo.
norteAutosoma: un cromosoma que no participa en la determinación del sexo de un individuo (es decir, cualquier cromosoma que no sea un sexo
cromosoma).
norteDegeneración Y: pérdida de información genética en el cromosoma Y no recombinante.
norteCromosomas sexuales homomórficos: cromosomas sexuales que son morfológicamente indistinguibles.
norteCromosomas sexuales heteromórficos: cromosomas sexuales que son morfológicamente distintos.
norteSelección sexualmente antagónica: selección de un rasgo que beneficia a un sexo en detrimento del otro.
norteGinodioecia: sistema de reproducción que consiste en una mezcla de hembras y hermafroditas.
norteAndrodioecia: sistema de reproducción que consiste en una mezcla de machos y hermafroditas.
norteImpulso meiótico (también llamado distorsión de la segregación): un sistema en el que elementos genéticos denominados distorsionadores de la segregación predisponen la
proporción de gametos que los portan, lo que resulta en una representación excesiva o insuficiente de un tipo gamético (es decir, segregación no
mendeliana).
norteConflicto núcleo-citoplasmático: conflicto en los patrones de herencia entre el genoma nuclear y los genomas de orgánulos que son
se transmite sólo por vía materna.
norteGinandromorfos: individuos que contienen características tanto masculinas como femeninas.

El heteromorfismo y la edad de los mosquitos a menudo están
lejos de ser directos.
No todos los cromosomas sexuales se
diferencian
La diferenciación se considera a menudo como el
camino predeterminado de la evolución de los
cromosomas sexuales, pero, contrariamente al Mito 3,
algunos cromosomas sexuales antiguos se
recombinan y no se diferencian en la mayor parte de
su longitud. Se encuentran ejemplos en las serpientes
pitón y las aves ratites, cuyos cromosomas sexuales
homomórficos son aproximadamente 140 y 120.
millón años viejo, respectivamente
[121,125,126], es decir, casi tan antiguo como los
cromosomas sexuales heteromórficos de los mamíferos
therian (alrededor de 180 millones de años).
¿Cómo evitan la diferenciación algunos
cromosomas sexuales antiguos? Una hipótesis es que
la recombinación XY ocasional purga los alelos nocivos
en Y. Un mecanismo propuesto para las ranas
arbóreas es que los embriones XY ocasionalmente
tienen sexo invertido, por lo que X e Y se recombinan
cuando estos embriones se convierten en hembras
[127,128]. En segundo lugar, algunos taxones pueden
tener pocos genes bajo
Selección sexualmente antagónica según su sexo.
cromosomas y así evitar la selección para suprimir
la recombinación entre X e Y [129]. En tercer lugar,
la selección sexual antagónica puede resolverse
por otros medios, como la evolución de la
expresión específica del sexo [130]. Los alelos
sexualmente antagonistas pueden acumularse a
lo largo de los cromosomas sexuales, y la
expresión específica del sexo limitará el producto
de dichos alelos al sexo al que benefician,
eliminando así la presión selectiva para la
supresión de la recombinación. Consistente con
este último

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 Tabla 1.Se conocen genes determinantes del sexo en vertebrados e insectos, y sus parálogos.

Maestro del sexo determinante del sexo

Especies gen determinante mecanismos Parálogo genético Función de parámetro Referencia

mamíferos lo siento Y determinante del sexo medias3 caja HMG [77]

factor de transcripcion

pollo (Gallus gallus) dmrt1 Z dependiente de la dosis - vía SD [12]

factor de transcripcion

rana africana con garras DMW W determinante del sexo dmrt1 vía SD [13]
(Xenopus laevis) factor de transcripcion

medaka (Oryzias latipes) dmrt1Y Y determinante del sexo dmrt1 vía SD [78,79]
factor de transcripcion

(Oryzias luzonensis) gsdfY Y determinante del sexo gsdf proteína secretora en [80]
vía SD
pejerrey patagónico amhy Y determinante del sexo ah hormona antimulleriana [155]
(Odontesthes hatcheri)

trucha arcoiris sdY Y determinante del sexo Irf9 interferón [82]

(Oncorhynchus mykiss) factor regulatorio

pez globo tigre (Rubíes amhr2 X dependiente de la dosis amhr antimulleriano [156]
Takifugu) receptor hormonal

suela de lengua suave dmrt1 Z dependiente de la dosis - vía SD [14]

(Cynoglossus semilaevis)

moscas de la fruta (Drosofila) Sxl X dependiente de la dosis CG3056 empalme de ARNm, [83,84]
no específico de sexo

mosca doméstica (mosca doméstica) F W determinante del sexo tra Interruptor de ruta SD [17]
factor de empalme

gusano de seda (Bombyx mori) femenino W determinante del sexo - piARN [85]
abeja (Apis mellifera) CDS haplodiploide tra Interruptor de ruta SD [dieciséis]

factor de empalme

avispa (Nasonia vitripennis) nvtra haplodiploide tra vía SD [15]

factor de empalme del interruptor

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Existe la posibilidad de que la región recombinante no
diferenciada a lo largo de los cromosomas sexuales
del emú (un ave ratite) contenga un exceso de genes
cuya expresión tiene un sesgo sexual, en relación con
los autosomas [126].
Los cromosomas Y no están condenados
La degeneración del cromosoma Y ha impulsado la
sugerencia de que el Y humano eventualmente
desaparecerá [131-133], una afirmación basada en la
suposición ingenua de una tasa constante de pérdida
de genes del Y a lo largo del tiempo. Sin embargo, la
teoría predice que la tasa de deterioro del gen en el Y
disminuye con el tiempo evolutivo y debería detenerse
en un cromosoma Y viejo y pobre en genes [67,134].
Estudios genómicos comparativos recientes respaldan
esta hipótesis, ya que el contenido genético del
cromosoma Y de los primates se ha mantenido estable
durante los últimos 25 millones de años, lo que
sugiere que se ha alcanzado un contenido genético de
equilibrio en los humanos [135]. Además, los
cromosomas Y antiguos pobres en genes que tienen
decenas de millones de años, como elDrosofilaY [136],
en realidad muestran una tasa neta de ganancia de
genes en lugar de pérdida de genes [137]. Por lo tanto,
el cromosoma Y puede ser un componente estable e
importante del
genoma en muchas especies, e incluso puede impedir
la renovación de los mecanismos que determinan el
sexo (ver más abajo).
Trampas evolutivas y sistemas conservados
de determinación del sexo.
En contraste con la labilidad de los mecanismos
de determinación del sexo en algunos grupos, los
mamíferos euterios, las aves y muchos insectos
prácticamente no muestran variación en la forma
en que se determina el sexo (Figura 3). Esta
estabilidad podría deberse a la ausencia de
variación genética, particularmente cuando se
requieren múltiples pasos genéticos para una
transición a un nuevo sistema determinante del
sexo (Figura 2). Sin embargo, se conocen
mutaciones que anulan la determinación del sexo
(Tabla 1) [138], lo que sugiere que la conservación
no se debe a una falta de variación genética. En
cambio, las trampas evolutivas pueden estabilizar
los sistemas que determinan el sexo durante
largos períodos de tiempo evolutivo.
Los cromosomas sexuales heteromórficos
pueden actuar como una trampa de este tipo. Las
transiciones entre los sistemas XY y ZW que crean
individuos YY o WW se evitan cuando los
cromosomas Y o W carecen de genes esenciales
(Figura 5). Además, si el cromosoma Y (o W)
ha evolucionado genes esenciales para el
sexo, como los genes de
espermatogénesis ubicados en el ser
humano yDrosofilaLas transiciones del
cromosoma sexual Y sólo son posibles si
estos genes se trasladan a otro
cromosoma, ya que el antiguo Y, junto
con sus genes, se pierde durante la
transición (Figura 5). En general, los
patrones filogenéticos en vertebrados o
insectos [3,139] son consistentes con la
noción de que los cromosomas sexuales
heteromórficos limitan los cambios en el
mecanismo de determinación del sexo,
pero existen varias excepciones notables
en ambos grupos. En los roedores, por
ejemplo, se pueden encontrar muchas
especies con sistemas inusuales de
determinación del sexo: hembras XY en
algunas especies de lemmings, hembras
X0 o machos XX en especies de topillos, y
hembras y machos X0 en algunas ratas
espinosas japonesas y topillos topo
[140]. . Asimismo, se sabe que algunos
grupos de insectos albergan variaciones
en el cariotipo de los cromosomas
sexuales entre especies; en saltamontes,

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cromosomas [141]; verdaderas moscas de la fruta
(Tephritidae) que contienen especies XY y ZW
[142]; o especies de mosca azul que han perdido
secundariamente sus cromosomas sexuales
heteromórficos [143].
Aún se desconoce cuánto heteromorfismo de
los cromosomas sexuales se requiere para crear
una trampa y qué tan fuerte es esta trampa. Hasta
la fecha, sólo se ha caracterizado un ejemplo de
reversión de un antiguo cromosoma sexual a un
autosoma. En concreto, todosDrosofilaLas
especies contienen un autosoma que
anteriormente era un cromosoma X: el
cromosoma punto. Este cromosoma todavía tiene
un papel feminizante menor durante la
determinación del sexo, está dirigido por un
mecanismo regulador específico del cromosoma
similar a la compensación de dosis del X, y sus
patrones de expresión genética sesgada durante
la embriogénesis temprana, la ovogénesis y la
espermatogénesis se parecen a los del X actual. en
Drosofila
[136]. La retención de la arquitectura
genómica especializada de los cromosomas
sexuales altamente diferenciados en el
cromosoma punto ilustra las numerosas
barreras al recambio de los cromosomas
sexuales que existen en sistemas altamente
heteromórficos, aunque hay algunos casos
en los que se superan.
La haplodiploidía también parece ser una
trampa evolutiva. Si bien ha surgido unas cuantas
docenas de veces, no se ha informado de la
transición inversa [3]. Las transiciones desde o
hacia la haplodiploidía requieren cambios en la
arquitectura genética y los mecanismos meióticos,
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un simple cambio en un gen determinante del
sexo. Además, las mujeres que cambien de
haplodiploidía perderían el beneficio de
aptitud física asociado con la producción de
hijos uniparentales.
Sistemas que involucrar interactuando
Los mecanismos de determinación del sexo somático y
de la línea germinal también pueden limitar las
transiciones de los mecanismos de determinación del
sexo, ya que los cambios en el sexo de la línea
germinal o en el sexo somático por sí solos pueden
producir individuos infértiles [111]. Así, si bien la
determinación del sexo se caracteriza generalmente
por la diversidad y el recambio, algunos sistemas de
determinación del sexo parecen ser más estables
evolutivamente que otros [3].
panorama
El estudio de las fuerzas que impulsan la evolución
de la determinación del sexo proviene principalmente
de trabajos teóricos, con pocos datos empíricos. Sin
embargo, la revolución genómica ha permitido a los
investigadores abordar cuestiones científicas y
abordar nuevos sistemas biológicos a nivel molecular.
A medida que los nuevos enfoques genómicos
aumentan el ritmo de descubrimiento y
caracterización de la determinación del sexo en
organismos no modelo, anticipamos que los métodos
filogenéticos comparativos serán clave para examinar
el papel de diversos factores ecológicos y genéticos
que impulsan cambios en los mecanismos de
determinación del sexo. Además, los datos genómicos
hacen cada vez más posible mapear los loci que
determinan el sexo.
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identificar los mecanismos evolutivos que
se supone causan transiciones entre los
sistemas que determinan el sexo.
Finalmente, los datos genómicos
comparativos y funcionales permitirán a los
investigadores abordar cómo se incorporan
nuevos genes maestros de determinación
del sexo a las redes genéticas existentes
que controlan el desarrollo sexual. Una
comprensión completa de la diversidad de
los mecanismos de determinación del sexo
requerirá que ampliemos la amplitud
taxonómica de los sistemas de estudio
mucho más allá de los organismos modelo
clásicos. Los modelos prometedores
incluyen insectos dípteros, como moscas
domésticas o quironómidos; peces
teleósteos; y clados de reptiles, incluidas
tortugas y lagartos; así como géneros de
plantas, como las fresas, que muestran
variaciones dentro y entre especies en la
forma en que se determina el sexo (o
género en las plantas).
Expresiones de gratitud
Membresía del Consorcio Árbol del Sexo
(http://www.treeofsex.org/): Doris
Bachtrog, Judith E. Mank, Catherine L.
Peichel, Tia-Lynn Ashman, Heath Blackmon,
Emma E. Goldberg, Matthew W. Hahn ,
Mark Kirkpatrick, Jun Kitano, Itay Mayrose,
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julio 2014 | Volumen 12 | Número 7 | e1001899