Traducido del inglés al español - www.onlinedoctranslator.
com
Popul Ecol (2006) 48:297–305 DOI
10.1007/s10144-006-0004-6
REVISAR
Control biológico: lecciones de un estudio de la escala roja de California
William W MurdochÆsusan l swarbrickÆ
Cherie J. Briggs
Recibido: 20 de diciembre de 2005 / Aceptado: 2 de junio de 2006 / Publicado en línea: 30 de agosto de 2006
- La Sociedad de Ecología de la Población y Springer-Verlag Tokio 2006
AbstractoUn estudio de 20 años sobre la supresión de la escama
roja de California, una plaga mundial de los cítricos, por el
parasitoide Afitis melinusha establecido que la interacción es
dinámicamente estable y que los mecanismos que conducen al
control y la estabilidad operan a escala local: los procesos
espaciales no son importantes. Las características clave parecen ser
una clase invulnerable en la plaga y el rápido desarrollo del
parasitoide en comparación con la plaga, así como el hecho de que
el parasitoide es un especialista in situ de la plaga. Aunque también
están presentes otra especie de parasitoide y dos especies de
depredadores, a lo sumo juegan un papel insignificante en el
control de plagas. Estas características—persistencia a largo plazo,
supresión por un solo enemigo natural, una etapa invulnerable en
la plaga y rápido desarrollo del enemigo natural—parecen ser
comunes en otros sistemas de plagas de cóccidos. Por el contrario,
en cultivos temporales donde las poblaciones de plagas y enemigos
están abiertas (es decir, sostenido a largo plazo principalmente por
la inmigración) y no persistente localmente, como se encuentra con
frecuencia en las plagas de áfidos, esperamos que se requieran
múltiples enemigos generalistas para el control y, por supuesto,
que los procesos espaciales son importantes. Hay muy pocos
ejemplos bien estudiados de tales sistemas, pero estos respaldan
nuestras expectativas. En estos casos, también
WW Murdoch (&)ÆSL Swarbrick
Departamento de Ecología,
Evolución y biología marina, Universidad de California,
Santa Bárbara, CA 93106-9610, EE. UU.
correo electrónico: murdoch@lifesci.ucsb.edu
CJ Briggs
Departamento de Biología Integrativa,
Universidad de California, Berkeley, CA
93106-9610, EE. UU.
Artículo especial: control biológico: teoría y práctica
parece que ni el desarrollo rápido del enemigo ni una etapa
de plaga invulnerable son importantes para un control
exitoso.
Palabras claveParasitoidesÆdepredadoresÆRegulación de
la poblaciónÆPlagas de insectosÆEtapas invulnerablesÆ
tiempos de desarrollo
Introducción
Los entomólogos y ecólogos interesados en el control
biológico han deseado durante mucho tiempo desarrollar ideas
que ayuden a guiar la selección de enemigos naturales
efectivos, especialmente para su uso en el control biológico
clásico, donde tanto la plaga como el enemigo son especies
exóticas (Huffaker1971). En algunos casos, se han formulado
ideas potencialmente útiles como teoría matemática.
Ahora necesitamos análisis de casos reales de control
biológico para seleccionar ideas potenciales y ayudarnos
a desarrollar otras. Sin embargo, es difícil llevar a cabo
pruebas rigurosas. Por ejemplo, una pregunta
fundamental, que ha sido objeto de mucho debate, es si
debemos liberar a uno o varios enemigos. [Una mejor
pregunta es: ¿Bajo qué circunstancias deberíamos
liberar múltiples especies y qué tipos de especies
deberían liberarse (Murdoch et al.2003, Cap. 9).] Esta
pregunta podría abordarse si las liberaciones mismas se
hicieran experimentalmente, pero la presión de los
eventos generalmente lo impide.
Aquí informamos sobre un estudio experimental de 20 años
de un sistema, el control de la escala roja de California y su
principal enemigo natural, el parasitoideAfitis melinus (de
Bach). Los experimentos se realizaron en paralelo con el
desarrollo de modelos matemáticos y se utilizaron para
123
298
probar los modelos. Los modelos forman una jerarquía de
simple a detallado, y esta jerarquía permite pruebas
rigurosas en este sistema en particular y el desarrollo de
conocimientos más amplios (Murdoch et al.2003, Cap. 12).
Dado que este simposio se trata tanto de pulgones como de
coccidios, preguntamos si es probable que las ideas de nuestro
estudio sean relevantes para situaciones comunes de plagas y
pulgones. Concluyendo que no lo son, exploramos brevemente las
implicaciones de las diferencias entre estos dos tipos de sistemas.
Un hilo en el documento se refiere a la cuestión de
enemigos naturales únicos versus múltiples. Muchos enemigos
están presentes en muchos sistemas, pero sugerimos que su
mera presencia no implica que todas las especies sean
necesarias, o incluso útiles, para el control de plagas.
Análisis del control del piojo rojo de California
por el parasitoideAfitis melinus
Resultados iniciales
Escama roja de California,Aonidiella aurantii (Maskell), es
una plaga mundial de los cítricos (deBach et al.1971). Fue
importado a California por accidente desde China, a través
de Australia, hace unos 100 años. Sin control, la población
de escamas rojas en un árbol puede llegar a millones y
matar al árbol. Esta plaga amenazó a la industria de los
cítricos en California en varias ocasiones durante la primera
mitad del siglo XX.
Durante este período, se introdujeron unas 50 especies
de enemigos naturales y se establecieron unas 8. El control
moderado se atribuyó aAphytis lingnanensis Comp.,
introducido en 1948, y pleno control económico paraA.
melino,introducido principalmente en 1959.A. melino
famoso desplazadolingnanensisen un caso clásico de
competencia de recursos que redujo la densidad de escala
por debajo del nivel en el quelingnanensispodría sobrevivir.
Aunque el control se atribuye principalmente aafitis,otros
enemigos naturales están presentes, y deBach et al. (1971)
sugirió que un segundo parasitoide normalmente
"complementa"Afitis.En los huertos de cítricos de nuestra
área de estudio en el sur de California, el segundo
parasitoide esEncarsia perniciosaTower, y también hay uno
o dos depredadores poco comunes.
A principios de la década de 1960, deBach et al. (1971) mostró
que la densidad de escama bajo control, en el área del sur de
California donde hemos trabajado, era aproximadamente 1/200 de
la densidad alcanzada en ausencia de enemigos naturales. En los 40
años transcurridos desde entonces, parece haber habido poca
variación en la densidad de la escala. La escama parece haber
estado siempre presente, pero en cantidades muy bajas, y
confirmamos que sus poblaciones eran
123
Popul Ecol (2006) 48: 297–305
densidad relativamente constante (Murdoch et al.1995). Escala-
Afitispor lo tanto, la dinámica parece estar definida por un
equilibrio estable, una conclusión que confirmamos a continuación.
Examinamos y rechazamos las explicaciones estándar
de control y estabilidad. Estos incluyen agregación de
parasitismo y depredación, ya sea a escala de densidad
local o independiente de ella. También investigamos
experimentalmente el papel de los procesos espaciales.
Mostramos que eliminar el segmento de la población
que existía en un refugio espacial en el interior del árbol
no ayudaba a estabilizar la interacción en el exterior (la
tasa de parasitismo es mucho menor en el interior, y
hasta el 90% de la población de escala ocurre allí)
(Murdoch et al.1996b).
En el experimento anterior, también establecimos que
los procesos espaciales por encima de la escala espacial de
un árbol individual no juegan un papel ni en el control ni en
la estabilidad, al probar la idea de la dinámica de la
metapoblación. La teoría es que la población vive en un
ambiente espacialmente heterogéneo. Como consecuencia,
las subpoblaciones en diferentes partes del entorno
fluctúan fuera de fase entre sí. Incluso si no hay procesos
estabilizadores locales (es decir, una interacción local
aislada no estaría regulada), todo el conjunto puede tener
un equilibrio estable si hay un movimiento aleatorio
limitado entre las subpoblaciones (Murdoch y Oaten).1975;
Crowley1981; Juez local1988).
Para probar esta idea, enjaulamos árboles individuales,
aislando así la escala yAfitispoblación del resto de la arboleda.
La predicción es que las fluctuaciones en la densidad de
escamas deberían aumentar con el tiempo y deberían ser
mayores que las de los árboles en el resto de la arboleda. Sin
embargo, las poblaciones en árboles aislados no fueron más
variables, ni sus fluctuaciones aumentaron a lo largo del
tiempo (Murdoch et al.1996b).
Concluimos que cualquier mecanismo que causara
control y estabilidad operaba localmente dentro de un
árbol. Eso centró nuestra atención en los aspectos no
espaciales de la interacción y, en particular, en cómo los
individuos Afitisrespondieron a las diferentes clases de
escala que encontraron.
Las principales características de la historia de vida a escala son
las siguientes. Pasan por varios estadios y dos mudas, y tienen
alrededor de dos generaciones por año (Fig.1). La etapa de hembra
adulta es invulnerable al parasitismo, al igual que la muda 2.
Afitislas hembras responden a estas diferencias alimentándose
(comiendo) de los estadios más pequeños (más jóvenes), parasitando y
poniendo huevos masculinos en estadios de escala intermedia, y poniendo
principalmente un huevo femenino en el más viejo (Fig.1). Los nutrientes de la
alimentación del huésped se utilizan para el mantenimiento y para madurar
los huevos. Por lo tanto, la ganancia para la futura población de parasitoides
femeninos aumenta a medida que se encuentran escalas más grandes (y, por
lo tanto, generalmente más antiguas) (la
Popul Ecol (2006) 48: 297–305
Figura 1Diagrama de la historia de vida de la escala roja femenina y
patrón de ataques porAphytis melinus.Etapas encajasson invulnerables
al ataque. Se indican los tipos de ataque en cada estadio inmaduro. Del
cap. 5 (Murdoch et al.2005)
''mecanismo de ganancia'').Afitisse desarrolla unas tres veces
más rápido que la escama, pasando por unas seis generaciones
al año en nuestra zona de estudio.
Desarrollamos una gama de modelos cada vez más detallados
de la interacción (Fig.2muestra una versión relativamente simple).
Las versiones más simples de estos modelos (escritos como
ecuaciones diferenciales de retardo) se pueden analizar para
determinar el efecto de las diversas características de la interacción
en el equilibrio y la estabilidad de la plaga (Murdoch et al.1987). A
partir de estos análisis, esperábamos que la etapa adulta
invulnerable de la escala y el mecanismo de ganancia se
estabilizaran (Murdoch et al.1992). La estabilidad también es más
probable cuanto más corto esAfitiss tiempo de desarrollo.
Encontramos otros dos mecanismos que pensamos que podrían ser
estabilizadores o al menos importantes para
Joven Viejo Adulto
juveniles,J1 juveniles,J2 hembras,A
T1 T2 ejército de reserva
DJ1 a1 DJ2 dA
a2
Inmaduro
Adulto
Hembras PARASITOIDE
Hembras
TP
dP yo
Figura 2Representación simplificada de la interacción entre la escala roja
yAphytis melinus.La escala femenina adulta es invulnerable, joven (
pequeño)Las escamas inmaduras son atacadas y muertas, pero no
producen un parasitoide inmaduro, y las escamas inmaduras más viejas
atacadas producen un parasitoide hembra. Cada escama roja hembra
produce un número constante de descendientes. Elaison los perhead
Afitistasas de ataque en las dos etapas vulnerables, ladison las tasas de
mortalidad per cápita de fondo, y laTison las duraciones de cada edad
299
control. Primero, en un experimento de campo, encontramos que
las hembras adultasAfitisvivió más tiempo a mayor densidad de
escala (resultados no publicados). En segundo lugar, observamos
que Afitisvolvió a atacar la escala cuando el parasitoide era
abundante, y pensó que esto podría conducir a una reducción de la
eficiencia del parasitoide en una alta densidad de parasitoide
(resultados no publicados).
Demostración experimental de control y
estabilidad.
Enfrentamos una dificultad al explorar los roles de los
mecanismos enumerados anteriormente, porque no pueden
evaluarse en experimentos directos. No podemos, por ejemplo,
eliminar la etapa de escala adulta invulnerable y preguntar si la
dinámica cambia. Del mismo modo, no podemos aumentar en
el campo el tiempo necesario paraAfitisdesarrollar, ni podemos
alterar el mecanismo de ganancia. Una posible solución es
desarrollar un modelo altamente realista y detallado que
contenga los mecanismos y tenga valores de parámetros
precisos que pertenecen al campo, y usar el modelo para
predecir una situación novedosa en el campo que podría
diseñarse experimentalmente. Desarrollamos un modelo de
este tipo y le pedimos que predijera la dinámica que se produce
cuando creamos un brote artificial en el campo. El experimento
puede, por supuesto, por sí solo, dar algunas respuestas, y
primero lo describimos y sus resultados.
Realizamos el experimento en un campo de limoneros cerca de
Santa Bárbara, California, en tres ocasiones distintas, y todas dieron
el mismo resultado. En cada caso, encerramos árboles individuales
con jaulas cubiertas con una malla fina que impidió el movimiento
de escamas y parasitoides. Algunas jaulas (de control) no recibieron
ningún otro tratamiento. En el resto (árboles de brotes), agregamos
rastreadores de escamas durante un período de aproximadamente
tres meses de verano, que es un poco más largo que el tiempo que
ANFITRIÓN
tarda una escala en desarrollarse de rastreador a hembra
productora de rastreadores. Este tiempo de desarrollo es nuestra
escala de tiempo, es decir, es una escala de tiempo fisiológica
dependiente de la temperatura. Los rastreadores se distribuyeron
más o menos uniformemente alrededor del árbol colocando
muchos limones, cada uno con numerosas hembras productoras de
rastreadores, en ramitas por todo el árbol y moviendo los limones
cada dos días. Luego tomamos muestras de todos los árboles
enjaulados y también, por lo general, de diez árboles de control (sin
jaulas) en la arboleda. No hubo efectos del enjaulamiento.
Tomamos muestras con mayor frecuencia en el tercer experimento,
por lo que presentamos los resultados de este experimento.
Había cuatro árboles de brotes en el experimento. Hay
dos resultados sorprendentes (Fig.3). Primero,Afitis redujo
los brotes con una velocidad asombrosa: las densidades de
los brotes fueron casi las mismas que la densidad de
control solo 2 meses (es decir, menos de una escala
123
300 Popul Ecol (2006) 48: 297–305

60 Mecanismos de prueba: comparación de experimento y

Escala añadida Escala total modelo
50

40 Árboles de brotes
árboles de control El modelo es una simulación día a día que realiza un
30
seguimiento de muchos detalles. Por ejemplo, reconoce
20 una docena de etapas de escala, cómo son tratadas cuando
10 se encuentran con una mujerafitis,y realiza un seguimiento
0 de sus edades fisiológicas. Para cada etapa de escala que se
Número / 100cm2

puede parasitar, el modelo sigue si cada una de ellas ha

4 JuvenilAfitis
2 que hemos descubierto. por ejemplo, un Afitises más
0
0.6 AdultoAfitis
0.4
0.2
0 día) se calcularon a partir de extensos datos de laboratorio.
0 1 2 3
Tiempo de desarrollo de escala
M.J. j A HIJO mamá
Mes
Fig. 3Densidades medias en cuatro árboles de brote y diez árboles de
control durante cinco tiempos de desarrollo de escala,
aproximadamente 16 meses. El desarrollo está determinado por la
temperatura, y la escala roja tarda aproximadamente tres veces más (en
grados-día) en desarrollarse desde un rastreador hasta un adulto
reproductivo.Afitis. De Murdoch et al. (2005)
tiempo de desarrollo) después de que dejamos de agregar
escala, y eran literalmente indistinguibles antes de que pasara
otro tiempo de desarrollo de escala.
En segundo lugar, la interacción es el epítome de la
estabilidad dinámica: tanto la escala como laAfitislas
poblaciones regresan precisamente a las densidades de
control, de nuevo sorprendentemente rápido, y luego hay poca
variación en la densidad.
La población local deAfitisen cada árbol controló el brote
aumentando rápidamente en respuesta (Fig.3). ElAfitislas
poblaciones pudieron aumentar aproximadamente 100 veces,
desde la densidad inicial hasta la máxima, en
aproximadamente una escala de tiempo de desarrollo. Casi
igualmente clave fue la muy rápida disminución deAfitis
densidad después de la supresión del brote; esto se ve más
claramente en el adultoafitis,cuyas densidades se estimaron
cada pocos días (Fig.3). Sospechamos que esta rápida
disminución impidióAfitisde la sobreexplotación de la población
de escamas, lo que probablemente habría inducido fuertes
fluctuaciones en la densidad.
sido parasitada y cuántas veces y las etapas del parasitoide
inmaduro que contienen. Incluye todos los mecanismos
probable que la hembra con pocos huevos maduros se
alimente de una escama encontrada (obteniendo así
nutrientes para el desarrollo futuro del huevo) que
parasitándola (Collier et al.1994).
El modelo se parametrizó de forma totalmente
independiente del experimento que iba a predecir. Por
ejemplo, dado que la escala no está limitada por alimentos en
el campo, su tasa de desarrollo (y la deAfitis)depende de la
temperatura, y todas las duraciones de las etapas (en grados-
4 5
Nuevamente, elAfitisEl área de búsqueda se estimó en otros
experimentos de campo a partir del conteo del número de
j j A huevos puestos por individuos.Afitispor grado-día [los detalles
se encuentran en un suplemento de (Murdoch et al.2005)].
El modelo predice los resultados experimentales con una
precisión asombrosa (Fig.4). Las predicciones del modelo
están cerca de las densidades experimentales medias y
siempre dentro del rango de densidades observadas en
árboles individuales. La única excepción es la densidad
máxima prevista deAfitisadultos, que es superior a lo
observado, aunque la densidad máxima en uno de los
cuatro árboles estuvo muy cerca del máximo predicho (Fig.4
).
El ajuste del modelo es insensible a cambios modestos en los valores
de los parámetros. Aumentamos y disminuimos los valores de los
parámetros, o conjuntos de parámetros, individualmente en un 10 %. El
ajuste sigue siendo bueno en cualquier caso (Murdoch et al. 2005).
La capacidad del modelo para predecir los datos es la
mejor evidencia que podemos obtener de que contiene los
mecanismos (así como funciones y valores de parámetros
suficientemente precisos) que permitenAfitispara poder
suprimir el brote y estabilizar la interacción. También existe
una buena concordancia entre la dinámica estable a largo
plazo predicha y la densidad de control observada.
Cuando ejecutamos el modelo en ausencia deafitis,muestra que,
después de que se crea el brote, esperaríamos que la escala de
población aumentara aproximadamente exponencialmente, con
una tasa de aumento de aproximadamente tres veces por
desarrollo. Esto corresponde a la mayor tasa de aumento
observada por deBach et al. (1971). Cuando ellos

123
Popul Ecol (2006) 48: 297–305 301

70 de 1/100cm2(la media de control es 0,6), y solo hay fluctuaciones de

Poblaciones de brotes pequeña amplitud inducidas por la estacionalidad. Estos mismos
60 resultados se obtuvieron cuando duplicamos los valores de los
Escala añadida
Número / 100 cm2

siguientes parámetros: fecundidad de escala, Afitistiempo de

50 Escala en vivo
desarrollo, tasas de mortalidad de inmaduros, longevidad de
Predicho
adultos o tasa de ataque por cabeza. Persistían cuando redujimos a
40 Media experimental
la mitad la duración de las etapas de escamas adultas invulnerables
InmaduroAfitis o la velocidad a la que las escamas parasitadas fueron atacadas
30
Predicho nuevamente, y cuando permitimosAfitisobtener hembras solo de la
Media experimental etapa de hospedante más antigua. Persistieron incluso con dos
20
cambios estructurales en el modelo: eliminar el mecanismo de
10 ganancia o mantenerAfitisconstante de longevidad
independientemente de la densidad de la escala.
0

Perspectivas de este estudio

1 Escala añadida

AdultoAfitis Primero, el control de la escala roja parece ser causado por

Predicho
Media experimental
0
0 1 2 3
Tiempo de desarrollo de escala
M.J. j A HIJO mamá
Mes
Figura 4Densidad media de escala (curva continua)yAfitis (curva
punteada)predicho por el modelo y observado en árboles de brotes
(puntos de datos). En cada panel, los rangos de valores observados
están indicados porlíneas verticales.En elpanel superior,el rango se
indica para tres fechas en las que la media observada está más alejada
del valor predicho; en elpanel inferior,el rango se da para la fecha más
cercana al pico previsto en el que se realizaron los recuentos en los
cuatro árboles de brotes. Los valores de los parámetros se estimaron
independientemente del experimento. Modificado de Murdoch et al. (
2005)
roció un árbol con DDT y lo matóafitis,pero no la escama (resistente), la
población de escamas en el árbol aumentó rápidamente. Curiosamente,
se necesitaron más de 3 años para que la densidad de escamas en este
árbol volviera al nivel ambiental después de que la población de
escamas alcanzara su punto máximo, mucho más de lo que ahora
predeciríamos. En retrospectiva, el largo tiempo de respuesta en el
experimento de deBach probablemente fue causado por los efectos
residuales del DDT.
Robustez del modelo
Los resultados generales del modelo son robustos a cambios bastante
sustanciales en los parámetros que esperamos sean importantes en el
control o la estabilidad. Estos resultados generales son: el brote está
controlado de manera efectiva por aproximadamente t=2, es decir, un
tiempo de desarrollo de escala después de que terminaron las adiciones
de escala, la densidad de escala controlada es menor
A. melinosolo. No hubo aumento de depredadores (un
coccinélido y larvas de crisopa) en respuesta a los brotes
experimentales (resultados no publicados). Eliminar el
parasitismo porEncarsia (el segundo parasitoide en el
4 5
sistema) del modelo tiene un efecto insignificante en el
control y la estabilidad. Por lo tanto, no podemos concluir
j j A de su mera presencia que otros enemigos naturales sean
esenciales o útiles para el control.
En segundo lugar, aunque el resultado genérico de control
rápido y satisfactorio es resistente a cambios sustanciales en
los valores de los parámetros y aspectos de la estructura del
modelo, el control y la estabilidad se pierden, por supuesto, si
los cambios son lo suficientemente grandes. Presumimos que
cinco características podrían tener un efecto importante en la
estabilidad y el control. Incluyen: (1) tiempo de desarrollo del
parasitoide corto en relación con el de la plaga, (2) etapas
adultas invulnerables de larga vida de la plaga, (3) ataques de
parasitoide en escala ya parasitada, (4) el mecanismo de
ganancia, y ( 5) la longevidad del parasitoide adulto aumenta a
medida que aumenta la densidad de escamas. De las cinco
características, dos parecen principales. El control efectivo se
pierde cuando el retraso del parasitoide aumenta cuatro veces
(y por lo tanto es 1,4 veces el tiempo de desarrollo de la escala).
En este caso, la supresión del brote se pospone
sustancialmente, la densidad de escala media a largo plazo
aumenta más del triple, y la población de escala muestra
fluctuaciones bastante grandes que, aunque amortiguadas,
persistirían en el mundo real. También se pierde el control, y las
poblaciones muestran grandes fluctuaciones, si la duración de
las etapas invulnerables de la escala adulta se reduce a una
cuarta parte de las duraciones de campo.
Entre las tres características restantes, la más importante
son los ataques a huéspedes ya parasitados, que se están
estabilizando. Pero la estabilidad es menos sensible a las
reducciones en esta tasa: el resultado no cambia mucho

123
302 Popul Ecol (2006) 48: 297–305

cuando la tasa se reduce a una cuarta parte de los valores del
campo. El control y la estabilidad se pierden solo cuando la tasa
se reduce en un 90%. Como se señaló anteriormente, hay poco
efecto cuando el mecanismo de ganancia o la variableAfitis se
elimina la longevidad. Sin embargo, la longevidad variable
aumenta la velocidad a la que se suprime el brote. Además, sin
una longevidad variable, el control se pierde con retrasos más
cortos parasitoide, por lo que estas dos características
interactúan. De hecho, los diversos mecanismos estabilizadores
funcionan juntos para aumentar la solidez del sistema.
La cantidad de supresión de plagas, por supuesto, depende de
la tasa de búsqueda de parasitoide por cabeza (ver también
Murdoch et al.1996a). La tasa de búsqueda, sin embargo, no afecta
la estabilidad.
Aplicación a otras plagas de cóccidos
Es difícil determinar si las ideas de este modelo se aplican a
otros sistemas, porque no hay otros sistemas similares que
se hayan estudiado lo suficiente como para
responder preguntas clave. Por supuesto, cada sistema es
diferente, ya que cada especie es única en cierto modo, como lo
es cada situación de campo. Sin embargo, una fracción
sustancial de otros sistemas en los que la escala se ha
controlado con éxito parece compartir las características
básicas de la escala roja:Afitisinteracción.
Tabulamos información sobre 22 casos de control exitoso de
cóccidos encontrados en Clausen (1978) y complementamos los
resultados con los pocos ejemplos adicionales para los que
encontramos información (Tabla1). Dieciséis casos parecen
compartir cuatro características principales: la interacción es
persistente y quizás estable, el control se atribuye a un solo
parasitoide, la plaga tiene una etapa invulnerable y el tiempo
de desarrollo del enemigo es más corto que el de la plaga. Con
respecto a la última característica, el tiempo de desarrollo del
enemigo suele ser menos de la mitad del tiempo de desarrollo
de la plaga.
La evidencia más débil de la aparente coincidencia de
estos casos con la escala roja-AfitisEl sistema se refiere a si
la dinámica a largo plazo de estas poblaciones es estable. Es
probable que muchos de ellos persistan localmente, y si el
control ha sido satisfactorio durante mucho tiempo

tabla 1Exitoso control biológico de cóccidos

especies de plagas Enemigo natural Lugar Enemigo: plaga Invulnerable

desarrollo clase(s)?
tiempo

A. Ejemplos que aparentemente encajan en el paradigma de la escala

roja CA escala roja Afitis melinus Valles costeros de CA 0.3 Sí
CA escala roja Aphytis lingnanensis Costa de CA 0.3 Sí
Escala amarilla Comperiella bifasciata california del sur 0.8 Sí
Escama roja de Florida Aphytis holoxanthus Israel 0.5 Sí
Escama roja de Florida Aphytis holoxanthus México 0.5 Sí
Escama morada Aphytis lepidosaphes California 0.3 Sí
Escala de Dictyospermum Afitis melinus Grecia 0.5 Sí
Escala de durazno blanco Prospaltella berlesei Italia 0.8 Sí
Escala de durazno blanco Prospaltella berlesei Sudamerica 0.8 Sí
Escama blanda marrón Metaphycus luteolus California <1 Sí
Escala de paja Aphytis maculicornis California 0.3 Sí
Escala de vid (melocotón) Metaphycus timberlakei Australia 0.5 Sí
Escama de lecanio Blastothrix sericea Columbia Británica 0.5 Sí
escala negra Metaphycus helvolus california del sur 0.4 Sí
Escala de cera roja Anicetus beneficus Japón 0.5 Sí
Escala de punta de flecha Coccobius fulvus Japón 0.4 Sí
B. Ejemplos donde se requieren múltiples enemigos
Escala negra complejo parasitoide Muchas areas
Escala citrícola complejo parasitoide california del sur
Escama de aceituna Aphytis maculicornis California
yCoccophagoides utilis
C. Ejemplos de extinción local
Ischnaspis longirostris Escama Chilocorus nigritus Seychelles 1 No
algodonosa Rodolia cardenal California 0.5 No
Escama de coco Crytognatha nodiceps Fiyi 0.8 No
Los casos de las secciones A y B parecen haber persistido durante períodos ecológicamente prolongados; los de la sección C parecen experimentar la extinción en una
pequeña escala espacial

123
Popul Ecol (2006) 48: 297–305
tiempo, es probable que las fluctuaciones hayan sido pequeñas
durante ese período. Desafortunadamente, casi nunca hay
suficientes datos disponibles para determinar si esta inferencia es
correcta.
Curiosamente, en otros tres casos en la Tabla1donde no
existe una clase invulnerable, el control parece haber implicado
al menos la extinción local de la plaga. Hemos visto esto en
cochinillas algodonosas controladas en nuestros huertos de
cítricos porRodolia cardenalis (Mulsant): vimos extinción local (a
nivel de árbol) de la plaga por el escarabajo, pero persistencia
en la arboleda. La escama estalló en algunos de nuestros
árboles enjaulados, y norodoliaestuvieron presentes. Sin
embargo, siempre pudimos controlar el brote rápidamente
recolectando e introduciendorodoliade algunos otros árboles
en la arboleda. Como se discutió en detalle por Dixon (2000), el
tiempo de desarrollo más largo en tres depredadores
coccinélidos en la Tabla1es relativamente corto: el más largo es
igual al de la plaga. Finalmente, en tres casos de la Tabla1existe
evidencia de que se requiere más de una especie de enemigo
natural para el control.
Dos advertencias son importantes. En primer lugar, como se ha
señalado, casi ningún caso se ha estudiado con la suficiente
intensidad como para llegar a conclusiones firmes. Lo mejor que
podemos hacer es una interpretación razonada. En segundo lugar,
en casi todos los casos en los que se ha atribuido el control a un
enemigo natural, suele haber más de un enemigo natural presente.
La pregunta clave es si el control ocurriría solo con el enemigo
"exitoso" presente, como parece ser el caso en la escala roja.
Sistemas localmente fuera de equilibrio: pulgones
Muchos sistemas no se ajustan a las características descritas
anteriormente y, en particular, puede que no haya un equilibrio en
la escala espacial de interés. Una situación intermedia puede
definirse por la dinámica de la metapoblación en la que las
poblaciones en una colección de unidades espaciales de cultivo, por
ejemplo, campos o árboles, pueden estar bien reguladas, pero en la
que la dinámica dentro de cada unidad espacial es inestable o hay
extinción local. Los ejemplos pueden incluir el control de la escama
algodonosa medianterodolia,como se señaló anteriormente,
algunas poblaciones de ácaros y algunas plagas de invernadero
(Walde1991,1994; Walde y Nachman1999). Muchas plagas de
cultivos extensivos temporales parecen estar en el extremo de la
inestabilidad, donde ellos y sus enemigos no persisten ni siquiera
en una colección de unidades de cultivos espaciales. En cambio, la
persistencia requiere que las poblaciones de plagas y enemigos
naturales invadan desde algún otro hábitat cada temporada de
crecimiento, y la plaga puede o no mantenerse por debajo del
umbral económico antes de ser exterminada o reducirse a
cantidades muy bajas cuando el sistema se ve perturbado por la
cosecha. , labranza, etc.
303
Muchas plagas de áfidos parecen ejemplificar estas
últimas condiciones, y no esperamos que las ideas de
nuestro trabajo en escala roja, que surgen en el contexto de
un equilibrio estable espacialmente local, se apliquen allí.
Por ejemplo, debido a que las plagas en cultivos de corta
duración con frecuencia no están presentes en un área
durante todo el año, es probable que los enemigos
naturales generalistas sean más importantes que los
especialistas que dependen completamente de la plaga.
Debido a que las plagas son móviles, los enemigos
generalmente necesitarán entrar y salir del cultivo. Debido
a que la dinámica local no llega a un estado de equilibrio
persistente, es probable que persistan múltiples especies
de enemigos porque no se producirá la exclusión
competitiva local. Debido a que la extinción local de la plaga
es consistente con el control global y la persistencia de
enemigos generalistas,
Desafortunadamente, parece haber pocos ejemplos
de control exitoso de pulgones en cultivos temporales
que puedan analizarse para evaluar estas ideas. Algunos
autores han sugerido que los depredadores generalistas
han logrado un control exitoso con tiempos de
desarrollo más largos que sus presas de áfidos (p. ej.,
capítulos en Niemczyk y Dixon1988), pero parece haber
desacuerdo sobre la validez de tales afirmaciones (AFG
Dixon, comunicación personal). Dixon (2000) señala que
solo 1 de 155 intentos de controlar los áfidos mediante
la introducción de coccinélidos ha tenido un éxito
sustancial.
Sin embargo, hay un ejemplo minuciosamente estudiado
que es consistente con las sugerencias anteriores. Ives y sus
colegas han estudiado el pulgón del guisante (Acyrthrosifon
pisum),una plaga introducida en los campos de alfalfa en
Wisconsin, que está bajo control de una variedad de enemigos
naturales (Cardinale et al.2003; Snyder e Ives2003). Los
enemigos incluyen un parasitoide especialista introducido,
afidio ervi,y una amplia gama de depredadores generalistas
principalmente nativos, incluidos los hemípteros (p. ej.,Nabis
spp. yoriospp.) y escarabajos coccinélidos y carábidos.
Este sistema se ajusta a nuestras expectativas. En
particular, el parasitoide especialista parece ser
relativamente ineficaz y no puede controlar al pulgón por sí
solo. En parte, esto se debe a su tiempo de desarrollo
relativamente largo, que es aproximadamente el doble que
el del pulgón. Los depredadores generalistas son esenciales
para el control, aunque en algunos casos probablemente
disminuyan la eficacia del parasitoide especialista (Snyder e
Ives 2003).
Los generalistas tienen tiempos de desarrollo aún más largos
que las presas, al menos cuatro veces más (B. Cardinale,
comunicación personal). Sus densidades de adultos se determinan
principalmente en otras partes del hábitat, alimentación-
123
304
ing en otra presa. Ejercen el control moviéndose a los campos
de alfalfa y alimentándose allí y produciendo larvas
depredadoras, que pueden no completar su desarrollo antes de
la cosecha. La mayoría de los generalistas probablemente
comen todas las etapas de los pulgones; no hay una etapa
invulnerable. En los campos de alfalfa, sin embargo, las
interacciones depredador-presa no se automantienen.
Durante mucho tiempo se ha sabido que múltiples
enemigos coexisten en varios casos exitosos de control de
plagas en cultivos temporales en general (por ejemplo,
Schellhorn y Andow1999), aunque también se ha observado
que los depredadores generalistas pueden reducir la eficacia
de otros enemigos (Rosenheim et al.1995). Sin embargo, vimos
en escala roja que la presencia de múltiples especies no
significa que sean necesarias o efectivas. Un resultado valioso
de los estudios del pulgón del guisante en la alfalfa realizados
por Ives y sus colegas es la demostración de que los enemigos
naturales múltiples son, de hecho, esenciales. Tremblay y
Pennacchio (1988) sugieren que tal control es común en la
alfalfa.
Conclusión
El punto principal que nos gustaría enfatizar es que cualquier teoría
útil o conjunto de ideas para el control biológico de plagas de
insectos debe reconocer que los cultivos, las plagas y los enemigos
se dividen en varias clases dinámicamente diferentes que influyen
fuertemente en el tipo probable de control que se puede lograr.
Una gran diferencia es entre los ambientes de cultivo que permiten
interacciones localmente persistentes, tal vez incluso estables, y
aquellos que no pueden soportar el equilibrio o tal vez incluso
interacciones persistentes.
Este punto se ha hecho antes (Ehler y Miller 1978; Murdoch
et al.1985). Pero sus implicaciones para las propiedades clave
de los posibles enemigos naturales no se han enfatizado
mucho. Perspectivas de la escala roja-Afitis El sistema y la teoría
que ha estimulado muestran cierta promesa de tener una
aplicación más amplia. Pero es poco probable que las
propiedades clave de los agentes exitosos en tales dinámicas
centradas en el equilibrio sirvan como guías útiles para el
control exitoso en condiciones de no equilibrio frecuentemente
interrumpidas y, de hecho, pueden engañarnos por completo.
Finalmente, necesitamos muchos más estudios de casos
reales de control biológico exitoso en diferentes tipos de
cultivos. Igualmente, creemos que se necesita más teoría para
los sistemas que no están en equilibrio localmente. Aunque se
han realizado algunos trabajos (p. ej., Murdoch et al.1985; Ives
y Settle1997), es sólo un comienzo.
Expresiones de gratitudEsta investigación fue apoyada por subvenciones NSF
DEB9629316 y DEB0089515, y la Iniciativa Nacional de Investigación
123
Popul Ecol (2006) 48: 297–305
tivo del Servicio de Extensión, Educación e Investigación del Estado
Cooperativo del USDA, concesión 98-35302-6877. Agradecemos a John
Latto y Matt Daugherty por sus valiosos comentarios, a Roger Nisbet y
Katriona Shea por interactuar en un modelo anterior y al Distrito Escolar
Unificado de Fillmore por acceder al sitio de estudio en la granja de la
escuela secundaria de Fillmore.
Referencias
Cardinale BJ, Harvey CT, Gross K, Ives AR (2003) Biodiversidad
y biocontrol: impactos emergentes de un conjunto de múltiples
enemigos en la supresión de plagas y el rendimiento de cultivos en un
agroecosistema. Ecol Lett 6: 857–865
Clausen CP (1978) Parásitos introducidos y depredadores de
plagas de artrópodos y malas hierbas: una revisión mundial,
manual agrícola no. 480. Servicio de Investigación Agrícola,
Departamento de Agricultura de los Estados Unidos, Washington,
DC Collier TR, Murdoch WW, Nisbet RM (1994) Egg load and the
decisión de hospedar-alimentarse en el parasitoide,Aphytis
melinus. J Anim Ecol 63:299–306
Crowley PH (1981) Dispersión y estabilidad de depredador-presa
interacciones. Am Nat 118: 673–701
deBach P, Rosen D, Kennett CE (1971) Control biológico de
coccidios por enemigos naturales introducidos. En: Huffaker CB
(eds) Control biológico. Plenum Press, Nueva York, págs. 165–194
Dixon AFG (2000) Dinámica depredador-presa de insectos: mariquita
escarabajos y control biológico. Prensa de la Universidad de Cambridge,
Cambridge
Ehler LE, Miller JC (1978) Control biológico en ag-
roecosistemas. Entomófaga 23:207–212
Huffaker CB (1971) Control biológico. Plenum Press, New York Ives
AR, Settle WH (1997) Dinámica de metapoblaciones y plagas
control en los sistemas agrícolas. Am Nat 149:220–246
Murdoch WW, Briggs CJ, Nisbet RM (1996a) Competitive dis-
colocación y control biológico en parasitoides: un modelo. Am
Nat 148: 807–826
Murdoch WW, Briggs CJ, Nisbet RM (2003) Recursos del consumidor
dinámica: monografías en biología de poblaciones. Prensa de la Universidad
de Princeton, Princeton, Nueva Jersey
Murdoch WW, Briggs CJ, Swarbrick S (2005) Supresión del huésped
y estabilidad en un sistema parasitoide-huésped: demostración
experimental. Ciencia 309: 610–613
Murdoch WW, Chesson J, Chesson PL (1985) Control biológico
en teoría y práctica. Am Nat 125:344–366
Murdoch WW, Suerte RF, Swarbrick SL, Walde S, Yu DS, Reeve
JD (1995) Regulación de una población de insectos bajo control
biológico. Ecología 76:206–217
Murdoch WW, Nisbet RM, Gurney WSC, Reeve JD (1987) Un
clase de edad invulnerable y estabilidad en modelos de parasitoide-
huésped diferencial de retraso. Am Nat 129:263–282
Murdoch WW, Nisbet RM, Luck RF, Godfray HJC, Camilla
WSC (1992) Asignación de sexo selectiva por tamaño y alimentación del
huésped en un modelo de huésped parasitoide. J Anim Ecol 61:533–541
Murdoch WW, Oaten A (1975) Depredación y población esta-
habilidad Adv Ecol Res 9:1–131
Murdoch WW, Swarbrick SL, Luck RF, Walde S, Yu DS (1996b)
Dinámica de refugios y dinámica de metapoblaciones: una prueba
experimental. Am Nat 147: 424–444
Niemczyk E, Dixon AFG (1988) Ecología y efectividad de
afidófago SPB Academic Publishing, La Haya Reeve JD
(1988) Variabilidad ambiental, migración y
persistencia en sistemas huésped-parasitoide. Am Nat 132: 810–
836
Popul Ecol (2006) 48: 297–305
Rosenheim JA, Kaya HK, Ehler LE, Marois JJ, Jaffee BA
(1995) Depredación intragremial entre agentes de control
biológico: teoría y evidencia. Control biológico 5:303–335
Schellhorn NA, Andow DA (1999) Canibalismo e interespecífico
depredación: papel del comportamiento de oviposición. Ecol Appl
9:418–428 Snyder WE, Ives AR (2003) Interacciones entre especialistas y
enemigos naturales generalistas: parasitoides, depredadores y biocontrol del
pulgón del guisante. Ecología 84:91–107
Tremblay E, Pennacchio F (1988) Tendencias de la población de
pulgones y sus principales enemigos naturales en un ecosistema
de alfalfa en el sur de Italia. En: Niemczyk E, Dixon AFG (eds)
305
Ecología y eficacia de aphidophaga. SPB Academic
Publishing, La Haya, págs. 261–265
Walde SJ (1991) Dinámica de parches de una población de ácaros fitófagos.
ulación: efecto del número de subpoblaciones. Ecología 72:
1591–1598
Walde SJ (1994) La inmigración y la dinámica de un depredador-presa
interacción en el control biológico. J Anim Ecol 63:337–346 Walde SJ,
Nachman GN (1999) Dinámica de estructuras espacialmente estructuradas
poblaciones de ácaros. En: Hawkins BA, Cornell HV (eds)
Enfoques teóricos del control biológico. Prensa de la
Universidad de Cambridge, Cambridge, págs. 163–189
123