Traducido del inglés al español - www.onlinedoctranslator.

com
TRPLSC-1059; Nº de páginas 9

Revisar

Desarrollo de la raíz lateral en

Arabidopsis: ficincuenta tonos de auxina
Julien Lavanus1,2, Tatsuaki Goh3,4, Ianto Roberts5,6, Soazig Guyomarc'h2, Mikaël
Lucas1, Ive De Smet3, Hidehiro Fukaki4, Tom Beeckman5,6, Malcolm Bennett3y
Laurent Laplaze1
1 Institut de Recherche pour le Développement (IRD), UMR DIADE (IRD/UM2), 911 Avenue Agropolis, 34394 Montpellier cedex 5, Francia

2 Université Montpellier 2 (UM2), UMR DIADE (IRD/UM2), 911 Avenue Agropolis, 34394 Montpellier cedex 5, Francia
3División de Ciencias de Plantas y Cultivos, Escuela de Biociencias y Centro de Biología Integrativa de Plantas, Universidad de Nottingham,
Loughborough, LE12 5RD, Reino Unido
4Departamento de Biología, Escuela de Graduados en Ciencias, Universidad de Kobe, 1-1 Rokkodai, Kobe 657-8501, Japón

5Departamento de Biología de Sistemas Vegetales, División de Biología Vegetal Integrativa, VIB, Technologiepark 927, B-9052 Ghent, Bélgica

6 Departamento de Biotecnología Vegetal y Bioinformática, Universidad de Gante, Technologiepark 927, B-9052 Gante, Bélgica

La plasticidad del desarrollo del sistema radicular representa un
rasgo adaptativo clave que permite a las plantas hacer frente a
estreses abióticos como la sequía y, por lo tanto, es importante en
el contexto actual de cambios globales. La ramificación de raíces a
través de la formación de raíces laterales es un componente
importante de la adaptabilidad del sistema de raíces a su entorno.
Nuestra comprensión de los mecanismos que controlan el
desarrollo de las raíces laterales ha progresado enormemente en
los últimos años a través de la investigación en la planta modelo
Arabidopsis thaliana (Arabidopsis).Estos estudios han revelado que
la fitohormona auxina actúa como un integrador común de
muchas señales endógenas y ambientales que regulan la
formación de raíces laterales. Aquí, revisamos lo que se ha
aprendido sobre las innumerables funciones de la auxina durante
la formación de raíces laterales enArabidopsis.
Arquitectura del sistema raíz
El sistema radicular de las plantas terrestres es el responsable del anclaje al
sustrato así como del suministro de minerales y agua. La capacidad para
cumplir con estas funciones depende en gran medida de su arquitectura.[1].
La arquitectura del sistema radicular (RSA) está determinada por el
crecimiento de la raíz, la ramificación a través de la formación de la raíz
lateral (LR) y el ángulo de la raíz. La plasticidad RSA es un rasgo importante
que permite a las plantas hacer frente a diversos estreses abióticos y, por lo
tanto, es importante en el contexto actual de cambios climáticos globales y
degradación del suelo.
La anatomía simple (Figura 1) y la riqueza de los recursos genéticos
enArabidopsishan ayudado en gran medida a los estudios de desarrollo
de raíces laterales en plantas[2,3].Arabidopsislas raíces tienen una
estructura histológica muy simple con tres capas de tejido externas, a
saber, la epidermis, la corteza y la endodermis, que rodean un periciclo
de una sola capa y la vasculatura interna. El periciclo está compuesto
por dos tipos diferentes de células.[4,5]: las células ubicadas frente a
los dos polos del floema muestran características de células
diferenciadas, mientras que las células del periciclo del polo del xilema
(XPP) muestran una densa
Autor correspondiente:Laplaze, L. (laurent.laplaze@ird.fr).
1360-1385/$ – ver portada
- 2013 Elsevier Ltd. Todos los derechos reservados.http://dx.doi.org/10.1016/j.tplants.2013.04.006
citoplasma y una vacuola fragmentada, característica de las células
meristemáticas. Las LR se inician a intervalos regulares a lo largo de la
raíz primaria a partir de tripletes de pares de células XPP adyacentes
llamadas células fundadoras LR (verGlosario;[6,7]). Durante el inicio de
LR, las células fundadoras se someten a varias rondas de divisiones
asimétricas anticlinales que producen filas de células pequeñas
flanqueadas por células más grandes (etapa I LR primordio - LRP)
[2]. La siguiente ronda de división ocurre periclinalmente
en lugar de anticlinal y produce un LRP de dos capas.
Glosario
Meristema basal:zona situada cerca del meristema apical y caracterizada por
procesos de división celular y elongación celular[6].
División formativa:división celular asimétrica que da lugar a dos células hijas con
características y destino diferentes[91].
Emergencia lateral de la raíz:el proceso continuo por el cual el primordio de la raíz
lateral se abre paso activamente a través de los tejidos externos hacia la rizosfera.
Incluye la activación inducida por auxinas de la remodelación de la pared celular y
cambios en la turgencia que facilitan el proceso de emergencia.[54,58].
Formación de raíces laterales:el proceso de desarrollo como un todo que combina todos los
pasos desde los eventos previos a la iniciación hasta la iniciación, el desarrollo, la emergencia
y la activación del meristemo del primordio de la raíz lateral.
Células fundadoras de la raíz lateral:las células del periciclo del polo del xilema cebado que se
someten al proceso de iniciación de la raíz lateral tras la activación mediada por auxina.
Iniciación de raíz lateral:los procesos de señalización inducidos por auxinas en unos pocos
pares de células periciclo cebadas adyacentes que conducen a su división anticlinal y
asimétrica, que es el primer paso anatómico de la formación del primordio de la raíz lateral.
Patrón de raíz lateral:la especificación en el tiempo y el espacio de diferentes
identidades celulares que da lugar a un primordio de raíz lateral organizado y en
forma de cúpula que eventualmente dará nacimiento a un nuevo meristemo.
Zona de oscilación:zona formada por el meristema basal y la zona de elongación de
la raíz dondeDR5::LUCla expresión pulsa rítmicamente y donde ocurre el cebado[9].
Especificación del periciclo:se establece la diferenciación entre las células del periciclo del
polo del floema y del polo del xilema a medida que se establece la organización vascular de
la estela. Esta distinción entre las dos poblaciones de células de periciclo es evidente desde el
embrión en etapa de corazón.[4,5].
Sitio previo a la sucursal:un subconjunto discreto de células caracterizadas por actividad promotora DR5 estática
después de la oscilación DR5 en la zona de oscilación[9]. Algunas células del periciclo dentro de los sitios previos a
la ramificación pueden posteriormente formar raíces laterales, es decir, convertirse en células fundadoras de
raíces laterales.
Cebado:evento de preiniciación cíclica experimentado rítmicamente por las células del periciclo del
polo del xilema a medida que transitan a través del meristemo basal. Estas células seleccionadas y
preparadas forman sitios previos a la ramificación y tienen el potencial de iniciar una raíz lateral tras la
activación mediada por auxina más arriba en la raíz parental.[6].

Tendencias en la ciencia de las plantas xx (2013) 1–9 1

TRPLSC-1059; Nº de páginas 9

Revisar Tendencias en la ciencia de las plantasxxxxxxx, vol. xxx, nº x

Células fundadoras de LR Corteza

protoxilema Células fundadoras de LR
y PRL epidermis endodermis
Llave:

periciclo
Módulo 1 Módulo 2 Módulo 2 Módulo 3 Módulo 2′ Módulo 4
DR5
auxina auxina auxina auxina auxina auxina

IAA28 SLR/IAA14 SLR/IAA14 BDL/IAA12 SLR/IAA14 SHY2/IAA3

ARF5,6,7,8 ARF7, 19 y otros? ARF7, 19 ARF5 ARF7, 19 ARF7

y 19
Células fundadoras de LR LR iniciación y emergencia LR
Cebado polarización pa-ernando

Basal Migración nuclear Iniciación de LR emergencia LR

Meristema
meristemo zona zona zona

Desarrollo
TENDENCIAS en la ciencia de las plantas

Figura 1.La auxina controla el desarrollo de la raíz lateral (LR) a través de múltiples módulos de señalización de auxina (modificados de[17]). El cebado de células fundadoras de LR involucra el módulo
IAA28– ARF5,6,7,8,19 (Módulo 1) en el meristemo basal[17]. Después del cebado, las células en los sitios previos a la ramificación mantienen una respuesta de auxina ligeramente mayor[6,9]. Más arriba
en la raíz, las células fundadoras de LR comienzan a acumular auxina, lo que desencadena su polarización y, posteriormente, el inicio de LR.[17]. El módulo IAA14/SLR–ARF7,19 (Módulo 2) controla la
polarización de los pares de células fundadoras de LR[17,22], lo que conduce a las migraciones coordinadas de los núcleos de células fundadoras de LR hacia las paredes celulares comunes. Los módulos
IAA14/SLR–ARF7,19 e IAA12/BDL–ARF5 (módulos 2 y 3) son necesarios para activar la iniciación de LR[27,28,30], que comienza con una primera ronda de divisiones anticlinales asimétricas. Estos módulos
también regulan el patrón morfológico e histológico del primordio LR (LRP)[35,48,51]. A medida que la LRP se desarrolla, se abre camino a través de los tejidos externos de la raíz parental. Este proceso
es facilitado por la remodelación de la pared celular local en las células de la endodermis, la corteza y la epidermis que recubren el primordio. [54,56,57]. Este proceso, llamado emergencia de LR, está
controlado por la auxina que se difunde desde la punta de LRP. En la endodermis, la respuesta de la auxina durante la emergencia del LR está bajo el control del módulo IAA3/SHY2–ARF7 (Módulo 4),
mientras que depende del módulo IAA14/SLR–ARF7,19 (Módulo 20) en las capas de la corteza y la epidermis[54]. El módulo IAA14/ SLR–ARF7,19 regula la respuesta de auxina durante el desarrollo de LR
tanto en el LRP como en los tejidos externos. Sin embargo, las respuestas inducidas en el LRP por un lado (Módulo 2) y los tejidos externos por otro lado (Módulo 20) son diferentes.

(etapa II). Más tarde, divisiones adicionales conducen a la

formación de un LRP con forma de elipsoide.[8]que adquiere
progresivamente la misma organización tisular que el meristema
de la raíz. Finalmente, el LR emerge de la raíz parental y se activa el
meristema.[2].
En esta revisión, describimos el papel central de la fitohormona
auxina enArabidopsisformación de LR. Nos enfocamos en los
diferentes 'módulos de señalización' de auxinas (Caja 1) que actúan
secuencialmente durante el desarrollo de LR y que controlan los
diversos pasos de la formación de LR desde el cebado hasta la
iniciación, el patrón y la emergencia. Además, describimos cómo la
auxina actúa como un integrador común para muchas señales
endógenas y ambientales que regulan la formación de LR.
La auxina prepara las células del periciclo en el meristemo basal
CuandoArabidopsislas plantas se cultivanin vitroen condiciones
estándar, los LR se distribuyen de manera bastante uniforme a lo
largo de la raíz principal y siguen un patrón alterno de derecha a
izquierda[6]. Esta distribución regular está controlada por un
mecanismo 'similar a un reloj' endógeno que genera oscilaciones
de la respuesta de la auxina (se ha monitoreado usando reporteros
basados en DR5) en los archivos de células del protoxilema dentro
de la zona de oscilación (OZ;[6,9]). Después de un máximo de
respuesta de auxina en el archivo de células de protoxilema OZ, las
células XPP vecinas se 'ceban' y forman sitios previos a la
ramificación.[6,9]. Aún no se ha caracterizado el mecanismo a
través del cual se transmite la "información de cebado" desde el
protoxilema hasta el XPP superpuesto. Recientemente se ha
observado que la auxina sensibleARABIDOPSIS HISTIDINA PHOS-
PHOTRANSFER PROTEIN 6 (AHP6)El gen se induce tanto en el
protoxilema como en las células XPP superpuestas dentro del
meristema de la raíz.[10].AHP6parece ser más sensible a la auxina
Recuadro 1. ¿Qué es un módulo de respuesta de auxina?
La señalización de auxinas está mediada por la PROTEÍNA DE UNIÓN DE
AUXINAS 1 (ABP1)[92]por un lado y el SCFTIR1–AFBComplejos de ubiquitina ligasa
(E3) que dirigen la ubiquitinación y la degradación proteasómica de las
proteínas AUX/IAA[93–95]por otra parte. La proteína F-box en el complejo SCF,
a saber, RESPUESTA DEL INHIBIDOR DE TRANSPORTE 1 (TIR1) y cinco proteínas
relacionadas con TIR1 llamadas AUXINA SEÑALIZACIÓN F-BOX1 a 5 (AFB1–5)
enarabidopsis,determina la especificidad del sustrato para ciertos AUX/IAA[96–
98]. La auxina actúa como un "pegamento molecular" que une la interacción
de la proteína TIR1/AFB1–5 F-box con el dominio II de estos AUX/IAA[96,99].
Curiosamente, diferentes complejos TIR1/AFB–AUX/IAA tienen diferentes
afinidades de unión por auxina[81]. Esta propiedad conduce a la degradación
de AUX/IAA específicos en diferentes umbrales de concentración de auxina.
Las proteínas AUX/IAA actúan como represores transcripcionales al
heterodimerizarse con los factores de transcripción AUXIN RESPONSE FACTOR
(ARF)[100–103]. Por lo tanto, a niveles bajos de auxina, los AUX/IAA reprimen la
actividad transcripcional del ARF, mientras que a niveles altos de auxina, las
proteínas AUX/IAA se degradan y los ARF pueden modular la transcripción de
sus genes diana.[95,104,105]. Los homodímeros o heterodímeros de ARF se
unen a motivos de ADN promotor llamados elemento de respuesta a auxina
(AuxRE)[106,107]. Los cambios en la afinidad de ARF por secuencias AuxRE
específicas explicarían por qué varios ARF no regulan los mismos conjuntos de
genes diana.[107].
losa. thalianael genoma codifica 29 AUX/IAA y 23 ARF [30,107,108], lo
que da como resultado una enorme cantidad de combinaciones AUX/IAA
y ARF teóricamente posibles. Sin embargo, los análisis experimentales
sugieren interacciones preferenciales entre un subconjunto de estas
proteínas Aux/IAA y ARF.[31,109].
Por lo tanto, un módulo de respuesta de auxina se puede definir como un par de
Aux/IAA y ARF que interactúan fuertemente y que regulan juntos un subconjunto de
genes primarios de respuesta de auxina.[110]. Las propiedades de esta respuesta de
auxina dependen de la concentración de auxina celular, la afinidad de la proteína F-
box por la auxina y por la proteína diana Aux/IAA, la interacción Aux/IAA-ARF, así
como la actividad y afinidad de ARF por el promotor de sus genes diana.

2
TRPLSC-1059; Nº de páginas 9
Revisar
queDR5-marcadores basados La mutación de los ocho motivos de
unión de ARF (denominados elementos de respuesta de auxina -
AuxRE) en el AHP6El promotor suprime la expresión del transgén,
mientras que un promotor corto que deja solo cinco de los ocho
AuxRE reduce el nivel deAHP6expresión tal que ya no se observa
en las células XPP y está restringida a las células de protoxilema
[10]. Estas observaciones sugieren que las células XPP
experimentan una respuesta de auxina mucho antes de lo que se
informó originalmente usandoDR5-reporteros basados.
La formación del sitio previo a la ramificación depende tanto de
la auxina sintetizada localmente como de la auxina derivada del
brote transportada al ápice de la raíz a través del floema.[11,12].
En el ápice de la raíz, los transportadores de eflujo de auxina PIN
transportan la auxina siguiendo el "camino de la fuente inversa" de
vuelta a la región del meristemo basal, justo por encima del
meristemo apical de la raíz. [13,14]. Este reflujo de auxina es
responsable tanto del gravitropismo de la raíz como del cebado de
las células fundadoras de LR.[6,15]. ÁCIDO INDOL-3-ACÉTICO
INDUCIBLE 28 (IAA28)-Se requiere señalización de auxina
dependiente para el cebado de células fundadoras de LR en la OZ
[16,17].IAA8yIAA19también se expresan en la región del meristema
basal y los mutantes correspondientes muestran defectos en la
formación de LR[18–20], lo que sugiere que pueden tener un papel
redundante en el cebado con IAA28. la expresión deFAC-TOR 7 DE
RESPUESTA AUXINA (ARF7)oscila en la OZ yarf7muestra respuesta
alterada de auxina en la OZ y defecto en el establecimiento de
sitios previos a la ramificación[9]. En conjunto, esto sugiere que el
cebado está bajo el control del módulo de señalización de auxina
IAA28-ARF7 (Caja 1).
Hasta la fecha, se han identificado muy pocos genes regulados en
sitios previos a la ramificación tras el cebado. El factor de transcripción
GATA23 se expresa específicamente en las células fundadoras de LR
antes de la inducción de la raíz lateral y en las primeras etapas de LRP
[17]. Su expresión depende del módulo IAA28–ARF7–ARF19.
Transactivación específica de tejido deGATA23 en celdas XPP
en eliaa28fondo es capaz de rescatar el iaa28fenotipo LR,
mientras que las líneas RNAi contraGATA23 mostrar densidad
LR reducida[17]. Juntos, esto sugiere que GATA23participa en la
formación del sitio previo a la ramificación aguas abajo de
IAA28[17].
En resumen, el cebado funciona como un proceso de selección del
sitio previo a la ramificación que resulta de una interacción compleja
entre el transporte de auxinas, la señalización de auxinas y un reloj
interno que genera oscilaciones periódicas en la expresión génica en la
región del meristema basal.
La auxina controla la progresión del ciclo celular y las divisiones
asimétricas durante el inicio de LR
La auxina regula y coordina tanto las divisiones de células fundadoras de LR
como la polaridad de las células fundadoras de LR y/o la adquisición de
identidad durante el inicio de LR (LRI). Respuesta de auxina (supervisada
mediante el método de respuesta a auxina)DR5::GFPreportero) aumenta en
los pares de células fundadoras de LR unas horas antes de LRI[21]. A esto le
sigue la migración sincrónica de los núcleos de las células fundadoras hacia
las paredes celulares comunes y una primera ronda de divisiones
asimétricas que genera pequeñas células hijas flanqueadas por células hijas
largas.[2,6,17,22]. Perturbar la respuesta de auxina en las células
fundadoras de LR utilizando la inhibición del transporte de auxina polar es
suficiente para bloquear LRI
[23], mientras que la producción de auxina artificial en células XPP individuales
desencadena LRI[21], lo que indica que la acumulación de auxina en
Tendencias en la ciencia de las plantasxxxxxxx, vol. xxx, nº x
Las celdas XPP son necesarias y suficientes para LRI[21,23]. Además, la
regulación coordinada de los genes que codifican los transportadores
de entrada y salida de auxinas (AUX1yPatas)en el LRP y los tejidos
circundantes se demostró que optimizan el suministro de auxina para
apoyar el LRI[24–26].
Durante la LRI es necesario coordinar dos procesos: activación del
ciclo celular y especificación de identidad/polaridad celular. Enslr-1,un
mutante negativo dominante deSLR/IAA14,LRI está bloqueado en la
transición G1 a S y no puede restaurarse mediante la aplicación de
auxina exógena[27–29]. losarf7 arf19fenocopias dobles mutantesslr-1[
30]e IAA14 interactúa con ARF7 y ARF19[28,31], lo que indica que la
auxina estimula LRI de forma autónoma celular a través del módulo de
señalización SLR/IAA14–ARF7–ARF19. Curiosamente, la sobreexpresión
de genes que regulan la transición de G1 a S induce la división celular
del periciclo enslr-1pero no conducen a LRI, es decir, divisiones
celulares formativas
[29]. Esto sugiere que el módulo de señalización de auxina dependiente
de SLR es necesario tanto para la división celular como para la
definición de polaridad celular. Sin embargo, altas dosis de auxina
exógena desencadenan la migración nuclear en células XPP incluso en
slr-1fondo, aunque la migración nuclear ya no está coordinada entre
pares de células XPP adyacentes[17], lo que sugiere que está
involucrada una vía adicional independiente de SLR. Consistentemente,
recientemente se demostró que un segundo módulo de señalización de
auxina que involucra BDL/IAA12 y MP/ARF5 controla LRI junto con SLR–
ARF7–ARF19[32].
Varios factores de transcripción de la familia Lateral
Organ Boundaries-Domain/Asymmetric Leaves2-like (LBD/
ASL) son activados por ARF7 y ARF19 durante LRI[33,34].
LBD16/ASL18 y LBD29/ASL16 son objetivos directos de ARF7
y ARF19 que regulan positivamente la formación de LR[33].
LBD16se expresa en células fundadoras de LR antes de LRI
[22]. La sobreexpresión de ambos genes supera
parcialmente el defecto LR delarf7 arf19doble mutante, lo
que sugiere que son importantes reguladores positivos
aguas abajo de la señalización SLR/IAA14–ARF7–ARF19
[33]. En consecuencia, la expresión de una versión represora
constitutiva modificada genéticamente de LBD16 en células fundadoras
de LR bloquea por completo la migración nuclear y el inicio de LR
incluso en presencia de auxina exógena, pero no previene la
especificación de células fundadoras de LR y el aumento inicial en la
respuesta de auxina.[22]. Esto indica que los factores de transcripción
LBD son necesarios para la adquisición de la polaridad de las células
fundadoras de LR corriente abajo de la auxina. Las células hijas
pequeñas y largas producidas por las primeras divisiones celulares
anticlinales muestran características funcionales distintas. Las células
pequeñas muestran una mayor respuesta de auxina y expresan
específicamente la quinasa tipo receptor de repetición rica en leucina
ARABIDOPSIS CRINCKLY 4 (ACR4)[35].ACR4la expresión depende de
SLR/IAA14 y es necesaria para la especificación de identidad de células
pequeñas frente a células flanqueantes[35].
La capacidad de la auxina para promover el reingreso de las
células XPP en el ciclo celular depende de la proteína nuclear
Aberrant Lateral Root Formation 4 (ALF4)[36]. Se ha demostrado
que varios otros componentes altamente conservados del ciclo
celular son importantes para LRI. Estos incluyen el regulador del
ciclo celular E2Fa que está corregulado por LBD18 y LBD33 durante
las primeras etapas de formación de LR.[37]y el inhibidor-
interactor de la proteína2 relacionada con CDK/Kip (ICK/KRP2) que
se reprime en las células XPP después del tratamiento con auxina
para promover la transición de G1 a S[38,39].
3
TRPLSC-1059; Nº de páginas 9
Revisar
Los cambios epigenómicos están involucrados en la iniciación de LR mediada por
auxina
Durante la última década, varios estudios han revelado que la
regulación transcripcional de los genes involucrados en el
mantenimiento y funcionamiento del meristemo apical del brote
(SAM) y del meristemo apical de la raíz (RAM) depende en gran
medida de la deposición de marcas epigenómicas.[40–43]. El
control epigenómico de la expresión génica también comienza a
emerger como un actor importante en la regulación del desarrollo
de la raíz lateral en Arabidopsis.La expresión de la proteína F-box
SKP2B, un potente represor del periciclo mediado por auxina y las
divisiones celulares del meristemo de la raíz[44], se regula a través
de la deposición de la variante histona H3.1/H3.3 y la acetilación de
la histona H3. Curiosamente, este proceso epigenético está
regulado por auxina de manera dependiente de SLR/IAA14.[44]. los
supresor de raíz solitaria 2 (ssl2)mutación restaura la formación de
raíces laterales en elslr-1fondo mutante y confiere una mayor
sensibilidad a la aplicación de auxina exógena en el fondo de tipo
salvaje[45]. Estessl2mutación derriba el supuesto factor de
remodelación de la cromatina dependiente de ATP PICKLE (PKL;
[45]), lo que sugiere que la remodelación de la cromatina mediada
por PKL inhibe la formación de LR.
Papel de la auxina en la organización e individualización
del primordio
Después de LRI, las divisiones anticlinales, periclinales y tangenciales
rápidas de las células LRP generan una cúpula que empuja a través de
los tejidos suprayacentes de la raíz primaria.[2,8,46]. El patrón
anatómico del nuevo meristemo apical de la raíz se establece
progresivamente y, en la etapa VI, el vértice de la LRP muestra una
organización característica alrededor de un núcleo de 2 a 4 células, con
células provasculares putativas en su lado interno, flanqueado por tres
capas de células prospectivas. endodermis, corteza y epidermis, y
cubierto por una supuesta tapa de raíz de una sola capa[2]. Aunque no
está claro si esta estructura realmente se comporta como un
meristemo funcional, los datos experimentales sugieren que la LRP
más allá de esta etapa puede autosostenerse y desarrollar una LR
normal incluso después de la escisión de la raíz parental.[46,47]. Varias
líneas de evidencia indican que la auxina juega un papel instructivo
para el patrón estructural y funcional de la LRP[48], como lo hace en los
meristemos apicales del brote y la raíz. Especialmente, los
transportadores de auxina son responsables de la formación de un
gradiente de concentración de auxina desde la base de LRP hasta su
punta que se requiere para la organización adecuada de LRP, lo que
sugiere que puede proporcionar señales de posición a las células.[48–
50]. Sin embargo, todavía no se comprende exactamente cómo este
gradiente de auxina gobierna realmente las identidades y los
comportamientos de las células.
Varios genes regulados por auxinas expresados en los
márgenes del LRP podrían estar involucrados en la definición de
los límites del LRP[35,48,51,52]. En elpuchi-1mutante con pérdida
de función, las células en los flancos experimentan divisiones
adicionales, lo que demuestra el papel de este factor en la
regulación del comportamiento celular en los flancos del LRP[51].
PUCHIcodifica un factor de transcripción similar a AP2 cuya
expresión es inducida por auxina en los flancos de la LRP[51]. Otro
regulador importante de este proceso es la quinasa tipo receptor
ACR4 y sus parálogos.[35]. El dobleacr4 ccr3yacr4 ccr4 Los
mutantes muestran un mayor número de LRP, no expresan elLBD5
marcador en los flancos de LRP y, a veces, exhiben LRP fusionados
[35].
4
Tendencias en la ciencia de las plantasxxxxxxx, vol. xxx, nº x
La auxina regula las propiedades de las células superpuestas a las
LRP Para emerger de la raíz principal, las LRP deben atravesar tres
capas de células superpuestas (endodermis, corteza y epidermis).
Este proceso está finamente regulado por la auxina que se
produce en el brote y se transporta a la raíz a través del floema.
[53,54]. La auxina liberada por el LRP en desarrollo induce una
cascada de señalización basada en SHORT HYPOCOTYL 2 (SHY2)/
IAA3 en la endodermis y una cascada de señalización IAA14/SLR–
ARF7–ARF19 en la corteza y la epidermis. ARF7 y ARF19 inducen la
expresión del gen portador de flujo de entrada de auxinaCOMO-
AUX1 3 (LAX3),creando así un bucle de retroalimentación positiva
que refuerza la entrada de auxina en las células más cercanas al
LRP emergente[54]. Además, varios genes que codifican enzimas
que remodelan la pared celular, como la proteasa similar a la
subtilisina[55], pectasa-liasa[56], metilesterasa[56], expansión
[56,57], yb-xilosidasa[56]son inducidas por auxina de manera
dependiente de LAX3 frente al LRP y promueven la separación
celular[54,56]. Curiosamente, las pectinas en la pared celular de
LRP están metiladas, mientras que las de las células suprayacentes
están desmetiladas por pectina metilesterasa. Esto podría explicar
por qué la LRP está protegida de la degradación de la pared celular
durante la emergencia.[56].
Además, la auxina facilita la aparición de LRP al modular la
presión de turgencia celular en las capas externas del tejido y en el
LRP.[58]. La señalización de auxina dependiente de ARF7 reprime la
expresión de los genes de acuaporina (proteínas del canal de agua)
en el LRP emergente y los tejidos superpuestos, lo que da como
resultado cambios en la distribución del agua en estos tejidos
[58]. Los modelos matemáticos de la hidráulica LRP junto con los
experimentos sugieren que esos cambios en la permeabilidad del agua
están estrechamente coordinados y son esenciales para la emergencia
eficiente de LRP.[58].
En resumen, los eventos moleculares en el LRP (especialmente la
salida de auxina) influyen en las propiedades biomecánicas de los
tejidos superpuestos a través de una combinación de separación de la
pared celular y cambios en las propiedades hidráulicas, lo que facilita la
emergencia. Una investigación reciente de la morfogénesis de LRP
reveló que la forma de LRP está restringida por los tejidos circundantes
en lugar de estar definida por su propio patrón de división celular.[8].
Sorprendentemente, la forma 3D de los LRP emergentes es elipsoide,
una forma que optimizaría la distribución de restricciones y facilitaría el
proceso de aparición.[8]. En conjunto, estos hallazgos indican que la
auxina derivada de LRP induce cambios biomecánicos en los tejidos
superpuestos, mientras que, en paralelo, los tejidos superpuestos
canalizan la morfogénesis de LRP a través de una retroalimentación
mecánica constante. Esta interacción probablemente optimiza la
emergencia de LR al tiempo que reduce el daño a la estructura del
tejido superpuesto, una causa potencial de la muerte de las células de
la raíz y la infección por patógenos.
Auxina, un integrador de señales endógenas y exógenas
para la ramificación de raíces
Debido a su papel central en el desarrollo de LR, la auxina
constituye el integrador de muchas señales endógenas y exógenas
que afectan la formación de LR. De hecho, se ha descubierto que
muchas hormonas o nutrientes que se sabe que influyen en el
desarrollo de LR lo hacen al interferir con la homeostasis (síntesis,
conjugación y degradación), el transporte o la respuesta de las
auxinas.Figura 2).
Esto ha sido bien descrito para las citoquininas (CK)[59]. Las CK
antagonizan a la auxina en muchos procesos, incluido el LR
TRPLSC-1059; Nº de páginas 9

Revisar Tendencias en la ciencia de las plantasxxxxxxx, vol. xxx, nº x

LRI[64]al bloquear el ciclo celular en la transición de G2 a M[sesenta y cinco].

Mecánico
estrés
HY5, PhyA, PhyB Luz azul En consecuencia, la respuesta de CK se reprime durante el desarrollo
CK temprano de LR y, por el contrario, se induce en las células XPP ubicadas
JA LLORAR1
entre LRP en desarrollo.[66]. Curiosamente, los mutantes de biosíntesis y
ASA1, COI1
MIZ1 señalización de CK muestran un mayor número de LRP anormalmente
? ABI4

endocitosis
Flavonoides
cercanos en comparación con las plantas de tipo salvaje.
auxina
biosíntesis [66]. Juntos, estos datos sugieren que las CK endógenas pueden estar
involucradas en el control del espaciamiento de LRP al evitar que se inicien
mediado por AUX1 mediado por PIN1
transporte de auxina
nuevas LR en estrecha proximidad a las LRP ya existentes. Las CK reprimen
transporte de auxina
Etileno varios transportadores de eflujo de auxinas de la familia PIN, lo que evita la
auxina
Mediado por PIN3/7 degradación y acumulación de auxinas en las células fundadoras de LR
transporte de auxina conjugación
[64]. losMIZU-KUSSEI 1 (MIZ1)El gen que codifica una proteína de función
Acumulación de auxinas
NRT1.1
en células fundadoras/ LRP/ XPP desconocida y que está involucrado en el hidrotropismo también puede
Nitrato
en meristemo basal
desempeñar un papel en la inhibición de la formación de LR mediada por CK
N-metabolitos
al reducir el contenido de la raíz de AIA libre.[67].
Agua ABA miR393 Percepción de auxinas por Se ha demostrado que otras fitohormonas regulan el desarrollo
déficit Receptores TIR/AFB
de LR a través de la diafonía con auxina. Por ejemplo, estudios
Pi SL MAX2
recientes sugieren que el etileno podría reprimir el transporte de
auxina local hacia los sitios LRI y, por lo tanto, inhibe el LRI.[25,68].
morir de hambre
auxiliar/IAA

Las aplicaciones exógenas de jasmonatos (JA) en concentración

miR167 ARF positivos submicromolar aumentan la densidad de LR debido a un aumento
en la biosíntesis de auxina en la raíz a través deSUBUNIDAD ALFA 1
Potasio DE LA SINTASA DE ANTRA-NILATO (ASA1),un gen de biosíntesis de
MYB77 Respuesta de auxina
privación
auxina regulado por JA[69].
El efecto del nitrato en el desarrollo de LR es complejo, depende de
cebado LR, ini-a-on, la concentración y está relacionado con el estado de carbohidratos de
patrón y crecimiento
la planta.[70]. Por un lado, la alta concentración de nitrato inhibe el
desarrollo de LRP en la etapa de emergencia de manera sistémica.[70–
TENDENCIAS en la ciencia de las plantas

Figura 2.Muchas señales endógenas y exógenas alteran el desarrollo de la raíz lateral (LR) al
interferir con la vía de las auxinas. Las señales nutricionales exógenas (rojo), las señales no
nutricionales exógenas (azul claro) y las señales endógenas (verde) como las fitohormonas o los
metabolitos (secundarios) alteran el desarrollo de LR a través de genes/proteínas (marrón) que
interfieren con la vía de la auxina (azul oscuro). ). La diafonía se produce en diferentes pasos de la
formación de LR y en diferentes tejidos, pero esta información no se incluyó por motivos de
simplicidad. Citoquininas (CK)[64,111]y luz azul[112,113]inhibe la formación de LR al reducir el
transporte de auxina mediado por PIN1 y al aumentar la regulaciónMIZ1,un gen involucrado en
el hidrotropismo que reduce la acumulación de auxina en las raíces a través de un mecanismo
desconocido[67,114]. Las CK también reducen el transporte de auxinas mediado por PIN1 al
regular a la bajaPIN1la expresion genica[64]a través deABI4regulación al alza[111]y regulando el
reciclaje de la proteína PIN1[115]. Se demostró que la CK reduce la respuesta de la auxina en el
meristemo apical de la raíz al regular al alzaSHY2/IAA3[116]. El estrés mecánico estimula la
iniciación de LR probablemente a través de la vía Jasmonate (JA) dependiente de COI1 que
aumenta la síntesis de auxina en la punta de la raíz al regular al alzaASA1[15,69,117,118]. El
etileno inhibe la formación de LR al evitar la acumulación de auxina en el sitio de iniciación de LR.
Este efecto resulta de la regulación positiva de PIN3/7 y AUX1[25,68]. Se demostró que el etileno
aumenta la biosíntesis de auxina al regular al alzaASA1[119]; sin embargo, no se sabe si este
aspecto de la interacción etileno-auxina contribuye a los efectos del etileno en el desarrollo de LR.
Los nitratos modulan el desarrollo de LR a través de muchas vías. En concentraciones moderadas,
los nitratos promueven el desarrollo del primordio de LR (LRP) al evitar que el transportador de
auxina/nitrato NTR1.1 agote la punta de auxina de LRP[78]. Los nitratos también inhiben el inicio
de LR al regular al alzamiR167en la capa de células del periciclo, un miARN dirigido a las
transcripciones de varios ARF6 y ARF8[77]. Finalmente, en altas concentraciones, los nitratos
inhiben el crecimiento de LR a través de la señalización de ABA.[74,75]. El estrés por sequía
también provoca una reducción en el crecimiento de LR por un mecanismo similar dependiente
de ABA [73,76,120,121]. ABA inhibe la formación de LR al reducir la expresión del receptor de
auxina TIR1/AFB a través demiR393regulación al alza[75,76]y al regular al alza la expresión de la
ABI4factor de transcripción, similar a CK. ABA también podría inhibir la formación de LR a través
deMIZ1[67,114]. La inanición de Pi provoca una mayor formación de LR al aumentar la
sensibilidad de las células de la raíz a la auxina[80]. Este efecto está mediado por estrigolactonas
(SLs)[122]. La privación de potasio inhibe la formación de LR al reprimir MYB77, un factor de
transcripción que forma heterodímeros con ARF7 para promover la transcripción de los objetivos
de ARF7[123].
desarrollo. Plantas afectadas negativamente en contenido de CK [60,61],
percepción[62], o transducción de señales[63]tienen una mayor densidad de
LR, lo que demuestra que las CK endógenas juegan un papel importante en
la configuración del sistema radicular, inhibiendo la formación de LR. Las CK
actúan directamente sobre las células XPP para inhibir
73]. Esta respuesta es inducida por la acumulación de N-metabolitosen
planta[70]y está mediada por la fitohormona ABA[74]a través de la
modificación de señalización de auxina[75,76]. La alta concentración de
nitrato bloquea la señalización de auxinas en el LRP al regular al alza
miR393,un miARN que inhibe el receptor de auxinaSEÑALIZACIÓN
AUXILIAR F-BOX3 (AFB3)transcripciones (Caja 1;[75]). Por otro lado, los
niveles moderados de nitrato tienen un efecto estimulador local tanto
en el crecimiento de LRI como de LR.[70]. Esta propiedad permite que
las plantas con deficiencia de N aumenten su suministro de nitrógeno
al promover la proliferación de LR en parches de suelo ricos en nitrato.
Expresión del factor de respuesta de auxinaARF8es fuertemente
inducida en las células del periciclo en respuesta al nitrato a través de la
regulación por miR167apromoviendo así el desarrollo de LR[77].
Además, el transportador de nitrato de raíz NITRATE TRANSPORTER 1.1
(NRT1.1), cuya expresión es inducida por auxina, también es capaz de
transportar auxina[78]. Como el nitrato y la auxina compiten por el
transporte mediado por NRT1.1 desde la punta de LRP hasta la raíz
parental, el bajo suministro local de nitrato daría como resultado un
aumento en el flujo de auxina mediado por NRT1.1, agotando así la LRP
de auxina e inhibiendo su crecimiento.[78]. Por el contrario, un mayor
suministro local de nitrato promovería el desarrollo de LR a través de la
regulación a la baja de la salida de auxina mediada por NRT1.1. De
manera similar, las condiciones bajas en fosfato inorgánico (Pi) inducen
cambios en la arquitectura del sistema radicular debido a un efecto
inhibitorio sobre el crecimiento de la raíz primaria y un efecto
estimulante sobre el crecimiento de LRI y LR (revisado en[79]) en parte
debido al aumento de la expresión de la RESPUESTA 1 DEL INHIBIDOR
DEL TRANSPORTE del receptor de auxina (TIR1)[80].
Observaciones finales y perspectivas futuras
En las últimas décadas, nuestra comprensión de cómo se
controla la arquitectura del sistema raíz ha mejorado mucho.

5
TRPLSC-1059; Nº de páginas 9
Revisar
Tabla 1. Objetivos de los diferentes módulos de respuesta de auxina involucrados en la formación de raíces laterales
Tejido/región Módulo Objetivos
Basal/meristema IAA28–ARF5,6,7,8,19 GATA23
Células fundadoras de LR IAA14–ARF7,19 LBD16, LBD29
LBD18, LBD33
IAA12–ARF5 Ningún objetivo conocido
Células LRP (punta) IAA14–ARF7,19 PIP2;1
Células LRP (flancos) IAA14–ARF7,19 PUCHI
endodermis IAA3–ARF7 péptido IDA
Metabolismo de las auxinas
genes
corteza, epidermis IAA14–ARF7,19 LAX3
péptido IDA
corteza, epidermis IAA14–ARF7,19 LBD18
La auxina parece desempeñar un papel central y multifacético en todos
los pasos de la ramificación de la raíz, actuando como un integrador
común de muchas señales ambientales que regulan el desarrollo de LR.
Aunque todavía no está del todo claro cómo esta única molécula, la
auxina, es capaz de controlar tantos procesos diversos, investigaciones
recientes han arrojado algo de luz al respecto (Caja 1) [32,81,82]. En
particular, la existencia de una gran diversidad de correceptores de
auxina que muestran diferentes patrones de expresión espacial y
afinidades por auxina[81]y de varios 'módulos auxiliares de
señalización' que actúan secuencialmente durante la formación de LR (
Figura 1,tabla 1;[32]), así como la aparición de comportamientos
emergentes, como comportamientos similares a interruptores en
subredes de genes regulados por auxinas, pueden ser de gran
importancia[54,56,82]. Es muy probable que estas propiedades se
apliquen a cualquier otro proceso de desarrollo regulado por auxinas.
en planta,explicando cómo la auxina puede modular poderosa y
finamente múltiples eventos de desarrollo en toda la planta y en
respuesta a diferentes señales.
Dada la capacidad de la maquinaria de respuesta y transporte de
auxinas para funcionar de manera no lineal a escala celular y tisular,
investigaciones recientes han adoptado enfoques de modelado
multiescala para comprender el desarrollo de la raíz de una manera
más integrada (revisado en[83]). Los enfoques de modelado
matemático a escala de células y tejidos han proporcionado nuevos e
importantes conocimientos sobre el desarrollo de LR [7,15,24,58,82]. Es
necesario buscar enfoques relacionados para descifrar cuantitativa y
dinámicamente las complejas redes reguladoras de genes que
controlan el desarrollo de RSA. Esto requerirá la creación de un
'organismo digital', ya que se ha vuelto cada vez más claro a partir de
los experimentos de raíz dividida que estudian las respuestas de los
nutrientes que la señalización a larga distancia (así como local) juega
un papel importante en el control de RSA.
Hasta la fecha, la mayoría de los estudios moleculares de la arquitectura
de la raíz se han realizado enArabidopsisraíces cultivadasin vitro en medios
de agar estériles homogéneos artificiales, que permiten que el sistema
radicular se desarrolle solo en dos dimensiones[84,85]. La microtomografía
de rayos X tiene el potencial de proporcionar ricos conjuntos de datos de
imágenes 3/4D que miden de forma no invasiva y no destructiva el
crecimiento y desarrollo de raíces en el suelo[8,86]. Nuevas metodologías
para ensayar otras rizosferas importantes
6
Tendencias en la ciencia de las plantas xxxxxxx, vol. xxx, nº x
Funciones referencias
Especificación de la identidad de la célula fundadora de LR [17]
Adquisición de la polaridad de la célula fundadora de LR [22,33,34]
Activación del ciclo celular
Activación del ciclo celular [34,37]
[110]
Reduzca la conductividad hidráulica en la punta LRP para [58]
facilitar la emergencia
Inhibición de la división celular [51]
Regulación positiva de los genes de remodelación de la pared [124,125]
celular Regulación de la homeostasis de las auxinas
Acumulación de auxina localizada en las células [54,124]
que recubren el LRP
Regulación positiva de los genes de remodelación de la pared celular
Regulación positiva de los genes de remodelación de la pared [57]
celular (EXPANSIÓN14)
También se requieren propiedades, como el agua, los nutrientes o la
distribución del pH. Armados con dicha información, estaremos en una
buena posición para desarrollar modelos de raíces multiescala realistas
que cierren la brecha genotipo-fenotipo.
Comprender los mecanismos que controlan el crecimiento y
desarrollo de las raíces es esencial por razones científicas, económicas
y ambientales convincentes. La seguridad alimentaria representa un
problema global apremiante. La producción de cultivos debe duplicarse
para 2050 para seguir el ritmo del crecimiento de la población mundial
(http://www.oecd.org/site/oecd-faoagriculturaloutlook/). Este objetivo
es aún más desafiante dado el impacto del cambio climático en la
disponibilidad de agua y el impulso para hacer que la agricultura sea
más sostenible mediante la reducción de los insumos de fertilizantes. El
desarrollo de cultivos con mayor eficiencia de absorción de agua y
nutrientes por parte de las raíces ayudará a abordar estos desafíos. Se
están realizando esfuerzos significativos para desarrollar herramientas
y técnicas para analizar RSA a alto rendimiento en suelo o sustratos 3D
comparables.[85–90], así como traducir los conocimientos genéticos y
fisiológicos desentrañados enArabidopsisen cultivos importantes.
Agradecimientos
Este trabajo fue apoyado por la Région Languedoc-Roussillon (beca
'Chercheur d'Avenir' para SG y LL), una Beca de Investigación Pludisciplinaria
de la Université Montpellier 2 (SG y LL), la Beca Federativa Agropolis
Fondation 'Rhizopolis' (ML, SG , y LL), el Consejo de Investigación de
Biotecnología y Ciencias Biológicas (BBSRC) y el financiamiento del Consejo
de Investigación de Ingeniería y Ciencias Físicas [al Centro de Biología
Integrativa de Plantas (CPIB) y MB], una beca de investigación JSPS para
jóvenes científicos (a TG), una beca BBSRC David Phillips (BB_BB/ H022457/1
para IDS) y una beca de reintegración europea Marie Curie (PERG06-
GA-2009-256354 para IDS).
Referencias
1Den Herder, G.et al. (2010) Las raíces de una nueva revolución verde.
Tendencias Plant Sci.15, 600–607
2Malamy, JE and Benfey, PN (1997) Organización y célula
diferenciación en raíces laterales deArabidopsis thaliana. Desarrollo
124, 33–44
3Peret, B.et al. (2009)Arabidopsisdesarrollo de la raíz lateral: un
historia emergente.Tendencias Plant Sci.14, 399–408
4Parizot, B.et al. (2008) Simetría de Diarch del haz vascular en
Arabidopsisla raíz abarca el periciclo y se refleja en la iniciación de la
raíz lateral del dístico.Fisiol vegetal.146, 140–148
TRPLSC-1059; Nº de páginas 9
Revisar
5Parizot, B.et al. (2012) Análisis in silico de poblaciones de células periciclo
reforzar su relación con la vasculatura asociada enArabidopsis. Filosofía
Trans. R. Soc. largo B: Biol. ciencia367, 1479–1488
6De Smet, I.et al. (2007) Regulación dependiente de auxina de la raíz lateral
posicionamiento en el meristemo basal deArabidopsis. Desarrollo134,
681–690
7lucas, m.et al. (2008) Un modelo de raíz basado en el transporte de auxinas
ramificándose enArabidopsis thaliana. Más uno3, e3673
8lucas, m.et al. (2013) La morfogénesis de la raíz lateral depende de la
propiedades mecánicas de los tejidos superpuestos.proc. nacional Academia ciencia
EE.UU110, 5229–5234
9Moreno-Risueño, MAet al. (2010) Expresión génica oscilante
determina la competencia paraArabidopsisramificación de la raíz.
Ciencias329, 1306-1311
10Bishop, A.et al. (2011) Una interacción mutuamente inhibitoria entre
auxina y citoquinina especifica el patrón vascular en las raíces.actual Biol.21,
917–926
11Ljung, K.et al. (2005) Sitios y regulación de la biosíntesis de auxinas en
Arabidopsisraíces.Célula vegetal17, 1090-1104
12De Rybel, B.et al. (2012) Un papel para la tapa de la raíz en la ramificación de la raíz
revelado por la sonda naxilina no auxina.Nat. química Biol.8, 798–805 13geldner, n.
et al. (2001) Los inhibidores del transporte de auxinas bloquean el ciclo de PIN1
y tráfico de vesículas.Naturaleza413, 425–428
14Friml, J.et al. (2002) AtPIN4 media gradientes de auxina impulsados por sumidero
y patrón de raíz enArabidopsis. Célula108, 661–673
15lucas, m.et al. (2008) Los flujos de auxina en el ápice de la raíz corregulan
gravitropismo e iniciación de raíces laterales.Exp. J. Bot.59, 55–66 dieciséis
Rogg, LEet al. (2001) Una mutación de ganancia de función en IAA28
suprime el desarrollo de la raíz lateral.Célula vegetal13, 465–480 17De Rybel,
B.et al. (2010) Una nueva cascada de señalización aux/IAA28
activa la especificación dependiente de GATA23 de la identidad de la célula
fundadora de la raíz lateral.actual Biol.20, 1697–1706
18Ranuradora, ATet al. (2003) Expresión de IAA8 durante células vasculares
diferenciación.Planta Mol. Biol.51, 427–435
19Tatematsu, K.et al. (2004) MASSUGU2 codifica Aux/IAA19, un
proteína regulada por auxina que funciona junto con el activador
transcripcional NPH4/ARF7 para regular las respuestas diferenciales de
crecimiento del hipocótilo y la formación de raíces laterales en
Arabidopsis thaliana. Célula vegetal16, 379–393
20Arase, F.et al. (2012) IAA8 involucrado en la formación de raíces laterales interactúa
con el receptor de auxina TIR1 y los factores de transcripción ARF en
Arabidopsis. Más uno7, e43414
21Dubrovski, JGet al. (2008) La auxina actúa como agente morfogenético local
disparador para especificar las células fundadoras de la raíz lateral.proc. nacional Academia ciencia
EE.UU105, 8790–8794
22Vaya, tet al. (2012) El establecimiento de la asimetría enArabidopsis
las células fundadoras de la raíz lateral están reguladas por LBD16/ASL18 y
proteínas LBD/ASL relacionadas.Desarrollo139, 883–893
23Casimiro, I.et al. (2001) El transporte de auxinas promueveArabidopsislateral
iniciación de raíces.Célula vegetal13, 843–852
24Laskowski, M.et al. (2008) Arquitectura del sistema raíz a partir del acoplamiento
forma de la célula para el transporte de auxina.PLoS Biol.6, e307
25Lewis, República Dominicanaet al. (2011) El etileno inhibe el desarrollo de raíces laterales,
aumenta el transporte de IAA y la expresión de los portadores de eflujo de
auxinas PIN3 y PIN7.Desarrollo138, 3485–3495
26Marhavy, P.et al. (2012) Reflujo de auxina entre la endodermis y
el periciclo promueve la iniciación de raíces laterales.EMBÓ J.32, 149–158 27Fukaki, H.et al. (
2002) La formación de raíces laterales está bloqueada por una ganancia de
mutación funcional en el gen SOLITARY-ROOT/IAA14 de Arabidopsis.
planta j.29, 153–168
28Fukaki, H.et al. (2005) Expresión específica de tejido de estabilizado
SOLITARY-ROOT/IAA14 altera el desarrollo de la raíz lateral en
Arabidopsis. planta j.44, 382–395
29Vaneste, S.et al. (2005) La progresión del ciclo celular en el periciclo no es
suficiente para la iniciación de raíz lateral mediada por SOLITARY ROOT/
IAA14 enArabidopsis thaliana. Célula vegetal17, 3035–3050 30
Okushima, Y.et al. (2005) Análisis genómico funcional de la AUXIN
FACTOR DE RESPUESTA miembros de la familia de genes enArabidopsis
thaliana: funciones únicas y superpuestas de ARF7 y ARF19.Célula vegetal17,
444–463
31Vernoux, T.et al. (2011) La red de señalización de auxinas se traduce
entrada dinámica en un patrón robusto en el ápice del brote.mol. sist.
Biol.7, 508
Tendencias en la ciencia de las plantasxxxxxxx, vol. xxx, nº x
32De Smet, I.et al. (2010) Controles de respuesta de auxina bimodular
organogénesis enArabidopsis. proc. nacional Academia ciencia EE.UU107,
2705–2710
33Okushima, Y.et al. (2007) ARF7 y ARF19 regulan la raíz lateral
formación a través de la activación directa de genes LBD/ASL enArabidopsis. Célula
vegetal19, 118–130
34Lee, HWet al. (2009) LBD18/ASL20 regula la formación de raíces laterales
en combinación con LBD16/ASL18 aguas abajo de ARF7 y ARF19 en
Arabidopsis. Fisiol vegetal.151, 1377–1389
35De Smet, I.et al. (2008) La quinasa tipo receptor ACR4 restringe la formación
divisiones celulares en elArabidopsisraíz.Ciencias322, 594–597 36Di
Donato, RJet al. (2004)ArabidopsisALF4 codifica un nuclear-
Proteína localizada necesaria para la formación de raíces laterales.planta j.37, 340–
353
37Berckmans, B.et al. (2011) Reactivación del ciclo celular dependiente de auxina
a través de la regulación transcripcional deArabidopsisE2Fa por proteínas de
límite de órganos laterales.Célula vegetal23, 3671–3683
38Himanen, K.et al. (2002) Activación del ciclo celular mediada por auxinas durante
Iniciación temprana de la raíz lateral.Célula vegetal14, 2339–2351
39Sanz, L.et al. (2011) ElArabidopsisciclina tipo D CYCD2;1 y la
el inhibidor ICK2/KRP2 modula la formación de raíces laterales inducida por auxina.
Célula vegetal23, 641–660
40Ito, T. y Sun, B. (2009) Regulación epigenética del desarrollo
tiempo en células madre florales.epigenética4, 564–567
41Shaw, P. y Dolan, L. (2008) Cromatina yArabidopsisraíz
desarrollo.Semin. Desarrollo celular Biol.19, 580–585
42Aichinger, E.et al. (2011) El remodelador de cromatina CHD3 PICKLE
y las proteínas del grupo polycomb regulan antagónicamente la actividad del
meristemo en elArabidopsisraíz.Célula vegetal23, 1047-1060
43Kornet, N. and Scheres, B. (2009) Miembros de la histona GCN5
El complejo de acetiltransferasa regula el mantenimiento del nicho de células
madre de la raíz mediado por PLETHORA y amplifica la proliferación celular en
tránsito. Arabidopsis. Célula vegetal21, 1070-1079
44Manzano, c.et al. (2012) Auxina y regulación epigenética de SKP2B,
una caja F que reprime la formación de raíces laterales.Fisiol vegetal.60, 749–762
45Fukaki, H.et al. (2006) Se requiere PICKLE para RAÍZ SOLITARIA/
Represión mediada por IAA14 de la actividad ARF7 y ARF19 durante
Arabidopsisiniciación de la raíz lateral.planta j.48, 380–389
46Laskowski, MJet al. (1995) La formación de meristemas de raíces laterales es un
proceso de dos etapas.Desarrollo121, 3303–3310
47Sussex, MIet al. (1995) Eventos celulares y moleculares en un nuevo
organizando el meristemo de la raíz lateral.Filosofía Trans. R. Soc. largo B: Biol.
ciencia350, 39–43
48Benková, E.et al. (2003) Gradientes de auxina locales, dependientes del eflujo como
módulo común para la formación de órganos vegetales.Célula115, 591–602 49geldner, n.et
al. (2004) Los alelos de pérdida parcial de función revelan un papel para
GNOM en el desarrollo postembrionario relacionado con el transporte de auxinas
de Arabidopsis. Desarrollo131, 389–400
50Ohtani, M.et al. (2010) Importancia particular de SRD2-dependiente
acumulación de snRNA en la generación de patrones polarizados durante el
desarrollo de la raíz lateral deArabidopsis. Fisiol de células vegetales.51,
2002-2012 51Hirota, A.et al. (2007) El gen AP2/EREBP regulado por auxina PUCHI
se requiere para la morfogénesis en el primordio de la raíz lateral temprana de
Arabidopsis. Célula vegetal19, 2156–2168
52Grünewald, W.et al. (2009) Expresión de laArabidopsisjasmonato
el represor de señalización JAZ1/TIFY10A es estimulado por auxina.Representante
de EMBA10, 923–928
53Bhalerao, RPet al. (2002) La auxina derivada de brotes es esencial para la
emergencia de la raíz lateral enArabidopsisplántulasplanta j.29, 325–332 54
Swarup, K.et al. (2008) El transportador de entrada de auxina LAX3 promueve
emergencia de raíces laterales.Nat. Biol celular.10, 946–954
55Neuteboom, LWet al. (1999) Aislamiento y caracterización de ADNc
clones correspondientes a ARNm que se acumulan durante la formación de
raíces laterales inducida por auxina.Planta Mol. Biol.39, 273–287 56
Laskowski, M.et al. (2006) Perfil de expresión de tratados con auxina
Arabidopsisraíces: hacia un análisis molecular de la emergencia de raíces
laterales.Fisiol de células vegetales.47, 788–792
57Lee, HWet al. (2012) LBD18 actúa como un activador transcripcional que
se une directamente al promotor EXPANSIN14 para promover la emergencia de
raíces laterales deArabidopsis. planta j.73, 212–224
58Peret, B.et al. (2012) La auxina regula la función de la acuaporina para facilitar
emergencia de raíces laterales.Nat. Biol celular.14, 991–998
7
TRPLSC-1059; Nº de páginas 9
Revisar
59Bishop, A.et al. (2011) Envío de mensajes mixtos: auxina-citoquinina
diafonía en las raíces.actual Opinión Biol. vegetal14, 10–16
60werner, t.et al. (2001) Regulación del crecimiento vegetal por citoquinina.proc.
nacional Academia ciencia EE.UU98, 10487–10492
61werner, t.et al. (2003) transgénicos deficientes en citoquininaArabidopsis
las plantas muestran múltiples alteraciones en el desarrollo que indican funciones
opuestas de las citoquininas en la regulación de la actividad del meristema de
brotes y raíces.Célula vegetal15, 2532–2550
62Riefler, M.et al. (2006)Arabidopsismutantes del receptor de citoquinina revelan
funciones en el crecimiento de los brotes, la senescencia de las hojas, el tamaño de las semillas, la
germinación, el desarrollo de las raíces y el metabolismo de las citoquininas.Célula vegetal18, 40–54
63albañil, mget al. (2005) Múltiples reguladores de respuesta tipo B median
transducción de señales de citoquinina enArabidopsis. Célula vegetal17, 3007– 3018
64Laplaze, L.et al. (2007) Las citoquininas actúan directamente sobre el fundador de la raíz lateral
células para inhibir la iniciación de raíces.Célula vegetal19, 3889–3900
sesenta y cincoLi, X.et al. (2006) Detención del ciclo celular mediada por citoquinina del periciclo
células fundadoras en la iniciación de raíces laterales deArabidopsis. Fisiol de
células vegetales.47, 1112-1123
66Bielach, A.et al. (2012) Regulación espaciotemporal de la raíz lateral
organogénesis enArabidopsispor citoquinina.Célula vegetal24, 3967–
3981 67Moriwaki, T.et al. (2011) Regulación hormonal de la raíz lateral
desarrollo enArabidopsismodulado por MIZ1 y requisito de actividad
GNOM para la función MIZ1.Fisiol vegetal.157, 1209-1220 68Negui, S.et
al. (2008) El etileno regula la formación de raíces laterales y
transporte de auxina enArabidopsis thaliana. planta j.55, 175–187 69sol,
j.et al. (2009)ArabidopsisASA1 es importante para el jasmonato-
regulación mediada de la biosíntesis y el transporte de auxinas durante la
formación de raíces laterales.Célula vegetal21, 1495-1511
70Zhang, H.et al. (1999) Vías duales para la regulación de la ramificación de raíces
por nitrato.proc. nacional Academia ciencia EE.UU96, 6529–6534
71Zhang, H. y Forde, BG (1998) UnaArabidopsisGen de la caja MADS que
controla los cambios inducidos por nutrientes en la arquitectura de la raíz.Ciencias279,
407–409
72Zhang, H. y Forde, BG (2000) Reglamento deArabidopsisraíz
desarrollo por disponibilidad de nitrato.Exp. J. Bot.51, 51–59 73Deak, KI
y Malamy, J. (2005) Regulación osmótica del sistema radicular
arquitectura.planta j.43, 17–28
74Señorita, L.et al. (2001) ABA juega un papel central en la mediación de la
efectos reguladores del nitrato sobre la ramificación de raíces enArabidopsis. planta j.
28, 655–662
75Vidal, EAet al. (2010) Normativa miR393/AFB3 sensible a los nitratos
El módulo controla la arquitectura del sistema raíz enArabidopsis thaliana. proc.
nacional Academia ciencia EE.UU107, 4477–4482
76Chen, H.et al. (2012) Un microARN vegetal regula la adaptación de
raíces al estrés por sequía.FEBS Lett.586, 1742–1747
77Gifford, Estados Unidoset al. (2008) Las respuestas de nitrógeno específicas de las células median
plasticidad del desarrollo.proc. nacional Academia ciencia EE.UU105, 803–808 78
Krouk, G.et al. (2010) Transporte de auxinas regulado por nitratos por NRT1.1
define el mismo mecanismo para la detección de nutrientes en las plantas.Célula de
desarrollo18, 927–937 79Peret, B.et al. (2011) Adaptación del desarrollo de la raíz al fosfato
hambre: más vale prevenir que lamentar.Tendencias Plant Sci.16, 442–450 80
Pérez-Torres, CA.et al. (2008) La disponibilidad de fosfato altera lateral
desarrollo de raíces enArabidopsismodulando la sensibilidad a la auxina a través de
un mecanismo que involucra al receptor de auxina TIR1.Célula vegetal20, 3258–
3272
81Calderón Villalobos, LIAet al. (2012) Un TIR1/AFB combinatorio–
Sistema de co-receptor Aux/IAA para detección diferencial de auxina.Nat.
química Biol.8, 477–485
82Lau, S.et al. (2011) La auxina desencadena un cambio genético.Nat. Biol celular.13,
611–615
83Banda, LRet al. (2012) Análisis de sistemas multiescala del crecimiento de raíces y
desarrollo: modelado más allá de la red y las escalas celulares.Célula vegetal
24, 3892–3906
84Dubrovsky, JG y Forde, BG (2012) Análisis cuantitativo de
desarrollo de la raíz lateral: trampas y cómo evitarlas.Célula vegetal24,
4–14
85De Smet, I.et al. (2012) Análisis del desarrollo de la raíz lateral: cómo
avanzarCélula vegetal24, 15–20
86Tracy, SRet al. (2010) El factor X: visualización de raíces sin perturbaciones
arquitectura en suelos mediante tomografía computarizada de rayos X.Exp. J. Bot.
61, 311–313
8
Tendencias en la ciencia de las plantasxxxxxxx, vol. xxx, nº x
87Downie, H.et al. (2012) Suelo transparente para obtener imágenes de la rizosfera.
Más uno7, e44276
88Tracy, SRet al. (2012) Cuantificación del impacto de la compactación del suelo en
arquitectura del sistema radicular en tomate (Solanum lycopersicum)por
microtomografía computarizada de rayos X.Ana. Bot.110, 511–519
89Mairhofer, S.et al. (2012) RooTrak: recuperación automatizada de tres
arquitectura dimensional de la raíz de la planta en el suelo a partir de imágenes de
tomografía microcomputadora de rayos X utilizando seguimiento visual.Fisiol vegetal.158,
561– 569
90Zhu, J.et al. (2011) Del laboratorio al campo, nuevos enfoques para el fenotipado
arquitectura del sistema raíz.actual Opinión Biol. vegetal14, 310–317 91De
Smet, I. y Beeckman, T. (2011) División celular asimétrica en la tierra
plantas y algas: el motor de la diferenciación.Nat. Rev Mol. Biol celular.
12, 177–188
92Sauer, M. and Kleine-Vehn, J. (2011) PROTEÍNA DE UNIÓN AUXINA1:
el forasteroCélula vegetal23, 2033–2043
93Deshaies, RJ (1999) Ubiquitina basada en SCF y Cullin/Ring H2
ligasas.año Rev. Célula Desv. Biol.15, 435–467
94Cardozo, T. y Pagano, M. (2004) La ligasa de ubiquitina SCF: conocimientos
en una máquina molecular.Nat. Rev Mol. Biol celular.5, 739–751 95
Zenser, N.et al. (2001) Auxin modula la tasa de degradación de Aux/
Proteínas IAA.proc. nacional Academia ciencia EE.UU98, 11795–11800
96Dharmasiri, N.et al. (2005) La proteína F-box TIR1 es una auxina
receptor.Naturaleza435, 441–445
97Dharmasiri, N.et al. (2005) El desarrollo de las plantas está regulado por un
familia de proteínas de la caja F del receptor de auxina.desarrollo Célula9, 109–119
98Parry, G.et al. (2009) Regulación compleja de la familia TIR1/AFB de
receptores de auxinaproc. nacional Academia ciencia EE.UU106, 22540–22545
99Kepinski, S. y Leyser, O. (2005) ElArabidopsisProteína de caja F
TIR1 es un receptor de auxina.Naturaleza435, 446–451
100Abel, s.et al. (1994) Los primeros genes inducidos por auxinas codifican
proteínas nucleares.proc. nacional Academia ciencia EE.UU91, 326–330 101
Ulmasov, T.et al. (1997) Las proteínas Aux/IAA reprimen la expresión de
genes informadores que contienen elementos de respuesta a auxinas sintéticas
naturales y altamente activas.Célula vegetal9, 1963–1971
102Tiwari, SBet al. (2001) Las proteínas AUX/IAA son represores activos y
su estabilidad y actividad son moduladas por auxina.Célula vegetal13,
2809–2822
103Tiwari, SBet al. (2004) Las proteínas Aux/IAA contienen un potente
dominio de represión transcripcional.Célula vegetal16, 533–543 104
Dharmasiri, S. y Estelle, M. (2002) El papel de la proteína regulada
degradación en la respuesta de auxina.Planta Mol. Biol.49, 401–409 105
Gris, WMet al. (2001) La auxina regula SCFTIR1 dependiente
degradación de proteínas AUX/IAA.Naturaleza414, 271–276
106Ulmasov, T.et al. (1997) ARF1, un factor de transcripción que se une a
elementos de respuesta de auxina.Ciencias276, 1865–1868
107Ulmasov, T.et al. (1999) Dimerización y unión al ADN de auxina
factores de respuesta.planta j.19, 309–319
108Overvoorde, PJet al. (2005) Análisis genómico funcional de la
Miembros de la familia del gen AUXIN/INDOLE-3-ACETIC ACID en
Arabidopsis thaliana. Célula vegetal17, 3282–3300
109Weijers, D.et al. (2005) Especificidad de desarrollo de la respuesta de auxina
por pares de reguladores transcripcionales ARF y Aux/IAA.EMBÓ J.24,
1874–1885
110De Smet, I. (2010) La respuesta de auxina multimodular controla la raíz lateral
desarrollo enArabidopsis. Señal de planta. Comportamiento5, 580–582 111
Shkolnik-Inbar, D. y Bar-Zvi, D. (2010) ABI4 media el ácido abscísico
y la inhibición de citoquinina de la formación de raíces laterales al reducir el
transporte de auxina polar enArabidopsis. Célula vegetal22, 3560–3573 112
Zeng, J.et al. (2010)Arabidopsiscryptochrome-1 restringe lateral
crecimiento de las raíces al inhibir el transporte de auxinas.J. Plant Physiol.167, 670– 673
113Oyama, T.et al. (1997) ElArabidopsisEl gen HY5 codifica un bZIP
Proteína que regula el desarrollo inducido por estímulos de la raíz y el
hipocótilo.Genes Dev.11, 2983–2995
114Moriwaki, T.et al. (2012) La señalización de luz y ácido abscísico son
integrado por la expresión del gen MIZ1 y regula la respuesta hidrotrópica
en raíces deArabidopsis thaliana. Entorno de células vegetales.35, 1359–1368
115Marhavy, P.et al. (2011) La citoquinina modula el tráfico endocítico de
Transportador de eflujo de auxina PIN1 para controlar la organogénesis de la planta.desarrollo Célula21, 796–
804
TRPLSC-1059; Nº de páginas 9
Revisar
116Dello Ioio, R.et al. (2008) Un marco genético para el control de células
división y diferenciación en el meristema de la raíz.Ciencias322, 1380–
1384
117Raya-González, J.et al. (2012) El receptor de jasmonato COI1 juega un
papel en la formación de la raíz lateral inducida por jasmonato y el
posicionamiento de la raíz lateral enArabidopsis thaliana. J. Plant Physiol.169,
1348-1358 118Ditengou, FAet al. (2008) Inducción mecánica de raíz lateral
iniciación enArabidopsis thaliana. proc. nacional Academia ciencia EE.UU
105, 18818–18823
119Stepánova, ANet al. (2005) Un vínculo entre el etileno y la auxina
descubierto por la caracterización de dos mutantes insensibles al etileno
específicos de la raíz enArabidopsis. Célula vegetal17, 2230–2242 120Xiong,
L.et al. (2001) FIERY1 que codifica un polifosfato de inositol 1-
La fosfatasa es un regulador negativo del ácido abscísico y la señalización del
estrés enArabidopsis. Genes Dev.15, 1971-1984
Tendencias en la ciencia de las plantasxxxxxxx, vol. xxx, nº x
121Chen, H. y Xiong, L. (2010) El estrés abiótico bifuncional
El regulador de señalización y el supresor de silenciamiento de ARN endógeno FIERY1 son
necesarios para la formación de raíces laterales.Entorno de células vegetales.
33, 2180–2190
122Mayzlish-Gati, E.et al. (2012) Las estrigolactonas están involucradas en la raíz
respuesta a condiciones bajas de fosfato enArabidopsis. Fisiol vegetal.
160, 1329–1341
123Shin, r.et al. (2007) ElArabidopsisfactor de transcripción MYB77
modula la transducción de señales de auxina.Célula vegetal19, 2440–2453
124Kumpf, RPet al. (2013) Péptido de abscisión de órganos florales IDA y su
Los receptores HAE/HSL2 controlan la separación celular durante la emergencia de raíces
laterales.proc. nacional Academia ciencia EE.UU110, 5235–5240
125Vaya, tet al. (2012) Múltiples módulos AUX/IAA-ARF regulan lateral
formación de raíces: el papel deArabidopsisSeñalización de auxinas mediada
por SHY2/IAA3.Filosofía Trans. R. Soc. largo B: Biol. ciencia367, 1461–1468