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Animal(2016),10:3,págs. 468–477 © The Animal Consortium 2015 animal

doi:10.1017/S1751731115002062

Prácticas de manejo de terneros y asociaciones con morbilidad y mortalidad

a nivel de rebaño en operaciones de carne de vaca y ternero

CF Murray1a, LJ Fick1, EA Pajor1, HW Barkema1, MD Jelinski2y MC Windeyer1†

1Departamento de Sanidad Animal de Producción, Facultad de Medicina Veterinaria, Universidad de Calgary, 3330 Hospital Drive NW, Calgary, T2N 4N1 Alberta, Canadá;
2Departamento de Ciencias Clínicas de Grandes Animales, Western College of Veterinary Medicine, University of Saskatchewan, 52 Campus Drive, Saskatoon,
S7N 5B4 Saskatchewan, Canadá

(Recibido el 30 de enero de 2015; Aceptado el 25 de agosto de 2015; Publicado por primera vez en línea el 22 de octubre de 2015)

El objetivo de este estudio fue investigar las prácticas de manejo de terneros en operaciones de cría de vacas y terneros y determinar las asociaciones con la morbilidad y mortalidad a nivel de rebaño de terneros antes del destete. Se

administró una encuesta de 40 preguntas sobre prácticas de manejo, morbilidad y mortalidad a los productores de vacas y terneros mediante la distribución de encuestas en papel y la circulación de un enlace en línea a través de varios

medios. Un total de 267 productores completaron la encuesta. Los datos se analizaron con estadística descriptiva y modelos de regresión lineal multivariable. El riesgo promedio de tratamiento a nivel de rebaño para la diarrea de

terneros antes del destete (PCD) y la enfermedad respiratoria bovina (BRD) fue de 4.9% y 3.0%, respectivamente. La mortalidad promedio a nivel de rebaño dentro de las primeras 24 h de vida (mortinatos), de 1 a 7 días y de 7 días al

destete fue de 2,3 %, 1,1 % y 1,4 %, respectivamente. Las operaciones que nunca intervinieron en el parto tuvieron un 4,7% más de PCD que las que lo hicieron ocasionalmente. En las operaciones que utilizaron pequeñas bandas de

elastrador para la castración, la PCD fue un 1,9% superior a las que utilizaron otros métodos. Por cada aumento de 100 vacas en el tamaño del rebaño, BRD disminuyó en un 1,1 %. La asociación entre BRD y PCD varió según el momento

en que comenzó la temporada de parto. Las operaciones que utilizaron calostro congelado fuera de la granja tuvieron un aumento del 1,1 % en las muertes fetales. Las operaciones que verificaron que un ternero había amamantado

tuvieron un 0,7% menos de mortalidad de 1 a 7 días de edad. Aquellos que intervinieron cuando el calostro era anormal o que usaron pequeñas bandas elastradoras para la castración tuvieron 1,9% y 1,4% más de mortalidad durante el

1 Por cada aumento de 100 vacas en el tamaño del rebaño, BRD disminuyó en un 1,1 %. La asociación entre BRD y PCD varió según el momento en que comenzó la temporada de parto. Las operaciones que utilizaron calostro congelado

fuera de la granja tuvieron un aumento del 1,1 % en las muertes fetales. Las operaciones que verificaron que un ternero había amamantado tuvieron un 0,7% menos de mortalidad de 1 a 7 días de edad. Aquellos que intervinieron

cuando el calostro era anormal o que usaron pequeñas bandas elastradoras para la castración tuvieron 1,9% y 1,4% más de mortalidad durante el 1 Por cada aumento de 100 vacas en el tamaño del rebaño, BRD disminuyó en un 1,1 %.

La asociación entre BRD y PCD varió según el momento en que comenzó la temporada de parto. Las operaciones que utilizaron calostro congelado fuera de la granja tuvieron un aumento del 1,1 % en las muertes fetales. Las operaciones

que verificaron que un ternero había amamantado tuvieron un 0,7% menos de mortalidad de 1 a 7 días de edad. Aquellos que intervinieron cuando el calostro era anormal o que usaron pequeñas bandas elastradoras para la castración

tuvieron 1,9% y 1,4% más de mortalidad durante el 1callesemana de vida, respectivamente, en comparación con otras operaciones. La mortalidad desde los 7 días hasta el destete fue un 0,7% menor cuando la temporada de parto

comenzó en abril en comparación con enero o febrero y fue mayor en un 1,0% por cada semana adicional de la temporada de parto. Las operaciones que intervinieron con consumo de calostro para parto asistido tuvieron menor

mortalidad a partir de los 7 días al destete en un 0,8% en comparación con las que no lo hicieron. Por cada 1,0% de aumento en BRD, la mortalidad desde los 7 días hasta el destete aumentó en un 1,0%. Los mortinatos y la mortalidad

desde los 7 días hasta el destete disminuyeron de forma no lineal con el tamaño del rebaño. Los factores relacionados con la temporada de parto, el tamaño del rebaño, las intervenciones en el parto, el manejo del calostro y la

castración afectaron la morbilidad y la mortalidad a nivel del rebaño. Sin embargo, el tamaño del efecto fue generalmente pequeño y la causalidad no se puede determinar con un diseño de estudio transversal.

Palabras clave:bovinos de carne, parto, calostro, morbilidad, mortalidad

Trascendencia sobre la salud y la supervivencia de los terneros de carne. Ampliar el

conocimiento de los factores de riesgo asociados con la morbilidad y
La morbilidad y la mortalidad en los terneros de carne continúan afectando
mortalidad de los terneros ayudará en el desarrollo de recomendaciones de
las operaciones de carne de res en todo el mundo y pueden estar asociadas
manejo basadas en evidencia y podría tener implicaciones sustanciales para
con pérdidas económicas significativas. Mejorar la gestión de la salud,
mejorar la eficiencia de la producción de carne.
incluida la intervención en el parto, la administración de calostro y otras
prácticas comunes, podría aumentar la salud y la supervivencia de los
terneros, mejorando así el bienestar y el rendimiento de los animales. Sin Introducción
embargo, hay investigaciones actuales limitadas que investigan prácticas de
La producción de carne de res en Canadá se divide en gran medida en dos sectores:
manejo específicas en el campo y su influencia.
operaciones de manejo extensivo de vacas y terneros y corrales de engorde de
manejo intensivo. La morbilidad y la mortalidad antes del destete continúan siendo
aDirección actual: Nutreco Canada Inc., 150 Research Lane, Suite 200, Guelph,
Ontario, Canadá. los principales problemas de preocupación para las operaciones de vacas y terneros,
†Correo electrónico: c.windeyer@ucalgary.ca lo que genera pérdidas económicas para la industria de la carne.

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La mortalidad de los terneros puede llegar al 13%, de los cuales la
mayoría son mortinatos (Pattersony otros., 1987; Wallner, 2001). Un
estudio de Sanderson y Dargatz (2000) estimó una morbilidad media del
5,8 % antes del destete en rebaños de carne de EE. UU. La diarrea de
terneros antes del destete (PCD) puede afectar entre el 2,4 % y el 36 %
de los terneros de carne, y la enfermedad respiratoria bovina (BRD)
puede afectar entre el 3 % y el 11 % (Acresy otros., 1977; Snowdery otros
., 2005; Hanzliceky otros., 2013; Waldnery otros., 2013). La morbilidad en
los terneros tiene impactos significativos en la ganancia diaria promedio
y la eficiencia productiva del animal (Smith, 1998).
En Canadá, el tamaño promedio del rebaño de carne aumentó en
casi un 50 % de 105 vacas y terneros en 1996 a 149 en 2011, mientras
que el número de operaciones de vacas y terneros se redujo de 142 157
a 85 890 en el mismo período (Statistics Canada, 2012). ). A medida que
las operaciones de carne de res se consolidan y crecen, las prácticas de
manejo en una operación dada tienen la capacidad de impactar a un
mayor número de animales. Las prácticas de manejo en Canadá siguen
un patrón estacional típico: los terneros generalmente nacen a fines del
invierno o principios de la primavera, las parejas de vacas y terneros se
colocan en grandes praderas durante el verano y las vacas son criadas
naturalmente por toros durante ese tiempo, y los terneros son
destetados de la vaca en el otoño y vendida ya sea a una operación de
fondo (alimentada con niveles moderados de nutrición) o a un corral de
engorde (alimentada con niveles altos de nutrición).
Con el cambio en el tamaño y el número de rebaños, la investigación
que puede informar este sistema de gestión se vuelve más importante
para garantizar que las pautas de mejores prácticas se desarrollen de
manera adecuada. Sin embargo, hay pocos datos actuales sobre las
prácticas de manejo en la granja en las operaciones de cría de vacas en
el oeste de Canadá y sus efectos en la salud y supervivencia de las crías.
Los estudios publicados anteriormente están desactualizados (Radostits
y Acres, 1980; Schumanny otros., 1990), centrado en enfermedades
específicas (Hanzliceky otros., 2013) o se realizaron en áreas que utilizan
diferentes sistemas de gestión (Dutily otros., 1999). Por lo tanto, los
objetivos de este estudio fueron investigar las prácticas actuales de
manejo de terneros en las operaciones de cría de vacas en el oeste de
Canadá y determinar su asociación con la morbilidad y mortalidad a
nivel de hato.
material y métodos
Reclutamiento y cuestionario
Entre mayo y diciembre de 2013, se distribuyó una encuesta de 40
preguntas sobre prácticas de gestión de la salud, morbilidad y
mortalidad entre los productores de vacas y terneros de la provincia
canadiense de Alberta. La encuesta se desarrolló en consulta con
veterinarios experimentados y líderes de la industria. Inicialmente, una
encuesta piloto (norte= 17) fue enviado a los delegados regionales de la
asociación provincial de productores de carne vacuna. La encuesta fue
luego revisada para una circulación más amplia. Se utilizó un enfoque
múltiple, que involucró reuniones de productores, prácticas veterinarias
y lugares en línea para reclutar participantes. Se distribuyeron copias en
papel de la encuesta a los productores de vacas y terneros que
asistieron a varias reuniones de productores y una conferencia. Para
ayudar con la distribución de la encuesta, se utilizó el directorio de
clínicas veterinarias provinciales para contactar a las clínicas veterinarias
que atienden a los productores de vacas y terneros. Ocho
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Encuesta de manejo de terneros
prácticas enviaron encuestas por correo a sus clientes. También se
distribuyó un enlace a una versión en línea de la encuesta a través de
postales, redes sociales y sitios web en línea, y artículos en revistas
enfocadas en productores.
Las preguntas de la encuesta se centraron en temas sospechosos de ser relevantes como
factores de riesgo de morbilidad y mortalidad debido a su asociación con el dolor y el estrés, o
porque se sabe que afectan la salud o la supervivencia de los terneros. Se hicieron esfuerzos para
mantener la encuesta corta para maximizar la tasa de respuesta. La encuesta indagó sobre las
siguientes prácticas de manejo perinatal: las fechas de inicio y finalización de la temporada de parto;
frecuencia y momento de la intervención de parto; cuidado del ternero recién nacido, incluidas
técnicas de reanimación y manejo del dolor; y prácticas de manejo del calostro. También incluyó
preguntas sobre el manejo previo al destete, como los métodos y el momento de la castración, la
desparasitación y el preacondicionamiento de los terneros. Como parámetros de resultado, Se pidió
a los productores que estimaran el riesgo de tratamiento para PCD y BRD a nivel de rebaño durante
la temporada de parto anterior (expresado como la fracción del número de terneros tratados por el
número de terneros), así como la proporción de terneros que nacieron muertos, nacido vivo que
murió en las primeras 24 h, murió entre 1 y 7 días después del nacimiento, y murió entre 7 días y el
destete durante la temporada de parto 2013 (expresado como una fracción del número de terneros
muertos por el número de vacas por parto). ). La encuesta fue aprobada por la Junta de Ética de
Investigación de Facultades Conjuntas de la Universidad de Calgary (REB13-0263) y está disponible a
pedido. y murió entre los 7 días y el destete durante la temporada de parto de 2013 (expresado como
una fracción del número de terneros muertos por el número de vacas por parir). La encuesta fue
aprobada por la Junta de Ética de Investigación de Facultades Conjuntas de la Universidad de Calgary
(REB13-0263) y está disponible a pedido. y murió entre los 7 días y el destete durante la temporada
de parto de 2013 (expresado como una fracción del número de terneros muertos por el número de
vacas por parir). La encuesta fue aprobada por la Junta de Ética de Investigación de Facultades
Conjuntas de la Universidad de Calgary (REB13-0263) y está disponible a pedido.
Análisis estadístico
Los datos se ingresaron en Microsoft Excel (Microsoft, Redmond,
WA, EE. UU.) y se exportaron a Stata-SE 13.0 (StataCorp, College
Station, TX, EE. UU.) para el análisis estadístico. Todas las variables
fueron examinadas con estadísticas descriptivas para la limpieza de
datos y para determinar sus distribuciones. Para cada variable
categórica, se eligió una categoría de referencia basada en la
interpretación biológica y el tamaño de la muestra. La asociación
entre las prácticas de manejo y las variables de resultado se
determinó mediante modelos de regresión lineal multivariable. Los
resultados a nivel de hato incluyeron el riesgo de tratamiento a
nivel de hato para PCD y BRD, muerte fetal (muerte al nacer o
dentro de las primeras 24 h de vida), terneros nacidos vivos que
murieron de 1 a 7 días después del nacimiento y terneros que
vivieron hasta 7 días pero murieron antes del destete . Todas las
variables de resultado se redondearon al 0 más cercano.
Todas las variables explicativas se examinaron en busca de
asociaciones incondicionales con la variable de resultado en análisis
de regresión lineal univariable. Cualquier variable explicativa que se
asoció con el resultado mediante un corte liberal (PAG< 0,20) se
consideraron para su inclusión en el modelo multivariable. Se
calcularon los coeficientes de correlación de Spearman para todas
las variables explicativas consideradas para su inclusión. Si el
coeficiente de correlación era >0,8, solo se incluía en el proceso de
construcción del modelo multivariable la variable que tenía más
sentido biológico o la que menos observaciones faltaban. La
linealidad se evaluó gráficamente entre las variables explicativas
continuas y el resultado usando localmente
469
 Murray, Fick, Pajor, Barkema, Jelinski y Windeyer
regresión ponderada. Si la relación no era lineal, se probaron las
transformaciones cuadrática, logarítmica y de raíz cuadrada de la
variable explicativa. Si ninguno mejoraba la linealidad, se
categorizaba la variable. Se construyeron modelos y se evaluó la
confusión mediante la eliminación hacia atrás. La confusión se
definió como un cambio >25% en los coeficientes de las restantes
variables significativas. Se probaron los términos de interacción
biológicamente apropiados. Significativo (PAG< 0,05) los efectos de
interacción se evaluaron gráficamente. Las variables explicativas se
incluyeron en el modelo final siPAG< 0.05, o si fueran una variable
de confusión o parte de un término de interacción significativa.
Los modelos multivariables finales se evaluaron mediante una
prueba de Cook-Weisberg y trazando los residuos estandarizados frente
al valor predicho para evaluar la homocedasticidad. Se realizó una
prueba de Shapiro-Wilk sobre los residuos estandarizados con una
prueba no significativa (PAG⩾0,05) para evaluar la normalidad. Los
residuos estandarizados se examinaron gráficamente para buscar
valores atípicos y observaciones con alto apalancamiento. Las
observaciones influyentes se identificaron mediante el examen gráfico
de la distancia de Cook, DFITS y DFBETAS. Se examinaron los valores
atípicos y las observaciones influyentes en busca de errores de registro
y para ver si su eliminación resultó en un cambio en la interpretación de
los modelos.
Resultados
Resultados descriptivos
Descripción de los rebaños. Los encuestados incluyeron 267
productores de vacas y terneros. Sin embargo, no todos los
productores completaron la encuesta en su totalidad, lo que limita
el tamaño real de la muestra en los modelos multivariables. Un
total de 20 encuestados no indicaron un código postal, por lo que
no se pudo determinar la ubicación geográfica. De los 247
productores que indicaron un código postal, 237 (96%) eran de
Alberta, y los 10 restantes de otras provincias del centro y oeste de
Canadá (4%). La distribución geográfica de los encuestados se
muestra en la Figura complementaria S1. El tamaño medio del
rebaño fue de 135 vacas, con un rango de tres a 1700 vacas.
Manejo de partos. Apenas el 10% de los productores comenzaron a parir
en enero, mientras que el 19,5% lo hicieron en febrero, el 36,7% en
marzo, el 26,3% en abril, el 7,2% en mayo y el 0,4% en junio. En todas las
operaciones, la duración promedio de la temporada de parto fue de 79
días (mediana: 70; IC del 95 %: 73,8 a 83,8). Más de la mitad de los
productores (52 %) rara vez intervinieron durante el parto y llamaron a
un veterinario para que los ayudara solo si no podían corregir un
problema por sí mismos (65 %). Casi el 60% de los productores
informaron que suspendían a los recién nacidos por las patas traseras
para el drenaje de líquidos. Solo el 13% de los productores administró
analgésicos al ternero después del parto y el 15% a la vaca. Un poco más
de la mitad (53%) administró inyecciones de vitaminas y/o minerales al
ternero. Las prácticas de manejo de partos se describen en la Tabla
complementaria S1.
Manejo del calostro. La mayoría de los productores reportaron
verificar si un ternero recibía calostro observando si mamaba
(87%) e intervinieron cuando percibieron que no lo hacía.
470
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chupar lo suficiente (86%). La mayoría (69%) de los productores eligieron
el calostro fresco de la madre como su primera opción para alimentar al
ternero si era necesaria una intervención. Sin embargo, casi el 13 %
eligió el sustituto de calostro. Las prácticas de manejo del calostro se
resumen en la Tabla complementaria S2.
Otra gestión. Casi todos los productores (99%) castraron a sus
terneros. Sin embargo, solo el 4% de los productores informaron
haber usado analgésicos en la castración. La mediana de edad a la
castración con cada método fue de 1,3 días de edad (IC del 95 %:
4,8 a 9,3) para la banda de elastrador pequeña, 2 meses (IC del 95
%: 2,0 a 2,7) para el bisturí de castración quirúrgica, 2,8 meses (IC
del 95 %: 2,3 a 4,5) para pinza Burdizzo y 4 meses (IC 95%: 2,6 a
11,4) para Callicrate grande™banda.
Un gran porcentaje (91%) de los encuestados usó antiparasitarios en
vacas, mientras que solo el 69% los usó en terneros. Tanto para vacas
como para terneros, los antiparasitarios se usaron más comúnmente en
el otoño (59% y 52%, respectivamente).
Más del 65% de los productores reportaron preacondicionamiento
de sus terneros antes de la venta. Sin embargo, la mayoría (90%) de
estos eran rebaños que se vacunaron previamente en la primavera. De
los encuestados que indicaron no precondicionamiento, el 45% lo
consideraría en el futuro si hubiera ciertos incentivos o cambios en su
operación. Las prácticas de manejo distintas del parto y el calostro se
describen en la Tabla complementaria S3.
Morbilidad y mortalidad antes del destete
DCP. El riesgo medio de tratamiento a nivel de rebaño para la diarrea de los
terneros antes del destete fue del 4,9 % (IC del 95 %: 3,9 a 6,0). Operaciones que
nunca intervinieron en el parto (norte= 2) tenían un 4,7 % más de riesgo de PCD en
el tratamiento a nivel de rebaño que los que lo hacían ocasionalmente (PAG= 0,04).
En las operaciones que utilizaron pequeñas bandas de elastrador para la castración,
el riesgo de PCD en el tratamiento a nivel de rebaño fue un 1,9 % más alto que en
aquellos que utilizaron otros métodos (PAG= 0,002). Por cada aumento del 1 % en el
riesgo de tratamiento de BRD a nivel de rebaño, el riesgo de tratamiento de PCD a
nivel de rebaño aumentó en un 1,0 % (PAG= 0,001) (Cuadro 1).
BRD. El riesgo medio de tratamiento a nivel de rebaño para la enfermedad
respiratoria bovina fue del 3,0 % (IC del 95 %: 2,1 a 3,8). Por cada aumento de
100 vacas en el tamaño del rebaño, el riesgo de tratamiento de BRD a nivel
del rebaño disminuyó en un 1,1% (PAG= 0,02). El riesgo de tratamiento de
BRD a nivel de hato estuvo influenciado por una interacción entre el mes en
que comenzó la temporada de partos y el riesgo de tratamiento de PCD a
nivel de hato (Tabla 2). Hubo una asociación no lineal positiva y significativa
entre el riesgo de tratamiento a nivel de hato de BRD con el riesgo de
tratamiento a nivel de hato de PCD en operaciones que comenzaron a parir
en marzo (PAG= 0,004), y mayo o junio (PAG= 0,006), en comparación con los
rebaños que inician la época de parto en enero o febrero (Figura 1). La
interacción no fue significativa (PAG= 0,1) para el mes de abril en comparación
con enero o febrero (Cuadro 2).
Nacimiento de un niño muerto. La incidencia media a nivel de rebaño de
mortinatos fue del 2,3 % (IC del 95 %: 2,0 a 2,6). Los rebaños que alimentaron
a sus terneros con calostro congelado de una fuente distinta a sus vacas,
como las vacas de un amigo o vecino, tuvieron un 1,1 % más de incidencia de
mortinatos a nivel del rebaño (PAG= 0,005) en comparación con los que no
(Tabla 3). La incidencia a nivel de rebaño de muerte fetal
 Encuesta de manejo de terneros

tabla 1Modelo final de regresión lineal multivariable que evalúa las variables explicativas para el riesgo de tratamiento a nivel de rebaño de diarrea en terneros antes del destete en terneros de
carne en operaciones vaca-ternero (norte= 152)

IC del 95 %

Diarrea predestete de terneros (transformación Ln) norte Coeficiente Límite inferior Límite superior Cambio en el riesgo de tratamiento (%) Significado

Frecuencia de intervención al parto

Siempre 1 − 0,30 − 2,40 1.80 – ns
Frecuentemente 5 0.11 − 0,85 1.06 – ns
Ocasionalmente 77 Árbitro – – – –
Casi nunca 67 0.15 − 0,20 0.49 – ns
Nunca 2 1.55 0.07 3.03 + 4.7 *
Riesgo de tratamiento a nivel de rebaño de BRD 152 0.04 0.02 0.06 + 1.0 ***
Castración por banda elastradora pequeña

Sí 118 0,64 0.23 1.05 + 1.9 **

No 34 Árbitro – – – –
IC = intervalo de confianza; BRD = enfermedad respiratoria bovina; Ref = categoría referente; Ns = no significativo.
*PAG<0,05, **PAG<0.01, ***PAG< 0,001.

Tabla 2Modelo final de regresión lineal multivariable para el riesgo de enfermedad respiratoria bovina a nivel de hato en terneros de carne antes del destete en operaciones de
vacas y terneros (norte= 142)

IC del 95 %

Enfermedad respiratoria bovina Cambio en el tratamiento

(transformación Ln) norte Coeficiente Límite inferior Limite superior riesgo (%) Significado

Número de vacas en edad reproductiva en el hato 142 − 0,0008 − 0,002 − 0,0001 − 1,1a *
Mes en que comenzó el parto
Enero febrero 49 Árbitro – – – –
Marzo 60 − 0,90 − 1,32 − 0,47 – –
Abril 28 − 1,18 1.69 − 0,67 – –
Mayo Junio 5 − 1,78 − 2,94 − 6.20 – –
Riesgo de tratamiento a nivel de 142 − 0,01 0.05 0.02 – –
rebaño de PCD Interacción: mes y PCD
Enero febrero×DCP 49 Árbitro – – – –
Marzo×DCP 60 0.06 0.02 0.10 – **
Abril×DCP 28 0.04 − 0,01 0.10 – ns
Mayo Junio×DCP 5 0.31 0.09 0,53 – **
IC = intervalo de confianza; PCD = diarrea del ternero predestete; Ref = categoría referente; Ns = no significativo.
aPor cada 100 vacas adicionales.

*PAG<0,05, **PAG<0.01.

disminuyó a medida que el número de vacas aumentó de manera
no lineal (PAG= 0.004) (Figura 2).
Mortalidad de 1 a 7 días. De 1 a 7 días de edad, la incidencia media de
mortalidad a nivel de hato fue del 1,1 % (IC del 95 %: 0,9 a 1,3). Las
operaciones que verificaron que un ternero había amamantado
observando la plenitud de las ubres de las vacas tuvieron una
mortalidad 0.7% menor de 1 a 7 días de edad (PAG= 0,01) en
comparación con los que no lo hicieron. Los que intervinieron cuando se
notó que el calostro era anormal (PAG= 0,001), o que utilizaban
pequeñas bandas elastradoras para la castración (PAG= 0.02) tuvo 1.9%
y 1.4% mayor mortalidad durante el 1callesemana de vida,
respectivamente, en comparación con otras operaciones (Tabla 4).
0,7% cuando la temporada de parto comenzó en abril en comparación
con enero o febrero (PAG= 0,02), y fue superior en un 1,4% por cada
semana adicional de la temporada de parto (PAG= 0,007). Las
operaciones que intervinieron rutinariamente con el consumo de
calostro para los terneros que fueron asistidos en el parto tuvieron una
menor mortalidad desde los 7 días hasta el destete en un 0,8% en
comparación con los que no lo hicieron (PAG= 0,02). Por cada 1 % de
aumento en el riesgo de BRD a nivel de hato, la mortalidad desde los 7
días hasta el destete aumentó en un 1,0 % (PAG= 0,004) (Cuadro 5). La
incidencia de mortalidad a nivel de hato entre los 7 días y el destete
disminuyó a medida que el número de vacas aumentó de manera no
lineal (PAG= 0.003) (Figura 2).

Discusión
Mortalidad desde los 7 días hasta el destete. La incidencia media de muerte a
nivel de hato desde el día 7 hasta el destete fue del 1,4 % (IC del 95 %: 1,2 a Esta encuesta ha identificado una amplia gama de prácticas de manejo
1,7). La mortalidad desde los 7 días hasta el destete fue menor en de terneros en la granja utilizadas en operaciones vaca-ternero y

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 Murray, Fick, Pajor, Barkema, Jelinski y Windeyer

sus asociaciones con la morbilidad y mortalidad en terneros. Los resultó en una reducción significativa de las probabilidades de tratamiento
factores importantes identificados incluyeron la temporada de parto, el tanto para la diarrea como para la neumonía. También se ha encontrado una
tamaño del rebaño, la intervención del parto, el manejo del calostro, el asociación similar en terneros lecheros, ya que los terneros nacidos en
método de castración y los riesgos del tratamiento a nivel del rebaño invierno tienen un mayor riesgo de experimentar BRD, diarrea o muerte en
para BRD y PCD. Aunque otros estudios han demostrado previamente la comparación con los terneros nacidos en verano u otoño (Lombardy otros.,
asociación del tamaño del rebaño y la temporada de parto con el riesgo 2007; vientoy otros., 2014). Esta asociación puede deberse al efecto del clima
y la mortalidad del tratamiento, el presente estudio identifica varios frío sobre el vigor de los terneros y la transferencia de inmunidad pasiva
otros factores de riesgo no descritos anteriormente. Además, este (Olsony otros., 1980; robertoy otros., 1988). Los terneros con niveles más
trabajo proporciona información sobre la frecuencia de implementación bajos de inmunidad pasiva tienen un mayor riesgo de eventos de morbilidad
de diversas prácticas de gestión, lo cual es importante para identificar y mortalidad (Godden, 2008).
oportunidades de mejora y desconecta con las mejores prácticas La asociación del riesgo de tratamiento de PCD a nivel de hato con el
recomendadas. riesgo de tratamiento de BRD a nivel de hato varió según el mes en que
comenzó la temporada de parto. Es más probable que las operaciones
Temporada de parto que paren más tarde en la primavera tengan problemas con
El momento de la temporada de parto influyó tanto en la morbilidad como en temperaturas fluctuantes, clima húmedo y condiciones fangosas que
la mortalidad. Los rebaños que comenzaron su temporada de partos en aquellas que paren durante enero y febrero. Por lo tanto, puede ser que
enero o febrero tuvieron una mayor incidencia de mortalidad de terneros existan factores de riesgo comunes asociados con las condiciones
desde el día 7 hasta el destete, en comparación con aquellos que comenzaron ambientales para ambas enfermedades. Alternativamente, esta
a parir en las condiciones más cálidas de abril. De acuerdo Waldnery otros. asociación puede reflejar una asociación de confusión entre las
(2013) encontraron que retrasar el inicio del parto decisiones de manejo con respecto al momento

5 2.5
Mortalidad 7d - destete
4.5
Muerte fetal
Riesgo previsto de tratamiento a nivel de rebaño para BRD, %

4 2

3.5
Incidencia a nivel de rebaño, %

3 1.5

2.5

2 1

1.5 ene/feb
Mar
1 0.5
Abr
0.5 mayo/junio

0 0
0 4 8 12 dieciséis 20 100 200 300 400 500 600 700 800 900 1000
Tratamiento a nivel de rebaño Riesgo de PCD Número de vacas en edad reproductiva en el rebaño

Figura 1Los valores pronosticados para el riesgo de tratamiento a nivel de rebaño para la Figura 2Asociación entre el número de vacas en edad reproductiva y la incidencia a nivel del rebaño

enfermedad respiratoria bovina (BRD) a medida que el mes de inicio del parto interactúa con el de muerte fetal y mortalidad desde el día 7 hasta el destete. Los datos se basan en los respectivos

riesgo de tratamiento a nivel de rebaño para la diarrea de los terneros antes del destete (PCD). Los modelos de regresión lineal multivariable, mientras se controlan todas las variables explicativas. Los

valores pronosticados para BRD se han vuelto a transformar a partir del resultado del registro. Todas valores de mortinatalidad y mortalidad desde el día 7 hasta el destete se han vuelto a transformar a

las variables explicativas del modelo se establecieron en valores medios. partir del resultado transformado logarítmicamente.

Tabla 3Modelo final de regresión lineal multivariable para la incidencia de mortinatos a nivel de rebañoaen operaciones vaca-becerro (norte= 154)

IC del 95 %

Cambio en el tratamiento
Nacimiento muerto (transformación Ln) norte Coeficiente Límite inferior Limite superior riesgo (%) Significado

Calostro congelado fuera de la granja

No 135 Árbitro – – – –
Sí 19 0.49 0.15 0.84 + 1.1 **
Número de vacas en edad reproductiva en el hato 154 − 0,003 − 0,004 − 0,002 – ***
1.37mi - 06 4.38mi - 07 2.31mi - 06
Número de vacas en edad reproductiva en el hato2 154 – **
IC = intervalo de confianza; Ref = categoría referente.
aTerneros muertos al nacer o en las primeras 24 h de vida.
* *PAG< 0,01, ***PAG<0.001.

472

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 Encuesta de manejo de terneros

Tabla 4Modelo final de regresión lineal multivariable para la incidencia a nivel de hato de mortalidad de terneros de 1 a 7 días de edad en operaciones vaca-ternero (norte= 131)

IC del 95 %

Mortalidad de 1 a 7 días Cambio en el tratamiento

(transformación Ln) norte Coeficiente Límite inferior Limite superior riesgo (%) Significado

Intervenir si el calostro anormal

No 113 Árbitro – – – –
Sí 18 0,63 0.26 1.00 + 1.9 ***
Verifique si el ternero ha succionado: observe la plenitud de la ubre

No 23 Árbitro – – – –
Sí 108 − 0,43 − 0,77 − 0,96 − 0,7 *
Castrar por pequeña banda elastrator
No 36 Árbitro – – – –
Sí 95 0.35 0.06 0,63 + 1.4 *
IC = intervalo de confianza; Ref = categoría referente.
*PAG<0.05, ***PAG<0.001.

Tabla 5Modelo final de regresión lineal multivariable para la incidencia a nivel de hato de la mortalidad de terneros desde los 7 días hasta el destete en operaciones vaca-ternero (norte= 133)

IC del 95 %

Mortalidad desde los 7 días hasta el destete Cambio en el tratamiento

(transformación Ln) norte Coeficiente Límite inferior Limite superior riesgo (%) Significado

Mes de inicio del parto

Enero febrero 47 Árbitro – – – –
Marzo 53 − 0,18 − 0,46 0.09 – ns
Abril 26 − 0,42 − 0,77 − 0,07 − 0,7 *
Mayo Junio 7 − 0,33 − 0,89 − 0,23 – ns
Duración de la temporada de parto (días) 133 0.005 0.001 0.008 + 1.0a **
Intervenir con consumo de calostro si parto asistido
No 75 Árbitro – – – –
Sí 58 − 0,28 − 0,52 − 0,05 − 0,8 *
Número de vacas en edad reproductiva en el hato 133 − 0,003 − 0,004 − 0,001 – ***
1.38mi-06 4.64mi −07 2.30mi-06
Número de vacas en edad reproductiva en el hato2 133 – **
Riesgo de tratamiento a nivel de rebaño para BRD 133 0.03 0.009 0.05 + 1.0 **
IC = intervalo de confianza; BRD = enfermedad respiratoria bovina; Ref = categoría referente; Ns = no significativo.
aPor cada semana adicional
*PAG<0,05, **PAG<0.01, ***PAG< 0,001.

de época de parto, capacidad de detección de enfermedades y protocolos de Tamaño del rebaño

tratamiento. Otro factor que puede influir en la densidad de patógenos en el

En el estudio actual, la duración de la temporada de parto se asoció
con la mortalidad de los terneros antes del destete, lo que está de
acuerdo con Dutily otros. (1999). Esto puede deberse a que las
temporadas de partos más largas están asociadas con la amplificación
biológica de patógenos en el pasto (Larson y Tyler, 2005). Además, la
carga de patógenos en los pastos puede ser mayor en los meses más
cálidos, lo que aumenta el riesgo de exposición y enfermedades
(Rhoadesy otros., 2009; Boyer y Kuczynska, 2010). Alternativamente, los
productores con temporadas de partos más largas pueden carecer de
habilidades de manejo, incluida la higiene, el manejo del calostro y la
vacunación o el tratamiento oportuno de enfermedades.
ambiente es el tamaño del rebaño si el área de pasto es limitada. Si hay
una alta densidad de ganado, aumenta el riesgo de desarrollar
enfermedades y la muerte posterior (Larson y Tyler, 2005). Sin embargo,
en el estudio actual, se encontró la relación opuesta. Un mayor tamaño
del rebaño se asoció con una menor morbilidad y mortalidad. Los
rebaños más grandes pueden tener más mano de obra y supervisión, y
ser manejados de manera más efectiva para prevenir enfermedades.
Por el contrario, debido a que se pidió a los encuestados que estimaran
la morbilidad y la mortalidad de su rebaño, es posible que los rebaños
más grandes tengan menos probabilidades de observar animales
enfermos o recordar los tratamientos o la muerte de terneros
individuales, lo que resulta en una subestimación de estas incidencias.

473

https://doi.org/10.1017/S1751731115002062Publicado en línea por Cambridge University Press

 Murray, Fick, Pajor, Barkema, Jelinski y Windeyer
Intervenciones al parto
La distocia también se ha asociado previamente con un mayor
riesgo de morbilidad (Sanderson y Dargatz, 2000) y mortalidad en
terneros (Pattersony otros., 1987; lombardo y otros., 2007), que
probablemente sean el resultado de los efectos perjudiciales para
el ternero, como la reducción de la vitalidad y el aumento de la falla
en la transferencia de la inmunidad pasiva (Mee, 2004; Gundelachy
otros., 2009; Murray y Leslie, 2013). Sin embargo, la distocia incluye
partos prolongados sin asistencia o con asistencia difícil, y se
recomienda una intervención oportuna para minimizar los efectos
negativos (Mee, 2004). En el estudio actual, la asociación de no
intervenir nunca en el parto con el riesgo de PCD del tratamiento a
nivel de hato puede indicar que no se brindó asistencia en el parto
cuando fue necesario. Esto podría dar como resultado una mayor
proporción de terneros comprometidos al nacer que de otra
manera no habrían estado en riesgo de PCD si hubieran recibido
asistencia durante el parto. Sin embargo, dado que este es un
estudio a nivel de rebaño, es prudente no sacar conclusiones a
nivel de animal individual. Además, el pequeño tamaño de la
muestra de las operaciones que caían en esta categoría significa
que este hallazgo debe interpretarse con cautela.
Aunque los estudios han demostrado que la distocia es una de las
condiciones más dolorosas en el ganado adulto (Huxley y Whay, 2006;
Laveny otros., 2009), pocos encuestados informaron haber administrado
analgésicos a la vaca al momento del parto. Aún menos informaron
haber administrado medicamentos antiinflamatorios no esteroideos
(AINE) al ternero. Esto puede deberse a que los efectos de la distocia en
la vaca se perciben como más dolorosos que en el ternero (Huxley y
Whay, 2006; Laveny otros., 2009). A pesar de esta percepción, es común
que los terneros sufran lesiones graves, inflamación o hematomas, lo
que puede afectar la vitalidad, la salud y el rendimiento de los terneros
(Murray y Leslie, 2013). Sin embargo, esta práctica de administrar un
AINE al momento del parto, ya sea a la vaca o al ternero, no se asoció
con ningún resultado de morbilidad o mortalidad a nivel del rebaño en
este estudio. El costo y la disponibilidad de los AINE también son
factores limitantes importantes que influyen en el uso tanto en vacas
como en terneros recién nacidos. Se necesita más investigación sobre
los beneficios para la salud, el bienestar y la economía de la
administración de AINE para el control del dolor después de la distocia
en el ganado vacuno. La frecuencia de uso de AINE al parto en ganado
vacuno no se ha descrito previamente.
Con la mayoría de las pérdidas de terneros ocurriendo en las
primeras 24 h de vida (Pattersony otros., 1987), las buenas técnicas de
reanimación son críticas para asegurar la supervivencia del recién
nacido. Aunque se han sugerido muchos métodos y herramientas para
ayudar en la resucitación, hay muy pocos datos sobre las técnicas más
efectivas y apropiadas. La práctica de suspender a los terneros recién
nacidos por las patas traseras se sugirió históricamente como un
método para drenar el líquido de los pulmones de los terneros para
ayudar a establecer la respiración y sigue siendo frecuente en la
actualidad. La evidencia actual ha concluido que la mayor parte de este
líquido proviene del estómago y que la presión de los órganos internos
sobre el diafragma en realidad dificulta que el ternero expanda sus
pulmones y respire (Nagy, 2009). Sin embargo, no hubo asociación entre
esta práctica y los resultados de morbilidad y mortalidad a nivel de
rebaño en este
474
https://doi.org/10.1017/S1751731115002062Publicado en línea por Cambridge University Press
estudiar. Los hallazgos de este estudio pueden interpretarse para
sugerir que, si bien la profesión veterinaria se ha desalentado durante
mucho tiempo de esta práctica, ha faltado la transferencia de este
conocimiento a los productores. Se necesitan programas de educación
para que los productores puedan ser informados de los efectos
perjudiciales de esta práctica.
Manejo del calostro
La práctica de evaluar la ubre para ver si está llena como un medio para
verificar el consumo de calostro se asoció con una incidencia reducida
de mortalidad en los primeros 7 días de vida. Esto probablemente se
deba a que la mayoría de los productores informaron que intervinieron
para ayudar con la ingesta de calostro si creían que el ternero no
succionaba adecuadamente. La asistencia en la ingesta de calostro se ha
asociado con la reducción del riesgo de transferencia fallida de la
inmunidad pasiva (Filteauy otros., 2003). Alternativamente, la práctica de
verificar la plenitud de la ubre puede ser un indicador de otras prácticas
de manejo o un alto nivel general de atención a los detalles durante el
parto que también podría influir en la mortalidad a nivel del rebaño
durante la vida temprana.
Intervenir con la ingesta de calostro si el parto fue asistido redujo la
incidencia de muerte desde el día 7 hasta el destete. Asegurar que los
terneros consuman el calostro adecuado después de un parto difícil
reduce el riesgo de una transferencia fallida de la inmunidad pasiva
(Dutily otros., 1999). Por el contrario, si los productores intervenían si se
notaba un calostro anormal, aumentaba la incidencia de muerte en los
primeros 7 días. Esto puede deberse a que en su lugar se administraron
productos alternativos como calostro lácteo o suplementos de calostro.
Se ha demostrado que el calostro lácteo tiene una concentración de IgG
mucho más baja que el calostro de res (Guyy otros., 1994). Además, los
terneros alimentados con sustitutos de calostro o suplementos pueden
tener concentraciones séricas de IgG más bajas que los terneros
alimentados con calostro fresco, lo que puede deberse a
concentraciones más bajas de IgG por dosis de producto o a cantidades
insuficientes de alimento (Quigleyy otros., 1998; Cisne y otros., 2007).
Además, si estas alternativas no estuvieran fácilmente disponibles, el
retraso de tiempo resultante puede haber afectado la absorción de IgG
(Godden, 2008).
La alimentación con calostro congelado de una fuente fuera de la granja
se asoció con una mayor incidencia de mortinatos a nivel de rebaño. Como la
muerte fetal ocurre dentro de las 24 horas posteriores al nacimiento, es poco
probable que esta asociación se deba a una transferencia inadecuada de
inmunidad pasiva. El calostro también sirve como un medio para calentar a
un ternero desde el interior en un momento en que se termorregula mal. Por
lo tanto, cuando no hay calostro disponible en la granja de origen, los
productores necesitan encontrar fuentes alternativas, lo que puede resultar
en una advertencia tardía y riesgo de hipotermia, lo que lleva a una muerte
prematura. Alternativamente, puede ser que las operaciones que alimentan el
calostro de una fuente fuera de la granja generalmente estén menos
preparadas para brindar intervención a los terneros recién nacidos
comprometidos cuando sea necesario.
Otras prácticas de gestión
La castración de becerros machos es una práctica de manejo común en
América del Norte. Sin embargo, los métodos de castración variaron
ampliamente entre los rebaños, siendo los más comunes las pequeñas
bandas de elastrador (Coetzeey otros., 2010). castración por goma

anillo causó aumentos significativos en los comportamientos dolorosos
en comparación con Burdizzo o técnicas quirúrgicas (Robertson y otros.,
1994), tienen efectos más prolongados incluyendo mayores
temperaturas escrotales (Moyay otros., 2014), y causar dolor agudo y
crónico que dura > 42 días (Molonyy otros., 1995). En el estudio actual, el
estrés prolongado asociado con la castración con banda pequeña a una
edad temprana puede ser la razón por la cual los rebaños que usaron
esta técnica tuvieron una mayor incidencia de PCD y mortalidad en los
primeros 7 días de vida en comparación con los que no la usaron.
Actualmente, no hay otros estudios publicados que investiguen los
efectos de la castración en el 1callesemana de vida sobre la morbilidad y
la mortalidad.
Aunque el uso de antiparasitarios en las vacas es una práctica
estándar en la mayoría de los rebaños, es interesante que casi uno de
cada tres rebaños en el estudio actual no los usó para los terneros. Este
es un hallazgo similar a una encuesta de productores de lácteos y carne
de res en el noreste de los Estados Unidos, que encontró que entre el 10
% y el 30 % de los productores no utilizan el control de parásitos
(Gasbarre y otros., 2001). Esto es a pesar de la evidencia que sugiere
que el tratamiento antihelmíntico da como resultado un mayor
crecimiento y rendimiento en animales jóvenes (Hawkins, 1993). El uso
de antiparasitarios no se asoció con morbilidad o mortalidad.
Los programas de preacondicionamiento se aplican antes del
destete para preparar mejor a los terneros antes de la exposición a
factores estresantes y patógenos durante y después del envío
desde la granja de origen. Ejemplos de tales programas incluyen
pre-vacunación, pre-destete y capacitación para usar comederos de
literas o fuentes de agua artificiales. En la encuesta actual, muchos
productores indicaron que preacondicionaron a sus terneros. Sin
embargo, la mayoría de ellos estaban vacunando antes de la
primavera. Esto no se asoció con una reducción en el riesgo de
enfermedad o muerte a nivel de rebaño en este estudio. En el
pasado, la adopción de programas de preacondicionamiento ha
sido lenta (Dhuyvettery otros., 2005). Esto puede deberse a que
algunos productores que no preacondicionan desconocen las
primas que se pueden generar en el ganado preacondicionado
(Carlberg y Hogan, 2013). Esto está de acuerdo con el estudio
actual, ya que menos de la mitad de los encuestados que no
precondicionan considerarían hacerlo en el futuro.
Diarrea predestete de terneros y enfermedad respiratoria bovina
Muchos otros estudios también han demostrado que enfermedades
como PCD pueden predisponer a los terneros a BRD, que a menudo
ocurre más tarde en el período previo al destete (Waltner-Toewsy otros.,
1986; Van Donkersgoedy otros., 1993). Como se trataba de un estudio
transversal a nivel de rebaño, no se recopiló el momento de los eventos
de tratamiento individuales. Por tanto, no se puede determinar qué
enfermedad precedió a la otra y sólo se puede afirmar que existió una
asociación. El riesgo de tratamiento a nivel de hato para BRD fue una
variable significativa en el modelo para el riesgo de tratamiento a nivel
de hato para PCD, y viceversa, aunque esa asociación dependió de
cuándo comenzó la temporada de parto. Esto sugiere que los factores
de manejo del rebaño comunes y no medidos aumentaron los riesgos
de tratamiento a nivel del rebaño para ambas enfermedades, en lugar
de que una predispusiera a la población a la otra.
https://doi.org/10.1017/S1751731115002062Publicado en línea por Cambridge University Press
Encuesta de manejo de terneros
Limitaciones del estudio
Como se trataba de un estudio transversal a nivel de rebaño, no se pudo
determinar la causalidad a nivel de animal individual y estos hallazgos
no deben interpretarse como tales. Sin embargo, los datos de encuestas
a nivel de hato brindan información útil sobre las asociaciones de
prácticas de manejo con riesgos de tratamiento y mortalidad a nivel de
hato. Es importante tener en cuenta que los encuestados calcularon el
riesgo de enfermedad y la incidencia de mortalidad del tratamiento a
nivel del rebaño. Los resultados se basan en la percepción del productor
y el recuerdo de los eventos, lo que posiblemente conduce a un sesgo
de respuesta y recuerdo, en el sentido de que los encuestados pueden
tergiversar intencionalmente o carecer de precisión en sus respuestas
sin querer. Esto es indicativo de dos desafíos principales que se
enfrentan al realizar investigaciones en la industria de vacas y terneros:
falta de definiciones de casos estandarizados para enfermedades y
dificultades para obtener registros precisos para estimar la incidencia
de morbilidad tanto a nivel de animal individual como de rebaño. Los
beneficios de registros precisos pueden obtenerse a través de un
estudio más intensivo y controlado en el que los animales individuales
puedan ser monitoreados de cerca; sin embargo, ese trabajo requería
recursos mucho mayores.
No se pudo calcular una tasa de respuesta para este estudio porque no se
distribuyó un número determinado de encuestas. Uno de los métodos de
distribución fue un enlace en línea a través de las redes sociales. Como tal,
cualquier productor de vacas y terneros que encontrara este enlace podría
completar la encuesta. La tasa de respuesta es importante ya que
proporciona información sobre el sesgo de falta de respuesta, que puede ser
un problema importante al interpretar los resultados de la encuesta. Sin
embargo, la falta de una tasa de respuesta calculable probablemente se vea
superada por el beneficio de ampliar la población de origen en este estudio.
Otro trabajo reciente en esta área reclutó productores solo a través de
clínicas veterinarias (Waldnery otros., 2013), y aunque la intención de ese
estudio era investigar las intervenciones relacionadas con la veterinaria, limita
la extrapolación únicamente a los productores que tienen vínculos estrechos
con un veterinario. El uso de un enfoque múltiple amplía la población de
origen. Sin embargo, aún puede existir un sesgo de selección en el sentido de
que los productores no reclutados a través de una clínica veterinaria
asistieron a una reunión de productores, leyeron una revista de productores o
usaron un recurso en línea (es decir, tenían acceso a Internet) y estaban
dispuestos a participar. Los productores dispuestos a responder a una
encuesta están potencialmente más interesados en la investigación y es más
probable que hayan implementado las prácticas recomendadas. Por lo tanto,
es probable que estos hallazgos sean más aplicables a una población objetivo
de productores progresistas de vacas y terneros que utilizan sistemas de
gestión extensivos que participan en esfuerzos de extensión, utilizan servicios
veterinarios,
Conclusiones
Esta encuesta ha identificado varias prácticas de manejo clave, que
están asociadas con una mayor incidencia de morbilidad y mortalidad
antes del destete a nivel de rebaño. Estas prácticas incluyen el momento
y la duración de la temporada de parto, la frecuencia de la intervención
de parto, las prácticas de manejo del calostro y el método de castración.
Sin embargo, el tamaño del efecto fue relativamente pequeño y la
causalidad no puede determinarse mediante un estudio transversal
como este. Prácticas como suspender
475
 Murray, Fick, Pajor, Barkema, Jelinski y Windeyer
Se encontró que los terneros por la parte trasera después del
nacimiento y no usar antiparasitarios en los terneros eran muy
frecuentes en los rebaños, a pesar de la evidencia de sus impactos
negativos. Identificar estos problemas y brindar oportunidades de
educación continua para los productores es un paso importante hacia la
implementación de un manejo basado en evidencia para mejorar la
salud y la supervivencia de los terneros de carne.
Expresiones de gratitud
Los autores desean agradecer a Alberta Beef Producers, a los
consultorios veterinarios participantes ya la revista Western Producer
por su ayuda en la difusión de las encuestas; todos los productores de
vacas y terneros participantes que respondieron a la encuesta; y la
Universidad de Calgary y los Institutos Canadienses de Investigación en
Salud por su apoyo financiero.
Materiales complementarios
Para material complementario mencionado en este artículo, visite
http://dx.doi.org/10.1017/S1751731115002062
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