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Revista de botánica experimental, Vol. 67, No. 10 págs. 2953–2962, 2016 doi: 10.1093 /
jxb / erw056 Publicación de acceso anticipado 22 de febrero de 2016

DOCUMENTO DE REVISIÓN

La fotorrespiración conecta C3 y C4 fotosíntesis

Andrea Bräutigam1,2,3 y Udo Gowik4*
1 Instituto de Bioquímica Vegetal, Universitätsstrasse 1, Universidad Heinrich-Heine, 40225 Düsseldorf, Alemania
2 Clúster de Excelencia en Ciencias Vegetales (CEPLAS) “De rasgos complejos a módulos sintéticos”, 40225 Düsseldorf, Alemania
3 Dirección actual: Leibniz Institute of Plant Genetics and Crop Plant Research (IPK) Gatersleben, Corrensstraße 3, 06466 Stadt
Seeland, Alemania
Instituto de Biología Molecular y del Desarrollo Vegetal, Universitätsstrasse 1, Heinrich-Heine-University, 40225 Düsseldorf, Alemania

Descargado de https://academic.oup.com/jxb/article/67/10/2953/1749173 por invitado el 07 de octubre de 2020

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* Correspondencia: gowik@uni-duesseldorf.de

Recibido el 2 de diciembre de 2015; Aceptado el 28 de enero de 2016

Editor: Martin Hagemann, Universidad de Rostock

Abstracto
C4 las plantas evolucionaron independientemente más de 60 veces de C3 antepasados. C4 la fotosíntesis es un rasgo complejo
y su evolución desde el ancestral C3 La vía fotosintética implicó la modificación de la anatomía de la hoja y la fisiología de la
hoja acompañada de cambios en la expresión de miles de genes. Bajo alta temperatura, mucha luz y el CO actual2
concentración en la atmósfera, la C4 la vía es más eficiente que C3 la fotosíntesis porque aumenta el CO2 concentración
alrededor del principal CO2 enzima fijadora Rubisco. La reacción de oxigenasa y, en consecuencia, la fotorrespiración se
suprimen en gran medida. En la presente revisión describimos un escenario para C4 evolución que no solo incluye evitar la
fotorrespiración como la principal fuerza impulsora de C4 evolución, pero también destaca la relevancia de los cambios en la
expresión de los genes fotorrespiratorios para inducir y establecer fases importantes en el camino de C3 a C4.

Palabras clave: C4 la fotosíntesis, CO2 fijación, evolución, fotorrespiración

Introducción
La gran mayoría del carbono orgánico de la tierra está fijado
por la enzima ribulosa-1,5-bisfosfato carboxilasa / oxigenasa
(Rubisco). La enzima funciona como oxigenasa y carboxilasa
usando CO2 y O2 dependiendo de sus concentraciones, la
carboxilación genera ácido 3-fosfoglicérico (3-PGA) y la
oxigenación genera adicionalmente 2-fosfoglicolato (2-PG).
La fotorrespiración, la vía utilizada para regenerar 2-PG,
tiene lugar en los cloroplastos, peroxisomas y mitocondrias.
Consume ATP y NADPH y conduce a una pérdida neta de CO2
para la planta. Esto reduce la eficiencia de la fijación de
carbono en las plantas hasta en un 30% en condiciones
cálidas y secas (Bauwe et al., 2010; Raines, 2011). C4
la fotosíntesis actúa como CO2 bombea e inhibe la reacción de
oxigenación aumentando efectivamente el CO intracelular2
también2 ratio en el sitio de Rubisco. C4 la fotosíntesis generalmente
involucra dos tipos de células diferentes, el mesófilo y las células de la
vaina del haz (Figura 1A), mientras que solo se conocen unas pocas
especies que realizan una C4 ciclo dentro de una sola celda (Edwards et
al., 2004).
C4 las plantas se caracterizan por altas tasas de fotosíntesis y un uso
eficiente de los recursos hídricos y nitrogenados. Debido a su CO2
mecanismo de concentración pueden reducir su conductancia
estomática y ahorrar agua. Porque Rubisco funciona de manera más
eficiente con niveles más altos de CO2 concentraciones, C4 las plantas
también necesitan menos Rubisco, la enzima más abundante en las hojas
de las plantas, lo que genera ahorros de nitrógeno. La C4 ciclo en sí
implica la fijación inicial de CO2 en forma de bicarbonato en las células
del mesófilo por la fosfoenolpiruvato carboxilasa (PEPC), lo que da como
resultado el compuesto de cuatro carbonos oxaloacetato que se
convierte en los metabolitos de transporte malato o aspartato.

© The Author 2016. Publicado por Oxford University Press en nombre de la Society for Experimental Biology. Reservados todos los derechos. Para obtener
permisos, envíe un correo electrónico a: journals.permissions@oup.com
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Figura 1 C4 la fotosíntesis y la bomba fotorrespiratoria. (A) Sección transversal de una hoja de Megathyrsus maximus. Una típica C4 hoja con vaina de haz y células
mesófilas que rodean los nervios en capas. La fluorescencia de la clorofila (roja) se visualizó excitando la fluorescencia con 460-500 nm y monitoreando la emisión por
encima de 593 nm. La autofluorescencia de las paredes celulares lignificadas (azul) se excitó a 335–383 nm y se controló a 420–470 nm.
(B) Representación esquemática de la C4 ruta. (C) Representación esquemática de la bomba fotorrespiratoria. (D) Interacción mecanicista entre la bomba
fotorrespiratoria y el C4 ruta. En (B), (C) y (D), las localizaciones de las enzimas están codificadas por colores: cloroplasto verde, peroxisomas naranjas,
mitocondrias azules. Abreviaturas: Ala, alanina; Asp, aspartato; AT, aminotransferasa; CA, anhidrasa carbónica; GDC, glicina descarboxilasa; Glc, glicerato;
Gln, glutamina; Glo, glicolato; Glu, glutamato; Glx, glioxilato; Gly, glicina; GOX, glicolato oxidasa; HPR, Hyp reductasa; Hyp, hidroxipiruvato; Mal, malato; MDH,
malato deshidrogenasa; NADP-ME, enzima málica dependiente de NADP; OAA, oxalacetato; PEP, fosfoenolpiruvato; PEPC, fosfoenolpiruvato carboxilasa; PGP,
fosfoglicolato fosfatasa; PPDK, piruvato ortofosfato dicinasa; Piruvato; RuBP, ribulosa-1,5-bisfosfato; Ser, serina; SHM, serina hidroximetiltransferasa; 2-PG, 2-
fosfoglicolato; 3-PGA, 3-fospoglicerato.

Estos se transfieren a las células de la vaina del haz donde el CO2
se libera mediante una descarboxilasa, ya sea la enzima málica
dependiente de NADP, la enzima málica dependiente de NAD, la
fosfoenolpiruvato carboxicinasa o una combinación de dos de
estas enzimas (Furbank, 2011; Elegir et al., 2011; Wang et al.,
2014). El piruvato resultante se transfiere de nuevo al mesófilo
donde el fosfoenolpiruvato se regenera mediante piruvato
ortofosfato dikinasa. El co2 liberado en la vaina del haz es re-
fijado por Rubisco, que se encuentra exclusivamente en las
células de la vaina del haz en C4 plantasFigura 1B) (Hatch, 1987).
C4 la fotosíntesis evolucionó de forma independiente más de 60
veces dentro de las angiospermas (sabio et al., 2011). Esto hace que
C4 la fotosíntesis uno de los casos más notables de evolución
convergente de un rasgo complejo (Westhoff y Gowik, 2004).
Requiere dos compartimentos, uno para la fijación inicial de carbono
por PEPC, realizado con mayor frecuencia como una célula mesófila,
y otro para la fijación de carbono por Rubisco, realizado con mayor
frecuencia como la célula de la vaina del haz en una disposición
llamada anatomía de Kranz, donde las células de la vaina del haz
rodean los haces vasculares y están rodeados por las células del
mesófilo (Figura 1A) (Hatch, 1987). Los diferentes tipos de células se
adaptan al rasgo. Las células de la vaina del paquete están
agrandadas y son fotosintéticamente competentes, rodeadas por
una pared celular menos permeable que puede o no estar
suberizada (Botha, 1992;Evert et al., 1996). Están conectados al
mesófilo por muchos plasmodesmos (Evert et al., 1977; Botha, 1992;
Sowinski et al., 2008; Majeran et al., 2010). Hojas de C4
Las plantas suelen ser más delgadas que las de C3 plantas y exhiben una
densidad de venas más alta para garantizar que cada célula del mesófilo
esté en contacto directo con una célula de la vaina del haz (Figura 1A) (
Dengler y Nelson, 1999). Tanto el mesófilo como las células de la vaina
del haz experimentan cambios de expresión génica para la adaptación (
Bräutigamet al., 2011; Bräutigam et al., 2014; Gowik et al., 2011).
El rasgo complejo de C4 la fotosíntesis requiere la presencia
simultánea de sus sustratos anatómicos y bioquímicos. Zea mays (
maíz) las hojas de la cáscara tienen un mayor espaciamiento de las
venas y carecen de la disposición anatómica de la anatomía de
Kranz. En consecuencia, solo se desarrolla una versión incompleta
del rasgo con menores rendimientos de fijación de carbono (
Pengelly et al., 2011). Asimismo, si alguno de los C4 las enzimas del
ciclo se reducen drásticamente por mutación o intervención
molecular, la vía no es funcional aunque los rasgos anatómicos y
otros bioquímicos están presentes (Dever et al., 1995; Dever et al.,
1997; Pengelly et al., 2012). Si solo partes del rasgo, que es la alta
expresión de ciertas enzimas, se reconstituyen en C3 plantas, el
resultado es frecuentemente perjudicial para la planta (Fahnenstich
et al., 2007; Hausler et al., 2001; Hausler et al., 2002). Esta
complejidad, el requisito de que todas las cosas estén presentes
simultáneamente, hace que sea difícil imaginar cómo pudo haber
procedido la evolución. Un modelo escalonado de C4 se propuso la
evolución (Monson, 1999) y muy refinado en los años siguientes (
Sage, 2004; sabio et al., 2012). Modelado de C4 evolución con
enfoques bayesianos (Williams et al., 2013) o con modelado
bioquímico (Heckmann et al., 2013)
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confirmó la sucesión de pasos propuestos anteriormente, pero
indicó que el camino evolutivo es suave (Heckmann et al., 2013).
La fotorrespiración está fuertemente asociada con la
evolución de la C4 vía fotosintética. Por un lado, la reducción de
la fotorrespiración fue una de las fuerzas impulsoras detrás de C
4 evolución. Por otro lado, todos los modelos de C4 evolución (
Monson, 1999; Bauwe, 2011; sabio et al., 2012;Heckmann et al.,
2013; Williams et al., 2013) predicen que el establecimiento de
un CO fotorrespiratorio2 bomba que reubica el CO
fotorrespiratorio2 La liberación a las células de la vaina del haz es
un paso intermedio importante hacia la C4 ciclo. Este CO
fotorrespiratorio2 La bomba también se denomina C2 fotosíntesis
porque el compuesto de dos carbonos glicina sirve como CO2
el metabolito de transporteFigura 1C; Brevemente, la fotorrespiración se
divide entre dos tipos de células y la descarboxilación de la glicina ocurre
principalmente en un tipo, enriqueciendo así el CO2
en el sitio de esta descarboxilación). Plantas que utilizan la bomba
fotorrespiratoria (o C2 fotosíntesis) a menudo se denominan C3-C4
intermedios debido a sus propiedades fisiológicas.
Esta revisión considera presiones selectivas, deducidas de
las propiedades de C reciente3-C4 intermedio y C4 especies
pero no de los entornos actuales de estas especies (Edwards
et al., 2010); los cambios a nivel molecular; y las
consecuencias de las diferentes fases de la evolución en C3-C
4 intermedio y C4 especies como las observamos hoy.
Preparando el escenario: el aumento de la nervadura de las hojas crea una
planta que necesita carbono
La gran mayoría de C4 Las especies exhiben anatomía de Kranz en
sus hojas, es decir, tienen una alta densidad de venas con solo dos
células mesófilas espaciando dos venas y sus vainas de haz (Figura
1A). El paso a paso m
Figura 2 La trayectoria hacia C4. Abreviaturas: C, carbono; GDC, glicina descarboxilasa; IVD, distancia interveinal; M, mesófilo; N, nitrógeno; PEPC,
fosfoenolpiruvato carboxilasa; PS, fotosíntesis; RubisCO, ribulosa-1,5-bisfosfato carboxilasa / oxigenasa.
patrones como uno de los primeros pasos (Sage, 2004), que se
confirmó en un modelo bayesiano (Williams et al., 2013) (Figura 2).
La venación en sí es un rasgo variable tanto dentro de una especie
como entre especies (Lundgren et al., 2014). Está bajo alta presión
selectiva (Roth-Nebelsick et al., 2001) porque el patrón de venación de la
hoja determina en parte la resistencia al flujo de agua a través de la
planta (Sack y Holbrook, 2006). En promedio, la venación contribuye
alrededor de un tercio a la resistencia total al agua, pero puede alcanzar
hasta el 98% (resumido enSack y Holbrook, 2006). El potencial hídrico es
de importancia clave porque determina la apertura de los estomas a
través del estado hídrico de las células, que a su vez determina las tasas
de fotosíntesis (Sack y Holbrook, 2006; Brodribb et al., 2007). Por tanto,
los patrones de venación se acoplan indirectamente a las tasas de
fotosíntesis. La resistencia al agua está determinada más fuertemente
por el patrón de venación en especies que se establecen en condiciones
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de mucha luz (~ 70%) que en especies que se establecen en condiciones
de poca luz (52%;Saco et al., 2005). Con base en estos resultados, se
espera que las especies con alta densidad de venación se establezcan en
condiciones de mucha luz, alta temperatura del aire y baja humedad del
aire. Al mismo tiempo, debe haber suficiente agua del suelo disponible
para asegurar los beneficios de una mayor venación (Figura 2). Dado que
más vetas con sus paredes reforzadas requieren una mayor inversión, las
ganancias fotosintéticas deben superar la inversión para obtener una
ventaja competitiva. Una densidad de venación más alta también reduce
el potencial hídrico de la hoja en el que la conductancia del agua de la
hoja se reduce a la mitad, lo que indica una mayor tolerancia a la sequía
(temporal) (Nardini et al., 2012). En estas condiciones, tener más venas
puede ser beneficioso para contrarrestar la pérdida de conductividad del
agua debido al colapso del xilema o al efecto de la cavitación (Griffiths et
al., 2013). Griffiths et al. (2013) También propuso que podría haber una
ventaja evolutiva para las células de la vaina del haz agrandado porque
podrían adquirir funciones en
c conductancia.
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Finalmente, una mayor densidad de venación puede reducir la pérdida
por pastoreo alterando la palatabilidad. Con base en estos análisis, un
entorno alternativo en el que se establecen especies con patrones de
venación altos puede ser un entorno con mucha luz y alta temperatura
con una disponibilidad de agua generalmente alta, pero fluctuante y, en
ocasiones, limitada. Las plantas competidoras se marchitarán en un
entorno así y, por lo tanto, dejarán de competir. Los análisis de modelos
pueden mostrar en el futuro cuál de los dos escenarios es verdadero en
un conjunto de condiciones dado. Si la venación ha evolucionado
independientemente de C4 fotosíntesis con su propio conjunto de
presiones selectivas, uno podría esperar que la venación estrecha debe
haber evolucionado en linajes sin C4 especies. Y de hecho tal C3 existen
especies, como lo muestra Christin et al. (2013).
Hay dos consecuencias que se derivan de un patrón de venación más
estrecho en hojas similares: (i) el espacio para el mesófilo
fotosintéticamente activo se reduce a favor del tejido de las venas (Figura
1A), y (ii) las vetas con paredes celulares reforzadas dan como resultado
una relación C: N más alta porque las paredes requieren virtualmente
solo C para construirse (Niinemets et al., 2007; Sack y Scoffoni, 2013).
Ambas consecuencias conducen a la presión evolutiva para aumentar la
capacidad fotosintética. No solo el tamaño de la hoja está limitado por
una variedad de factores (Niinemets et al., 2007; Sacoet al., 2012),
simplemente aumentar el tamaño de la hoja para agregar más células de
mesófilo es probablemente ecológicamente desfavorable (Niinemets et
al., 2007). Para lograr un mayor número de células fotosintetizadoras en
la misma lámina de la hoja, es probable que las células de la vaina del
haz estuvieran bajo presión evolutiva para mejorar su capacidad de
fotosíntesis, lo que condujo a células de la vaina del haz agrandadas con
un mayor número de cloroplastos. Debido a que la fotorrespiración se
produce en todas las células que contienen Rubisco, esto, en
consecuencia, también requiere un aumento en el número de
mitocondrias. Con respecto al rasgo complejo de C4 fotosíntesis, en este
punto durante la evolución la venación apretada estaba en su lugar con
una alta probabilidad de células de la vaina del haz de células que
contienen orgánulos fotosintéticamente competentes. Este tipo de
anatomía también se denomina anatomía proto Kranz (sabio et al., 2012).
Es probable que ninguno de los otros componentes del rasgo estuviera
en su lugar en este momento. De hecho, las paredes poco permeables de
las células de la vaina del haz típicas de C4 especies habría sido
contraproducente para la fotosíntesis activa en el tipo de célula. El
aumento de la venación, aunque no necesariamente al punto de la
anatomía de Kranz, era probablemente una condición necesaria pero
insuficiente para permitir el progreso hacia C4. C4 la fotosíntesis, así como
la bomba fotorrespiratoria, requieren características anatómicas
adicionales, como el contacto estrecho entre el mesófilo y las células de
la vaina del haz y células de la vaina del haz lo suficientemente grandes
para albergar suficientes cloroplastos para el ciclo de Calvin-Benson-
Bassham (Lundgrenet al., 2014).
Los mecanismos moleculares que conducen a los cambios en la
densidad de venación son en gran parte desconocidos. La iniciación de
las venas se rige por el transporte dirigido de auxinas seguido de la
sucesión temporal de la expresión del gen marcador para el desarrollo
de las venas (Scarpella y Meijer, 2004; Scheres y Xu, 2006). Una vez que
las células del mesófilo se diferencian, se termina la formación de venas (
Scarpella et al., 2004), lo que impulsa la hipótesis de que la diferenciación
del mesófilo retardado permite una mayor formación de venas en las
dicotiledóneas. En efecto,Kulahoglu et al. (2014) observó que la
diferenciación de las células del mesófilo se retrasa en el
hojas de la C4 especies Gynandropsis gynandra en comparación con el de
los estrechamente relacionados C3 especies Tarenaya hassleriana. La
identidad molecular de los factores que controlan estos cambios sigue
siendo desconocida hasta la fecha. Una vez que se establece la identidad
de las venas, es necesario establecer las identidades de las células en la
hoja. El análisis del transcriptoma del desarrollo de hojas foliares y de
cáscara de maíz, así como el examen de mutantes de maíz, implican un
papel de la red reguladora SCARECROW / SHORTROOT en el
establecimiento de la anatomía de Kranz (Slewinski et al., 2012; Slewinski,
2013; Wang et al., 2013). Un modelo que describe cómo la vía
SCARECROW / SHORTROOT podría estar involucrada en el patrón de
Kranz y la especificación de la vaina del haz y C4 células del mesófilo se
detalla en Fouracre et al. (2014).
La importancia del preacondicionamiento anatómico para la
evolución de C4 y probablemente también la evolución de la bomba
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fotorrespiratoria se muestra en un estudio realizado por Christin et
al. (2013). Análisis de la anatomía de las hojas de 157 especies de
gramíneas del clado PACMAD (incluidas las subfamilias
Aristidoideae, Arundinoideae, Chloridoideae, Danthonioideae,
Micrairoideae y Panicoideae y que exhiben 22-24 C independientes4
orígenes) y el clado BEP (incluidas las subfamilias Bambusoideae,
Ehrhartoideae y Pooideae y que contienen cero C4 orígenes) llevó a
la conclusión de que la posibilidad de C4 la evolución aumenta
fuertemente cuando la proporción de tejido de la vaina del haz
supera el 15%. Esto se logró aumentando el tamaño de las células de
la vaina del haz y disminuyendo el espaciamiento de las venas.
El resultado de una mayor venación son plantas que son altamente
competitivas en ambientes de alta temperatura, baja humedad del aire y
alta humedad del suelo. Sin embargo, dependen críticamente de altas
tasas de fotosíntesis para mantener su alta inversión en la arquitectura
de vetas con alto contenido de carbono (Figura 2).
El CO fotorrespiratorio2 bomba como la solución inicial para la
disponibilidad limitada de agua del suelo
Las poblaciones de plantas con una alta inversión en el sistema de venación
para mantener altas tasas de fotosíntesis pueden encontrar una
disponibilidad limitada de agua. Este encuentro puede ser temporal con el
cambio climático a lo largo del tiempo dentro de su nicho actual o espacial en
los bordes del nicho. Una solución a la disponibilidad limitada de agua del
suelo y, por lo tanto, al carbono limitado, puede ser la reversión a una
venación de menor densidad para ahorrar carbono. Alternativamente, los
mecanismos de concentración de carbono podrían ser la respuesta para
mantener la densidad de venación actual, asumiendo que el CO2
es el recurso limitante para el crecimiento y la reproducción. El
crecimiento de las plantas está limitado por el recurso más escaso de
acuerdo con la ley del mínimo de Liebig como se resume envan der Ploeg
et al. (1999). En la mayoría de los nichos, las plantas no están limitadas
por la asimilación de carbono, sino por la disponibilidad de nitrógeno o
fósforo en el suelo, incluso con el bajo nivel de CO actual.2
concentraciones (Agrenet al., 2012; Körner, 2015). Aunque C4 la
fotosíntesis en sí misma conduce a una alta eficiencia en el uso de
nitrógeno (Sage, 2004), las etapas intermedias de ninguna manera tienen
una mayor eficiencia en el uso de nitrógeno (Monson, 1989; Caballo pinto
et al., 2011; Vogan y Sage, 2011). La evolución de tipos fotosintéticos que
aumentan la eficiencia de asimilación de carbono debe haber ocurrido en
condiciones en las que el carbono y no el nitrógeno o el fósforo (o de
hecho cualquier otro nutriente) era el factor limitante. Aunque la mayoria
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C4 orígenes posteriores a la disminución atmosférica del CO2 Hace 30
millones de años, algunos por más de 20 millones de años, la
evidencia limitada indica C4 evolución antes del declive (Prasad et al.,
2011;Christin y Osborne, 2014; Christin et al., 2014). Tanto la
continua evolución de la bomba fotorrespiratoria como C4
la fotosíntesis así como la evolución previa al CO2 La disminución indica que
los cambios locales de las condiciones ambientales, como una disminución
local en la disponibilidad de agua, son críticos para la limitación del carbono y,
por lo tanto, para la evolución de la C4 rasgo (Figura 2).
La bomba fotorrespiratoria es una posibilidad para que las
plantas se ocupen de las limitaciones de CO2 porque permite una
asimilación de carbono más eficiente (Ku et al., 1983; Monson et al.,
1984). Si bien la existencia de la denominada C3-C4 Las especies de
plantas intermedias se conocían desde hace mucho tiempo, los
mecanismos bioquímicos detallados que subyacen a este tipo de
fotosíntesis seguían sin estar claros (Edwards y Ku, 1987). La mayoría
de C3-C4 los intermedios se caracterizan por una anatomía de la hoja
que es intermedia a C3 y C4 especies, con células de la vaina de haz
grandes, ricas en orgánulos y espaciamiento estrecho de las venas (
Edwards y Ku, 1987). Su tasa aparente de fotorrespiración y el CO2 El
punto de compensación está entre los valores de C3 y C4 plantas
Edwards y Ku, 1987). El análisis de la C3-C4 intermedio Moricandia
arvensis demostró que estos parámetros fisiológicos intermedios
dependen de la existencia de un CO fotorrespiratorio2 bomba (
Rawsthorne et al., 1988a, b) y supuestos anteriores confirmados (
Edwards y Ku, 1987; Monson et al., 1984). Un CO fotorrespiratorio2
También se encontró que la bomba estaba activa en otros C3-C4
especies intermedias de los géneros Flaveria, Pánico, Mollugo,
Alternanthera, y otros (Kennedy y Laetsch, 1974; Rajendrudu et al.,
1986; Hyltonet al., 1988; Morgan et al., 1993; sabio et al., 2012). La
bomba esencialmente requiere mesófilo con actividad de
descarboxilación de glicina limitada, lo que fuerza a la glicina
fotorrespiratoria a la vaina del haz para la descarboxilación y altas
tasas de fotosíntesis para lograr la concentración de carbono en la
vaina del haz (Figura 1C) (Rawsthorne et al., 1988a). El aumento de la
tasa fotosintética en plantas con venación densa es una condición
previa para la bomba fotorrespiratoria. EnM. arvensis la bomba se
realiza restringiendo la subunidad P del complejo de glicina
descarboxilasa (GDC) a las células de la vaina del haz (Rawsthorneet
al., 1988a, b). En otras especies, la subunidad P, así como otras
subunidades de GDC y la serina hidroximetiltransferasa, que
participa en la descarboxilación de glicina, están igualmente
ausentes en las células del mesófilo (Morgan et al., 1993). Más tarde
se demostró que la actividad celular específica de la GDC está
regulada a nivel transcripcional (Engelmann et al., 2008; Schulze et
al., 2013).
Al mover el paso de descarboxilación a las mitocondrias de la
vaina del haz, el CO fotorrespiratorio2 la liberación se localiza
exclusivamente en un tipo de célula, aumentando el CO2
concentración en ese tipo de célula hasta 3 veces (Keerberg et al.,
2014). Rubisco puede trabajar de manera mucho más eficiente con
estos CO2- condiciones enriquecidas y la reacción de oxigenación
desfavorable se suprime en gran medida (Bauwe y Kolukisaoglu,
2003;Rawsthorne, 1992; von Caemmerer, 1989). Además, al
restringir la GDC a la vaina del haz, el CO fotorrespiratorio2
se libera en el compartimento interior de la hoja, aumentando la
posibilidad de que se vuelva a fijar antes de que se pierda de la planta.
Este modelo cualitativo de la bomba fotorrespiratoria fue
ampliamente confirmado por datos fisiológicos y el modelo
cuantitativo por von Caemmerer (1989). Usando el modelo de
fotosíntesis de von Caemmerer / Farquhar (Farquhar et al., 1980; von
Caemmerer, 2000) y comenzando con una especie con venación
estrecha y asumiendo una disponibilidad de luz ilimitada, Heckmann
et al. (2013) demostró que la bomba fotorrespiratoria proporciona
una pequeña ganancia de aptitud en términos de tasas de
asimilación de carbono más altas, y predijo que sería el primer
cambio que ocurrirá en la evolución de C4 (Figura 2).
La historia evolutiva de cómo se estableció la bomba
fotorrespiratoria en el género Flaveria fue investigado
recientemente en detalle molecular (Schulze et al., 2013). Una
duplicación de genes liberó a la proteína glicina descarboxilasa P del
conflicto adaptativo. Ambas copias fueron subfuncionalizadas por
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duplicación, degeneración y complementación con respecto a los
dominios de expresión (Monson, 1999). Se encontró que una copia
de GDC-P era específica de la vaina del haz, mientras que otro gen
GDC-P se expresó en todas las células fotosintéticas de la hoja en el
C3 Flaveria especies analizadasSchulze et al., 2013). En este punto, el
género estaba listo para desarrollar la bomba fotorrespiratoria. La
pérdida gradual de toda la copia expresada en la hoja dejó solo la
copia específica de la vaina del haz. Suponiendo que la capacidad de
transporte de la interfase entre el mesófilo y la vaina celular fuera
suficiente, el enriquecimiento de CO2 en el sitio de la vaina del haz.
Los análisis detallados en Flaveria mostró que GDC-P no se perdió
abruptamente de las células del mesófilo, pero que la expresión del
mesófilo de GDC-P se reduce gradualmente en C3-C4 intermedios y se
vuelve cero solo en el verdadero C4 Flaveria especies, incluida la
pseudogeneización de la copia GDC-P expresada en todas partes (
Schulze et al., 2013). Es plausible que el CO fotorrespiratorio2 La bomba
no se estableció abruptamente, porque las capacidades para
descarboxilar grandes cantidades de glicina de manera eficiente y para
recapturar las cantidades correspondientemente grandes de CO
fotorrespiratorio2 probablemente no estaban presentes en las vainas del
haz en esta etapa. Además, las células de la vaina del haz de especies
recientes de proto Kranz todavía son relativamente pobres en
cloroplastos y mitocondrias (Muhaidat et al., 2011; sabio et al., 2013). La
pérdida abrupta de toda la actividad de descarboxilación de glicina en el
mesófilo probablemente hubiera sido fatal.
La reducción gradual de la descarboxilación de la glicina en
las células del mesófilo implica una serie de pasos que se
autorreforzan (Bauwe, 2011; Muhaidat et al., 2011; sabio et al.,
2012). Creando un CO más alto2 concentración alrededor de
Rubisco en la envoltura del paquete, se involucraría más en CO2
fijación que la enzima mesófila. Esto crea una presión de
selección para mejorar el número de cloroplastos de la vaina del
haz y la cantidad de Rubisco en la vaina del haz. Más actividad de
descarboxilación de glicina podría desplazarse a las células de la
vaina del haz y el número de mitocondrias de la vaina del haz
aumentaría y conduciría a más CO2 enriquecimiento. El paquete
de vaina Rubisco funcionaría en condiciones aún más favorables,
y así sucesivamente.
Aunque los modelos establecieron la bomba fotorrespiratoria
como el primer cambio en la bioquímica (Heckmann et al., 2013)
y el análisis molecular demostró la sucesión de eventos a nivel
genético (Schulze et al., 2013), la cuestión de si el
2958 | Bräutigam y Gowik
La bomba fotorrespiratoria puede ser un callejón sin salida o un
intermedio que conduce inevitablemente a C4 se mantuvo. Los modelos
predijeron la evolución de la C4 ciclo como el siguiente paso (Heckmann
et al., 2013; Williams et al., 2013) pero no proporcionó explicaciones
sobre el mecanismo.
De la bomba fotorrespiratoria a C4 fotosíntesis
La bomba fotorrespiratoria no solo enriquece el CO2 en las células de
la vaina del haz. Dos moléculas de glicina se mueven hacia la vaina
del haz y solo una molécula de serina se mueve hacia atrás en la
versión más sencilla de la vía. Por lo tanto, no solo el CO2 pero
también el amoníaco se acumula en la vaina del haz (Figura 1C). Esto
conduce a un desequilibrio masivo de nitrógeno entre el mesófilo y
las células de la vaina del haz cuando la bomba fotorrespiratoria
funciona con alta actividad. El amoníaco es tóxico y se sabe que
desacopla eficazmente los gradientes electroquímicos (Krogmann et
al., 1959), por lo que tiene que volver a fijarse en las células de la
vaina del haz y transportarse de regreso al mesófilo en forma de
aminoácidos. Este problema del amoníaco se reconoció en el
momento en que se propuso el esquema (Rawsthorneet al., 1988b).
La pregunta de cómo la C4 vía evolucionada a partir del CO
fotorrespiratorio2 La bomba se vinculó a la pregunta sobre el destino del
amoníaco y se analizó mediante una combinación de modelado
informático y análisis del transcriptoma de C3, C4, y C3-C4 especies
intermedias del género Flaveria (Mallmannet al., 2014). Usando un
modelo de análisis de balance de flujo modificado de C4GEM (Dal'Molin
et al., 2010) se determinaron las posibles rutas de retorno del amoniaco.
Las posibilidades de biomasa neutra con una complejidad metabólica
creciente fueron (i) una lanzadera de glutamato 2-oxoglutarato, (ii) una
lanzadera de piruvato de alanina y (iii) una lanzadera de malato de
aspartato. La segunda y tercera posibilidad contenían reacciones
requeridas para C4 fotosíntesis. Las mediciones de la actividad enzimática
y los datos de la secuencia de ARN ya habían mostrado una baja
actividad o expresión de la clave C4
gen para PEPC en C3 plantasBräutigam et al., 2011; Gowiket al.,
2011; Bräutigam et al., 2014;) y etiquetado C14 incorporación en
C4 ácidos en C3-C4 especies intermedias e incluso C3
especies habían sido demostradasMonson et al., 1984). Por lo tanto, se
consultó el modelo para obtener el resultado óptimo si PEPC estaba
activo. La actividad de PEPC conduce inmediatamente a una C4 ciclo que
interactúa con la bomba fotorrespiratoria en el punto de retorno del
amoníaco (Figura 1D) (Mallmann et al., 2014). El amoníaco se transporta
a las células del mesófilo en forma de alanina, mientras que el malato se
transfiere a la vaina del haz a cambio, donde se descarboxila y el piruvato
resultante se utiliza para la síntesis de alanina. Suponiendo una
limitación de carbono del crecimiento, la aptitud aumenta linealmente
con C4 actividad del ciclo. Esto se debe al hecho de que la C4 El ciclo actúa
en conjunto con la bomba fotorrespiratoria para enriquecer el CO2 en la
vaina del haz mientras re-transporta el amoníaco al mesófilo. En
consecuencia, según el modelo, un aumento de C4 La actividad del ciclo
se traduce directamente en mayores ganancias de biomasa (Figura 2).
En este modelo la evolución de la C4 El rasgo es aditivo en
lugar de complejo, especialmente con respecto a la bioquímica.
La enzima o transportador que limita la C4 El ciclo vendrá bajo
una alta presión selectiva porque su aumento
se traducen inmediatamente en biomasa y, por tanto, en ganancia
de aptitud. Cuando aumenta en expresión, la presión selectiva
cambiará inmediatamente a la siguiente enzima o transportador (o
interfaz celular) que sea limitante (Mallmann et al., 2014).
El aumento de C4 Es probable que la actividad del ciclo sea impulsada por la
presión selectiva sobre el sistema, es decir, la evolución hacia C total4
especie procede sólo si el carbono sigue siendo limitante. Esta
evolución probablemente incluyó cambios en las paredes de la vaina
del haz para aumentar el CO2 atrapamiento y O2 exclusión y cambios
en las vías de salida para C4 metabolitos del ciclo, además de los
cambios en la expresión génica de la C4 genes del ciclo. Por lo tanto,
una vez una baja actividad C4 El ciclo se hace cargo para reponer el
desequilibrio de amoníaco resultante del CO fotorrespiratorio.2
bomba, la evolución del verdadero C4 especie se vuelve inevitable
mientras persista la presión selectiva, que limita el carbono. Este
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modelo de C4 la evolución cambia la pregunta de por qué algunas
ramas del árbol filogenético de las plantas nunca han evolucionado
C4 fotosíntesis a la pregunta de por qué estas ramas nunca
desarrollaron la bomba fotorrespiratoria.
Fijación de la C4 rasgo fotosintético
La secuencia de pasos que establecen una C altamente activa4 El
ciclo en plantas con bomba fotorrespiratoria fue confirmado por
el análisis de C3-C4 especies intermedias del géneroFlaveria (
Heckmann et al., 2013; Mallmann et al., 2014). La secuencia y la
aparente inevitabilidad de C4 evolución una vez que la bomba
está establecida suscita dos preguntas: ¿Puede la C4 rasgo
revertir y por qué hay etapas intermedias hoy a pesar de
millones de años de evolución.
Postulamos que la pérdida completa de Rubisco en el mesófilo y la
consiguiente reducción de la expresión del gen fotorrespiratorio fijan la C
4 rasgo. La actividad de Rubisco en el mesófilo puede perderse
gradualmente a medida que aumenta la actividad de PEPC, pero no
puede perderse por completo a menos que la C4 El ciclo en su conjunto
está adaptado para soportar la carga completa. El modelo deHeckmann
et al. (2013) predice la pérdida gradual de Rubisco como C4 aumenta la
actividad del ciclo. La bomba fotorrespiratoria seguirá funcionando hasta
que Rubisco en el mesófilo se apague por completo. Esto se puede
observar en la C4-como especies Flaveria brownii, que muestra una
reducción del mesófilo Rubisco junto con otros ciclos de Calvin-Benson y
algunos genes fotorrespiratorios, con la excepción de las enzimas
directamente involucradas en la descarboxilación de glicina (Bauwe, 1984
; Holaday et al., 1988; Mallmann et al., 2014). Mientras el mesófilo
Rubisco esté activo, se requiere una alta expresión génica
fotorrespiratoria (Figura 2).
Solo después de la pérdida completa de la actividad del mesófilo
Rubisco puede la fase de ajuste final de C4 la evolución procede. La
pérdida de la actividad del mesófilo Rubisco relaja la presión
selectiva para una alta expresión de genes fotorrespiratorios porque
ya no se requiere una alta actividad y, por lo tanto, una alta
expresión. Debido a que no hay más Rubisco en el mesófilo, la
expresión de la mayoría de los genes fotorrespiratorios en este
tejido se vuelve obsoleta y se perderá, muy probablemente por
deriva, como se puede observar en la especie herbácea altamente
optimizada de maíz.Sorgo bicolor, o Setaria italica (Li et al., 2010;
Majeran et al., 2010; John et al., 2014; Döring et al., 2016). En
consecuencia, una alta expresión de genes fotorrespiratorios puede
 La fotorrespiración conecta C3 y C4 fotosíntesis | 2959
ya no se detecta en C4 especieBräutigam et al., 2011;Gowik et al., 2011;
Bräutigam et al., 2014). Reducción artificial de C4 actividad del ciclo hasta
el punto en que ya no puede mantener suficiente CO2 enriquecimiento
por mutaciónDever et al., 1997) o por enfoques transgénicos (Pengelly et
al., 2012) causa fenotipos que recuerdan a los mutantes
fotorrespiratorios y, en consecuencia, pueden aliviarse mediante el
crecimiento en niveles elevados de CO2 concentraciones. La evolución ha
maniobrado C4 plantas en un rincón: escapar requiere la ganancia
simultánea de la expresión de Rubisco en el mesófilo y una expresión
elevada de los genes fotorrespiratorios, y por lo tanto es poco probable (
Figura 2). Debido a que el rasgo es fijo, la limitación de carbono ya no es
necesaria para mantenerlo, por lo tanto C4 Las especies ahora pueden
estar limitadas por otros nutrientes además del carbono.
La expresión total de Rubisco también se reduce drásticamente en C4
especieBräutigam et al., 2011; Gowik et al., 2011; Bräutigamet al.,
2014), al igual que el contenido de proteína de Rubisco (Bauwe, 1984
;Wessinger et al., 1989) junto con las enzimas del ciclo de Calvin-
Benson, excluidas las necesarias para la reducción de 3-PGA a
triosafosfato (Bräutigam et al., 2011; Gowik et al., 2011; Bräutigam et
al., 2014). En algunas especies, incluso se ha observado una
reducción en la expresión de genes relacionados con la síntesis de
proteínas (Bräutigam et al., 2011; Gowik et al., 2011). Esta reducción
en la expresión y la probable abundancia de proteínas de las
proteínas de las hojas muy abundantes conduce a una mejor
eficiencia en el uso de nitrógeno en algunos C4 especieSage, 2004). El
hecho de que esto no sucediera en todo C4 especie implica que la
optimización del uso de nitrógeno no fue una presión selectiva
general para la evolución de C4 fotosíntesis, por lo que puede
considerarse un efecto secundario.
Las especies intermedias son comparativamente raras; solo hay siete
grupos conocidos con orígenes independientes de C3-C4 plantas
intermedias y sin ascendencia directa a C4 especie, lo que significa que la
mayoría de las especies intermedias procedieron a C4. Suponiendo que
todos los C recientes4 linajes evolucionados a través de intermedios (
Bauwe, 2011; sabio et al., 2012; Heckmann et al., 2013; Williams et al.,
2013), la bomba fotorrespiratoria evolucionó de forma independiente 73
veces y más del 90% de estos linajes intermedios que contienen plantas
también contienen especies con C4 fotosíntesis. Esto plantea la pregunta
de por qué las especies intermedias recientes aún persisten y, para
algunas como las intermediasMollugogrupo, durante tanto tiempo
Christin et al., 2011b).
Hay varias hipótesis que pueden explicar esta observación. Primero, el
estado actual puede ser una instantánea y las especies siguen en camino
hacia C4. Esto seguramente podría ser cierto para los existentes.Flaveria
especies con bombas fotorrespiratorias porque el género Flaveria
representa la C más joven4 origen conocido hasta la fechaChristin et al.,
2011a, Heckmann et al., 2013). Parece improbable para el joven de 15
millones de años.Mollugo verticillata (Christin et al., 2011b). En segundo
lugar, por alguna razón, las plantas desarrollaron la bomba
fotorrespiratoria pero nunca usaron la C4
vía para ajustar el desequilibrio de nitrógeno. Se podría imaginar
que estas plantas carecen de la actividad basal de una o más
enzimas o transportadores de C4 ciclo, que les impide entrar en la
pendiente resbaladiza a C4 fotosíntesis. Eso podría haber sucedido
cuando la C4 los genes del ciclo tienen que ser duplicados para ser
liberados del conflicto adaptativo, pero no fue así. Estas plantas
deben haber desarrollado una forma alternativa de
hacer frente al desequilibrio de nitrógeno. Por ejemplo, los
aminoácidos que llevan dos grupos amino, como la glutamina o
la asparagina, podrían considerarse metabolitos de transporte,
que podrían ser superiores al uso de C4 ciclo bajo ciertas
circunstancias (Mallmann et al., 2014). En tercer lugar, la idea de
que el establecimiento de una actividad C baja4 ciclo conduce
automáticamente al establecimiento de la C completa4 la
fisiología asume una presión selectiva continua. Cuando el
carbono ya no era limitante por alguna razón o cuando el
entorno era variable (Chenget al., 1989), esa planta habría
quedado atrapada en su etapa actual. Investigaciones futuras en
grupos con solo una bomba fotorrespiratoria pero sin C4 la
fotosíntesis distinguirá entre estas hipótesis alternativas.
Resumen
Descargado de https://academic.oup.com/jxb/article/67/10/2953/1749173 por invitado el 07 de octubre de 2020
La evolución de C4 Las plantas ocurrieron en fases que pueden delimitarse por
las presiones selectivas que impulsan los cambios. Inicialmente, el patrón de
venación denso se selecciona para entornos con mucha luz y alta
temperatura, en los que la disponibilidad de agua del suelo evita el cierre de
los estomas si la conductancia del agua es lo suficientemente alta. La segunda
fase de la evolución está impulsada por la limitación de carbono, que puede
ocurrir siempre que la apertura estomática sea limitada, como en situaciones
de estrés por sal o en condiciones de estrés por sequía o en nichos
excepcionalmente ricos en otros nutrientes. El uso de la C4 ciclo para reponer
nitrógeno después de la evolución de la bomba fotorrespiratoria coloca
inmediatamente a la especie en la pendiente resbaladiza hacia C4 y se predice
que las especies se deslizarán mientras esté presente la presión selectiva. En
teoría, las especies pueden deslizarse hacia atrás si cae la presión selectiva.
Esto solo es posible hasta que se produzcan optimizaciones adicionales, como
la pérdida de la actividad mesófila de las enzimas fotorrespiratorias. En este
sentido, C4
es un callejón sin salida de la evolución, aunque muy productivo.
Agradecimientos
Este trabajo fue apoyado por Deutsche Forschungsgemeinschaft a través del
Grupo de Investigación FOR1186, el programa 3to4 EU y el Clúster de
Excelencia EXC 1028 (De Rasgos Complejos a Módulos Sintéticos).
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