Microorganismos del suelo que median la

disponibilidad de fósforo

Los microorganismos son parte integral del ciclo del fósforo (P) del suelo y, como
tales, juegan un papel importante en la mediación de la disponibilidad de P para
las plantas. Por lo tanto, comprender la contribución microbiana a la nutrición de P
de las plantas y las oportunidades para manipular microorganismos específicos
para mejorar la disponibilidad de P en el suelo ha sido de considerable interés
durante muchas décadas. Este interés se ve acentuado por el hecho de que la
deficiencia de P es común en suelos meteorizados y tropicales de todo el mundo,
por el aumento de los costos de los fertilizantes fosfatados y porque la eficiencia
del uso de P por las plantas del suelo y las fuentes de fertilizantes es a menudo
baja a pesar de que muchos suelos contienen una cantidad relativamente grande.
de P total que solo está disponible con moderación para las plantas. Las fuentes
de fosfato de roca de alta calidad del mundo son finitas y esto en sí mismo justifica
la necesidad de desarrollar plantas y / o sistemas agrícolas que sean más
eficientes en P. Por tanto, la utilización de microorganismos para aumentar la
disponibilidad de P en el suelo es una propuesta atractiva para desarrollar una
agricultura más sostenible. Esto es relevante para los sistemas de producción de
altos insumos del mundo desarrollado, y también para los países en desarrollo
donde el acceso a fertilizantes minerales está restringido (Sánchez, 2010). El
concepto de mejora microbiana de la disponibilidad de P para las plantas no es
nuevo. Gerretsen (1948) demostró que los cultivos puros de bacterias del suelo
podrían incrementar la nutrición de P de las plantas en condiciones controladas
mediante la solubilización de formas precipitadas de fosfatos de calcio (Ca).
Desde este estudio, se han informado muchos ejemplos de movilización de P
mediada microbianamente y caracterización de diferentes microorganismos (para
una revisión, ver Richardson, 2001; Gyaneshwar et al., 2002; Khan et al., 2007,
2010; Harvey et al. , 2009; Richardson et al., 2009a; Zaidi et al., 2009). Sin
embargo, a pesar de que los productos microbianos prometedores para la
movilización de P no han tenido una aplicación importante en los sistemas
agrícolas de gran extensión. Una excepción a esto es la comercialización de
inoculantes a base de hongos en América del Norte y más recientemente en
Australia y Europa. Claramente, las interacciones entre los microorganismos y las
plantas en los ambientes del suelo son complejas y, con unas pocas excepciones
(como los rizobios y, en mucho menor grado, los hongos micorrízicos), han
resultado difíciles de manejar y, como consecuencia, las respuestas a los
inoculantes han sido muy variables. Además, el P en el suelo está sujeto a
extensas reacciones fisicoquímicas y biológicas.
con solo un pequeño componente del P total del suelo en una forma directamente disponible para
la absorción de plantas o microbios (Fig. 1). La absorción de P de la solución del suelo ocurre como
ortofosfato a través de transportadores de alta afinidad que en las plantas se localizan en la
epidermis de la raíz y se expresan coordinadamente en respuesta a la deficiencia de P y a través de
la interacción con hongos micorrízicos (Bucher, 2007). El P en el suelo existe predominantemente
en fracciones inorgánicas que se adsorben en las superficies minerales del suelo o se presentan
como precipitados escasamente disponibles y en formas orgánicas que se adsorben, incorporan
dentro de la biomasa o se asocian con la materia orgánica del suelo. Es la disolución (o
movilización) del ortofosfato de estas formas y las tasas de difusión de P dentro de la solución del
suelo lo que representa la principal limitación para el suministro adecuado de P requerido para el
crecimiento de las plantas. En esta actualización, resumimos la evidencia actual sobre el papel de
los microorganismos no simbióticos de vida libre en el aumento de la disponibilidad de P para las
plantas. Se describen cuestiones críticas que impiden nuestra comprensión de la dinámica de P
mediada microbianamente en la rizosfera y se discuten las oportunidades para mejorar la
movilización de P.

MECANISMOS DE MOVILIZACIÓN P POR MICROORGANISMOS DEL SUELO

Los microorganismos pueden mejorar la capacidad de las plantas para adquirir P del suelo a través
de varios mecanismos que se pueden resumir como: (1) aumento del crecimiento de las raíces a
través de una extensión de los sistemas de raíces existentes (por ejemplo, asociaciones de
micorrizas) o mediante la estimulación hormonal del crecimiento de las raíces, ramificación , o
desarrollo del pelo de la raíz (fitoestimulación; por ejemplo, producción de ácido indol-3-acético,
GA o enzimas que alteran los precursores del etileno de las plantas, como la 1-aminociclopropano-
1- carboxilato desaminasa; Richardson et al., 2009a; Hayat et al ., 2010); (2) alteración de los
equilibrios de sorción que puede resultar en una mayor transferencia neta de iones de ortofosfato
a la solución del suelo o facilitar la movilidad del P orgánico ya sea directa o indirectamente a
través de la renovación microbiana (Seeling y Zasoski, 1993); y (3) a través de la inducción de
procesos metabólicos que son efectivos para solubilizar directamente y mineralizando P de
formas escasamente disponibles de P orgánico e inorgánico del suelo (Fig. 1;
Richardson et al., 2009a). Esto incluye la salida de protones y
Figura 1. Representación esquemática de la importancia de los
microorganismos para la disponibilidad de P en el suelo. Los
microorganismos y sus interacciones en el suelo desempeñan un papel
fundamental en la mediación de la distribución de P entre la reserva
disponible en la solución del suelo y el P total del suelo a través de
reacciones de solubilización y mineralización, y mediante la inmovilización
de P en biomasa microbiana y / o la formación de formas escasamente
disponibles. de suelo orgánico e inorgánico P.

P orgánico o mineralización de residuos orgánicos y materia orgánica,

respectivamente (Fig. 2). Los aniones y protones orgánicos son particularmente
efectivos para solubilizar formas precipitadas de P (por ejemplo, fosfatos de Ca en
condiciones alcalinas), quelantes de iones metálicos que se asocian comúnmente
con formas complejadas de P del suelo (como lo es el papel de los sideróforos en
la mediación de la disponibilidad de Fe), o facilitando la liberación de ortofosfato o
P orgánico adsorbido a través de reacciones de intercambio de ligandos (Ryan et
al., 2001). Sin embargo, si bien tales mecanismos son ampliamente demostrables
en laboratorio y, en algunos casos, en condiciones de invernadero controladas, la
evidencia inequívoca sobre su operación en suelos de campo y la cuantificación
de su capacidad para suministrar P directamente a las plantas es más difícil de
evaluar y hasta ahora sigue estando mal cuantificada. De hecho, las propias
plantas muestran una amplia gama de cambios morfológicos y fisiológicos de la
raíz en respuesta a la deficiencia de P (Vance et al., 2003; Richardson et al.,
2009b) y la definición de la importancia relativa de los procesos mediados por
microbios versus los mediados por plantas para P la movilización son difíciles de
evaluar. No obstante, los microorganismos son parte integral del ciclo del P del
suelo y la mejora localizada de la actividad microbiana en la rizosfera tiene una
implicación significativa para la nutrición de P de las plantas.
ACUMULACIÓN Y ROTACIÓN DE BIOMASA MICROBIANA P
El papel central de la biomasa microbiana en la El ciclo de P en el suelo ha
recibido un mayor reconocimiento en los últimos años (Oberson y Joner, 2005). El
P contenido en los microorganismos del suelo constituye un componente
significativo del P total del suelo y generalmente equivale o excede al contenido en
la biomasa vegetal. Se estima que el P microbial en el suelo a granel, aunque es
muy variable, suele representar alrededor del 2% al 10% del suelo total.
P, aunque en diferentes etapas de desarrollo del suelo y dentro de las capas de
hojarasca (superficie del suelo), esto puede llegar al 50% (Oberson y Joner, 2005;
Achat et al., 2010). Es importante destacar que el P microbiano es una reserva
altamente dinámica de P del suelo y está sujeto a cambios significativos en
respuesta a factores ambientales como la temperatura del suelo, la humedad y la
disponibilidad de carbono (C). Los microorganismos descomponen las enmiendas
orgánicas agregadas al suelo (por ejemplo, estiércol, residuos de plantas) y
mineralizan el P orgánico junto con el de la materia orgánica del suelo. La
incorporación rápida de P de los residuos de los cultivos a la biomasa microbiana
se produce con una alta recuperación de P en períodos cortos de tiempo (por
ejemplo, 28% de incorporación de P en la biomasa microbiana de los residuos de
leguminosas añadidos al suelo después de 7 días; McLaughlin et al., 1988).
Estudios más recientes han demostrado que un aumento de varias veces en el P
microbiano en respuesta a la adición de C (y nitrógeno [N]) se asocia con una
disminución significativa en la solución del suelo de ortofosfato. Esto ocurre en
suelos que están enmendados con P o sin P añadido y en suelos que se
consideran limitados en P (Oehl et al., 2001; Bu¨nemann et al., 2004; Ehlers et al.,
2010). Por lo tanto, es evidente que los microorganismos compiten eficazmente
con las plantas por el ortofosfato disponible de la solución del suelo y también
representan un grupo significativo de P inmovilizado que no está disponible
temporalmente para

plantas (Fig.1). Sin embargo, a largo plazo, todo el P microbiano está

potencialmente disponible para las plantas y se sugiere que la inmovilización de P
dentro de la biomasa es un mecanismo importante para regular el suministro de P
en la solución del suelo (Seeling y Zasoski, 1993) y para manteniéndola en formas
lábiles que están protegidas (en un sentido temporal) de reacciones con

suelo (Olander y Vitousek, 2004).

Se pueden liberar cantidades significativas de P de la biomasa microbiana en
respuesta a las condiciones estacionales cuando el C se vuelve limitante, los
suelos experimentan ciclos de humedecimiento y secado, o durante procesos de
depredación a nivel tropical más alto (Turner y Haygarth, 2001;
promoción del crecimiento de las plantas mediada por microbios a través de mecanismos que
pueden aumentar directa o indirectamente la disponibilidad de P del suelo o mejorar la
capacidad de una planta para adquirir P del suelo.

Bonkowski, 2004). La liberación de P de la biomasa ocurre como ortofosfato y en formas orgánicas

que se mineralizan rápidamente en el suelo (Macklon et al., 1997). En suelos con baja capacidad
de adsorción, esto se puede asociar con un aumento mensurable de P en la solución del suelo
(Oehl et al., 2001). También se pueden liberar cantidades significativas de P de los
microorganismos del suelo sin un cambio neto en el tamaño de la reserva de biomasa microbiana
debido al reciclaje y la rotación. Los estudios de trazadores radiactivos indican que el ortofosfato
liberado a través del recambio microbiano contribuye significativamente a las tasas basales de
mineralización en el suelo que son importantes para el suministro de ortofosfato a las plantas . Las
estimaciones sugieren un cambio en el tiempo de la biomasa microbiana total en el suelo a granel
de entre 42 y 160 d, según el sistema de cultivo, con tasas de cambio más rápidas en suelos
modificados con C (Oehl et al., 2004; Bu¨nemann et al. ., 2007). Más recientemente, Achat et al.
(2010) ha informado de un ciclo más rápido de un componente principal de la reserva de P
microbiano del suelo, o reserva rápida (que representa el 80% del P microbiano total), con un
tiempo de rotación de menos de 10 d en un P orgánico. suelo forestal dominado. A través de estos
diversos estudios, es evidente que una cantidad significativa de P se cicla a través de la biomasa
microbiana anualmente (es decir, con estimaciones de hasta 100 mg P kg21 suelo año21). Dado
que la renovación de P microbiano está impulsada en gran medida por la disponibilidad de C, esto
es de particular importancia en la rizosfera. Para estar disponible para las plantas, el ortofosfato (o
P orgánico disuelto) debe difundirse a través de la rizosfera (o micorrizasfera; Jakobsen et al.,
2005) y como tal estará sujeto
para dirigir la competencia por la captación e inmovilización por microorganismos.
Posteriormente, la tasa de liberación de P de los microorganismos o el tiempo de renovación de la
biomasa microbiana dentro de la rizosfera tendrá importantes implicaciones para la disponibilidad
de P para las plantas.

INTERACCIONES DE RIZOSFERA Y

DINÁMICA P DEL SUELO

La rizosfera se caracteriza por un aumento significativo en el número y la actividad de los

microorganismos del suelo debido a la exudación de C fotosintético de las raíces. Varias
estimaciones indican que entre el 5% y

El 20% del C fotosintético se libera típicamente en la rizosfera, principalmente en forma de

mucílagos con alto contenido de Mr, azúcares hexosa simples y aniones orgánicos, junto con C
más complejo derivado del recambio de raíces y células desprendidas (Jones et al., 2009). Este C
está disponible para los microorganismos del suelo y da como resultado un aumento significativo
en la biomasa microbiana C (y P microbiano) dentro de la rizosfera, como se muestra en el estudio
de Chen et al. (2002) utilizando un sistema de rizobox para investigar la dinámica de P en la
rizosfera de raigrás perenne (Lolium perenne) y pino radiata (Pinus radiata; Fig. 3). Tras los
primeros estudios, que utilizaron autorradiografía para demostrar el agotamiento del ortofosfato
radioactivo 32P y 33P alrededor de las raíces, numerosos estudios han cuantificado el agotamiento
de P en la rizosfera y han demostrado un gradiente de concentración significativo que coincide en
gran medida con la zona del pelo de la raíz / hifas.

también, en cierta medida, de varias fracciones de P extraíble del suelo, incluidas las que
anteriormente se consideraban poco disponibles para las plantas, como la P. orgánica e inorgánica
extraíble con NaOH En el estudio de Chen et al. (2002) se observó un agotamiento de
aproximadamente 20% y de 5% a 10% de agotamiento de P orgánico e inorgánico extraíble en la
superficie de la raíz, respectivamente (Fig. 3). Si bien esto representa solo una pequeña porción
del P total extraíble, demuestra una mayor movilización

de P del suelo dentro de la rizosfera. Sin embargo, también queda por determinar si formas
específicas de P del suelo (para fracciones de P tanto inorgánico como orgánico) se movilizan
preferentemente. Para el P orgánico del suelo en particular, es necesario vincular mejor la
caracterización química de las formas de P orgánico (es decir, según lo determinado por estudios
basados en espectroscopía; Turner et al., 2003) con su disponibilidad biológica. También existe la
necesidad de comprender mejor la importancia relativa de los mecanismos de las plantas en
comparación con los procesos microbianos para la movilización de P en la rizosfera y si alguno de
ellos puede manipularse para mejorar la eficiencia del uso de P en los sistemas agrícolas.

MINERALIZACIÓN DE P ORGÁNICO

La utilización de P orgánico por plantas y microorganismos requiere la mineralización (hidrólisis)

de los sustratos por las enzimas fosfatasa que pueden ser de origen vegetal o microbiano. El
aumento de la actividad de las fosfatasas se produce en respuesta a la deficiencia de P como parte
de las respuestas de hambre. En las plantas, esto incluye la liberación de las raíces de fosfatasas
extracelulares que se consideran importantes para la captura y reciclaje del P orgánico perdido de
las raíces, o para permitir un mayor acceso al P orgánico del suelo (Richardson et al., 2005). Se ha
observado un aumento de la actividad de la fosfatasa en la rizosfera en respuesta a la deficiencia
de P en una amplia gama de especies de plantas y comúnmente se informa que es mayor en
suelos deficientes en P. En el estudio de Chen et al. (2002) el agotamiento del P orgánico del suelo
(Fig. 3) se asoció con un aumento significativo en la actividad de las fosfatasas mono y diéster.

Los microorganismos del suelo producen de manera similar una variedad de fosfatasas y cuando
se cultivan en medios de laboratorio

tienen la capacidad de utilizar P de diversas formas de P orgánico que se encuentran en el suelo.

Esto incluye fosfatos de inositol (fitato; hexakisfosfato de mioinositol junto con otros isómeros y
derivados de orden inferior), una forma predominante de P orgánico identificado en muchos
suelos (Lim et al., 2007; Turner, 2007). Cuando se agregan a los suelos, los sustratos orgánicos de P
(tanto mono como diéster) se hidrolizan rápidamente (Macklon et al., 1997). Por el contrario,
cuando las suspensiones o extractos de suelo se tratan con un exceso de actividad fosfatasa, se
pueden liberar cantidades apreciables de ortofosfato (George et al., 2007b). Bu¨nemann (2008)
informó que hasta el 60% del P orgánico total puede típicamente ser hidrolizado por las fosfatasas
y las fitasas (monoéster fosfatasas activas contra el fitato) liberan las cantidades más altas. Tanto
las fosfatasas vegetales como las microbianas son eficaces en la liberación de ortofosfato del P
orgánico del suelo, con alguna evidencia de que las enzimas microbianas muestran una mayor
eficiencia para la liberación de P (Tarafdar et al., 2001). En conjunto, estos estudios destacan la
importancia potencial del P orgánico del suelo lábil a las enzimas para la disponibilidad de las
plantas.

El aumento de la mineralización de la materia orgánica del suelo asociada con una mayor actividad
microbiana también ocurre en

la rizosfera como resultado de un efecto de cebado microbiano debido a la utilización del exudado
C con la consiguiente mineralización de nutrientes de la materia orgánica del suelo (Cheng, 2009).
Sin embargo, el acoplamiento directo de la mineralización de C con cantidades de N (y P) liberadas
requiere una investigación más detallada. Si bien las proporciones C: N son razonablemente
constantes en diferentes suelos y para varias fracciones de materia orgánica del suelo, a menudo
se observa una variación más amplia en las proporciones C: P o C: P orgánico (Kirkby et al., 2011).
Actualmente se desconoce hasta qué punto la mineralización de P puede ocurrir
independientemente del recambio de materia orgánica. Esto tiene implicaciones para la
competencia entre plantas y microorganismos por la absorción de nutrientes dentro de la
rizosfera, lo que resulta en una mineralización neta o inmovilización de P (Fig. 1) y, sujeto a
tiempos de renovación microbiana (se estima que es 2-3 veces más rápido en la rizosfera ; Cheng,
2009), la disponibilidad temporal de P para la absorción de la planta.

Los experimentos controlados que utilizan plantas inoculadas con microorganismos mineralizantes
de P proporcionan más pruebas de la disponibilidad de P mediada por microbios para las plantas.
Los estudios de Richardson et al. (2001) demostraron que cuando se cultivan en medios definidos,
la utilización de fitato P por especies de pastos y leguminosas mejoró mediante la inoculación con
microorganismos del suelo. Más específicamente, esto se demostró utilizando un aislado
bacteriano con alta actividad fitasa. Las plantas modificadas genéticamente para liberar una fitasa
fúngica extracelular (de Aspergillus niger) de las raíces mostraron una capacidad novedosa similar
para adquirir P directamente del fitato (Richardson et al., 2005). Sin embargo, cuando se evalúan
en el suelo, estas plantas muestran una mejora significativa en la nutrición de P solo en suelos con
niveles más altos de sustrato (medidos por ensayos de labilidad enzimática), o en suelos que
fueron modificados artificialmente con fitato (George et al., 2005a, 2005b). Además de la
importancia de la disponibilidad del sustrato, se observó una rápida adsorción de la fitasa a la fase
sólida del suelo y la pérdida de actividad dependía tanto de las características de la enzima como
de las propiedades del suelo (George et al., 2007a; Giaveno et al., 2010). La evaluación de los
suelos de la rizosfera después del crecimiento de las plantas indicó un agotamiento de P lábil a la
fitasa que,

aunque dependiente del tipo de suelo, no difirió sustancialmente entre las líneas de control y
transgénicas o para controlar suelos sin plantas (Richardson et al., 2009b). Esto sugiere que los
microorganismos son, de hecho, un factor clave en la regulación de la mineralización del fitato en
el suelo y su presencia dentro de la rizosfera puede compensar la incapacidad de las plantas para
adquirir P directamente del fitato. Se han aislado de la rizosfera bacterias con capacidad para
mineralizar el fitato y se justifica el trabajo adicional para evaluar la ecología y la función in situ de
dichos microorganismos en los ambientes del suelo, junto con una evaluación adicional de su
potencial de desarrollo como inoculantes (Unno et al., 2005). ; Jorquera et al., 2011).

SOLUBILIZACIÓN DE P INORGÁNICO

Se ha cultivado del suelo una amplia gama de microorganismos capaces de solubilizar el P

inorgánico, incluidos

Fósforo mediado microbianamente

bacterias (por ejemplo, actinomicetos, Pseudomonas y Bacillus spp.) y hongos (por ejemplo,
Aspergillus y Penicillium spp.). Dichos microorganismos se aíslan comúnmente de la rizosfera y se
informa generalmente que su capacidad para solubilizar P está asociada con la capacidad en
cultivo para acidificar los medios de crecimiento (particularmente cuando se evalúan en fosfatos
de Ca) y liberar aniones orgánicos, con citrato, gluconato, oxalato y siendo el succinato
predominante (Khan et al., 2007). La cantidad de P solubilizado en cultivo depende de la
composición del medio, la forma de precipitado de P inorgánico utilizado (incluidos los fosfatos de
calcio, hierro y aluminio y diversas fuentes de fosfato de roca), junto con los procedimientos de
cultivo y muestreo.

En muchos casos, la inoculación de plantas con microorganismos solubilizantes de P en

experimentos controlados da como resultado un mejor crecimiento y nutrición de P,
especialmente en condiciones de invernadero y en menos casos en el campo (por ejemplo, para
revisión, ver Kucey et al., 1989; Rodrı´ guez y Fraga, 1999; Whitelaw, 2000; Gyaneshwar et al.,
2002; Jakobsen et al., 2005; Khan

et al., 2007, 2010; Harvey y col., 2009; Zaidi et al., 2009). Comúnmente se observa un desempeño
inconsistente en condiciones de campo (y es probable que la falta de respuesta también se
informe con menos frecuencia) y se ha atribuido a varios factores que incluyen: falta de
persistencia y competitividad de los microorganismos introducidos en el suelo y escasa
comprensión de los mecanismos implicados en la promoción del crecimiento, donde la
movilización de P puede no ser necesariamente el mecanismo principal (Richardson, 2001; Khan et
al., 2007; Zaidi et al., 2009). Los procesos que parecen ser efectivos en el laboratorio también
pueden no ser operables en el suelo. Generalmente existe un desconocimiento sobre las
reacciones de P en diferentes suelos y, en muchos casos, los experimentos están diseñados de
manera inadecuada para permitir que se confirme una respuesta específica a la movilización de P
(Jakobsen et al., 2005). Además, si bien los microorganismos pueden tener la capacidad de
solubilizar directamente el P para satisfacer sus propios requisitos, los beneficios posteriores para
las plantas solo pueden ocurrir después de la renovación de la biomasa microbiana. También
existe la necesidad de demostrar que los microorganismos en la rizoesfera tienen la capacidad de
agotar las formas inorgánicas de P del suelo (Fig. 3) además de las plantas solamente. Un estudio
reciente de Esberg et al. (2010) mostraron una correlación entre la respiración microbiana y los
cambios en el P extraíble con NaOH y sugirieron que el acceso microbiano a esta fracción era
mayor. Asimismo, Bu¨nemann et al. (2004) y Ehlers et al. (2010) han sugerido que se puede
producir un mayor acceso a las reservas fijas de P inorgánico en los suelos de Ferrosol en
respuesta al aumento del crecimiento de microorganismos que resulta de la adición de sustratos
de C en incubaciones de laboratorio. Se justifica un trabajo adicional para cuantificar la capacidad
relativa de los microorganismos para acceder a diferentes fracciones de P del suelo, en
comparación con las plantas.

Por lo tanto, se propone comúnmente que los microorganismos pueden desempeñar un papel
importante en el desarrollo de sistemas de producción integrados y sostenibles para mejorar la
eficiencia del uso de P mediante el uso de inocu específicos.

lants. Por ejemplo, varios productos comerciales (principalmente basados en aislamientos

bacterianos que supuestamente solubilizan P) se promocionan ampliamente como promotores del
crecimiento de las plantas y se han desarrollado productos específicos basados en hongos para un
uso extensivo en sistemas de cultivo para el norte de América y Australia. En particular, los
aislados de Penicillium spp. parecen tener un alto potencial de desarrollo como inoculantes en
función de su capacidad para solubilizar el P en diversas condiciones de laboratorio, producirse en
masa y colonizar rápida e inespecíficamente la rizosfera de una variedad de plantas hospedantes
potenciales (Kucey, 1987; Whitelaw, 2000; Wakelin et al., 2004; Harvey et al., 2009). Sin embargo,
si bien hay evidencia de que tales inoculantes pueden promover el crecimiento de las plantas en
diferentes condiciones de suelo (Kucey et al., 1989; Wakelin et al., 2007; Karamanos et al., 2010) si
esto ocurre como una consecuencia directa de P la movilización en el suelo está por confirmar. La
estimulación del crecimiento de las raíces o una mayor elongación de los pelos de las raíces (por
ejemplo, Vessey y Heisinger, 2001; Fig.2) por microorganismos específicos puede mejorar la
nutrición de la planta de manera indirecta al permitir una mayor exploración del suelo, en lugar de
un aumento directo en la disponibilidad de P del suelo. De hecho, en una evaluación reciente del
rendimiento del inoculante de Penicillium bilaii en cultivos de trigo (Triticum aestivum) en una
variedad de 47 experimentos de campo, Karamanos et al. (2010) no informaron beneficios
consistentes en términos de nutrición de P de la planta y no encontraron relación entre las
respuestas de crecimiento y cualquier parámetro ambiental o del suelo, a pesar de que la mayoría
de los ensayos responden a la adición de P. Dichos estudios destacan además la necesidad de una
mejor comprensión de los posibles mecanismos asociados con la disponibilidad de P mediada por
microbios en los suelos y la complejidad de la gestión de interacciones biológicas en dichos
entornos. Un requisito clave para el despliegue exitoso de inoculantes es el desarrollo de una
formulación apropiada y sistemas de administración para asegurar la supervivencia y el
establecimiento efectivo de los microorganismos objetivo dentro de la rizosfera. La escasa
capacidad competitiva y la falta de persistencia de los inoculantes en los suelos se considera
comúnmente un factor importante que puede restringir su efectividad (Richardson, 2001).
Además, es necesario comprender mejor cómo las propiedades del suelo y / o los factores
ambientales pueden influir en la eficacia o el potencial de movilización de P o mejorar la
previsibilidad de la respuesta probable.

CONSIDERACIONES ECOLÓGICAS Y PERSPECTIVAS FUTURAS

Las oportunidades para mejorar la disponibilidad de P mediado por microbios en los suelos
parecen factibles y podrían lograrse mediante el manejo de poblaciones de microorganismos
existentes para optimizar su capacidad de movilizar P o mediante el uso de inoculantes
microbianos específicos. Sin embargo, se ha logrado un éxito limitado hasta la fecha y las
oportunidades futuras con cualquiera de los enfoques requieren una comprensión más detallada
de

Interacciones microbianas en el suelo en los dominios bacteriano, arqueal y eucarial (por ejemplo,
hongos y protozoos). Esto incluye la consideración ecológica de microorganismos individuales
(como inoculantes) o diferentes grupos de microorganismos del suelo (como comunidades), cómo
interactúan en la rizosfera o dentro de las raíces.

(endófitos), su capacidad para movilizar P de diferentes fracciones del suelo y cómo las prácticas
de manejo del suelo y de la finca influyen en estos procesos. Las comunidades microbianas en el
suelo son muy diversas; por ejemplo, las bacterias solas pueden estar representadas por hasta 104
especies por gramo de suelo con indicaciones de más de un millón de genomas bacterianos
distintos del suelo (Torsvik et al., 2002; Gans et al., 2005). Con herramientas moleculares y
enfoques metagenómicos, recién ahora estamos comenzando a desentrañar la estructura y
función de las comunidades microbianas del suelo. Las técnicas de base molecular combinadas con
el análisis de imágenes de alta resolución (Sørensen et al., 2009) y la capacidad de integrarlas con
respecto a las interacciones biogeoquímicas utilizando nanoSIMS y otros métodos
espectroscópicos, brindan nuevas posibilidades para investigar los aspectos espaciales y
temporales de las comunidades microbianas. en la rhi zosfera junto con sus funciones asociadas.

Hasta la fecha, la investigación sobre microorganismos del suelo que movilizan P se ha centrado
esencialmente en microorganismos individuales que pueden cultivarse de forma aislada y tenemos
poca comprensión de cómo interactúan dentro de la esfera rizofónica. Además, tenemos poca
apreciación de si las plantas pueden albergar interacciones específicas con microorganismos para
mejorar la disponibilidad de P, aparte de la asociación con hongos micorrízicos. Estudios recientes
con Pseudomonas spp. aislado del suelo sugiere que la capacidad de solubilizar P está asociada
con el linaje filogenético y que, por lo tanto, puede ser factible seleccionar microorganismos o
comunidades específicas para mejorar la capacidad de movilizar P (Browne et al., 2009). La
actividad microbiana y la composición de la comunidad en la rizosfera está impulsada no solo por
la disponibilidad de C, sino también por la interacción con varias moléculas señal derivadas de
plantas y microbios (Bais et al., 2006; Badri et al., 2009). Estos metabolitos secundarios incluyen
flavonoides, fitoalexinas y otros compuestos antimicrobianos, varios fitoestimulantes (p. Ej.,
Estrigolactonas) que han demostrado estimular la colonización de raíces por hongos micorrízicos
(Xie y Yoneyama, 2010) y moléculas específicas que pueden imitar o interferir con los mecanismos
de señalización microbiana a través del quórum. detección (por ejemplo, lactonas N-acil homo-
Ser). La detección de quórum juega un papel importante en la regulación del crecimiento y función
de varias bacterias del suelo, incluidos los simbiontes y algunos patógenos (incluida Pseudomonas
spp.) Que se sabe que habitan en la rizosfera (Barriuso et al., 2008; Teplitski et al., 2011). Sin
embargo, se desconocen las investigaciones sobre cómo estos factores pueden moldear las
comunidades microbianas y su funcionalidad en procesos como la movilización de P. En un estudio
de George et al. (2009), no se detectaron diferencias en la estructura de la comunidad bacteriana
en la rizosfera o en la superficie de la raíz (rizoplano) del tabaco (Nicotiana

tabacum) modificadas para liberar una fitasa fúngica extracelular en comparación con las líneas de
control. Por el contrario, se produjeron grandes diferencias en la estructura de la comunidad en
respuesta a los tratamientos del suelo que se implementaron específicamente para modificar la
disponibilidad de P. Manipulación genética de plantas y microorganismos para rasgos clave que se
sabe que están asociados con la movilización de P o la promoción del crecimiento (p. Ej., Fitasa
extracelular y genes para la síntesis y / o liberación de aniones orgánicos por plantas y
microorganismos; Gyaneshwar et al., 2002; George et al., 2005a; Rodriguez et al., 2006), junto con
la generación de mutantes específicos en genes diana clave para rasgos particulares (por ejemplo,
liberación de aniones orgánicos en Pseudomonas spp., Miller et al., 2010), son útiles tanto para
elucidación de mecanismos y para cuantificar su contribución al aumento de la disponibilidad de P
en el suelo.

Las técnicas de base molecular también brindan una nueva oportunidad para detectar la presencia
y abundancia de microorganismos específicos o para cuantificar la expresión de genes diana
directamente en el suelo o en la rizosfera con altos niveles de sensibilidad. Por ejemplo, se han
descrito cebadores específicos basados en regiones conservadas para varios microorganismos
asociados con la movilización de P, incluidos los hongos micorrízicos, Penicillium spp. Y
Pseudomonas spp. (por ejemplo, Haugland et al., 2004; Costa et al., 2006; Oliveira et al., 2009), al
igual que los cebadores que se dirigen a rasgos como las fitasas bacterianas (Lim et al., 2007;
Jorquera et al., 2011 ). Microarrays compuestos por conjuntos de genes bacterianos funcionales
(He et al., 2007) y arreglos para el análisis filogenético de la diversidad bacteriana basados en
secuencias de genes 16S-RNA (Brodie et al., 2006), junto con secuenciación de próxima generación
y microbioma del suelo análisis, proporcionan una aplicación adicional para la evaluación de la
diversidad que rodea rasgos particulares o grupos funcionales de microorganismos. En conjunto,
estas herramientas brindan nuevas oportunidades para abordar cuestiones clave en la ecología de
la comunidad microbiana y para evaluar la supervivencia y persistencia de inoculantes específicos
dentro de la esfera rizo. Es evidente que los microorganismos del suelo juegan un papel
importante en el ciclo del P en los sistemas suelo-planta y se espera que una mejor comprensión
de su contribución a la movilización del P del suelo y la nutrición del P de las plantas brindará la
oportunidad de desarrollar más P- y sistemas agrícolas sostenibles y mejor conocimiento de la
función de los ecosistemas.