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PERSPECTIVA E HIPÓTESIS

El origen evolutivo del orgasmo

femenino
MIHAELA PAVLIČEV1,2∗
YGÜNTER WAGNER3,4,5,6
1Centro para la Prevención del Nacimiento Prematuro, Instituto Perinatal, Centro Médico del Hospital Infantil de
Cincinnati, Cincinnati, Ohio
2 Departamento de Pediatría, Facultad de Medicina de la Universidad de Cincinnati, Cincinnati, Ohio
3Departamento de Ecología y Biología Evolutiva, Universidad de Yale, New Haven, Connecticut
4Instituto de Biología de Sistemas de Yale, Universidad de Yale, West Haven, Connecticut
5Departamento de Obstetricia, Ginecología y Ciencias de la Reproducción, Facultad de Medicina de Yale, New Haven,
Connecticut
6Departamento de Obstetricia y Ginecología, Universidad Estatal de Wayne, Detroit, Michigan

RESUMEN La explicación evolutiva del orgasmo femenino ha sido difícil de encontrar. El orgasmo en las mujeres
obviamente no contribuye al éxito reproductivo y, sorprendentemente, no es fiable que acompañe a las
relaciones heterosexuales. Se han propuesto dos tipos de explicaciones: una que insiste en los roles
adaptativos existentes en la reproducción, otra que explica el orgasmo femenino como un subproducto
de la selección del orgasmo masculino, que es crucial para la transferencia de esperma. Hacemos
hincapié en que estas explicaciones tienden a centrarse en la evidencia de la biología humana y, por lo
tanto, abordan la modificación de un rasgo en lugar de su origen evolutivo. Rastrear el rasgo a través
de la evolución requiere identificar su homólogo en otras especies, que pueden tener una similitud
limitada con el rasgo humano. El orgasmo femenino humano está asociado con una oleada endocrina
similar a las oleadas copulatorias en especies con ovulación inducida. Sugerimos que el homólogo del
orgasmo humano es el reflejo que, ancestralmente, inducía la ovulación. Este reflejo se volvió superfluo
con la evolución de la ovulación espontánea, liberando potencialmente el orgasmo femenino para otros
roles. Esto está respaldado por evidencia filogenética que muestra que la ovulación inducida es
ancestral, mientras que la ovulación espontánea se deriva dentro de los euterios. Además, la anatomía
comparativa del aparato reproductor femenino muestra que la evolución de la ovulación espontánea se
correlaciona con el aumento de la distancia del clítoris al canal copulatorio. En resumen, sugerimos que
el rasgo similar al orgasmo femenino puede haber sido adaptativo, sin embargo, para un papel
diferente, a saber, para inducir la ovulación.Exp. J. Zool. (Desv. Mol. Evol.) 326B:326–337, 2016.©
Exp. J. Zool. C 2016 Periódicos de Wiley, Inc.
(Desv. Mol. Evol.)
326B:326–337, Cómo citar este artículo: Pavličev M, Wagner G, 2016. El origen evolutivo del orgasmo
2016 femenino. Exp. J. Zool. (Mol. Dev. Evol.) 326B:326–337.

Patrocinador de la subvención: March of Dimes Prematurity Research Center Ohio Collaborative; número de concesión: 22-FY14-470; patrocinador de la subvención: Fundación John Templeton; número de
concesión: 54860.
Conflictos de interés: Ninguno.
Puede encontrar información de apoyo adicional en la versión en línea de este artículo.
∗Correspondencia a: Mihaela Pavličev, Centro para la Prevención del Parto Prematuro, Instituto Perinatal, Centro Médico del Hospital Infantil de Cincinnati, Cincinnati,
Ohio 45229.
Correo electrónico: mihaela.pavlicev@cchmc.org
Recibido el 8 de mayo de 2016; Revisado el 20 de junio de 2016; Aceptado el 23 de junio de
2016 DOI: 10.1002/jez.b.22690
Publicado en línea el 31 de julio de 2016 en Wiley Online Library (wileyonlinelibrary.com).

©
C2016 WILEY PERIODICALS, INC.
 EVOLUCIÓN DEL ORGASMO FEMENINO
El orgasmo femenino humano ha intrigado a los biólogos durante
siglos, tratando de encontrar su valor adaptativo o cualquier explicación
evolutiva. Aristóteles ya señaló el principal obstáculo para explicar el
papel del orgasmo femenino: las mujeres humanas pueden concebir sin
él, por lo que no parece afectar el éxito reproductivo (Aristóteles, según
Leroi, 2014). En los hombres, el orgasmo se requiere invariablemente
para la eyaculación y la transferencia de esperma, pero en las mujeres su
función no está clara. Igualmente sugerentes son las estadísticas, que
muestran que el orgasmo femenino humano durante las relaciones
sexuales es poco común, en particular sin estimulación adicional del
clítoris (revisado extensamente en Lloyd, 2005); el orgasmo es, de hecho,
más común durante la masturbación femenina o el coito homosexual
que durante el coito heterosexual real (Garcia et al., 2014); o no existe
asociación entre orgasmo y número de descendencia (Zietsch y Santtila,
2013). Entonces, ¿para qué sirve el orgasmo femenino allí?
El campo que aborda el papel del orgasmo femenino no carece de
hipótesis. Las hipótesis evolutivas se alinean en dos grupos: un grupo
argumenta que no es del todo cierto que el orgasmo femenino no tenga
ningún efecto sobre el éxito reproductivo (p. ej., permite la elección
femenina, la vinculación, etc.), y el otro grupo argumenta que, de hecho,
puede no tener ningún efecto.reproductivovalor en elhembras, sino que
su existencia se explica como un efecto correlacionado de otro rasgo
seleccionado, o una etapa de desarrollo diferente. Por ejemplo, una muy
apreciada entre las últimas hipótesis describe el orgasmo femenino
como una consecuencia afortunada de la base de desarrollo compartida
del clítoris y el pene, y por lo tanto una consecuencia de la necesidad
reproductiva del orgasmo masculino (hipótesis del subproducto,
Symons, '79). Se ha publicado una revisión crítica de las hipótesis
existentes en Lloyd (2005) y no se intentará aquí.
Aquí, notamos que la mayoría de las hipótesis buscan una explicación para la
presencia del orgasmo femenino.dentro deel linaje humano o primate, ya sea debido
a efectos de selección directos o correlacionados. Sin embargo, argumentaremos a
continuación que el orgasmo femenino, como el orgasmo masculino, es anterior al
linaje de los primates, y que el orgasmo de las mujeres humanas probablemente
evolucionó a partir de un rasgo ancestral y adaptativo, que podría no tener todas las
características del orgasmo humano y también puede haber tenido un diferente.
función. Proponemos que las explicaciones que se centran en el sistema de
apareamiento y el comportamiento de los primates aborden las características
específicas de los primates (o, a veces, específicas de los humanos).modificacionesde
un rasgo previamente existente en lugar de suorigen(Amundson, 2008). Nuestro
enfoque aquí será la cuestión de cuál pudo haber sido ese rasgo ancestral. Como las
modificaciones específicas del linaje o la cooptación secundaria ("exaptación", en
términos de Gould y Vrba, '82) pueden tomar formas extremas bajo diferentes
fuerzas selectivas, internas o externas, no esperamos encontrar un orgasmo
femenino en los animales. como lo conocemos en humanos, sino que estamos
buscando su homólogo en otras especies.
Para abordar esta pregunta se requiere una descripción del rasgo y su
ocurrencia entre especies. El orgasmo humano a menudo se describe como
un clímax, seguido de una repentina descarga de gran excitación sexual.
Definido de esta manera, la presencia del orgasmo femenino es difícil de
establecer con certeza más allá de los primates y, por lo tanto,
327
poco se ha encontrado acerca de su distribución. Cabe señalar que la hipótesis
del subproducto (Symons, '79; Lloyd, 2005) implica que, así como el orgasmo
masculino es indiscutible para la mayoría de los mamíferos, también debe
serlo el orgasmo femenino. Los informes sobre el trabajo del zoólogo
reproductivo Alfred C. Kinsey y colaboradores ofrecen alguna indicación de la
existencia de un clímax de excitación sexual en las hembras. En la colección de
la investigación inédita de Kinsey, Pomeroy ('72) informa de la
correspondencia entre Kinsey y varios criadores de animales sobre la cuestión
del orgasmo femenino en varias especies. De hecho, Kinsey pudo recopilar
pruebas (incluido material fílmico) que sugerían un clímax en hurones, gatas y
conejas hembras, todas las cuales son ovuladoras reflejas, como se explicará a
continuación.
Las descripciones más completas del orgasmo incluyen aspectos
psicológicos, endocrinológicos y neurológicos (lista en Mah y Binik,
2001). Nos centraremos aquí en un rasgo fisiológico específico que
acompaña al orgasmo femenino humano, a saber, la descarga
neuroendocrina y, en particular, el aumento de prolactina (PRL) y, en
menor medida, de oxitocina. Sugerimos que el aumento hormonal que
acompaña al orgasmo en humanos puede revelar su homólogo en otros
mamíferos placentarios. Este aumento sirve para una variedad de
funciones reproductivas importantes pero variables entre los mamíferos,
y puede haberse modificado a lo que entendemos como orgasmo
femenino en humanos, ya que su función reproductiva ancestral se
volvió menos importante u obsoleta. Es crucial para este argumento
tener en cuenta que en los humanos el aumento hormonal no está
invariablemente asociado con la cópula, más bien se asocia con el
orgasmo femenino (p. ej., Huynh et al., 2013). Para construir este
argumento, primero revisaremos brevemente algunos aspectos de la
evolución reproductiva de los mamíferos, discutiremos el papel del
aumento endocrino y, finalmente, también revisaremos los aspectos
anatómicos de la cópula en los euterios (también conocidos como
mamíferos "placentarios") a la luz de su ciclicidad ovárica.
EL ORGASMO Y LA EVOLUCIÓN DEL CICLO OVÁRICO DE
LOS MAMÍFEROS
A pesar de la aparentemente enorme diversidad de la biología reproductiva de
los mamíferos, se pueden rastrear algunas características centrales a lo largo
de la evolución de los mamíferos. El ciclo ovárico femenino es una de esas
características. La condición esencial para el éxito de la fecundación interna es
la maduración y liberación oportuna de los ovocitos desde el ovario hacia el
aparato reproductor femenino, es decir, la ovulación, para que el óvulo sea
accesible a los espermatozoides. Estos eventos deben coordinarse con la
disponibilidad de machos y condiciones ambientales favorables para criar a las
crías. La regulación proximal de este proceso está dominada en los mamíferos
por las hormonas peptídicas hipofisarias, principalmente la hormona
estimulante del folículo (FSH) y la hormona luteinizante (LH), que a su vez
están reguladas por las hormonas liberadoras de gonadotropina.
En la mayoría de los mamíferos, las oleadas de FSH y LH
desencadenan la cascada del ciclo ovárico (Fig. 1), que consiste en la
maduración del folículo, la ovulación, la persistencia variable de la
producción de hormonas.cuerpo lúteo(CL), y su posterior luteólisis,
Exp. J. Zool. (Desv. Mol. Evol.)
 328
Figura 1.El esquema del ciclo ovárico (CL, cuerpo lúteo; ver texto).
lo que lleva, en ausencia de fertilización, a la abstinencia sistémica de
progesterona. CL es un remanente transitorio del folículo del óvulo reventado
después de la ovulación y la principal fuente de progesterona, que desempeña
un papel esencial en el embarazo. Este proceso compartido relativamente
simple es el núcleo de la reproducción femenina y se ha modificado varias
veces de forma independiente para equilibrar los costos y los beneficios de los
sistemas de apareamiento y las condiciones ambientales específicos de los
taxones. Una de las partes del ciclo ovárico que ha sufrido grandes cambios
evolutivos es el desencadenante anterior de este proceso, es decir, qué
estímulo provoca la liberación de hormonas hipofisarias que conducen a la
ovulación.
Reglamento de Receptividad
En muchas especies de mamíferos, el potencial de reproducción está
restringido a una corta estación del año, coincidiendo con condiciones
ambientales adecuadas o con la disponibilidad de parejas. Esta
restricción requiere la coordinación de la reproducción utilizando señales
externas. Las señales pueden estar relacionadas con la estación, como la
duración del día o la temperatura. Las reproductoras inducidas por el
medio ambiente a menudo tienen poliestro, es decir, ovulan
espontáneamente durante una determinada parte del año, lo que
probablemente corresponda a la presencia de una señal externa (p. ej.,
fotoperíodo o feromonas). Las especies con ovulación restringida
estacionalmente son comunes entre los euterios: Xenarthra (Knott et al.,
2013), Laurasitheria (caballos, murciélagos, erizos, ovejas), así como
primates basales (p. ej., lémures: Van Horn, '75, macacos: Lindburg , '91).
Alternativamente, las posibilidades de encontrar una pareja sexual pueden
imponer una limitación a la reproducción, en particular para las especies que
Exp. J. Zool. (Desv. Mol. Evol.)
PAVLIČEV ET AL.
Tienden a vivir solos, como conejos, gatos o glotones. En este
subconjunto de ovuladores inducidos, la señal externa son feromonas
masculinas como en la zarigüeya gris de cola corta,Monodelphis
domestica(Vandenbergh, '83), o la propia cópula, como en conejos o
gatos (Bakker y Baum, 2000). Laviriere y Ferguson (2003) argumentaron
que no solo la ovulación inducida por la pareja es adaptativa porque
asegura que la ovulación coincida con el encuentro de una pareja, sino
que también permitiría potencialmente a la hembra evaluar la calidad de
la pareja en ausencia de competencia directa entre ellos. machos
(suponiendo que la capacidad de un macho para inducir la ovulación en
su pareja refleja la calidad del macho). Los autores han demostrado que
los carnívoros norteamericanos, que son ovuladores inducidos por la
cópula, tienden a tener grandes áreas de distribución. Además, las
especies monógamas en las que las parejas permanecerían en
proximidad durante un período prolongado de tiempo son raras entre
estos ovuladores reflejos. Por el contrario, un sistema de apareamiento
en el que las hembras se aparean con varios machos (poliandria), es
particularmente común entre estos carnívoros, lo que respalda la
asociación entre la ovulación inducida y la elección femenina.
Finalmente, los ovuladores espontáneos, como los primates, incluidos
los humanos, se encuentran en el extremo final de este continuo, con la
periodicidad autónoma deLHoleada, seguida invariablemente por la
ovulación, y en el caso de la fertilización, por la implantación.
Estos tres tipos de inducción ovulatoria, ambiental, inducida por el hombre
y espontánea, no están completamente separados. Como se mencionó
anteriormente, muchos ovuladores espontáneos también muestran
estacionalidad, condicionada por la temperatura o el fotoperíodo. Los grados
de modificación de la estacionalidad están bien demostrados en los animales.
EVOLUCIÓN DEL ORGASMO FEMENINO
mantenidos en condiciones de reproducción, ya sea debido a la selección
pasada para la eficiencia reproductiva durante la domesticación, o
porque los factores externos estacionalmente variables están
continuamente presentes en cautiverio. Por ejemplo, mientras que el
cerdo doméstico ovula espontáneamente durante todo el año, su jabalí
europeo estrechamente relacionado sufre inactividad ovárica (anestro)
durante partes del año (Delcroix et al., 1990; Ahmad et al., 1995).
Además, existe evidencia de que la ovulación puede ser inducida o
acelerada por la cópula, o la presencia de un macho, incluso en varias
especies que ovulan espontáneamente (véanse los informes sobre
ratones, ratas, cerdas y ovejas en Zarrow y Clark, '68; Zarrow et al. ., '68;
Signoret et al., '72). Potencialmente indicativo de un papel en la
inducción de la ovulación es una preferencia interesante en los macacos
rhesus por la masturbación.antes dela ovulación (Akers y Conaway, '79).
También hay informes de lo contrario, a saber, que la ovulación
espontánea a veces ocurre en ovuladores inducidos (gatos: Gudermuth
et al., '97). Esta superposición sugiere que diferentes señales son
capaces de desencadenar la misma vía, y es probable que haya
transiciones evolutivas entre estas formas.
Ha habido mucha discusión sobre si la ovulación inducida
espontáneamente (o por cópula) es la forma ancestral
(revisado en Bakker y Baum, 2000). Esto se debe en parte a
nuestro conocimiento limitado sobre la biología
reproductiva de muchas especies, y en parte a la presencia
de ovuladores espontáneos e inducidos por la cópula en la
mayoría de los clados téricos. Además, creemos que la
atribución de especies, que en realidad dependen de
señales ambientales (feromonas o fotoperíodo, en lugar de
estimulación táctil), a ovuladores espontáneos (Weir y
Rowlands, '73) puede haber sido engañosa. Por lo tanto,
distinguiremos tres clases principales de regulación del ciclo
ovulatorio: inducida externamente, inducida por el hombre
y espontánea. Cabe señalar aquí que, en principio,
El estado amniótico ancestral anterior a los mamíferos placentarios en
los que nos centramos aquí, probablemente era el de la regulación
externa del ciclo ovárico. De hecho, la estacionalidad del estro está muy
extendida entre las eutherianas de tipo ovulatorio tanto espontáneo
como inducido por el macho. El estado ancestral de la regulación externa
del ciclo ovárico también está respaldado por el efecto generalizado del
fotoperiodismo en la reproducción (Bradshaw y Holzapfel, 2007), y el
hecho de que la regulación ambiental de los ciclos ováricos es anterior a
la fertilización interna: el fotoperiodo y la temperatura regulan la
ovulación en los peces teleósteos ( Khan y Thomas en Knobil y Neill, '88),
ciclos ováricos de anfibios (Norris y Jones, '87) y en peces pulmonados
(Kemp, '84).
Dentro de los mamíferos euterios, la cuestión se refiere, por lo tanto, a la
evolución de la ovulación inducida por el macho frente a la espontánea,
basada en la ovulación ancestral inducida por el medio ambiente. Bakker y
Baum (2000) sugieren que la ovulación refleja puede haber evolucionado
como un caso especial de otro tipo de ovulación inducida por el hombre, por
ejemplo, una en la que los estímulos conductuales o feromonales inducen una
oleada de gonadotropina. la filogenética
329
La distribución de la ovulación espontánea e inducida por el macho se
muestra en la Figura 2A. Incluimos la ovulación inducida por feromonas
masculinas en zarigüeyas como ovulación inducida por machos. Los efectos
adicionales de temperatura/luz sobre la ovulación no se consideran aquí por
simplicidad, sin embargo, observamos que estas condiciones juegan un papel
en muchas de las especies que se muestran. Incluso si las señales ambientales
fueran en algunas especies euterianas el único desencadenante de la
ovulación, esto no cambia la inferencia filogenética, ya que estas señales
probablemente sean ancestrales (es decir, plesiomórficas).
Cabe señalar que la ovulación inducida por el hombre es difícil de
establecer con certeza en la naturaleza y, por lo tanto, es probable que
no se informe de su ocurrencia. Por ejemplo, además de los casos
establecidos, se ha sugerido la ovulación inducida por machos en
elefantes marinos, ratas canguro de nariz larga (marsupial), murciélagos
de nariz abultada (Norris y Carr, 2013) y otras especies de ardillas
terrestres (Landau y Holmes, '88; Bouchie et al., 2006) y posiblemente
más, pero falta una descripción definitiva de muchas especies. Esto
complica la reconstrucción de la evolución del personaje.
Se ha propuesto desde el principio que la ovulación inducida por la
cópula es anterior a la ovulación espontánea (Keverne en Vandenbergh,
'83). La evidencia de apoyo es que la ovulación inducida por la cópula es
particularmente común en el grupo basal de Eulipotyphla (anteriormente
insectívoros: musarañas, erizos, topos), pero también en carnívoros
(félidos, mustélidos, úrsidos), lagomorfos, roedores y camélidos, y
además, se ha demostrado que la cópula induce la ovulación en algunos
de los ovuladores espontáneos, lo que sugiere su primacía ancestral. De
acuerdo con las hipótesis filogenéticas euterianas modernas (dos Reis et
al., 2012; O'Leary et al., 2013), la mayoría de los clados incluyen
ovuladores inducidos por machos (Fig. 2). Los hallazgos adicionales han
sido particularmente informativos, incluida la ovulación inducida por la
cópula en marsupiales (koala: Johnston et al., 2000; Johnston et al., 2004),
Xenarthra (pichi: Superina y Jahn, 2009; Superina et al., 2009) y Afrotheria
(p. ej., Eisenberg y Gould, '70). Esta evidencia respalda la noción de que la
ovulación inducida por el macho es ancestral en los euterios y la
ovulación espontánea es un modo derivado de la ciclicidad ovárica, que
probablemente evolucionó a partir de alguna forma de ovulación
inducida por la cópula.
ALTERACIONES ENDOCRINAS ASOCIADAS AL ORGASMO
HUMANO
En lugar de buscar una descripción neurológico-conductual, nos centramos en
distintas señales hormonales que se han descrito para acompañar el orgasmo
humano y, lo que es más importante, se manifiestan en las mujeres mediante
la estimulación del clítoris que conduce al orgasmo femenino. Estos son
predominantemente picos de PRL (Exton et al., '99, 2001a, 2001b; Kruger et al.,
2002; Huynh et al., 2013), LH (Exton et al., '99) y oxitocina (Carmichael et al. al.,
'87; Carmichael et al., '94; Blaicher et al., '99). Se han detectado picos inducidos
por la cópula en otros ovuladores espontáneos: se conocen picos de PRL y LH
en roedores (Knobil y Neill, '88). Curiosamente, este patrón de aumento de PRL
se detectó en ambos sexos en ratones (Bronson
Exp. J. Zool. (Desv. Mol. Evol.)
 330

C
A

B
Humano
Humano Humano
Chimpancé
Chimpancé Chimpancé
Rhesus
Rhesus Rhesus
Tití
Tití Tití tarsero

gris:al borde
negro:ov espontáneo
tarsero

Exp. J. Zool. (Desv. Mol. Evol.)

negro:sin UGS
tarsero
Anillo de lémur de cola
Anillo de lémur de cola Anillo de lémur de cola
Ratón

verde:clítoris dentro
negro:clítoris afuera
verde:UGS (/cloaca)
Ratón Ratón

verde:ov inducida por machos.

Rata
Rata Rata
hámster dorado
hámster dorado hámster dorado
conejillo de indias
conejillo de indias conejillo de indias
Chinchilla
Chinchilla Chinchilla
Rata topo
Rata topo Rata topo
Marmota de América
Marmota de América Marmota de América
Ardilla terrestre
Ardilla terrestre Ardilla terrestre
Conejo
Conejo Conejo
Cabra
Cabra Cabra
Oveja
Oveja Oveja
Delfín
Delfín Delfín
Vaca
Vaca Vaca
Cerdo

Cerdo Cerdo
Alpaca
Alpaca Alpaca
camello bactriano
camello bactriano camello bactriano
Caballo
Caballo Caballo
Pequeño murciélago mastín

Pequeño murciélago mastín Pequeño murciélago mastín

Hurón
Hurón Hurón
Mapache
Mapache Mapache
Perro
Perro Perro
Gato domestico
Gato domestico Gato domestico
Musaraña de dientes blancos
Musaraña de dientes blancos Musaraña de dientes blancos
erizo europeo
erizo europeo erizo europeo
Perezoso de garganta marrón
Perezoso de garganta marrón Perezoso de garganta marrón
oso hormiguero menor
oso hormiguero menor oso hormiguero menor
armadillo enano
armadillo enano armadillo enano
armadillo de nueve bandas
armadillo de nueve bandas armadillo de nueve bandas
Dugongo
Dugongo Dugongo
Hyrax
Hyrax Hyrax
elefante africano
elefante africano elefante africano
Tenrec
Tenrec Tenrec
Cerdo hormiguero

Cerdo hormiguero Cerdo hormiguero

Zarigüeya gris de cola corta
Zarigüeya gris de cola corta Zarigüeya gris de cola corta
Coala
Coala Coala
PAVLIČEV ET AL.
 EVOLUCIÓN DEL ORGASMO FEMENINO
y Desjardins, '82), así como humanos (Exton et al., 2001aa). En el
caso de la LH, se ha detectado un aumento poscoital en ratas
(Taleisnik et al., '66; Moss y Cooper, '73) y su presencia se asocia con
un comportamiento de lordosis, es decir, que indica disposición
copulatoria en roedores hembra (Broitman y Donoso, '75).
La mayor parte de la investigación sobre las oleadas de hormonas
pituitarias asociadas a la cópula se ha llevado a cabo en especies en las que se
requiere un estímulo ambiental para un aspecto del ciclo ovárico femenino.
Específicamente, se encuentra que la PRL es una hormona mediadora
involucrada en tres procesos: la ovulación inducida por el ambiente, la
ovulación inducida por la cópula y la regulación de la implantación, como se
explicará a continuación.
Curiosamente, la PRL está involucrada en la inducción de la ovulación
tanto en ovuladores inducidos por el medio ambiente como inducidos
por la cópula. Además, el pico de PRL también precede a la ovulación en
ovuladores espontáneos, como se sabe en ratas y, en menor medida, en
humanos (Freeman et al., 2000). La PRL media los efectos de las
feromonas en el comportamiento sexual de los lémures (lémures: Perret
y Schilling, '87; Freeman et al., 2000; ratones: Mak et al., 2007; Larsen et
al., 2008), y probablemente media los efectos de la luz periodo de
estacionalidad reproductiva (Curlewis, '92). La inducción ambiental de la
oleada de PRL también ha sido cooptada en la regulación de la
implantación después de la diapausa (p. ej., en el visón), sincronizando
aún más el desarrollo embrionario con la temporada (Papke et al., '80;
Renfree y Shaw, 2000) .
En las ovuladoras reflejas, es la cópula la que induce una respuesta
neuroendocrina y provoca un aumento repentino de PRL, LH y FSH, las
hormonas proovulatorias cuya dinámica es autónoma en la mayoría de
las ovuladoras espontáneas. Se cree que el mecanismo principal es la
estimulación física (aunque hay evidencia de que las señales bioquímicas
en el plasma seminal juegan un papel en los camélidos), y su efecto
proovulatorio puede conservarse incluso en algunas ovuladoras
espontáneas (Bogle et al., 2011). La estimulación táctil durante el coito
está mediada en el sistema nervioso central por el sistema
noradrenérgico (Terkel, '88). La función de la oleada de PRL es potenciar
los efectos de la LH al regular la expresión de los receptores de LH (así
como de los estrógenos) en el folículo y luego en el CL, e inhibir las
enzimas que metabolizan la progesterona, promoviendo así la secreción
de progesterona (Freeman et al.
Curiosamente, la cópula tiene una función relacionada pero
distinta en muchos roedores (ratón, rata, hámster). Estas
especies exhiben picos regulares de LH y ovulación espontánea,
pero en ausencia de un blastocisto su ciclo estral es corto, con
CL casi inexistente. Si el esperma se deposita en la hembra
Figura 2.Distribución filogenética de(A) modos de ovulación, (B) la presencia del seno urogenital (UGS; en especies basales: cloaca) y (C)
la posición del clítoris en relación con el orificio vaginal (adentro, borde, afuera). Nótese la correlación filogenética entre la ovulación
espontánea con la reducción del seno urogenital y la posición externa del clítoris. Esta correlación sugiere una relación ancestral.
papel de la estimulación del clítoris para el inicio del embarazo en ovuladores inducidos y la pérdida de esta función en ovuladores espontáneos.
Las relaciones filogenéticas son según dos Reis et al. (2012) y O'Leary et al. (2013).
331
tracto reproductivo sin la estimulación física del coito, el blastocisto no puede implantarse debido a la falta de
progesterona de CL. La hormona que mantiene el CL hasta la implantación e incluso durante la primera parte del
embarazo es la PRL. El aumento de PRL asociado a la cópula en estas especies no es proovulatorio, pero es
luteótrofo. La función luteotrófica de PRL también es necesaria para la implantación en hurones, un ovulador
inducido (Murphy, '79). Esto sugiere que los roedores mantuvieron solo el aspecto luteótrofo de la oleada de PRL,
o la función proovulatoria se ha incorporado a la señal para la actividad lútea prolongada que permite la
implantación. Aunque no es un requisito como en los roedores, hay indicios de que las relaciones sexuales
también afectan la implantación en humanos. En su estudio controlado de pacientes fertilizados in vitro,
Tremellen et al. (2000) encontraron una proporción significativamente mayor de embriones viables a las 6–8
semanas en el grupo al que se le pidió que tuviera relaciones sexuales poco antes de la transferencia de
embriones, en relación con un segundo grupo al que se le indicó que se abstuviera de tener relaciones sexuales.
No queda claro a partir de este estudio hasta qué punto el orgasmo acompañó al coito, sin embargo, el estudio
muestra una correlación entre el coito y la implantación exitosa. Esto podría sugerir que al menos algunos
aspectos de la respuesta de excitación femenina todavía están bajo selección incluso en humanos, aunque no
son estrictamente necesarios para el inicio del embarazo. No queda claro a partir de este estudio hasta qué
punto el orgasmo acompañó al coito, sin embargo, el estudio muestra una correlación entre el coito y la
implantación exitosa. Esto podría sugerir que al menos algunos aspectos de la respuesta de excitación femenina
todavía están bajo selección incluso en humanos, aunque no son estrictamente necesarios para el inicio del
embarazo. No queda claro a partir de este estudio hasta qué punto el orgasmo acompañó al coito, sin embargo,
el estudio muestra una correlación entre el coito y la implantación exitosa. Esto podría sugerir que al menos
algunos aspectos de la respuesta de excitación femenina todavía están bajo selección incluso en humanos,
aunque no son estrictamente necesarios para el inicio del embarazo.
Es importante señalar que la PRL tiene diversas funciones en la
reproducción, y pueden diferir mucho entre las etapas del ciclo ovárico
(Freeman et al., 2000), incluidos posibles efectos luteolíticos y otros
efectos inhibidores (p. ej., inhibición de la ovulación durante la lactancia;
McNeilly et al., '94). En humanos, se ha invocado el efecto inhibidor de la
hiperprolactinemia patológica sobre la foliculogénesis para interpretar el
pico de PRL copulatoria como una señal adaptativa que inhibe la
conducta copulatoria adicional (Kruger et al., 2002). Sin embargo, es
probable que el efecto inhibitorio sobre la ovulación esté restringido a
niveles patológicamente altos persistentes de PRL.>100 ng/mL, mientras
que el pico de PRL copulatoria tiene concentraciones séricas máximas de
hasta 40 ng/mL), o momentos específicos en el ciclo ovárico. Parece más
probable que el aumento de la PRL copulatoria sea un remanente del
papel de apoyo al embarazo evolutivamente más antiguo en los
ovuladores inducidos. También apoya esta sugerencia el hecho de que
en las mujeres disminuyófisiológiconiveles deprltambién se asocian con
una fase lútea más corta del ciclo ovárico (Kauppila et al., '88), en
consonancia con el efecto luteotrófico de la PRL en ratones y ratas.
Aunque aquí nos centramos en el orgasmo femenino, es importante
señalar que la PRL juega un papel gonadotrófico en ambos sexos, y el
Exp. J. Zool. (Desv. Mol. Evol.)
332
El pico de PRL asociado al orgasmo también se ha observado en
hombres (Bronson y Desjardins, '82). Esto indica una función quizás aún
más antigua de sincronizar el comportamiento reproductivo con las
condiciones ambientales, que no se limita a un sexo. La PRL puede haber
sido cooptada en este papel reproductivo, porque su expresión es
sensible al fotoperíodo. El efecto de la PRL sobre la ovulación puede, por
lo tanto, tener un precedente en un efecto gonadotrópico general, que
podría haber sido cooptado por el impulso ovulatorio en las mujeres.
La oxitocina es otra hormona hipofisaria cuya expresión se ha
informado que está asociada con el orgasmo humano (Carmichael
et al., '87; Blaicher et al., '99) y la estimulación vaginal en general
(Komisaruk y Steinman, '86). El pico del orgasmo en el plasma
periférico es bastante bajo y su detección algo inconsistente
(Krueger et al., 2003); sin embargo, el papel de la oxitocina en la
regulación del ciclo ovárico se ha detectado en todas las especies. El
papel ancestral de la oxitocina puede tener que ver con la ovulación
y las contracciones oviducales asociadas involucradas en la
propulsión del óvulo a través del tracto reproductivo femenino
(Guillette et al., '91). Es plausible que esta vía esté relacionada con la
función existente de la oxitocina en el vaciado del útero durante el
parto, mientras que se suprime durante el embarazo.2αen la
ovulación (Viggiano et al., '89). Señales de oxitocina a través del
receptor de oxitocina acoplado a proteína G, con diferentes
segundos mensajeros en diferentes tejidos. De hecho, el receptor
de oxitocina se expresa en las células de la granulosa ovárica
durante todas las etapas del desarrollo folicular (Saller et al., 2010),
y las inyecciones de oxitocina durante el estro del ratón aumentaron
el volumen decuerpo lúteo48 horas más tarde (Roshangar et al.,
2009). Los experimentos de Copland et al. (2002) en la línea celular
de la granulosa humana sugieren que la oxitocina aumenta el
efecto de las luteotropinas. Por lo tanto, también el pico de
oxitocina detectado en el orgasmo puede haber estado involucrado
originalmente en la inducción de la ovulación y el apoyo a la fase
lútea.
Finalmente, una indicación indirecta del papel endocrino de la cópula
es una recomendación para varias especies de usar estimulación
adicional durante la inseminación artificial (p. ej., para cerdos: https://
www.daf.qld.gov.au). Por tanto, incluso en especies en las que la
ovulación no depende de la cópula, la estimulación parece aumentar la
eficacia de la inseminación. No sabemos si esto se debe a los efectos
endocrinos similares al aumento luteotrófico de PRL que es necesario en
los roedores, o si tiene otras causas.
En general, la evidencia resumida anteriormente muestra similitudes
considerables entre los cambios hormonales inducidos por el orgasmo en las
mujeres y las señales hormonales que causan la ovulación, en particular en la
ovulación inducida por la cópula. Interpretamos esta evidencia para sugerir
que los cambios fisiológicos causados por el orgasmo femenino humano son
homólogos a los que causan la ovulación en otras especies, probablemente
remontándose al ancestro común más reciente de los mamíferos terianos (es
decir, el ancestro de los marsupiales y los mamíferos placentarios).
Exp. J. Zool. (Desv. Mol. Evol.)
PAVLIČEV ET AL.
ANATOMÍA GENITAL FEMENINA EN OVULADORES
INDUCIDOS Y ESPONTÁNEOS
En los seres humanos, el orgasmo femenino a menudo requiere una estimulación adicional
del clítoris, no peneana, porque la posición del clítoris no permite una estimulación
adecuada durante la penetración. Anteriormente se ha sugerido que la variación en la
anatomía genital femenina humana está asociada con la probabilidad de alcanzar el
orgasmo durante el coito. Wallen y Lloyd (2008) argumentaron que la variación del tamaño
del clítoris es mayor que la variación del tamaño del pene, lo que indica que la selección en el
orgasmo femenino es más débil en comparación con la selección en el orgasmo masculino.
Este razonamiento ha sido discutido con el argumento de que el volumen del clítoris en
lugar de la longitud es una métrica apropiada, sin embargo, el volumen no muestra el
mismo dimorfismo sexual de variación que la longitud (Lynch, 2008). Sostenemos, sin
embargo, que la variación en la longitud del clítoris puede, de hecho, ser más informativa en
el caso del orgasmo femenino. Esto se debe a que el clítoris más largo reduce la distancia al
orificio vaginal (esta distancia aumenta en los primates) y, por lo tanto, influye en el potencial
de estimulación durante el coito (ver a continuación). Esto es muy diferente del falo
masculino, que invariablemente se estimula durante el coito y la longitud puede ser menos
importante. De hecho, los datos recopilados por Bonaparte (1924) y Landis (1940), y
reanalizados por Wallen y Lloyd (2011), muestran que la distancia entre el orificio uretral y el
clítoris se correlaciona negativamente con la probabilidad de alcanzar el orgasmo durante el
coito. Esto es indicativo de la importancia de la posición del clítoris para el orgasmo
femenino humano. Cabe señalar que el tamaño del clítoris en los mamíferos es muy sensible
a la exposición androgénica durante el desarrollo fetal (Cunha et al., 2014), que en su forma
extrema puede manifestarse como genitales femeninos externos (e internos) masculinizados
como ocurre ocasionalmente en múltiples especies ("freemartins"; Smith y Dunn, '81; Braun
et al., '83; Padula, 2005; Drea y Weil, 2008 ), e incluso son las características normales en
algunos, como es más conocido la hiena y la fosa (Neaves et al., '80; Hawkins et al., 2002) y
en cierta medida el mono araña (Dixson, 2012). Como el nivel de andrógenos puede verse
afectado por la selección de sus otras funciones (por ejemplo, agresión; French et al., 2013),
la variación en la longitud del clítoris también podría verse afectada indirectamente. e
incluso son las características normales en algunos, como es más conocido la hiena y la fosa
(Neaves et al., '80; Hawkins et al., 2002) y hasta cierto punto el mono araña (Dixson, 2012).
Como el nivel de andrógenos puede verse afectado por la selección de sus otras funciones
(por ejemplo, agresión; French et al., 2013), la variación en la longitud del clítoris también
podría verse afectada indirectamente. e incluso son las características normales en algunos,
como es más conocido la hiena y la fosa (Neaves et al., '80; Hawkins et al., 2002) y hasta
cierto punto el mono araña (Dixson, 2012). Como el nivel de andrógenos puede verse
afectado por la selección de sus otras funciones (por ejemplo, agresión; French et al., 2013),
la variación en la longitud del clítoris también podría verse afectada indirectamente.
Para examinar la asociación de la anatomía genital con diferentes
tipos de ciclicidad ovárica, comparamos la anatomía genital femenina
entre euterios. Si el orgasmo femenino es vestigial en las ovuladoras
espontáneas, pero crucial en las ovuladoras reflejas, esperamos ver una
firma en las diferencias anatómicas genitales. Suponemos a continuación
que el clítoris es la fuente principal del aumento endocrino inducido por
el orgasmo en todos los mamíferos, como lo es en las mujeres, y
examinamos la posición del clítoris en relación con el orificio genital,
para inferir el potencial de estimulación del clítoris durante el coito en
varios euterios. mamíferos. Notamos que hay una escasez sorprendente
de descripciones anatómicas/de desarrollo comparativas detalladas de la
anatomía genital femenina en todos los vertebrados (la
 EVOLUCIÓN DEL ORGASMO FEMENINO 333

la información recopilada aquí se puede encontrar enumerada por especie en la

Tabla complementaria S1). A R
El origen del desarrollo del clítoris es el mismo que el del pene, lo tu C CC
UGS
que sugiere un origen evolutivo común. Se sugiere que el falo (pene gc
B
o clítoris) tiene un origen único en los amniotas y surge como un
primordio en el lado ventral de la cloaca, que en los machos
evolucionó hasta convertirse en el órgano copulador y permitió la B R
fertilización interna (Gredler et al., 2015; Sanger et al., 2015). tu C V
UGS

B gc
La evolución del tracto urogenital femenino en los mamíferos muestra una
tendencia general hacia una compartimentación creciente (Gegenbaur, 1864; Starck,
'78). En los linajes basales de los mamíferos (monotremas, demonio de Tasmania,
C R
tenrec), los canales genital, uretral y rectal aún se encuentran unidos en una cloaca tu c
multifuncional con una sola abertura, como también ocurre en aves y reptiles. En la
V
B
mayoría de las otras especies de euterios, prevalece la separación del recto de los gc
canales urogenitales; sin embargo, la uretra todavía se abre hacia la vagina misma o
hacia un canal común distalmente a la vagina propiamente dicha, el seno urogenital;
D dorsal
R
en ambos casos resulta en un solo orificio urogenital. Para nuestra pregunta, ambas
anterior posterior
situaciones son equivalentes, ya que en ambos casos el clítoris, que está vagamente
tu c
V
asociado con la apertura de la uretra, se ubicará más o menos dentro del canal ventral
B
copulatorio, a veces llegando a través del orificio. La figura 2B muestra la distribución
gc
de los orificios comunes (seno urogenital o cloaca) en los mamíferos placentarios. En
relativamente pocas especies, incluidos los primates y algunos roedores, el Figura 3.Esquema de los tipos de anatomía genital femenina, que muestra

acortamiento del seno urogenital produce el efecto de que la uretra se separa de la la tendencia desde la apertura anal y urogenital común en forma de cloaca

vagina, lo que da como resultado un orificio uretral separado en el lado ventral del en (A); a la separación de la abertura rectal y acortamiento del seno

orificio vaginal. En muchos primates, ambas aberturas siguen siendo parte de una urogenital en (B); a vagina cada vez más separada

rendija común, la dando como resultado un orificio uretral separado del lado ventral
del orificio vaginal. En muchos primates, ambas aberturas siguen siendo parte de
una rendija común, la dando como resultado un orificio uretral separado del lado
ventral del orificio vaginal. En muchos primates, ambas aberturas siguen siendo
parte de una rendija común, la vaginosis del vestíbulo. Esta tendencia del tracto
común a la separación de los orificios vaginal y uretral se muestra
esquemáticamente en la Figura 3. Obsérvese que, a pesar del origen común del
desarrollo de los órganos urogenitales masculinos y femeninos, los genitales
masculinos y femeninos han divergido fuertemente, ya que la uretra masculina y los
canales genitales se unifican en un canal común en el pene, la uretra, mientras que
esto ocurre muy raramente en el caso del clítoris femenino (p. ej., la hiena).
A medida que los orificios genital y uretral se separan en
primates y roedores, aumenta la distancia entre el clítoris y el
orificio vaginal. Esto se debe a que el clítoris está ubicado
anteroventralmente a la uretra y, por lo tanto, está asociado con la
uretra en lugar del orificio vaginal. La figura 2C muestra la
distribución filogenética de la posición del clítoris en relación con el
orificio vaginal, ya sea dentro del canal copulatorio, en el borde, oa
cierta distancia, fuera. Tenga en cuenta que la posición del clítoris y
el tipo de ovulación están aproximadamente asociados en el árbol
filogenético. La posición exterior del clítoris a una distancia del
orificio vaginal es rara en los euterios y se deriva específicamente en
los primates. Su posición en el exterior de los roedores parece
sorprendente, ya que los roedores necesitan un aumento de la PRL
copulatoria para establecer el embarazo. Sin embargo,
y orificios uretrales en (C) y (D). R, recto; CC, cloaca; SGU, seno
urogenital; U, útero; V, vagina; B, vejiga; gc, glande del clítoris; c,
cuello uterino.
tamaño y mientras está separado de la vagina (Weiss et al., 2012),
es probable que se estimule durante la cópula. Por el contrario, en
los humanos y en particular en otros simios, el clítoris es pequeño y
se extrae de la vagina. Esta situación es consistente con una función
vestigial de la estimulación del clítoris durante el coito reproductivo
en humanos y primates en general y, por lo tanto, es probable que
sea la base anatómica de la asociación inconsistente entre el coito y
el orgasmo femenino, la llamada discrepancia orgasmo/coito (Lloyd,
2005). ).
Para resumir, hay apoyo filogenético de que la ovulación inducida en
cualquier forma es ancestral a la ovulación espontánea. Proponemos,
además, que la ovulación inducida por la cópula es ancestral a la
ovulación espontánea y que el orgasmo femenino en cualquier forma es
homólogo al reflejo neuroendocrino que subyace a la ovulación inducida
por la cópula y, además, que la ovulación inducida por la cópula se
desencadena por la estimulación del clítoris. Figura 4). En ovuladores
espontáneos, el papel de la estimulación del clítoris para la ovulación se
volvió vestigial pero mantuvo rastros del reflejo neuroendocrino
ancestral incluso en humanos. Con la evolución de la ovulación
espontánea, la estimulación del clítoris perdió su

Exp. J. Zool. (Desv. Mol. Evol.)

 334 PAVLIČEV ET AL.

Figura 4.El modelo del cambio evolutivo en el mecanismo aguas arriba que induce la ovulación en los mamíferos, comenzando con el medio ambiente
inducción, inducción copulatoria y finalmente ovulación espontánea. Tenga en cuenta que el potencial para el efecto de la señal ancestral puede ser
mantenida en algunas especies.

papel en asegurar la fertilización simultáneamente con la remoción del los ovuladores inducidos existentes también están asociados con el
clítoris del canal copulatorio, probablemente causando una asociación orgasmo humano y el de otros ovuladores espontáneos; (3) la
variable entre la cópula y los orgasmos para la hembra. La estimulación morfología de los genitales femeninos sugiere que la cópula en la
del clítoris y el orgasmo femenino posiblemente adquirieron entonces mayoría de los clados induce la estimulación del clítoris, con excepción
roles secundarios diferentes a la función ovulatoria ancestral. de los primates, donde el clítoris se encuentra a cierta distancia del
orificio vaginal.
Se puede argumentar que el hecho de que las oleadas hormonales
CONCLUSIÓN
aún sean detectables en ovuladores espontáneos como los humanos,
El modelo presentado aquí ofrece una explicación plausible del origen
puede no ser suficiente para probar que son la firma del orgasmo
evolutivo del orgasmo femenino, que está aumentando la probabilidad de
femenino (primate). Simplemente podrían ser parte de la cópula en sí. Y
éxito en el apareamiento en muchos mamíferos no humanos. El orgasmo
esto puede ser cierto en parte, porque en la ovulación inducida, la cópula
femenino no evolucionó en el linaje humano, pero puede haber adquirido
se asocia consistentemente con la estimulación del clítoris. Sin embargo,
roles adicionales después de que se volvió prescindible para la ovulación,
el hecho de que estas oleadas sean potenciadas por el orgasmo
como la vinculación o las contracciones, que son específicas del linaje de los
femenino, más que por la excitación general, indica que el pico
primates (para una discusión sobre las exaptaciones hormonales, consulte
orgásmico es una parte importante del mecanismo. La desconexión de la
Ketterson y Nolan, '99) . Sin embargo, es probable que su origen evolutivo no
cópula de la estimulación del clítoris, que parece coincidir con los
se explique por su papel actual en los humanos. Así, notamos que la hipótesis
cambios anatómicos en el linaje de los primates, solo es posible cuando
de que el orgasmo femenino puede haber evolucionado como una adaptación
el ciclo ovárico se vuelve autónomo. Esto probablemente abrió el
para un rol reproductivo directo, y el hecho de que no es necesario en
potencial para cooptar el clítoris en nuevos roles específicos de primates
humanos para concebir, no son en absoluto contradictorios. Los efectos del
o humanos.
orgasmo femenino en humanos pueden no estar claros, sin embargo, si están
Finalmente, es importante tener en cuenta que las especies existentes,
presentes, los efectos existentes del rasgo no son necesariamente las
tanto los ovuladores inducidos como los espontáneos, son derivados y, por lo
funciones para las cuales se originaron los rasgos en primer lugar. En cambio,
tanto, la descarga endocrina asociada a la cópula también podría haber
pueden ser funciones nuevas (como está bien establecido para las plumas, el
adquirido características y funciones adicionales en estas especies, como
cabello o la vejiga natatoria, etc.), evolucionadas a medida que los rasgos han
probablemente lo hizo el orgasmo femenino en nuestro linaje. Estas nuevas
sido cooptados en adaptaciones secundarias (es decir, exaptaciones; Gould y
características distinguen los rasgos existentes y limitan la comparabilidad, y
Vrba, '82).
también pueden ser lo que mantiene el orgasmo femenino en la actualidad.
Sugerimos que el rasgo ancestral que se convirtió en el orgasmo
femenino humano tuvo una función ancestral en la inducción de la
ovulación: el reflejo neuroendocrino presente en especies en las que la
ovulación depende de la estimulación física durante la cópula, como EXPRESIONES DE GRATITUD
conejos o gatos. Tres observaciones principales nos llevan a esta Los autores agradecen a los Dres. Elizabeth Lloyd, Marty Cohn y Ron Amundson por
conclusión: (1) la ovulación inducida evolucionó antes que la ovulación sus útiles comentarios sobre una versión anterior de este documento. La
espontánea; (2) las vías por las cuales se induce la ovulación en el investigación en el laboratorio de Pavlicev está financiada por marzo de

Exp. J. Zool. (Desv. Mol. Evol.)

 EVOLUCIÓN DEL ORGASMO FEMENINO
Dimes Prematurity Research Center Ohio Collaborative (subvención
# 22-FY14-470) y en el laboratorio de Wagner por la Fundación John
Templeton (subvención #54860).
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