VIDA SUELOS SECOS EFECTOS DE LA

SEQUÍA EN EL SUELO COMUNIDADES

MICROBIANAS Y PROCESOS

Abstracta
A lo largo de la historia de la Tierra, la sequía ha sido una crisis común en la tierra. Ecosistemas de
prueba; en las sociedades humanas, puede causar hambruna, una de las cuatro Jinetes del
apocalipsis. A medida que se intensifica el ciclo hidrológico global con el calentamiento global, las
sequías más profundas y la re humectación se alterarán, y posiblemente transformar rápidamente
los ecosistemas. Las comunidades del suelo, sin embargo, parecen más tolerantes que las plantas
o los animales al estrés hídrico; los principales efectos, de hecho, en el suelo Los procesos parecen
ser de difusión limitada y el suministro limitado de recursos. A los organismos del suelo. Así, las
lluvias que acaban con una sequía no solo liberan suelo microbios del estrés, sino que también
crean un pulso de recursos que alimenta micro- actividad vial. No está claro si los efectos de la
sequía en la producción del suelo Los ceses resultan del secado o rehumectación. Tampoco está
claro si la descarga de actividad en la rehumectación es impulsada por el crecimiento microbiano o
por el Procesos químicos que movilizan materia orgánica. En esta revisión, analizo cómo el agua
del suelo, y la falta de ella, regula la vida microbiana y la biogeoquímica procesos ical. Primero me
concentro en las respuestas a nivel del organismo y luego considero cómo influyen estos en la
dinámica de la materia orgánica de todo el suelo. Un enfoque final está en cómo incorporar estos
efectos en los modelos del Sistema Tierra que pueden captura el ciclo seco-húmedo.

El agua es el recurso fundamental para la vida, sin embargo, la sequía es un fenómeno

generalizado en los ecosistemas terrestres. Másecosistemas experimentan al menos sequías
ocasionales, y las sequías parecen estar intensificándose concalentamiento climático (Sherwood &
Fu 2014). Las zonas áridas se están expandiendo (Seager et al.2018). Sequíaestresa a todos los
organismos, potencialmente matándolos o impulsando la evolución de la historia de vida adaptada
a la sequíaestrategias. En las plantas, estos incluyen raíces profundas, crecimiento anual y la
producción de pequeñas y cerosashojas (Kooyers 2015). Así, la disponibilidad de agua (o la falta de
ella) estructura las comunidades vegetales,pero también regula las comunidades del suelo y su
función. La magnitud y extensión de los períodos secosvarían, desde sequías breves y leves hasta
la sequía del desierto de Atacama durante décadas; sequíasque duran de semanas a meses son
comunes en muchas regiones. La sequía afecta los procesos del suelo en variosformas, en
particular al estresar directamente los organismos del suelo; los micro organismos del suelo se
equilibran rápidamentecondiciones osmóticas (potencial hídrico) de su entorno inmediato y para
permanecer hidratadocuando el suelo que los rodea se seca, deben acumular solutos para retener
agua dentro de sus células.Pero la sequía también afecta indirectamente a los procesos del suelo,
al alterar el suministro de sustratos a los microbios.por disolución, difusión y transporte.

Pero, por supuesto, terminan las sequías. Las primeras lluvias liberan microbios del estrés, re
disuelven materiales, e impulsar el flujo masivo de recursos a través del suelo. De hecho, no está
claro si la mayor Los efectos de la sequía en los procesos del suelo son el resultado del estrés
fisiológico causado por el secado o la rehumectación. Entonces, ¿cuál es la verdadera
perturbación: la sequía o la rehumectación? El secado y la humectación siempre están acoplados,
por lo que la sequía podría considerarse mejor como una perturbación en dos partes: una
perturbación que combina perturbaciones fisiológicas, físicas y químicasbations al sistema del
suelo. A medida que cambia el clima de la Tierra, capturando los efectos de las variaciones de
clima seco-húmedo Los ciclos en los modelos del Sistema Tierra serán importantes para describir y
predecir de manera efectiva procesos, pero para hacer eso, necesitamos conocer los procesos
clave para incorporar. En esta revisión, analizo cómo las condiciones secas afectan la vida
microbiana y los procesos biogeoquímicos. En el suelo, explorando cómo se manifiestan los
diferentes efectos. Empiezo con las formas en que el agua (o la falta de ella) influye en el medio
ambiente del suelo y luego evaluar estas influencias en los sistemas microbianos, comenzando a
nivel del organismo y luego siguiendo los efectos en cascada hasta todo el suelo. Yo También
discuta cómo los investigadores han incorporado estos efectos en modelos de simulación para
describir procesos del suelo en escalas aún mayores y períodos más largos.

1. LOS SUELOS SECOS COMO HÁBITAT PARA LOS MICROBIOS DEL SUELO

El agua afecta la dinámica microbiana de tres formas fundamentales: como recurso, como
disolvente y como tras-medio portuario (Tecon & Or 2017). Cada uno es importante para regular la
función microbiana. Trabajando en conjunto, producen patrones complejos de respuestas
microbianas y biogeoquímicas (Moyanoet al. 2013) (Figura 1).

1.1. El agua como recurso: potencial hídrico

La disponibilidad de agua como recurso es función de su estado energético: su potencial hídrico.

los más energía disponible, más fácilmente accesible el recurso. Potencial hídrico (anotado por el
símbolo y expresado en unidades de presión, pascales) (Papendick & Campbell 1981) es por lo
tanto fundamental para comprender las relaciones de humedad del suelo. El potencial hídrico del
suelo se controla principalmente por la matriz física del suelo y por los solutos. El agua interactúa
con los sólidos a través de la capilaridad yadhesión a las superficies de las partículas, que impulsan
el potencial matricial (m); suelos con superficie más reactivare tenga el agua con más fuerza. Los
materiales disueltos estabilizan las moléculas de agua, regulando el agua potencial (s) de soluto
(osmótico). sym son siempre negativos en el suelo porque se miden contra una referencia de agua
pura (definida como teniendo sym de 0). Los otros componentes

Figura 1

Efectos de la humedad sobre la actividad microbiana del suelo en condiciones que van desde (a)
seco a (c) saturado. Negro Los rectángulos representan células microbianas y las líneas naranjas
representan sustratos adsorbidos en partículas del suelo (tanesferas). (Panel inferior) La relación
entre la respiración del suelo (línea negra) y la humedad resulta defectos de interacción, incluida
la difusión y los procesos fisiológicos, bioquímicos y ecológicos. ψ indica el potencial hídrico del
suelo, y π es el potencial osmótico celular que permitiría mantener una turgencia estable presión a
medida que ψ disminuye. ψ y π tienen valores negativos; para trazarlos en un eje positivo, se
trazan como sus valores negativos. Figura adaptada de Moyano et al. (2013) con permiso. Del
potencial hídrico son macro escala: el agua tiene un potencial gravitacional (g) que la impulsa a
fluircuesta abajo (para bajar g); puede usar esa energía para erosionar las laderas y limpiar los
canales de los arroyos. los El componente final del potencial hídrico es la presión (p): el agua a
presión puede salir volando de una manguera. O hacer girar una turbina.

Estos componentes se suman al potencial hídrico total total (w):

w = s + m + g + p.

El agua siempre fluye por un gradiente de w. Así, el agua fluye cuesta abajo debido al gradiente
g;en

Ósmosis, el agua en el lado de agua dulce de una membrana se mueve porque el potencial de
soluto en el lado salado es más bajo. El gradiente de w impulsa el agua desde el suelo a través de
las plantas hasta la atmósfera. Incluso cuando podríamos considerar que el aire está goteando, el
w real es notablemente bajo, a una humedad del 98%, w está por debajo de -2 MPa. A 47% de
humedad, w es -100 MPa (Papendick y Campbell 1981).La diferencia entre eso y cualquier suelo w
probable (es decir, 0 a -10 MPa) impulsa el movimiento del agua desde el suelo a través de una
planta hasta la atmósfera.

Para los microbios del suelo, el potencial hídrico es un control fundamental sobre la supervivencia
la función. Microbios son pequeños y están en íntimo contacto con su entorno; porque nada existe
entre ellos y el suelo, excepto su membrana celular y pared, necesariamente se equilibran con el
potencial hídrico en el suelo que los rodea. A medida que el suelo se seca y su w cae (se vuelve
más negativo), las células microbianas son desafiados; para evitar perder agua a su entorno y
deshidratarse, deben acumular solutos para reducir su potencial de soluto interno para que
coincida con el potencial de agua del entorno suelo. Para evitar esto, pueden formar paredes
celulares impermeables (como ocurre en las esporas de Bacillus spp.),pero luego no pueden
utilizar fácilmente otros recursos. A medida que disminuye el potencial hídrico celular, puede
causar una pérdida de turgencia celular (Harris 1981), que es análogo al marchitamiento de las
plantas. La pérdida de turgencia puede interferir con las funciones fisiológicas microbianas. Iones,
reduciendo las tasas metabólicas. Eventualmente, una reducción en el potencial hídrico celular
puede causar funciones para fallar, matando al organismo.

Una de las características clave de la relación entre el contenido de agua y el potencial matricial
(m) es la no linealidad extrema (Papendick y Campbell 1981) .Cuando los suelos están húmedos, el
contenido de agua puede cambiar sustancialmente sin reducir significativamente el potencial
hídrico. Sin embargo, cuando los suelos son seco, incluso un ligero cambio en el contenido de agua
del suelo puede provocar un gran cambio en el potencial matricial. Estalas curvas varían con la
textura (distribución del tamaño de las partículas) o el contenido de materia orgánica del suelo. En
suelos que son más finos o que tienen más materia orgánica, las curvas cambian: Con cualquier
contenido de agua, un el suelo texturizado tendrá un potencial matricial más bajo (más negativo),
y en cualquier potencial hídrico dado, un suelo de textura más fina contendrá más agua que un
suelo de textura gruesa.
1.2. Agua como disolvente

La segunda forma en que el agua controla la actividad microbiana en los suelos es como
disolvente. Con pocos excepciones, los sustratos que utilizan los microbios como fuentes de
energía son solubles en agua; las excepciones son gases como el metano y el óxido nitroso y
algunos compuestos orgánicos volátiles como el ácido acético, terpenos, e isoprenos (Cleveland y
Yavitt 1997). A menudo, los investigadores distinguen entre suelo insoluble carbono orgánico
(SOC) y carbono orgánico disuelto (DOC); sin embargo, esto es una simplificación excesiva. A
medida que el suelo se seca y el volumen de agua líquida disminuye, algunos solutos se
concentran, mientras que otros probablemente se precipiten. Los sustratos que son escasamente
solubles pueden mostrar comportamientos complejos. Por ejemplo, Qualls (2000) extrajo
muestras del suelo del bosque con agua diariamente (la extracción durólas 24 h completas)
durante 21 días; no fue hasta al menos 10 ciclos de extracción que seya no se recupera. No está
claro si el material era insoluble o absorbido por las partículas del suelo, peroLa presencia de
grandes charcos de materiales solubles en agua que no se disuelven inmediatamente es un
característica importante de los suelos.

1.3. El agua como medio de transporte

El agua en el suelo no solo es un recurso vital y un solvente, sino que también es la vía de
transporte fundamental. Para solutos y microorganismos. Los microorganismos pueden absorber
solo moléculas pequeñas, por lo que dependen de enzimas extracelulares para descomponer los
polímeros y la difusión para acceder a moléculas pequeñas(Wallenstein y Weintraub 2008).
Debido a que la mayoría de los sustratos son solubles en agua, Los poros llenos son vitales para
permitir el transporte de recursos a los microbios (Bailey et al 2017, Tecon & Or 2017). A medida
que los suelos se secan y las películas de agua sobre las partículas del suelo se vuelven más
delgadas, las vías de difusión se vuelven más delgadas. Más largo y tortuoso (Figura 1b versus
Figura 1c) y puede romperse por completo (Figura 1aversus la Figura 1b, c). De hecho, se ha
argumentado una ruptura en la conexión hidrológica como un justificación de los efectos del
secado del suelo en la dinámica de la comunidad del suelo (Carson et al. 2010) y biogeoquímica
(Lawrence et al 2009, Manzoni & Katul 2014, Manzoni et al.2016, Or et al 412 Schimel2007). A
medida que los suelos se secan, los macro poros se drenan primero; por lo tanto, la difusividad del
suelo disminuye drásticamente a medida que cae el contenido de humedad (Tecon & Or 2017)
(Figura 1). Como resultado, la oferta de recursos disminuye desproporcionadamente al contenido
de agua. La reducción de la difusión a medida que los suelos se secan es bien conocida. De la física
del suelo, pero considerar explícitamente los procesos de transporte físico en la biología del suelo
se ha retrasado (Dwivedi et al 2017, Evans et al.2016, Manzoni et al 2014, Smith et al
2017).Distinguir entre estrés fisiológico directo y limitación del sustrato impulsada por difusión
indirecta La clasificación como impulsores de una actividad microbiana reducida es complicada. Un
enfoque consiste en utilizar sustratos en fase gaseosa.Stark y Firestone (1995) utilizaron 15NH3
para separar los controles de humedad en la nitrificación, la oxidación de amonio a nitrato, y
demostró que, hasta un potencial hídrico de −0,5 MPa, redujo la difusión representó al menos el
50% de la reducción de la nitrificación. Se sugiere la importancia del transporte en la regulación de
las respuestas microbianas al estrés hídrico. Mediante un meta análisis de los efectos de la
humedad sobre la actividad microbiana. Manzoni y col. (2012) encontró un lineal disminución de
la actividad microbiana relativa con la disminución del potencial hídrico, lo que lleva a umbrales en
cuya actividad cesa (−13,8 MPa en suelos minerales y −36,5 MPa en residuos vegetales
superficiales). Ellos concluyó que aunque el umbral en los residuos puede reflejar la fisiología
microbiana, el umbralen suelos minerales debe estar limitado por una difusión reducida: la
consistencia e insensibilidad ala historia del sitio sugiere que probablemente se deba a procesos
físicos, más que biológicos. Este descubrimiento también es consistente con el argumento
enmarcado por Schimel y Schaeffer (2012) de que el acceso microbiano al carbono del suelo es el
control principal sobre si ese carbono se descompone (y respira paraCO2), aunque el destino del
carbono: cómo lo asignan los microbios al crecimiento frente a otros procesos — pueden estar
controlados por la composición de la comunidad microbiana. La capacidad del suelo para soportar
el transporte también influye en las redes tróficas del suelo. El microbiano más pequeño

los depredadores (protozoos, nematodos, tardígrados y fagos) dependen de los cilios y flagelos
para nadara través de poros llenos de agua (Geisen et al. 2014). A medida que los suelos se secan,
su capacidad para encontrar sus microbios las presas disminuyen y la mortalidad microbiana
disminuye. Los depredadores requieren poros relativamente grandes para moverse través del
suelo, más grandes de lo necesario para que las moléculas se difundan; por lo tanto, como los
suelos se secan, la depredacinprobablemente se ralentiza antes de que la actividad microbiana o
incluso disminuya el crecimiento. Por ejemplo, a un potencial hídricode −0,1 MPa, los poros
relativamente grandes permanecen llenos de agua (∼3 μm de diámetro); esto sería pequeño
suficiente para restringir el movimiento de la fauna del suelo. A −1 MPa, solo poros menores de
0,3 permanecen llenos de agua (Papendick y Campbell 1981). Mesofauna del suelo, como ácaros y
colémbolos, se mueven a través de los espacios de aire y, por lo tanto, pueden permanecer activos
en suelos más secos, pero como las bacterias viven principalmente enporos finos (Foster 1988,
Mummey et al. 2006), pueden estar algo protegidos de la depredaciónen suelos secos.

Al funcionar simultáneamente como recurso, solvente y medio de transporte, el agua crea

respuestas microbianas complejas impulsadas por una combinación de efectos sobre la
disponibilidad de recursos, organismos fisiología, dinámica comunitaria y dinámica de la red
alimentaria. A medida que los suelos se secan, estos efectos se vuelven cada vez más extremo.

2. RESPUESTAS ORGANISMALES

2.1. Aclimatación osmótica

Las respuestas microbianas al estrés hídrico son complejas (Wood 2015). Para retener el agua
mientras los suelos se secan y disminuye, los microbios deben reducir su potencial de soluto
interno acumulando solutos (osmolitos) (Csonka 1989, Killham y Firestone 1984, Wood 2015). Los
microbios se acumulan preferentemente mular moléculas orgánicas que reducen los s sin
interrumpir el metabolismo celular (los llamados solutos); estos incluyen prolina, glicina betaína,
trehalosa y glutamato. Iones inorgánicos, en particular +, son dañinos a altas concentraciones; las
células los usan después de haber agotado su capacidad para sintetizar o absorber solutos
compatibles (Killham y Firestone 1984). Las bacterias son clásicamente Se cree que dependen de
osmolitos nitrogenados como prolina y glicina betaína, mientras que los hongos utilizanpolioles y
carbohidratos simples como glicerol, eritritol y manitol (Witteveen & Visser1995). Cuando se
cultivan en cultivo, los microbios muestran una variedad de estrategias para acumular osmolitos:
de no acumular ninguno, a producirlos en respuesta a potenciales hídricos reducidos, a mantener
altos niveles de compuestos en su citoplasma (Harris 1981, Killham & Firestone 1984).

Sin embargo, a medida que los estudios han comenzado a analizar la acumulación de osmolitos
microbianos in situ, el patrón Los charranes observados en estudios de cultivo puro no han
resistido bien. Aunque Warren (2014) encontróosmolitos conocidos en suelos secos, otros
investigadores no. Por ejemplo, Boot et al. (2013) ana-analizó la acumulación de aminoácidos en la
biomasa microbiana de una pradera de California donde esencialmente no llueve entre abril y
octubre. No encontraron evidencia de que los aminoácidos actuaron como osmolitos; Los niveles
de glutamato fueron consistentemente 2-3% de la biomasa microbiana total. los otros osmolitos
putativos, prolina y glicina betaína, estaban ausentes (Boot et al. 2013). Ellos fur-Luego concluyó
que en las praderas de California, ninguna concentración plausible de osmolitos mantendría
microbios hidratados. En estos suelos, m puede caer por debajo de -30 MPa (Barnard et al.2014),
que es probablemente más allá de la capacidad de los microbios para osmorregular: incluso a una
concentración de soluto de 1 M, s es sólo aproximadamente -5 MPa (Davis et al. 2000, Harris
1981). Además, Boot et al. (2013) argumentó que, a medida que los suelos se secan, la difusión y
el suministro de sustrato se volverán limitantes antes de que la humedad se vuelva Estresante. Por
lo tanto, los osmolitos pueden ser inasequibles e ineficaces. Conclusiones similares fueron
elaborado por Kakumanu et al. (2013) quienes encontraron que a medida que el secado se volvía
más intenso, extraíblesel carbono orgánico aumentó, pero los osmolitos conocidos en realidad
disminuyeron.

Quizás no sea sorprendente que los estudios basados en el suelo muestren patrones diferentes a
los basados en cultivos. Estudios: es poco probable que los organismos que no sintetizan osmolitos
crezcan en medios de cultivo salados. Dado que la mayoría de los microorganismos del suelo
nunca se han cultivado, incluidoslinajes (Becraft et al.2017), parece posible que los osmolitos
clásicos no sean representativos de estrategias microbianas dominantes de aclimatación a la
sequía. Más bien, parece más probable que los microbios del suelo sobrevivir a la deshidratación y
rehidratarse, recuperarse y volver a crecer (Meisner et al.2017).

2.2. Uso de recursos

El estrés hídrico altera el uso de recursos microbianos de diversas formas. Los suelos secos pueden
reducir el acceso microbiano a los recursos solubles, y el estrés por sequía puede reducir la
eficiencia con la que los microorganismos utilizan recursos. Pero el secado también puede
aumentar el acceso a sustratos gaseosos y volátiles.
2.2.1. Uso de carbono y eficiencia de crecimiento. A medida que los suelos se secan, las tasas de
difusión disminuyen y se vuelven semisolubles.los materiales precipitan. Esta combinación
significa que a medida que aumenta el estrés hídrico, los microbios se vuelven recursos limitados,
y debería limitar su capacidad para utilizar estrategias de aclimatación fisiológica, como como
sintetizadores de solutos compatibles, que cuestan energía y requieren carbono. Si los microbios
deben utilizar una estrategia activa de aclimatación fisiológica para sobrevivir y seguir
funcionandocional bajo estrés, en lugar de evitar el estrés entrando en letargo (ver Sección 2.4),
uno podría esperar que reduzcan su eficiencia de crecimiento; se esperaría que los microbios bajo
estrés asignar menos recursos a la reproducción y más a la supervivencia (Schimel et al. 2007). Con
reducido eficiencia de crecimiento, la biomasa debería disminuir en suelos secos. Pocos estudios
han abordado esto directamente; sin embargo, un estudio que se acercó usó vapor de ácido 13C-
acético para medir el uso de carbono microbiano eficiencia (CUE) (Herron et al. 2009). Los autores
evaluaron la fracción de 13C convertida encartono microbiano, aunque esto probablemente
incluía osmolitos y materiales extracelulares. CUE hizo no cambiar a medida que el suelo se seca
hasta que la humedad ha bajado a 0,05 g H2O / g suelo, en cuyo nivel414 Schimelm había caído
por debajo de -0,6 MPa. Con esa humedad, la respiración microbiana total había disminuido en
aproximadamente el 30%, y estimaciones de la eficiencia del crecimiento basadas en la
inmovilización de 13C frente a lala mineralización de nitrógeno divergió, lo que sugiere la
interrupción de los procesos celulares.

2.2.2. Sustratos volátiles. A diferencia de los organismos que dependen de sustratos solubles en
agua, los órganosismos que dependen de sustratos volátiles o gaseosos, más notablemente
metanótrofos que obtienen energía del gas metano oxidante, se benefician del secado moderado
del suelo (Borken et al.2006, Dijkstra et al.2011, Fest et al. 2017). Para estos organismos, a medida
que el suelo se seca, la disponibilidad de sustrato aumenta porque El sustrato se suministra por
difusión gaseosa a través de poros llenos de aire (Figura 1). Sustrato aumentadoel suministro a
medida que los suelos se secan puede equilibrar el estrés fisiológico creciente y reducir así su
sensibilidad generala la sequía. Por ejemplo, Gulledge y Schimel (1998) encontraron que en un
bosque boreal de Alaska, el CH4el consumo fue máximo al 30% de la capacidad de retención de
agua (WHC), mientras que la producción de CO2no alcanzó su punto máximo hasta al menos el
60% de WHC. Fest y col. (2017) mostró que cuando la caída erareducido en un bosque de
eucaliptos, el contenido de agua del suelo disminuyó en un 15%, pero la porosidad llena de aire
aumentóen un 20%; el efecto neto fue aumentar la absorción de metano del suelo en más del
50%. Este estudio, cómo-nunca, observó evidencia limitada de estrés por humedad en condiciones
secas; solo se encontró una pista en los datos de que la actividad de metanótrofos disminuyó
incluso en las condiciones más secas (<20% de agua llena espacio poroso). La conclusión de que el
secado moderado del suelo no estresa a los oxidantes de metano informado por Stiehl-Braun et al.
(2011), quienes utilizaron 14C-CH4 y autor radiografía para evaluar La ubicación de la oxidación del
CH4. La sequía redujo aproximadamente a la mitad la humedad volumétrica del suelo pero
aumentó el CH4consumo. En particular, la sequía expandió la zona de consumo más
profundamente en el perfil del suelo. Pero no redujo visiblemente el consumo en la superficie del
suelo, como podría esperarse si el secado inhibieraactividad.

2.3. Polímeros extracelulares microbianos: mejora del microambiente

Los microbios pueden mejorar la función y la supervivencia en condiciones adversas al mejorar
sumicroambiente. Una forma de hacer esto es producir sustancias poliméricas extracelulares
(EPS);Estos son principalmente polisacáridos pero también contienen ADN, proteínas y otros
materiales liberados. De células vivas o moribundas (More et al. 2014). Los EPS actúan como
esponjas, retrasan el secado y pueden retener agua incluso a baja m. Sin embargo, el EPS no
puede evitar que m se equilibre con el suelo a granel. Y así, en última instancia, no puede prevenir
el estrés fisiológico. Pero a medida que la tierra se seca, el gel de EPS puede
conectarsemicroorganismos y sustratos y, por lo tanto, apoyan la actividad a bajas m (Holden
2011, Tecon & Or 2017,Wolfaardt y col. 1999). Si la sequía reduce la actividad microbiana
colapsando la difusión y limitando suministro de sustrato, sintetizar EPS debería ser una estrategia
útil de aclimatación a la sequía (Chenu &Roberson 1996, Manzoni y Katul 2014, Or et al.
2007).Como ocurre con la mayoría de las cosas relacionadas con el suelo, la naturaleza específica
de los materiales que se encuentran en cualquier lugar oEs probable que el tipo de suelo dependa
parcialmente de la naturaleza de los organismos que producen el EPS yparcialmente en la
naturaleza de la fase mineral: los diferentes tipos de compuestos se unen preferentemente a
diferentes minerales arcillosos (Lin et al. 2016).

2.4. Inactividad

Muchos microorganismos permanecen inactivos cuando las condiciones se vuelven desfavorables

(Jones y Lennon 2010).Las endosporas, formadas por varios grupos Firmicutes (Filippidou et al.
2016), pueden ser el epítomede los mecanismos de supervivencia al estrés (Nicholson et al. 2002),
pero existen otras formas de latencia. La inactividad es una estrategia evolutiva eficaz para
sobrevivir a los factores de estrés físico y de recursos.

(Jones & Lennon 2010), particularmente cuando el estrés ocurre con regularidad, como en el
Mediterráneo. Ecosistemas que habitualmente no llueven durante seis meses o más. Sin embargo,
la distinción entre latencia real y mera inanición o estasis puede ser poco claro. La inactividad
tiene un costo: los microbios deben invertir en la inactividad, gastando carbono para crear
estructuras que mejoran la supervivencia a largo plazo. Sin embargo, a medida que los suelos se
secan, muchos microbios puedense agotan y se agotan los recursos, o simplemente pueden
deshidratarse. Uno esperaría queEl mecanismo reduciría la supervivencia en relación con la
posible con una verdadera latencia, pero esto sigue siendo un Área de biología del suelo poco
estudiada.

3. RESPUESTAS DE LA COMUNIDAD

3.1. Biomasa

El estrés altera las comunidades, cambiando el dominio y las relaciones. Pero, en suelo, la primera
pregunta acerca de cómo la humedad influye en los microbios es simple: ¿Cómo influye el estrés
por sequía en el tamaño de la masa microbiana?

3.1.1. Patrones estacionales. Se podría predecir que la biomasa microbiana disminuiría a medida
que se secaran los suelos: El estrés, la reducción de las entradas de la rizosfera y el suministro
limitado de sustrato deberían reducir la superficie microbiana.vival. Sin embargo, este no es
siempre el caso: la biomasa microbiana a menudo permanece estable o incluso enpliegues a través
de períodos secos de meses (Aponte et al.2010, Landesman & Dighton 2010, ParkerY Schimel
2011, Schaeffer et al. 2017). Más bien, a veces se produce una disminución de la biomasa con
lainicio de la temporada de lluvias, incluso cuando la actividad aumenta (Butterly et al.2009,
Parker & Schimel 2011,Schaeffer y col. 2017). ¿Por qué? Debe ser que, aunque las tasas de
crecimiento pueden ser muy bajas durante elestación seca, las tasas de mortalidad son aún más
bajas. A medida que la actividad microbiana y del consumidor aumenta con el iniciode las lluvias,
sin embargo, la biomasa microbiana puede disminuir.

3.1.2. Ciclos experimentales de secado-rehumedecimiento. Estacional

Sin embargo, los patrones estacionales no coinciden necesariamente hallazgos de estudios que se
enfocan en respuestas a eventos individuales secos-húmedos o múltiples ciclos seco-húmedo. Los
estudios muestran regularmente una disminución inmediata de la biomasa después de la
rehumectación. Después de un único ciclo de rehumedecimiento en seco, Wu y Brookes (2005)
observaron que la biomasa microbiana habíadisminuyó en un 44% en un suelo franco-arcilloso
limoso de las parcelas de pasto permanente Rothamsted. en unPastizales británicos, luego de un
solo evento de rehumedecimiento seco, la biomasa microbiana disminuyó (Gordon et al.2008),
aunque el nitrógeno microbiano mostró un pico inmediatamente después de la
rehumectación.Apesar de una caída inmediata que a veces sigue a un ciclo seco-rehumedecido, la
biomasa de microbios recuperarse (Saetre & Stark 2005), al igual que las poblaciones de
protozoos. El cambio general en microbios La actividad, el crecimiento y la dinámica de la red
alimentaria podrían explicar por qué en algunos ecosistemas (como California pastizales) la
biomasa microbiana aumenta durante la sequía pero luego disminuye durante la estación
húmeda(Schaeffer et al. 2017).

3.2. Composición de la comunidad

Al igual que con la biomasa en general, la composición de la comunidad bacteriana (como lo

indican los miembros lípidos de la brana o ADN) pueden cambiar relativamente poco con la sequía
y la rehumectación, incluso entresuelos que han experimentado condiciones antecedentes
sustancialmente divergentes (Barnard et al.2014,Butterly y col. 2009, Evans y Wallenstein 2012,
Kakumanu et al. 2013). Pero cuando estacionallos cambios ocurren, los impulsores de estos
cambios son difíciles de identificar. ¿Son los cambios estacionales causados porcambios de
humedad y temperatura que actúan directamente sobre los microbios? O el medio ambiente416
Schimelinfluir en los microbios a través de la fenología de las plantas y la estacionalidad asociada
en las entradas de carbono parasuelos? La fotosíntesis, la exudación de raíces y la producción de
hojarasca son sensibles a la sequía, por lo que el climala pareja y el clima influyen en las
comunidades microbianas a través de múltiples vías (Bardgett et al.2008).

Analizar el cambio de la comunidad microbiana durante la sequía y la rehumectación es un desafío

debido alas limitaciones inherentes a los enfoques de análisis de comunidades microbianas.
Análisis de ADN, por ejemplo, puede capturar ADN reliquia de organismos muertos hace mucho
tiempo (Carini et al. 2016). ARN ribosómico (ARNr)refleja solo organismos vivos, pero las
comparaciones entre taxones son complicadas porque los niveles de ARNr celulary las
proporciones de ARNr: ADN varían enormemente entre taxones (Blazewicz et al. 2013); incluso
algunos dor-Las células mant pueden contener una gran cantidad de ribosomas. Quizás la
herramienta más confiable para evaluarLa respuesta de la comunidad es un sondeo de isótopos
estables que analiza solo el ADN de organismos que tienen incorporó un trazador: si ese trazador
se aplica durante la rehumectación, el método puede analizar de manera confiable poblaciones
que se han replicado después de la rehumectación (Dumont y Murrell 2005). Por supuesto, estoEl
método no indica qué sucedió durante la fase seca: qué organismos sobrevivieron y que murió?

La hipótesis más simple para los efectos de la sequía en las comunidades microbianas es que los
patrones son impulsados por muerte, los organismos mueren por estrés fisiológico o por inanición.
Esto deja a otros organismos dominar la comunidad en un momento en que la actividad y el
crecimiento son limitados; la muerte también liberamaterial de las células microbianas
(necromasa) en el suelo, y este material está disponible para apoyarel crecimiento de otros
organismos cuando el suelo se rehumedece. Pero, ¿cuánta mortalidad se produce? Si las
celdasmueren, es durante la fase seca o durante la rehumectación que es inherentemente parte
del análisis (Wu &Brookes 2005)? ¿Cómo distinguirías entre ellos? Existen problemas con lo
simplela lógica de que la muerte microbiana impulsa los cambios en la comunidad, sin embargo, si
la muerte es el motor, la biomasa debería disminuir. Como se señaló anteriormente, esto no
siempre ocurre.

Puede que no sea la composición general de la comunidad la que cambie con el secado y la
rehumectación. Pero qué organismos son activos (generalmente se considera que significa un
crecimiento activo y a menudo se define

basado en ARNr) (Blazewicz et al.2013). Los organismos activos son un subconjunto de toda la
comunidad.nidad (Barnard et al. 2014). En el suelo de pastizales anuales de California después de
la rehumectación, Acidobacteria y Verrucomicrobia aumentó, mientras que Actinobacteria y
Firmicutes disminuyeron (Barnard et al. 2014).Las acidobacterias dominaban el ADN en ese suelo,
pero mostraban poco patrón estacional en su pro-parte de la comunidad bacteriana (Barnard et al.
2013). Por el contrario, la contribución de las acidobacterias

al grupo de ARNr (la comunidad activa) se estrelló durante la estación seca, a pesar de que era
elsegundo filo más dominante durante la temporada de lluvias. A nivel de clase, Rubrobacteridae
en elLas actino bacterias fueron dominantes con más del 50% de las lecturas de ARNr; esa
proporción aumentódurante la estación seca (Barnard et al. 2013). Los hongos parecen sobrevivir
a la sequía con más éxitoque las bacterias (Evans y Wallenstein 2012).

Placella y col. (2012) observaron resultados algo diferentes utilizando rRNA después de
experimentosrehumectación: las actino bacterias tenían niveles altos de ARNr poco después de la
rehumectación, mientras que los bacilos alcanzaron su punto máximo varias horas más tarde y el
ARNr de Proteobacteria tardó varios días en aumentar sustancialmente. Interesar-En
consecuencia, en el mismo suelo, la incorporación de bromodesoxiuridina (BrDU) en el ADN recién
sintetizado mostró el patrón inverso: Alphaproteobacteria (particularmente Sphingomonadaceae)
y Bacteroidetesrespondieron rápidamente (31,6% y 29,4% de nuevas secuencias de ADN 12 h
después de la rehumectación, respectivamentetivamente), mientras que Actino bacteria aumentó
sustancialmente sólo después de 48 h (cuando comprendía el 28% deel ADN marcado) (D. Roux-
Michollet, J.P. Schimel, P.A. Holden, observaciones no publicadas). UnUn estudio análogo pero
más extenso (Aanderud et al.2015) evaluó las bacterias de respuesta rápida mediante Sondeo de
isótopos estables en 18O; en una variedad de ecosistemas, las bacterias dominantes de respuesta
rápidafueron las Sphingomonadaceae (en Alphaproteobacteria), que representaron el 38% de las
Secuencias de ADN.

Parece posible que las Actino bacterias mantengan un nivel de actividad potencial tal que puedan
regular al alza la función rápidamente después de la rehumectación, mientras que otros grupos
pueden comenzar a replicary creciendo activamente más rápidamente. La naturaleza de la
respuesta microbiana a la sequía y la rehumectación. Por lo tanto, sigue siendo complejo, dadas
las múltiples formas en que podemos medir y evaluar la actividad y crecimiento con
microorganismos (Blazewicz et al. 2013).

Varios artículos han sugerido que la dinámica de la comunidad microbiana impulsa los pulsos de
CO2siguiente rehumectación. Por ejemplo, Placella et al. (2012) se titula “Dióxido de carbono
inducido por la lluviaLos pulsos son el resultado de la reanimación secuencial de grupos
microbianos agrupados filogenéticamente ”y el director ejecutivo de Aanderud et al. (2015) es
"Las bacterias raras generan pulsos de actividad”. Pero, por supuesto, es posible, incluso quizás
probable, que la causalidad sea al revés, como mostrado por Goransson et al. (2013), quien
rastreó el tiempo de respiración versus el crecimiento bacteriano ̈después de mojar un suelo seco;
La respiración comenzó en minutos, mientras que el crecimiento (medido por leucina
incorporación) no comenzó durante al menos 12 h. Este hallazgo sugiere que los combustibles de
carbono movilizados la comunidad microbiana cambia, y como se discutió anteriormente, el pulso
del carbono disponible parece impulsado por procesos químicos y físicos; la dinámica de la
comunidad microbiana responde a ese pulso indisponibilidad de carbono. Desde la perspectiva de
la biogeoquímica del suelo, puede por tanto ser incidentalo incluso irrelevante qué organismos
realmente metabolizan y respiran el carbono. El destino del carbono probablemente no depende
de quién lo metabolice, sino de lo que hagan con él. Solo si los organismos asignanel carbono de
manera diferente, produciendo materiales con diferentes destinos a largo plazo (por ejemplo,
proteínas versus células paredes versus EPS), alteraría el destino a largo plazo de ese carbono
(Schimel & Schaeffer 2012).Comprender el equilibrio entre los impulsores fisicoquímicos y
biológicos que controlan La respuesta de los microbios del suelo a la humedad sigue siendo un
área importante de investigación si queremos mejorar nuestra comprensión de las conexiones
entre la comunidad microbiana y la dinámica biogeoquímica

4. RESPUESTAS DEL ECOSISTEMA

4.1. Ciclismo de carbono

Una métrica clave de cómo la humedad cambiante puede alterar la dinámica del ecosistema es la
alteración de cómo el suelolos sistemas procesan el carbono. El estrés asociado con estar seco y
los procesos que ocurren enla re humectación puede alterar la disponibilidad de carbono del suelo
y su destino. Comprender estos cambios requiere considerando tanto el período seco en sí como
la rehumectación.

4.1.1. Condiciones secas. A medida que los suelos se secan, la actividad microbiana total y la
respiración disminuyen (Carboneet al. 2011, Davidson y col. 1998, Wu et al. 2011). Sin embargo, la
magnitud de la respiración la disminución varía; en algunos casos, incluso las reducciones
sustanciales de la humedad del suelo tienen efectos limitadossobre la respiración (Lu et al.2017).
Reflejando la variación en la humedad determinada experimentalmente respuestas, se han
incorporado una serie de curvas de respuesta en modelos para predecir la respuestade la
respiración del suelo a humedad variable (Bauer et al. 2008) (Figura 2). Sin embargo, es bien
reconocido que a medida que los suelos se saturan, la actividad microbiana disminuye debido a la
limitación de oxígeno (Davidson et al.2012).Una pregunta ha sido qué mecanismos son
responsables de la reducción de la actividad microbiana en

condiciones de limitación de la humedad. A menudo se ha asumido que la actividad microbiana

disminuye debido acausa de las respuestas fisiológicas microbianas al estrés por humedad
(Orchard & Cook 1983, Schimel et al.2007). Sin embargo, parece poco probable que el estrés
fisiológico por sí solo pueda explicar adecuadamente todo el perfilo patrones de respiración a
través del suelo. Estos patrones parecen demasiado coherentes para ser explicados fácilmente
porfisiología microbiana variable; grupos de microorganismos muestran respuestas muy variables
al suelohumedad (Harris 1981, Griffin 1981), mientras que los patrones de respuesta reales de la
actividad micro
Figura 2

Funciones de reducción de la humedad del suelo de la respiración heterotrófica del suelo

representada en seis diferentes carbonomodelos dependientes del contenido volumétrico de
agua. El área gris sombreada representa la variación estándar.Figura adaptada de Bauer et al.
(2008) con autorización.en relación con el potencial hídrico muestran patrones regulares y
definidos con distintos umbrales de potencial hídricoa la que cesa la actividad microbiana
(Manzoni et al. 2012) (Figura 3).Un proceso que puede influir en cómo el ciclo del carbono
responde a la humedad alterada es el depolímero por enzimas extracelulares, porque la
despolimerización es el primer paso crítico en la fabricación de plantasdetritus disponible para uso
microbiano (Henry 2012, Schimel & Bennett 2004). Sin embargo, enzimalas actividades no
muestran respuestas consistentes a la humedad (Alster et al. 2013, Sardans et al. 2008),tal vez
porque las respuestas enzimáticas reales pueden resultar de cambios en la cantidad de
enzimapresente o la actividad de moléculas enzimáticas individuales. Separar estos puede ser
difícil porquLos ensayos modernos miden la actividad enzimática potencial utilizando sustratos
artificiales en condiciones óptimas(incluida una humedad adecuada) en lugar de condiciones de
campo (German et al. 2011); por lo tanto,tenemos buenas razones para sospechar que las
mediciones del potencial enzimático pueden no reflejarse de forma fiable enactividad in situ
(Schimel et al. 2017). Las enzimas extracelulares son pequeñas y están en contacto íntimo
consustrato, y por lo tanto necesitan películas de agua más delgadas y poros más pequeños llenos
de agua para funcionar que hacercélulas microbianas más grandes; por lo tanto, la actividad
enzimática podría continuar incluso cuando el metabolismo celular disminuye con secado del
suelo (Geisseler et al. 2011). La actividad enzimática continúa incluso después del respira
microbianola disminución de la contaminación podría explicar el aumento de las reservas de
materia orgánica extraíble cuando los suelos están secos

4.1.2. Rebobinado. Hace tiempo que se reconoce que el rebobinado de un suelo seco provoca un
pulso de CO2(el efecto abedul) (abedul 1958, Goransson et al. 2013, Kim et al. 2012). El pulso de
CO 2 puede sermuchas veces mayor que el nivel basal de la respiración. Sin embargo, el
mecanismo que impulsa elEl efecto del abedul sigue sin estar claro. ¿Es el resultado de los
microbios que respiran osmólitos que de repenteuna responsabilidad letal? ¿Es el resultado de los
microbios que metabolizan los cadáveres de los que murieron durantela sequía o fueron
asesinados por el rebobinado? O el rebobinado moviliza carbono estable del suelo que es
entoncesrespiró por microbios sobrevivientes?

¿Qué mecanismo es responsable del efecto de abedul influirá en dinamo de carbono a largo
plazoics, particularmente como el secado y el rebobinado se intensifican con el cambio climático
(Dai 2012). Si el carbono liberado es microbiano (osmólitos o células muertas), que el carbono
estaría dentro de un giro rápido fracción activa de carbono (Parton et al. 1988). Además, si el
carbono proviene de microbios
Figura 3

Respuestas microbianas a nivel de comunidad de la respiración, expresadas como una fracción del
máximo, en función del potencial de agua ψ en (a) suelo mineral y (b) residuos de plantas de
superficie (es decir, suelo forestal, capa de hojarasca o residuos de cultivos). ψfc representa ψ a
capacidad de campo. Las líneas de color azul claro representan suelo o yacija físicamente
perturbada; las líneas de color azul oscuro representan incubaciones de muestras de suelo o yacija
intactas. Figura adaptada de Manzoni et al. (2012) con permiso.

muerto por el estrés de los ciclos de rebobinado en seco, podría sugerir una pérdida de las
capacidades microbianas y por lo tanto una reducción potencial de las futuras pérdidas de
carbono. Por lo tanto, si la liberación de carbono efecto abedul es primar- ily de materiales
microbianos, el ciclo seco-húmedo podría reducir la pérdida de carbono a largo plazo del suelo. En
contraste, si el efecto de Abedul resulta de movilizar de otra manera combustible del crecimiento
microbiano, posiblemente cebando la pérdida de carbono estable adicional del suelo. Con este
mecanismo, los ciclos seco-húmedo podrían actuar para movilizar carbono estable del suelo y
reducir el carbono a largo plazo del sueloalmacenamiento.

Un patrón general, pero confuso, surge de los experimentos de reescritura: Estudios sobre pulsos
individualesa menudo se concluye que el carbono se pierde de la biomasa microbiana (por
ejemplo, Fierer et al. 2003, Kieft et al.1987). En contraste, los estudios que evalúan múltiples ciclos
húmedo-seco a menudo concluyen que el carbono totalla pérdida en el tiempo es demasiado
grande para ser atribuida exclusivamente a la pérdida de biomasa-el carbono debe provenir de
carbono estable del suelo (Miller et al. 2005, Xiang et al. 2008). Reconciliando estas diferentes
perspectivasha seguido siendo un desafío, probablemente porque varios mecanismos están en
juego (Borken & Matzner2009), y la verdadera pregunta debería ser sobre el equilibrio entre los
mecanismos.Fierer et al. (2003) utilizaron un enfoque de persecución de pulso 14C para discernir
la fuente del pulso de CO2que resulta después del rebobinado. Añadieron 14C-glucosa al suelo
húmedo de pastizales y luego secaron el suelo,y midió el enriquecimiento tanto del CO2 como del
carbono orgánico extraíble. El CO2respired fue aproximadamente un 50% más 14C enriquecido
que la biomasa microbiana general, mientras que extraíblecarbono orgánico disuelto fue sólo 15%
a 30% tan enriquecido como la biomasa. Concluyeron que"el pulso de rebobinado se genera a
partir de biomasa microbiana C, pero sin células microbianas significativaslysis" (Fierer et al. 2003,
p. 804).En contraste, Miller et al. (2005) corrieron un suelo chaparral a través de múltiples ciclos
secos-húmedos sobre 110días; liberó casi el doble de CO2 que los suelos incubados a una
humedad óptima constante.Se liberó más carbono adicional del que estaba inicialmente presente
en la biomasa microbiana, excluyendobiomasa como posible fuente última de CO2.

Se encontraron resultados análogos en un suelo de pastizales, donde aumentaron múltiples ciclos

seco-húmedo

Liberación de CO2 y biomasa microbiana (Xiang et al. 2008), particularmente en suelos profundos,
donde ambos aumentaron más de cinco veces. Este trabajo llevó a los autores a concluir, "Por lo
tanto, no es posible que el [ extra' CO2 podría haber venido de C perdido de biomasa microbiana
como resultado del estrés" (Xiang et al. 2008, p. 2287). Otros estudios también han encontrado
que los ciclos seco-húmedo tienen efectos limitados sobre la biomasa microbiana en general. Por
ejemplo, Mikha et al. (2005) encontraron que el carbono de la biomasa en un molusco franco
limoso no se veía afectado por los ciclos seco-húmedo, aunque el nitrógeno de la biomasa
microbiana en realidad aumentó a través de tres ciclos.

¿Cómo podemos conciliar las conclusiones de Fierer et al. (2003) y Xiang et al. (2008)? Parece
probable que la respuesta esté en el hallazgo de una descarga de carbono orgánico extraíble no
enriquecido por

Fierer et al. (2003). Si, en cada ciclo, el carbono se pierde inmediatamente de la biomasa
microbiana y el material se moviliza simultáneamente de la matriz del suelo, ese material
movilizado puede ser absorbido por los microbios y utilizado para reemplazar el carbono perdido
de la biomasa (y para alimentar el crecimiento adicional). Por lo tanto, a través de múltiples ciclos,
el carbono movilizado puede provenir en última instancia del carbono estable del suelo, pero
dentro de cada ciclo el carbono proviene inmediatamente de la biomasa microbiana.

La respiración total, sin embargo, no siempre aumenta sobre los niveles basales en la humedad
óptima por pulsos; por ejemplo, Yu et al. (2014) encontraron que después de la adición de paja de
guisante a una arena limosa (es decir, Schmidt et al. 2011); la segunda es la historia de un suelo de
perturbación física (particularmente labranza). Arcilla-suelos ricos mantienen grandes piscinas de
materia orgánica estable (OM) que pueden alimentar la respiración múltiple pulsos (Butterly et al.
2010); la alteración física podría agotar tales piscinas OM. Estos patrones
podría explicar por qué un franco de arcilla profunda Pachic Argixeroll en California mostró gran
respiraciónpulsos de carbono de 600-800 años durante un experimento de laboratorio de ciclo
seco-húmedo (Schimelet al. 2011): In situ, la percolación lenta podría no ser tan efectiva para
movilizar carbono como el vertidoagua en una muestra en el laboratorio. Por el contrario, los
suelos gruesos texturizados y labrados mostraronpulsos de rebobinado (Mikha et al. 2005, Shi &
Marschner 2015, Yu et al. 2014).4.1.3. Mecanismo de movilización de carbono. Los mecanismos de
movilización de carbono sobre rebobinado siguen siendo poco claros. Una posibilidad es el árido
slaking-como el agua se extrae en un ag- Gregate, el aire dentro está lo suficientemente
presurizado para romper el agregado, exponiendo la materia orgánica a ataque (Le Bissonnais
1996, Mikha et al. 2005). Sin embargo, matar no se sostiene bien como un pri- mecanismo Mary
que conduce el pulso respiratorio. Mikha et al. (2005) encontraron pulsos de rebobinado sin
cambios significativos en las distribuciones agregadas. Schimel et al. (2011) encontraron que el
rebobinado profundo, mal suelos agregados todavía movilizados grandes cantidades de carbono.
Slaking podría explicar un gran primer pulso en una serie de ciclos seco-húmedo, pero
presumiblemente la mayor parte de los agregados fácilmente abatibles se rompería durante ese
primer evento y así uno esperaría que ciclos posteriores liberaran menos CO2 (Denef et al.
2001).Como se ha señalado, sin embargo, a menudo no es el caso. Un argumento adicional en
contra de la slaking agregados explicación es de Navarro-Garc ıa et al. (2012), que encontró que la
molienda de agregados antes de seco-ciclo húmedo aumento de la respiración y la biomasa
microbiana, pero aumenta sólo pico después de varios ciclos. Postularon que la alteración de
agregados de partículas expuestas a la materia orgánica que habíaser degradado por exoenyzmes
antes de que pudiera ser aliviado. La alteración de la estructura del suelo es probableimportante
en la escala de todo el perfil en el cambio de distribución de poros, así como la percolación de
aguay el almacenamiento, pero la movilización de materia orgánica parece ser un efecto a
microescala, tal vez asociadocon cambios en la hidratación de revestimientos orgánicos en
minerales o cambios en la fuerza iónica que podrían alterarunión materia-mineral orgánica (Kleber
et al. 2007).un suelo con capacidad presumiblemente limitada para estabilizar el carbono del
suelo), la respiración en todos los tratamientos pulsantesse redujo en relación con un tratamiento
constantemente húmedo. Una complejidad adicional es que en algunos stud- ies los pulsos de
rewetting cambiado poco a través de múltiples ciclos (Miller et al. 2005, Xiang et al. 2008). En

otros estudios, sin embargo, el tamaño de los pulsos disminuyó a través de los ciclos (por ejemplo,
Yu et al. 2014) o el efecto neto de los ciclos múltiples fue disminuir la respiración general (Mikha et
al. 2005, Shi & Marschner 2015).

Estas discrepancias parecen depender de la dinámica del carbono biodisponible. Shi & Marschner
(2015) señalaron que el flujo de carbono en la primera fase húmeda de un ciclo seco-húmedo
puede restringir la cantidad de respiro durante los ciclos posteriores; argumentaron que dado un
conjunto finito de carbono que puede movilizarse mediante el rebobinado, si se consume más en
el primer ciclo, naturalmente, habría menos carbono disponible en ciclos posteriores. Este
argumento es lógico, pero no siempre se aplica; en algunos estudios, los pulsos de reescritura no
disminuyen (Miller et al. 2005, Xiang et al. 2008).
Mi hipótesis es que dos factores regulan el patrón de los pulsos de rebobinado. El primero es la
textura del suelo y su capacidad para estabilizar la materia orgánica biodegradable (Abramoff et al.
2018, Bailey et al. 2017,

Schmidt et al. 2011); segundo es la historia de un suelo de perturbación física (particularmente

labranza). Suelos ricos en arcilla mantienen grandes piscinas de materia orgánica estable (OM) que
pueden alimentar la respiración múltiple

pulsos (Butterly et al. 2010); la alteración física podría agotar tales grupos de OM. Estos patrones
podrían explicar por qué un sustrato de arcilla profunda Pachic Argixeroll en California mostró
grandes pulsos respiratorios de carbono de 600-800 años de edad durante un experimento de
ciclismo seco-húmedo de laboratorio (Schimel et al. 2011): In situ, la percolación lenta podría no
ser tan efectiva para movilizar carbono como verter agua en una muestra en el laboratorio. En
contraste, los suelos de textura gruesa y labrados mostraron pulsos de rebobinado más débiles
(Mikha et al. 2005, Shi & Marschner 2015, Yu et al. 2014).

4.1.3. Mecanismo de movilización de carbono. Los mecanismos de movilización de carbono sobre

El cambio de texto sigue sin estar claro. Una posibilidad es la slaking de áridos, ya que el agua se
introduce en un ag- gregate, el aire interior se presuriza lo suficiente como para romper el árido
abierto, exponiendo la materia orgánica a

ataque (Le Bissonnais 1996, Mikha et al. 2005). Sin embargo, el slaking no se sostiene bien como
un mecanismo pri- mary que impulsa el pulso respiratorio. Mikha et al. (2005) encontraron pulsos
de rebobinado sin

cambios significativos en las distribuciones agregadas. Schimel et al. (2011) descubrieron que los
suelos profundos y poco agregados aún movilizaban grandes cantidades de carbono. El slaking
podría explicar un gran primer pulso en una serie de ciclos seco-húmedos, pero presumiblemente
la mayor parte de los agregados fácilmente eliminados se romperían durante ese primer evento y
por lo tanto uno esperaría que los ciclos posteriores liberaran menos CO2 (Denef et al. 2001).

Sin embargo, como se ha señalado, a menudo no es así. Un argumento adicional en contra de la

explicación de la slaking de áridos es de Navarro-Garc ıa et al. (2012), quien encontró que moler
áridos antes del ciclo seco y húmedo aumentó la respiración y la biomasa microbiana, pero sólo
aumentó después de varios ciclos. Ellos postularon que los agregados perturbadores exponían
partículas de materia orgánica que tenían que ser descompuestas por exoenyzmes antes de que
pudiera ser respired. La alteración de la estructura del suelo es probablemente importante a
escala de todo el perfil en la distribución cambiante de los poros, así como en la percolación y el
almacenamiento del agua, pero la movilización de materia orgánica parece ser un efecto a
microescala, quizás asociado con cambios en la hidratación de revestimientos orgánicos en
minerales o cambios en la fuerza iónica que podrían alterar la unión materia-mineral orgánica
(Kleber et al. 2007).

Cualquiera que sea el mecanismo específico que moviliza el carbono, es sensible a la extensión del
suelo yhistoria de la sequía. Williams & Xia (2009) suelos secos a niveles de humedad definidos,
rebobinarlos,y luego extrajo moléculas orgánicas simples. Cuanto más secos eran los suelos antes
de rebobinar, másse extrajo material, con cantidades que se duplicaron con creces cuando los
suelos se secaron a 45 MPa. Sueloscon un historial de estrés por sequía, sin embargo, liberó
menos carbono. La mayoría de los materiales liberados fueroncompuestos microbianos no clásicos
(aminoácidos simples, azúcares, etc.), reforzando la conclusión de quelos materiales orgánicos
movilizados son compuestos del suelo, más que microbianos.La mayor parte del trabajo sobre el
ciclo seco-húmedo se ha realizado en el laboratorio, lo que plantea preguntas sobresu relevancia
directa a las condiciones in situ. En estudios de laboratorio, el secado es a menudo mucho más
rápido que se produce en un perfil natural del suelo, sin embargo, la velocidad de secado es
importante en la regulación de la micro-La respuesta bial al secado más lento permite a los
microbios sentir la sequía en desarrollo y sintetizar osmolíticos si son capaces de hacerlo (Warren
2016). Verter agua en perturbado suelo también podría movilizar más carbono de lo que sería el
rebobinado natural (Smith et al. 2017). Si el se supone que el carbono liberado es una respuesta
microbiana a un rápido aumento del potencial hídrico (Verter osmólitos o morir) (Kieft et al. 1987),
cómo se rebobina un suelo puede ser irrelevante. Sin embargo, si el carbono se moviliza de la
protección física, el ritmo y la naturaleza del rebobinado podrían ser críticos en la regulación de la
movilización del carbono. La filtración natural lenta del agua a través del suelo Los poros podrían
conducir menos transporte masivo de moléculas orgánicas entre fuentes y microbios (Smith et al.
2017, Tecon & Or 2017). Tales fenómenos podrían explicar por qué tanto carbono que es fácil
movilizarse en el laboratorio puede ser siglos de edad. Vinculación de la extensa investigación de
laboratorio en ciclo seco-húmedo a las condiciones del mundo real en todo el suelo es
fundamental.

4.2. Ciclos del nitrógeno

La sequía reduce la actividad microbiana general, y esta reducción se aplica también al ciclo del
nitrógenocomo procesos de ciclo del carbono. Sin embargo, como los suelos secos, los efectos en
el ciclo del nitrógeno pueden diferir delos ciclos de carbono resultantes de patrones de
estequiometría microbiana y elemental queinfluencia en la dinámica de mineralización-
inmovilización del nitrógeno. Al igual que con la respiración, nitrógenoLa mineralización a menudo
aumenta cuando los suelos secos se rebobinan (Leitner et al. 2017, Saetre & Stark 2005).El
material movilizado por el rebobinado es lo suficientemente rico en nitrógeno que a medida que
los microbios vuelven a crecertener nitrógeno excedente y así mineralizar nitrógeno. sustratos
ricos en nitrógeno potenciales que podríancombustible tal descarga incluiría osmólitos
bacterianos, necromasa microbiana (Liang et al. 2017), ypequeñas moléculas ricas en nitrógeno
pero protegidas con arcilla (Kleber et al. 2007). Por el contrario, los hongos producen
osmólitos sin nitrógeno, como la trehalosa y los polioles (Davis et al. 2000), y por lo tanto deben
estimularinmovilización en el rebobinado.Un paso crítico en el ciclo del nitrógeno es la
nitrificación, que regula si el nitrógeno se convierte envulnerables a la lixiviación o desnitrificación.
La nitrificación es sensible a la desecación del suelo, estando limitadapor NH4+ difusión en suelos
secos (Stark & Firestone 1995). Pero incluso en ecosistemas que en su conjuntoparecen limitados
de nitrógeno, el rebobinado crea una descarga de nitrógeno disponible, que puede hacer un
ecosys-aparecen saturados de nitrógeno (Homyak et al. 2014). A medida que los suelos de
California se secan en el verano, NH4+se convierte en la forma de nitrógeno dominante, pero la
nitrificación se enciende rápidamente después del rebobinado(Parker & Schimel 2011). Los
oxidantes NH3 parecen encenderse antes del NO2oxidantes (Placella &Firestone 2013),
permitiendo NO2para acumular y dirigir un pulso de flujo de NO después de la rewetting(Homyak
et al. 2016). Por lo tanto, la dinámica de secado-rebobinado parece tener efectos
desproporcionadossobre las pérdidas de nitrógeno y la dinámica de los gases traza en relación con
sus efectos en el ciclo del carbono.

4.3. Dinámica biogeoquímica a gran escala

La humedad regula la respiración del suelo y puede actuar como una variable maestra: El secado
puede amortiguar las vías respiratoriasrespuestas al calentamiento. Por ejemplo, en una gama de
sitios forestales de Alaska, la respiración aumentó concalentamiento tras una relación general
Q10, pero sólo hasta 17 C (Gulledge y Schimel 2000)(Figura 4). Por encima de esta temperatura,
las tasas de respiración eran bajas e insensibles a la temperatura.La ruptura se produjo porque, en
Alaska, la lluvia siempre es fría y la evaporación limita el calentamiento; suelospodría calentarse
sólo por encima de 17 C si estaban lo suficientemente secos para ser el agua estresada. Aunque tal
fuerterespuestas umbral rara vez se han reportado, una sensibilidad a la temperatura decreciente
como suelos secos escomún (Conant et al. 2004, 2017) como son las interacciones complejas entre
la temperatura y la humedadsensibilidad (Davidson et al. 1998, Sierra et al. 2015).Sabemos
sorprendentemente poco sobre la dinámica global del secado y la humectación in situsistemas
biales porque es difícil documentar simultáneamente la distribución física del aguaa través del
perfil del suelo y los procesos responsables de la conducción de flujos biogeoquímicosrebobinado
(Castanha et al. 2018, Collins et al. 2014). En particular, la identificación de los cambios químicos
del sueloes difícil en suelos secos porque la mayoría de los productos químicos son solubles en
agua y no se pueden medir sin extraccionesción. Sin embargo, una nueva técnica de muestreo de
la solución de suelo con mínima perturbación físicaes microdiálisis (Inselsbacher et al. 2011), que
utiliza una pequeña membrana de diálisismateriales de la muestra libres de difundir a través de la
solución del suelo; utilizando microdiálisis, es posible seguirdinámica de los materiales en solución
de suelo tras el rebobinado (Leitner et al. 2017)(Figura 5). En el período inmediatamente posterior
a la reescritura, simultáneo a un pulso de NO, inorgánicolas especies de nitrógeno se agotan en
solución; sin embargo, aproximadamente un día después del rebobinado,se observa un pulso de
amoniaco, un momento en que el crecimiento microbiano es rápido (Goransson et al.
2013,Placella et al. 2012).
Figura 4

Respuesta de la temperatura de la respiración medida en un rango de bosques de taiga de Alaska

de 1992 a 1994.

Las líneas rojas representan las respuestas de temperatura por debajo y por encima de 17 C. La
línea azul discontinua ilustra el umbral agudo entre estos regímenes de temperatura. Figura
adaptada de Gulledge & Schimel (2000).

Mejorar nuestra comprensión de cómo la sequía y los ciclos secos y húmedos impulsan los
procesos biogeoquímicos de todo el suelo va a ser crítico para mejorar nuestra comprensión de
cómo estos procesos

responderá al cambio climático, que anticipamos creará más sequía y regímenes de humedad del
suelo más erráticos. Para construir nuevas generaciones de modelos del Sistema Terrestre que
puedan captar los cambios climáticos y climáticos, será fundamental abordar los suelos secos y las
dinámicas de rebobinado.

4.4. Modelación del efecto de la sequía en el suelo

Los modelos clásicos de ciclos de carbono y nitrógeno (por ejemplo, CENTURY, ROTHC) asumen
que las comunidades microbianas y los procesos están en un estado casi estable con su entorno
(Schimel 2001). Estos modelos se ocupan de los efectos de la humedad en los procesos
microbianos mediante el uso de funciones reductoras para tener en cuenta las condiciones menos
que perfectas (Parton et al. 1987). No incluyen efectos de rebobinado o de la historia de la
humedad. En otras palabras, los suelos no tienen memoria, si están húmedos ahora, están
húmedos. Que estuvieran secos 10 minutos antes no importa. Pero los eventos de secado-
rebobinado son el epítome del estado no estacionario; por lo tanto, los modelos clásicos no
funcionan bien bajo estas condiciones (Li et al. 2006).

Varias perspectivas han impulsado cómo la humedad está representada en los modelos de suelo.
En otras palabras, el agua es un recurso necesario para mantener la actividad fisiológica (Manzoni
et al. 2012). Otros se han centrado en desarrollar métricas integradas que capturen el equilibrio
entre el agua y el oxígeno como un control sobre la respiración. Por ejemplo, Linn & Doran (1984)
mostró que la actividad microbiana era máxima en un 60% de espacio poroso lleno de agua; este
es el contenido de humedad en el que los microporos del suelo se llenan de agua mientras que los
macroporos se drenan, equilibrando el suministro de sustrato contra la aireación efectiva del suelo
(McCulley et al. 2005, Moyano et al. 2013, Skopp
Figura 5

Flujos difusores de (a) NO3

, (b) NO2

, (c) NH4

+, y (d) la suma de 17 aminoácidos determinados in situ con

microdiálisis después de humedecer un suelo de pastizales de California. Figura adaptada de

Leitner et al. (2017) con

permiso.

Acceso proporcionado por la Universidad Nacional de Colombia el 21/10/20. Sólo para uso
personal.Nuevos enfoques para modelar han estado explorando enfoques explícitos para capturar
biogeoprocesos químicos (Abramoff et al. 2018, Lawrence et al. 2009, Li et al. 2010, Manzoni et
al.2016, Sulman et al. 2014). Un enfoque para capturar pulsos de rebobinado en un modelo de
primer orden espara crear una función de pulso de reescritura empírica (Li et al. 2010); esto
mejoró sustancialmente DAY-Capacidad del CENT para capturar ciclos seco-húmedo. Sin embargo,
cualquier función de este tipo deriva de un conjunto específicode condiciones que podrían no
aplicarse en circunstancias diferentes. Lawrence et al. (2009)ciclos seco-húmedo asumiendo que
las enzimas extracelulares permanecen activas en el suelo seco y que la reacciónlos productos se
acumulan, esperando el agua adecuada para apoyar la difusión de los productos a las células
activas.

Esta suposición, sin embargo, no está respaldada por mediciones que mostraron que los azúcares
reductores nose acumulan en raíces muertas que habían sido muestreadas en el campo e
incubadas secas en el laboratorio(Homyak et al. 2018). Por el contrario, Manzoni et al. (2016)
integraron tanto el desglose enzimático comodifusión para estimar cómo el secado y el
rebobinado del suelo regulan los procesos del suelo. El comportamiento esencialque permite a
estos modelos capturar la dinámica seco-húmedo es que separan la generación de
pequeñasmoléculas de su absorción y metabolismo; por lo tanto, se acumulan durante los
períodos de sequía, pero sonconsumido rápidamente al mojarse. El mecanismo específico puede
no ser crítico, siempre y cuando el carbono
se moviliza de los grupos apropiados y con la dinámica apropiada. Conseguir los vínculos entreEl
derecho de los procesos sigue siendo un área crítica para integrar el clima, la hidrología del suelo y
la biogeoquímica del suelo

procesos.

5. SÍNTESIS Y RESOLUCIÓN

El agua es el recurso último para la vida. Sin embargo, pocos ecosistemas terrestres no
experimentan sequía, momentos en que la humedad limita la actividad microbiana, la
descomposición de la materia orgánica, y nu-un mineralización trienal. Los mecanismos por los
cuales la humedad regula los procesos del suelo, sin embargo, son complejo. El agua es un recurso
fisiológico esencial para la función celular microbiana, y el agua papel como recurso se ha
percibido a menudo como su papel principal en el control de la actividad microbiana en el suelo.
Es por eso que los efectos de la humedad se han modelado siguiendo la forma normal para limitar
potencialmente el aumento de los recursos a un nivel máximo de respuesta (gráfico 3). Cada vez
más, sin embargo, parece que el papel del agua como recurso podría ser en realidad el menos
importante de sus tres funciones en la regulación de los procesos del suelo. Más bien, el agua es
fundamental como un disolvente y un medio de transporte; estos roles parecen críticos en la
regulación de cómo la humedad del suelo regula procesos biogeoquímicos. La mayoría de los
sustratos orgánicos en el suelo son solubles en agua, y su el metabolismo es regulado por el
movimiento de sustancias químicas en solución de fuentes a microbios(Schimel & Schaeffer 2012).

Las respuestas de la comunidad microbiana a las condiciones secas y a los eventos de humectación
subsiguientes son com-plex, y su comprensión puede ser clave para descifrar la ecología
microbiana del suelo (Tecon& O 2017). Pero las respuestas de los organismos pueden en realidad
no ser muy importantes en la regulación de cómo el suelola materia orgánica se procesa a través
de ciclos secos y de rebobinado. Más bien, como microbios del suelo son generalmenteSin
carbono, cualquier carbono biodegradable que se haga accesible se metabolizará rápidamente.Por
lo tanto, la diversidad y la composición de la comunidad puede ser más una respuesta a los
cambios en la humedady la disponibilidad de carbono que un conductor independiente de los
procesos. Como el transporte físico apareceser un factor principal que regula la dinámica de la
materia orgánica bajo la sequía y el rebobinado, los factoresLa regulación de la movilización del
carbono es fundamental, pero no se conoce bien.Después de trabajar a través de lo que sabemos
(y creemos que sabemos) acerca de cómo los microbios del suelo yLos procesos microbianos
responden a la sequía y el rebobinado, las respuestas a una serie de preguntas
importantespermanecen que son inciertos o simplemente no resueltos. Responder a las siguientes
preguntasmejorar nuestra comprensión de la ecología del suelo, de hecho, podría transformarlo.