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Actualización sobre las acuaporinas

Acuaporinas: canales altamente regulados que controlan las

relaciones hídricas de las plantas1

François Chaumont * y Stephen D. Tyerman

Institut des Sciences de la Vie, Université catholique de Louvain, Croix du Sud 4 – L7.07.14, B – 1348 Louvain-la-Neuve,
Bélgica (FC); y el Centro de Excelencia en Biología de Energía Vegetal del Australian Research Council, Waite Research
Institute, School of Agriculture, Food and Wine, University of Adelaide, Waite Campus PMB 1, Glen Osmond, South
Australia 5064, Australia (SDT)

El crecimiento y desarrollo de las plantas dependen de una estricta regulación del movimiento del agua. La difusión del agua a través de las membranas
celulares se ve facilitada por las acuaporinas que proporcionan a las plantas los medios para modificar rápida y reversiblemente la permeabilidad al
agua. Esto se hace cambiando la densidad y la actividad de las acuaporinas en la membrana, incluidas las modificaciones postraduccionales y la
interacción de proteínas que actúan sobre su tráfico y activación. A nivel de todo el órgano, las acuaporinas modifican la conductancia del agua y los
gradientes en las capas de células clave "guardianas" que impactan en el flujo de agua de toda la planta y en el potencial hídrico de la planta. De esta
forma, pueden actuar conjuntamente con la regulación de los estomas para determinar el grado de isohidro / anisohidro. Molecular, fisiológico, y los
enfoques biofísicos han demostrado que las acuaporinas pueden explicar las variaciones en la conductividad hidráulica de las raíces y las hojas, pero
esto debe integrarse con consideraciones anatómicas. Esta actualización integra estos datos y enfatiza el papel central que juegan las acuaporinas en la
regulación de las relaciones entre las plantas y el agua.

La absorción de agua del suelo a la raíz y su distribución
en el cuerpo de la planta es crucial para muchos procesos
fisiológicos de las plantas vasculares. El movimiento del
agua es impulsado por el gradiente del potencial hídrico (
CORRIENTE CONTINUA), y el agua se mueve desde una
región donde C es superior a una región donde C es bajo.
(Cabe señalar que los gradientes osmóticos como
componente del potencial hídrico solo pueden generar un
flujo a través de una membrana semipermeable. Sin
embargo, los gradientes de presión pueden generar flujos
en conductos y membranas semipermeables). El ejemplo
más obvio de movimiento del agua en las plantas es la
corriente de transpiración durante la cual la evaporación del
agua a través de los estomas abiertos disminuye la hojaC y
hace que el agua se mueva desde el xilema hacia la
superficie de la hoja. Este proceso crea una tensión en los
vasos del xilema que lleva el agua del suelo a la raíz hasta
los tejidos foliares que transpiran (Steudle, 2001). Además
del transporte de agua a larga distancia durante la
transpiración o el transporte de azúcar en los tubos del
tamiz del floema, se requiere el transporte de agua a corta
distancia para mantener y regular la homeostasis del agua
celular, un elemento clave que controla la turgencia celular
involucrada en procesos fisiológicos esenciales como la
expansión celular. , apertura y cierre de estomas, epinastia
foliar, etc.
1 Este trabajo fue apoyado por subvenciones del Fondo Nacional Belga
para la Investigación Científica, el Programa Interuniversitario de Polos
de Atracción-Política Científica Belga, la Communauté Française de
Belgique-Actions de Recherches Concertées, los proyectos de la Unión
Europea FP7-244374 (DROPS; to FC) y FP7–289300 (EURoot; a FC), y el
Australian Research Council (a SDT).
* Dirigir correspondencia a francois.chaumont@uclouvain.be.
www.plantphysiol.org/cgi/doi/10.1104/pp.113.233791
el agua tiene que fluir a través de diferentes tejidos vivos
para alcanzar y salir de estos conductos o para asegurar el
equilibrio hídrico celular óptimo. Se han descrito tres vías
diferentes de transporte de agua a través de los tejidos
vegetales: la vía apoplástica alrededor de los protoplastos,
la vía simplástica a través de los plasmodesmos y la vía
transcelular a través de las membranas celulares (Steudle y
Peterson, 1998). La contribución de las diferentes vías al
flujo total de agua en todas las partes de la planta depende
de la especie, las condiciones de crecimiento y las etapas de
desarrollo, y la variabilidad en el uso de las diferentes vías
en las raíces de acuerdo con las condiciones ha sido
explicada por un modelo de transporte compuesto (CTM)
basado en mediciones de las conductividades hidráulicas
totales de la raíz o la celda (Steudle, 2000).
El movimiento del agua transcelular está estrechamente
controlado por la cantidad y actividad de los canales de agua,
conocidos como acuaporinas, presentes en las membranas
celulares. Las acuaporinas se encuentran en la mayoría de los
organismos vivos, en los que participan en muchos procesos
fisiológicos diferentes (Gomes et al., 2009). La primera actividad
de canal de agua de una acuaporina vegetal, Arabidopsis (
Arabidopsis thaliana) tonoplast ATIP1; 1, se estableció en 1993
después de su expresión en Xenopus laevis experimentos de
ovocitos y crecimiento celular en medio hipoosmótico (Maurel
et al., 1993).
Las acuaporinas son proteínas de membrana pequeñas
(21 a 34 kD) que constan de seis a-hélices conectadas por
cinco bucles (A a E) y terminales N y C que miran hacia el
citosol (Fig. 1; Murata et al., 2000). Los bucles B y E forman
dos cortos hidrofóbicosa-hélices que se sumergen hasta la
mitad en las membranas desde lados opuestos, que, junto
con las hélices que atraviesan la membrana, forman un
poro con alta especificidad que resulta principalmente de
dos regiones de filtro. El primero está formado por el

1600 Fisiología de las plantas-, Abril de 2014, vol. 164, págs. 1600–1618, www.plantphysiol.org - 2014 Sociedad Estadounidense de Biólogos de Plantas. Reservados todos los derechos.
 Acuaporinas y relaciones hídricas

Figura 1. Regulación de PIPs dentro de la celda. PEPITA los genes se transcriben, su ARNm se traduce en el RE rugoso y las proteínas se dirigen a la
membrana plasmática (PM). Los PIP que pertenecen al grupo PIP2 (en amarillo) forman homo o heterooligómeros al asociarse con isoformas de PIP1 (en
verde). Algunos PIP2 contienen un motivo diacídico (círculo rojo) en su extremo N que se cree que es reconocido por la subunidad Sec24 del complejo de
recubrimiento COPII de las vesículas que brotan en la membrana del RE y transitan al aparato de Golgi. PIPoligómeros transitan a través del aparato de
Golgi y la red trans-Golgi (TGN) y luego se cargan en vesículas secretoras y se encaminan a la membrana plasmática. La inserción de PIP en la membrana
plasmática está mediada por la sintaxina SYP121. La internalización de los PIP localizados en la membrana plasmática se produce como resultado del
reciclaje constitutivo. Una vez internalizado en vesículas, Los PIP se envían a la red trans-Golgi antes de ser enviados de regreso a la membrana
plasmática o dirigidos a las vacuolas líticas para su degradación. El estrés salino provoca la desfosforilación y la internalización de los PIP, y el estrés por
sequía induce la ubiquitilación de los PIP, que luego se degradan en el proteasoma. La actividad del canal de agua o activación de los PIP está regulada
por diferentes mecanismos (heteromerización, fosforilación, interacción con SYP121, protonación, gradiente de presión y Ca2+ concentración). Los signos
de interrogación indican posibles mecanismos de regulación que aún no están respaldados por pruebas experimentales. En la viñeta se muestra la
estructura topológica de un monómero de acuaporina (Murata et al., 2000), que consta de seis membranasa-hélices (1–6) conectadas por cinco bucles (A
– E) y terminales N y C que miran hacia el citosol. Los bucles B y E forman dos cortos hidrofóbicosa-hélices (en rojo) que se sumergen hasta la mitad en
las membranas, que, junto con las hélices que atraviesan la membrana, crean un poro con alta especificidad. Los residuos de Ser fosforilados están en
círculos verdes (el Ser fosforilado putativo en el bucle D no está indicado), el His protonado del bucle D está en un círculo azul y el residuo Cys del bucle A
involucrado en la formación de enlaces disulfuro entre monómeros está en un color púrpura circulo. La transcripción, traducción, tráfico y activación de
los PIP están regulados por factores ambientales y de desarrollo que involucran moléculas de señalización, fitohormonas y el reloj circadiano. Consulte el
texto para obtener más detalles y referencias.

Motivos Asp-Pro-Ala de los bucles B y E que se encuentran
en el centro del canal y constituyen una zona de exclusión
de primer tamaño, y el segundo, el llamado aromático / Arg
está formado por cuatro aminoácidos y contribuye a una
barrera de exclusión de tamaño y el entorno de enlace de
hidrógeno para el transporte del sustrato (Murata et al.,
2000). Las acuaporinas se ensamblan como homo y / o
heterotetrámeros en la membrana, y cada monómero actúa
como un canal de agua independiente (Murata et al., 2000;
Fetter et al., 2004; Bienert et al., 2012).
Las acuaporinas vegetales superiores constituyen una familia
de proteínas grande y diversa, que incluye de 30 a más de 70
homólogos que se encuentran en el arroz monocotiledóneas (
Oryza sativa) y maízZea mays) y los eudicots Arabidopsis,
tomate(Solanum lycopersicum), el álamoPopulus trichocarpa),
el algodón americano (Gossypium hirsutum), y soja(Glycine
max; Chaumont y col., 2001; Johanson y col., 2001; Sakurai y
col., 2005; Ishibashi, 2006; Gupta y Sankararamakrishnan, 2009;
Sade y col., 2009; Park et al., 2010; Zhang et al., 2013). Según la
similitud de secuencia, se dividen en cinco subfamilias,
asociadas de alguna manera con la localización específica de la
membrana: las proteínas intrínsecas de la membrana
plasmática (PIP), las proteínas intrínsecas del tonoplasto (TIP),
las proteínas intrínsecas similares a Nodulin26 (NIP)
identificadas inicialmente en los simbiosomas de leguminosas
pero también se encuentran en la membrana plasmática y el
retículo endoplásmico (RE), las pequeñas proteínas intrínsecas
básicas (SIP) localizadas en el RE y las proteínas intrínsecas X
(XIP) presentes en la membrana plasmática (Kammerloher et
al., 1994; Chaumont et al.,

Plant Physiol. Vol. 164, 2014 1601

Chaumont y Tyerman
2001; Johanson y col., 2001; Ishikawa y col., 2005; Danielson y
Johanson, 2008; Bienert et al., 2011). Si bien las subfamilias PIP,
TIP, NIP y SIP están presentes en todas las plantas terrestres,
incluido el musgoPhyscomitrella patens,la subfamilia XIP,
identificada en una amplia variedad de plantas vasculares y no
vasculares, está ausente en Brassicaceae y monocotiledóneas
(Borstlap, 2002; Danielson y Johanson, 2008; Gupta y
Sankararamakrishnan, 2009; Sade et al., 2009; Shelden et al.,
2009; Park et al., 2010; Bienert et al., 2011; Lopez et al., 2012). La
gran cantidad de acuaporinas vegetales se ha explicado por su
importancia en la regulación del flujo de agua a través del
cuerpo de la planta y en el mantenimiento de la homeostasis
del agua celular en todas las etapas de desarrollo y en todas las
condiciones ambientales (Hachez et al., 2006b). Sin embargo, el
agua no es la única molécula que se difunde a través de las
acuaporinas. Desde el descubrimiento del primer canal de
agua, se ha demostrado que varias acuaporinas vegetales
representan una importante vía selectiva de membrana para
pequeños solutos no cargados, incluidos glicerol, urea,
amoníaco, dióxido de carbono, el peróxido de hidrógeno y los
metaloides ácido bórico, ácido silícico y arsenito, lo que hace
que las acuaporinas sean canales multifuncionales con
funciones importantes no solo en la homeostasis del agua, sino
también en el metabolismo, la nutrición y los procesos de
señalización de las plantas. Este importante aspecto de la
multifuncionalidad de las acuaporinas vegetales se ha resumido
en revisiones recientes y no se abordará en esta Actualización
(Tyerman et al., 2002; Maurel et al., 2008; Gomes et al., 2009;
Hachez y Chaumont, 2010; Ma , 2010; Miwa y Fujiwara, 2010;
Bienert y Chaumont, 2011; Bienert y Chaumont, 2013;
Kaldenhoff et al., 2013).
Esta actualización se centrará en los últimos avances con
respecto a la función y regulación de las acuaporinas que
facilitan la difusión del agua a través de las membranas
(principalmente PIP y TIP) y en su participación en el
crecimiento de las plantas y las relaciones hídricas en raíces y
brotes. Se discutirán los mecanismos fisiológicos que regulan el
flujo de agua en el cuerpo vegetal con especial énfasis en la
contribución de las acuaporinas.
EXPRESIÓN DE ACUAPORINA
Las primeras pistas sobre la función de las acuaporinas
en las plantas provienen del estudio del nivel de expresión
en diferentes órganos, tejidos o tipos de células según las
etapas de desarrollo y en respuesta a diferentes
condiciones ambientales (Fig. 1). La abundancia de ARNm se
mide hoy en día mediante enfoques de PCR cuantitativa de
transcripción inversa, una técnica ampliamente utilizada
que, sin embargo, requiere un diseño estricto de las
condiciones experimentales (especificidad y eficiencia del
cebador, genes de mantenimiento para la normalización y
método de análisis; Bustin et al., 2009). El tipo de célula en
la que se expresa una isoforma de acuaporina específica
puede identificarse mediante hibridación de ARNm in situ.
Cuando está disponible, el uso de anticuerpos producidos
contra isoformas de acuaporina específicas ofrece la ventaja
de poder cuantificar la cantidad de canales en las
membranas,
1602
cambiar las condiciones de crecimiento (es decir, aplicar estrés
hídrico o salino o modificar la irradiación; Suga et al., 2002;
Lopez et al., 2003; Hachez et al., 2012). Se han publicado
muchos estudios que comparan la expresión de acuaporinas de
PIP y TIP en diferentes órganos y condiciones en varias especies
de plantas y han destacado su participación en el control del
transporte de agua transcelular radial pero también en la
osmorregulación celular (para una revisión, ver Tyerman et al.,
1999; Maurel et al., 2002, 2008; Luu y Maurel, 2005; Hachez et
al., 2006b; Kaldenhoff y Fischer, 2006; Forrest y Bhave, 2007;
Heinen et al., 2009; Bienert y Chaumont, 2011; Prado y Maurel ,
2013). Es interesante mencionar que, en general, la expresión
de acuaporinas PIP y TIP parece ser más abundante en raíces
que en hojas (Alexandersson et al., 2005; Heinen et al., 2009;
Besse et al., 2011), pero varias isoformas se expresan alta o
exclusivamente en los tejidos de las hojas (Sakurai et al., 2005;
Azad et al., 2008). La localización del tipo celular de la expresión
de acuaporinas también puede proporcionar pistas sobre sus
funciones fisiológicas. Por ejemplo, la expresión de acuaporinas
PIP en raíces y hojas se ha correlacionado con la presencia de
barreras apoplásicas, la exodermis y endodermis en raíces o en
células de la vaina del haz suberizado en las hojas, lo que
sugiere un papel esencial en la difusión de agua a través de la
membrana cuando se obstaculiza su movimiento. (Schäffner,
1998; Suga et al., 2003; Hachez et al., 2006a, 2008, 2012;
Vandeleur et al., 2009; Shatil-Cohen et al., 2011; Prado et al.,
2013). Sin embargo, la interpretación del ARNm de acuaporina
global o del nivel de proteína detectado en un órgano debe
realizarse con precaución, ya que se puede expresar una
isoforma y, por lo tanto, desempeña un papel importante. en
tipos de células específicos pero poco abundantes, como las
células de guarda o las células de la vaina del haz. Estas celdas
de "guardianes" se colocan en la vía del flujo para tener
impactos relativamente grandes en las relaciones entre la
planta y el agua.
En general, los niveles de ARNm y / o proteínas de PIP y TIP
también son más altos durante el día que durante la noche,
observación que se correlaciona con la regulación diurna de la
transpiración y el movimiento radial de agua esencial de la raíz
y la hoja requerido durante este proceso (Henzler et al. al.,
1999; Moshelion et al., 2002; Lopez et al., 2003; Cochard et al.,
2007; Vandeleur et al., 2009; Hachez et al., 2012). Curiosamente,
una regulación circadiana dePEPITALa expresión en Arabidopsis
y raíces de maíz también se ha demostrado con una cantidad
máxima y mínima de ARNm cerca del amanecer y el anochecer
subjetivos, respectivamente (Lopez et al., 2003; Takase et al.,
2011). Los patrones de expresión de acuaporinas PIP o TIP
específicas se discutirán más adelante en relación con el
estudio de los parámetros hidráulicos de las raíces y las hojas.
REGLAMENTO POSTTRANSLACIONAL DE
ACUAPORINAS
Si bien la determinación de la expresión de acuaporinas sigue
siendo esencial cuando se estudian las relaciones o el desarrollo
hídrico de las plantas, se ha demostrado que muchos mecanismos
de regulación postraduccionales afectan la abundancia y la
actividad del canal en su membrana objetivo (Fig. 1;
Plant Physiol. Vol. 164, 2014

para revisión, ver Chaumont et al., 2005; Maurel y col., 2008;
Hachez y Chaumont, 2010). Estos mecanismos de regulación se
mencionan muy a menudo para explicar las discrepancias entre
los datos de expresión de acuaporina y las mediciones biofísicas
destinadas a determinar la permeabilidad al agua de los
órganos y / o tejidos (ver más abajo). Sin embargo, estos
mecanismos siempre deben tenerse en cuenta, ya que las
plantas los utilizan potencialmente de forma continua para
regular la permeabilidad de las membranas. Además, la escala
de tiempo de las respuestas hidráulicas de órganos / tejidos /
células a señales ambientales podría involucrar diferentes
mecanismos de regulación. Si bien las respuestas al tratamiento
a largo plazo (días) pueden implicar, además de la regulación de
la expresión de acuaporinas, modificaciones anatómicas, las
respuestas a corto plazo (minutos a horas) probablemente
estén mediadas por modificaciones postraduccionales, aunque
se han observado cambios transcripcionales rápidos (Horie et
al., 2012; Vandeleur et al., 2014). En combinación con técnicas
clásicas de biología bioquímica y celular, el desarrollo de
enfoques de espectrometría de masas aplicados a proteínas de
membrana ha sido esencial para determinar y cuantificar
modificaciones postraduccionales de acuaporinas en diferentes
condiciones ambientales (Johansson et al., 1998; Santoni et al.,
2003, 2006; Daniels y Yeager, 2005; Prak et al., 2008; Van Wilder
et al., 2008; Kline et al., 2010; di Pietro et al., 2013). Estas
modificaciones incluyen fosforilación, metilación, ubiquitilación,
desamidación, heteromerización, formación de enlaces
disulfuro y protonación, y se ha demostrado que afectan tanto
su tráfico a través de la vía secretora para alcanzar la
membrana plasmática o el tonoplasto como su activación, es
decir
Tráfico de acuaporinas
Los estudios sobre la regulación del tráfico de acuaporinas
vegetales se han centrado principalmente en los PIP y
recientemente han destacado la importancia y complejidad de este
proceso que controla la densidad del canal en la membrana y, por lo
tanto, la permeabilidad al agua de la membrana celular (Fig.1; para
revisión, ver Hachez et al., 2013; Luu y Maurel, 2013).
La interacción física entre diferentes acuaporinas puede
cambiar su localización subcelular. Los datos
experimentales revelaron que las acuaporinas vegetales no
solo forman homotetrámeros (Fotiadis et al., 2001) sino
también heterotetrámeros (Harvengt et al., 2000; Fetter et
al., 2004; Zelazny et al., 2007). Esta heteromerización se ha
demostrado en el maíz, donde las ZmPIP2, que se expresan
predominantemente en la membrana plasmática, afectan la
localización de las proteínas ZmPIP1. Cuando se expresan
solos en protoplastos de mesófilo transfectados, los ZmPIP1
se retienen en el RE, mientras que, cuando se coexpresan
con ZmPIP2, se relocalizan en la membrana plasmática
(Zelazny et al., 2007). La interacción física de ZmPIP se ha
confirmado aún más mediante inmunoprecipitación y
microscopía de imágenes de por vida de fluorescencia /
transferencia de energía de resonancia de Förster (Zelazny
et al., 2007).Xenopus spp. ovocitos, lo que da como
resultado una mayor permeabilidad al agua de la
membrana
Plant Physiol. Vol. 164, 2014
Acuaporinas y relaciones hídricas
(Fetter et al., 2004), que posteriormente se ha observado
para PIP de varias especies (Temmei et al., 2005; Mut et
al., 2008; Mahdieh y Mostajeran, 2009; Vandeleur et al.,
2009; Alleva et al. ., 2010; Bellati et al., 2010; Chen et al.,
2013; Yaneff et al., 2014). Curiosamente, la interacción
PIP parece modular la permeabilidad intrínseca de los
canales (Fetter et al., 2004; Yaneff et al., 2014), pero aún
no se ha demostrado la relevancia fisiológica de este
mecanismo en el control de las relaciones hídricas de las
plantas.
Varios PIP contienen un motivo diacídico en su parte N-
terminal, que actúa como una señal de exportación de ER. Los
motivos diacídicos interactúan con Sec24, que es la principal
proteína de selección de carga del complejo de proteínas de la
cubierta II (COPII) que media la formación de vesículas en los
sitios de exportación de ER (Miller et al., 2003). ZmPIP2; 4 y
ZmPIP2; 5, que se dirigen a la membrana plasmática cuando se
expresan en protoplastos del mesófilo, se retienen en el RE tras
la mutación de este motivo (Zelazny et al., 2009). La
funcionalidad del motivo diacídico se confirmó en plantas
transgénicas de Arabidopsis. Las formas mutadas del motivo
diacídico de AtPIP2 marcado con fluorescencia; 1 se retienen en
el RE y conducen a una conductividad hidráulica de la raíz
reducida (Lpr; Sorieul et al., 2011). (Tenga en cuenta queLpr se
utiliza en esta revisión de manera general y no estrictamente
como una definición de conductividad. En algunos casos, la
conductancia se puede normalizar al área de la raíz o al peso de
la raíz y el flujo se mide en un gradiente de presión. Suponemos
que la conductancia normalizada a algún factor de escala del
área de la superficie de la raíz mostrará las mismas
características). Sin embargo, la existencia de otras señales de
exportación o retención está respaldada por el hecho de que
algunos PIP2 alcanzan la membrana plasmática sin tener un
motivo diacídico y esa fusión del motivo diacídico al ZmPIP1; 2
localizado en ER no redirige el canal a la membrana plasmática
(Zelazny et al., 2009).
Las vesículas que contienen PIP que salen de la red post-
Golgi deben insertarse correctamente en la membrana
plasmática, un proceso que se ha demostrado recientemente
que está mediado por la sintaxina de las plantas (SYP121), una
sustancia soluble en QaNORTE-receptor de la proteína de unión
a la proteína del factor sensible a la etilmaleimida (SNARE) que
se sabe que regula la fusión vesicular (Besserer et al., 2012; C.
Hachez y F. Chaumont, datos no publicados). La liberación de
ZmPIP2; 5 o AtPIP2; 7 en la membrana plasmática depende de
su interacción física con SYP121, y este mecanismo se inhibe
parcialmente por la expresión de una forma truncada de
SYP121 que actúa como un mutante negativo dominante (el
llamado fragmento Sp2). Curiosamente, este fragmento
SYP121-Sp2 afecta negativamente el coeficiente de
permeabilidad osmótica al agua de la membrana de
protoplastos que expresan ZmPIP2; 5- o AtPIP2; 7 (Besserer et
al., 2012; C. Hachez y F. Chaumont, datos no publicados), lo que
indica una vínculo entre la regulación del tráfico de PIP y el
movimiento de agua transmembrana mediado por acuaporinas
(Hachez et al., 2013). Además,+ canales a través de la interacción
física, un papel central de este SNARE en el control de la
homeostasis del agua de la célula en respuesta a las
condiciones ambientales mediante la coordinación del tráfico
de transportadores de membrana y
1603
Chaumont y Tyerman
La actividad se ha planteado como hipótesis, pero necesita ser
investigada (Sutter et al., 2006; Honsbein et al., 2009, 2011;
Grefen et al., 2010; Besserer et al., 2012; Hachez et al., 2013).
La relocalización de acuaporinas en respuesta al estrés
osmótico y salino es una forma importante de cambiar
rápidamente su contenido en la membrana objetivo (Vera-
Estrella et al., 2004; Boursiac et al., 2005, 2008; Luu et al., 2012).
Durante el estrés osmótico, la planta de hielo (
Mesembryanthemum crystallinum) el canal de agua McTIP1; 2
se relocaliza desde el tonoplasto a los compartimentos
endosomales, lo que puede contribuir a un proceso
homeostático que mantiene la osmolaridad celular (Vera-
Estrella et al., 2004). En Arabidopsis, el estrés salino induce la
relocalización de TIP1; 1 en invaginaciones intravacuolares
(Boursiac et al., 2005). Los PIP también parecen ser
endocitosados desde la membrana plasmática a través de la
internalización de vesículas recubiertas de clatrina (Dhonukshe
et al., 2007) y, en respuesta al estrés salino, de dominios
asociados a la balsa (Li et al., 2011), lo que sugiere la existencia
de mecanismos alternativos que regulan la abundancia de PIP
en la membrana plasmática. Curiosamente, el estrés por sal
provoca una disminución en laLpr, que se correlaciona con una
internalización de AtPIP2; 1-GFP en estructuras internas y
acumulación celular de H2O2 (Boursiac et al., 2005, 2008). En
estas condiciones, el ciclo de AtPIP2; 1 desde y hacia la
membrana plasmática (endocitosis y exocitosis) aumenta
significativamente (Luu et al., 2012; Martiniére et al., 2012).
Además, el estado de fosforilación del Ser-283 carboxi-terminal
de AtPIP2; 1 regula la sal- o H2O2internalización inducida (Prak
et al., 2008). En plantas transgénicas de Arabidopsis, el estrés
salino indujo una mayor internalización de GFP-AtPIP2; 1 y GFP-
AtPIP2; 1S283A en comparación con GFP-AtPIP2; 1S283E, que
imita un estado fosforilado constitutivo, lo que sugiere que la
internalización de AtPIP2; 1 bajo estrés de NaCl requiere la
forma no fosforilada de S283 (Prak et al., 2008). Estos datos
sugieren que la molécula de señalización H2O2 induce la
internalización de las proteínas PIP en respuesta a las
condiciones ambientales mediante modificaciones de su estado
de fosforilación para regular la permeabilidad al agua de la
membrana celular. Se están realizando nuevos desarrollos en
técnicas de imágenes y computacionales para aumentar la
resolución y, por lo tanto, seguir con precisión la dinámica del
complejo de acuaporina simple en las membranas plasmáticas
de muestras vivas, pero sigue siendo un desafío importante,
especialmente para muestras de plantas vivas (Li et al., 2011,
2013). Aunque existen avances en la comprensión de cómo
ciertos PIP están regulados por el estrés salino, todavía no está
del todo claro por qué la planta debería regular estas
acuaporinas de esta manera bajo estrés salino.
Inhibición y activación de acuaporinas
Se ha propuesto un mecanismo de acuaporina utilizando
un modelo de simulación dinámica basado en la estructura
de alta resolución de la espinaca (Spinacia oleracea)SoPIP2;
1 en una conformación cerrada y abierta (Hedfalk et al.,
2006; Törnroth-Horsefield et al., 2006; Nyblom et al., 2009).
La principal diferencia entre el abierto y
1604
estados cerrados de SoPIP2; 1 es la posición del bucle citosólico
D, que, en la conformación cerrada, está vinculado a la parte N-
terminal a través de una red de interacciones iónicas y enlaces
de hidrógeno. Como resultado, el bucle D ocluye el canal a
través de la inserción de Leu-197 en la abertura citoplásmica
(Törnroth-Horsefield et al., 2006). La conformación cerrada se
estabiliza mediante una red de interacción alrededor de un sitio
de unión de cationes divalentes (probablemente Ca2+ in vivo)
que implica el residuo His-193 en el bucle D, el Ser-115 en el
bucle B y el N-terminal Asp-28 y Glu-31. Mientras que la
protonación de His-193 aprieta la conformación cerrada, la
fosforilación de Ser-115 y Ser-188 en el bucle D y Ser-274 en el
extremo C podría conducir a la apertura del canal (Törnroth-
Horsefield et al., 2006; Nyblom et al. al., 2009; Frick et al.,
2013b). Estas simulaciones de dinámica molecular permiten
unificar los datos experimentales funcionales y bioquímicos que
han resaltado el papel de residuos de aminoácidos específicos o
cationes divalentes en la regulación de la activación de
acuaporinas (Johansson et al., 1998; Tournaire-Roux et al., 2003;
Van Wilder et al., 2003). al., 2008; Verdoucq et al., 2008).
A partir de estos estudios, las condiciones definidas o los compuestos
farmacológicos que desencadenan el cierre de los poros de las acuaporinas se han
utilizado en gran medida para investigar la contribución de las acuaporinas en la
regulación de los parámetros hidráulicos a nivel de plantas, órganos y células.
Históricamente, el cloruro de mercurio que se une al grupo tiol de los residuos de
Cys ubicados en la región de los poros se ha utilizado comúnmente para ocluir el
poro de la acuaporina, un proceso que puede revertirse parcialmente mediante el
tratamiento con agentes reductores (Preston et al., 1993; Kammerloher et al. ., 1994;
Daniels et al., 1996; Chaumont et al., 2000). Curiosamente, el mercurio también
podría inhibir la actividad del canal de un heterotetrámero compuesto por ZmPIP1; 2
y ZmPIP2; 5 a través de su interacción con un residuo de Cys ubicado en el bucle A de
ZmPIP1; 2, un residuo involucrado en la formación de enlaces disulfuro entre el
monómero PIP (Bienert et al., 2012). La estructura del complejo SoPIP2; 1 / mercurio
se ha resuelto recientemente y reveló tres residuos de Cys vinculantes para el
mercurio, que podrían actuar sobre la compuerta del canal (Frick et al., 2013a). Sin
embargo, curiosamente, la reconstitución de SoPIP2; 1 en liposomas mostró que el
mercurio no inhibe sino que aumenta la actividad de su canal de agua de forma
independiente de Cys, posiblemente a través de cambios en las propiedades de la
bicapa lipídica. Por lo tanto, debido a los efectos secundarios del mercurio causados
por este compuesto sobre el potencial de membrana, la respiración celular y el
metabolismo, se debe tener cuidado para interpretar correctamente los datos in
planta. Otro elemento de transición, la plata, también se ha utilizado para inhibir las
acuaporinas vegetales (Niemietz y Tyerman, 2002; Sadok y Sinclair, 2010). El hecho de
que la inhibición de la plata sea poco común la convierte en una herramienta
potencialmente más selectiva para evaluar la actividad de la acuaporina. La plata
también se ha probado para detectar acuaporinas animales y se ha demostrado que
es muy eficaz (Yang et al., 2006). La investigación para descubrir mejores agentes
farmacológicos para modificar (agonistas o antagonistas) las acuaporinas animales
está muy avanzada debido al papel de algunas isoformas en enfermedades y
traumas (Yool et al., 2010). Algunos que deben examinarse para detectar efectos
sobre las acuaporinas vegetales. La investigación para descubrir mejores agentes
farmacológicos para modificar (agonistas o antagonistas) las acuaporinas animales
está muy avanzada debido al papel de algunas isoformas en enfermedades y
traumas (Yool et al., 2010). Algunos que deben examinarse para detectar efectos
sobre las acuaporinas vegetales. La investigación para descubrir mejores agentes
farmacológicos para modificar (agonistas o antagonistas) las acuaporinas animales
está muy avanzada debido al papel de algunas isoformas en enfermedades y
traumas (Yool et al., 2010). Algunos que deben examinarse para detectar efectos
sobre las acuaporinas vegetales.
Plant Physiol. Vol. 164, 2014

incluyen AqF026, un agonista de acuaporina que es un derivado
químico del compuesto de arilsulfonamida furosemida, que
interactúa con el bucle D en AQP1 (Yool et al., 2013).
Curiosamente, los compuestos de arilsulfonamida tienen
actividades de bloqueo de acuaporinas (Yool et al., 2010). Estos
incluyen acetazolamida, que es un inhibidor tradicional de la
anhidrasa carbónica. Uno de estos compuestos, un análogo de
aminopiridina carboxamida derivado de bumetanida, AqB013,
inhibe AQP1 y AQP4 con una concentración inhibidora del 50%
de 20metroMETRO. Basado en la alteración de ciertos residuos en
AQP4, el sitio de bloqueo parece estar en el lado citoplásmico
del poro de agua (Migliati et al., 2009). El cribado de una
biblioteca de moléculas pequeñas para la inhibición de la
permeabilidad al agua de AQP9 reveló un compuesto
(HTS13286) que inhibe la permeabilidad al agua en el rango
micromolar bajo y que es específico para AQP9. Se han utilizado
simulaciones de dinámica molecular y acoplamiento molecular
para identificar otros inhibidores de moléculas pequeñas de
AQP9 (Wacker et al., 2013). Estos estudios han sido pioneros en
el desarrollo de agentes farmacológicos selectivos de AQP, y los
investigadores de plantas deben mantenerse al tanto de tales
desarrollos, especialmente dada la estrecha similitud de
secuencia entre las acuaporinas animales y vegetales y sus
similitudes funcionales en la activación.
La acidificación intracelular artificial usando ácido propiónico o
anoxia conduce a la protonación del residuo de His ubicado en el
asa D y la estabilización de la conformación cerrada de las
acuaporinas PIP (Fig. 1; Tournaire-Roux et al., 2003). Este
mecanismo de inhibición del pH es reversible y ofrece un método
suave para sondear la actividad de las acuaporinas en organismos
vivos (Alleva et al., 2006; Ehlert et al., 2009; Vandeleur et al., 2014).
Finalmente, H2O2 La aplicación también se ha utilizado en diferentes
estudios para alterar las propiedades hidráulicas de la membrana
(Ehlert et al., 2009; Parent et al., 2009; Pou et al., 2013). Los
mecanismos por los cuales H2O2
regula la permeabilidad al agua de la membrana plasmática podría
ser directa o indirecta, como la activación oxidativa directa, la
inducción de vías de transducción de señales que conducen a la
internalización de las proteínas AQP o la alteración de su estado de
fosforilación, una modificación postraduccional que regula su
activación y subcelular localización (Aroca et al., 2005; Ye y Steudle,
2006; Kim y Steudle, 2007; Boursiac et al., 2008; Prak et al., 2008).
Sin embargo, todos estos tratamientos tampoco son
potencialmente específicos de la acuaporina, ya que pueden
conducir a la modificación de la señalización celular y el
metabolismo. El desarrollo de inhibidores específicos de las
acuaporinas vegetales representaría, por tanto, un paso importante
para analizar correctamente la contribución fisiológica de las
acuaporinas en las relaciones entre las plantas y el agua.
ACUAPORINAS EN EL CRECIMIENTO Y
DESARROLLO VEGETAL
El crecimiento de las plantas resulta de la división y expansión
celular, lo que requiere la absorción continua de agua para
mantener la presión de turgencia. Este proceso está controlado por
un gradiente en el potencial hídrico, que a su vez se genera por la
acumulación de solutos. Además de la regulación de la entrada de
agua en las células de expansión, el sistema hidráulico
Plant Physiol. Vol. 164, 2014
Acuaporinas y relaciones hídricas
las propiedades del tejido circundante parecen ser importantes
(Volkov et al., 2007). La importancia de las acuaporinas PIP y TIP
en la elongación tisular ha sido sugerida principalmente por
una correlación positiva entre la expresión de ARNm y / o
proteínas y la expansión celular en embriones, raíces,
hipocótilos, hojas, órganos reproductores o frutos, lo que indica
que este proceso requiere una alta permeabilidad hidráulica de
la membrana plasmática y el tonoplasto (para una revisión, ver
Maurel et al., 2002; Fricke y Chaumont, 2007; Liu et al., 2008; Ma
et al., 2008; Chen et al., 2013). Las propiedades hidráulicas de
las células y los tejidos durante la expansión parecen estar
estrictamente reguladas, como lo ilustra recientemente la
participación de las acuaporinas en la emergencia lateral de las
raíces (Péret et al., 2012). Durante este proceso de desarrollo, la
auxina reduce la expresión de la mayoríaAtPIP y AtTIP genes,
incluyendo AtPIP2; 1, que se excluye de los primordios de la raíz
lateral pero se mantiene en su base. Curiosamente, tanto la
supresión como la sobreexpresión deAtPIP2; 1 resultan en un
retraso en la emergencia lateral de las raíces, lo que demuestra
la importancia de una regulación estricta de la permeabilidad al
agua de las células en el órgano en crecimiento y los tejidos
circundantes (Péret et al., 2012). El papel específico de los TIP en
este proceso aún no se ha dilucidado.
La caracterización de plantas moduladas en la expresión de
genes de acuaporina (knockout, knockdown o sobreexpresión)
se ha utilizado ampliamente para revelar su función fisiológica,
incluso si la interpretación correcta de estos datos no siempre
es trivial. Usando estas estrategias, se han reportado algunos
defectos de crecimiento, más generalmente cuando una
isoforma de acuaporina se sobreexpresa y se expone en
condiciones ambientales de crecimiento desafiantes (para una
revisión, ver Hachez et al., 2006b; Maurel et al., 2008). En
general, estos defectos se correlacionan con cambios en los
parámetros de permeabilidad hidráulica de la célula u órgano
(ver más abajo). Sin embargo, es sorprendente observar que no
se informaron fenotipos obvios relacionados con el crecimiento
para un solo knockoutPEPITA o PROPINA Mutantes de
Arabidopsis, probablemente debido a la diversidad multigénica
de acuaporinas y posibles mecanismos de compensación entre
homólogos cercanos, incluso si generalmente se mide la
reducción de la conductividad hidráulica de células y órganos
(Javot et al., 2003; Beebo et al., 2009; Postaire et al. , 2010; Prado
y Maurel, 2013).
PAPEL DE LAS ACUAPORINAS EN EL
TRANSPORTE DE AGUAS RAÍCES
El papel de las células Gatekeeper y las barreras apoplásticas
Las rutas simplásticas y transcelulares y las barreras apoplásticas
se producen en capas de células "guardianas" específicas, como la
exodermis y la endodermis, donde los cambios en la actividad o la
densidad de las acuaporinas podrían ejercer un gran grado de
control. Aquí es donde se observa una mayor expresión de
isoformas específicas de proteínas acuaporinas (Hachez et al.,
2006a; Sakurai et al., 2008; Laur y Hacke, 2013) y también se
correlaciona con cambios enLpr
o conductividad hidráulica de la celda en algunos casos
(Hachez et al., 2006a; Sakurai-Ishikawa et al., 2011; Laur y
1605
Chaumont y Tyerman
Hacke, 2013). Las consideraciones geométricas radiales
dictarían que la densidad de flujo por unidad de superficie
aumentará hacia el centro de la raíz y hacia los vasos del
xilema, y esto se refleja en el aumento de la conductividad
hidráulica de la celda (Bramley et al., 2009). Generalmente
se observa una mayor expresión en la corteza interna, la
endodermis y la estela y alrededor de los vasos del xilema
(Hachez et al., 2006a; Vandeleur et al., 2009; Sakurai-
Ishikawa et al., 2011; Gambetta et al., 2013; Vandeleur et al.,
2014), pero el patrón puede ser diferente para diferentes
transcripciones, por ejemplo, en maíz, PIP2; 5 ocurre en la
corteza y con una mayor expresión en la exodermis que se
desarrolla bajo cultivo aeropónico (Hachez et al., 2012). La
presencia de altas densidades de acuaporinas en las células
donde se concentra el flujo de agua sugeriría un papel
principal para regular el flujo a través de la raíz.
Recientemente un estudio de los patrones de expresión de
PIP y desarrollo de raíces finas de vid (Vitis vinifera)han
demostrado que la punta de la raíz tiene un alto grado de
expresión, que desciende sustancialmente en la zona de
maduración (Gambetta et al., 2013). Se esperaba que, donde se
desarrollaron barreras apoplásticas, habría una mayor
densidad de expresión de acuaporinas. Esto no se observó en
general, aunqueVvPIP1; 1 permaneció alto en la exodermis y
endodermis de la zona de maduración. La alta conductividad
hidráulica se asoció con la punta de la raíz, donde la expresión
de acuaporinas fue la más alta y no se desarrollaron barreras
apoplásticas. Curiosamente y de acuerdo con la teoría de la
CTM, hubo más de 100 veces másLpr medido con un gradiente
hidrostático en comparación con un gradiente osmótico tanto
en la zona de la punta como en la zona de crecimiento
secundario, pero H2O2 la inhibición fue sólo sustancial (45%)
para el flujo de gradiente osmótico en las zonas meristemática
y de elongación. Hubo muy poca inhibición para la zona de
crecimiento secundaria (Gambetta et al., 2013). Los autores
concluyen que las acuaporinas juegan un papel limitado en el
control de la absorción de agua en las zonas de crecimiento
secundario, contrariamente a la opinión de que es más
probable que estén involucradas en el flujo de agua radial
donde existen barreras apoplásticas sustanciales según la
teoría CTM.
Regulación diurna y circadiana
Lpr muestra variación diurna con un máximo Lpr
ocurre cuando la transpiración normalmente sería máxima
(Parsons y Kramer, 1974; Henzler et al., 1999; Beaudette et
al., 2007; Vandeleur et al., 2009; Sakurai-Ishikawa et al.,
2011). Por lo tanto, el suministro de agua por las raíces
puede adaptarse a la demanda, y esto tenderá a suavizar la
variación diurna en el potencial hídrico de las plantas (Tsuda
y Tyree, 2000). En el caso de plantas más isohídricas (plantas
con potencial hídrico relativamente constante), la regulación
deLpr en algunas circunstancias, podría tener un mayor
impacto en el potencial hídrico de la planta que la
regulación por estomas (Laur y Hacke, 2013). Durante un
ciclo diurno, los cambios enLpr
puede ser de 2 a 5 veces del mínimo al máximo. Estas variaciones
generalmente se correlacionan con la transcripción de PIP y
1606
abundancia de proteínas. Abundancia de transcripción de
raízPEPITAgenes aumenta temprano en el día en raíces de
maíz (Lopez et al., 2003) y arroz (Sakurai-Ishikawa et al.,
2011), mientras que en raíces de vid, transcripciones para
VvPIP1; 1 aumenta mientras VvPIP2; 2 permanece constante
(Vandeleur et al., 2009). Un ritmo diurno en la expresión de
un guisante (Pisum sativum) PIP2 se correlaciona con
cambios diurnos en Lpr (Beaudette et al., 2007). Los niveles
de proteína de varios PIP en las raíces del maíz están
regulados diurnamente, con niveles más altos de PIP
generalmente observados hacia la mitad y al final del día
(Hachez et al., 2012). Estos cambios podrían controlarse
mediante la demanda transpiracional del brote (Laur y
Hacke, 2013) y / o mediante la regulación circadiana (Takase
et al., 2011).
El papel de la regulación circadiana de las acuaporinas de
la raíz es claramente evidente cuando se ha examinado
(Lopez et al., 2003; Sakurai-Ishikawa et al., 2011; Takase et
al., 2011). Todavía se observa un aumento de la expresión
génica para las acuaporinas de la raíz del maíz durante el
primer día subjetivo cuando las plantas están en oscuridad
continua, pero se reduce en el segundo día subjetivo,
dependiendo de la isoforma particular, p.ZmPIP1; 5no
muestra una respuesta amortiguada en el segundo día
subjetivo (López et al., 2003). La regulación circadiana de
PEPITA La expresión en las raíces del maíz se correlaciona
con la tasa de elongación circadiana de las hojas observada
en condiciones ambientales adversas, un proceso asociado
con los procesos hidráulicos, a saber, las oscilaciones del
potencial hídrico de las hojas y la conductancia hidráulica de
las plantas (CF Caldeira, L. Jeanguenin, F. Chaumont y F.
Tardieu , datos no publicados). Utilizando1Imágenes de H-
NMR, el contenido de agua de las raíces de Arabidopsis
muestra una oscilación diurna, con oscilación continua bajo
luz u oscuridad constante, un proceso correlacionado con la
oscilación circadiana de AtPIP1; 2 y AtPIP2; 1transcripciones
bajo luz constante (Takase et al., 2011). Apoyando el papel
del reloj circadiano en la modulación del flujo de agua y la
expresión de acuaporinas es la falta de oscilación circadiana
en el contenido de agua y expresión de acuaporinas en la
floración temprana3 (elf3)mutante (Takase et al., 2011). ELF3
interactúa con ELF4 y LUX ARRHYTHMO (LUX) en la
regulación del gen del reloj matutino PSEUDO RESPONSE
REGULA-TOR9 (PRR9) y es fundamental para mantener los
ritmos circadianos en las plantas (Herrero et al., 2012).
Curiosamente, elelf3 mutante tenía una baja expresión
continua deAtPIP2; 1 y alta expresión de AtPIP1; 2 en
comparación con el tipo salvaje cuando se mantiene en luz
continua. Claramente, se produce la regulación del reloj
circadiano de las acuaporinas de la raíz, y sería interesante
examinar cómo estos genes se incorporan al brote.
Recientemente, se ha demostrado que la fotosíntesis
arrastra los ritmos circadianos en Arabidopsis a través de
oscilaciones endógenas en los azúcares (Haydon et al.,
2013). Esto abre la posibilidad de que la variación en la
importación de azúcar a las raíces a través del floema pueda
ser importante en el arrastre del reloj en las raíces y la
regulación de las acuaporinas. La pregunta sigue siendo el
papel de la transpiración.
Plant Physiol. Vol. 164, 2014

Control por transpiración
Tanto la transpiración como los controles circadianos son
evidentes en la regulación de PEPITA transcripciones en raíces
de arroz (Sakurai-Ishikawa et al., 2011). Cuando la oscuridad se
extendió después de 12 h, la mayoríaPEPITA Los genes todavía
muestran cierta regulación diurna y algunos muestran una
mayor dependencia de la señal de luz (mayor expresión) o
mayor humedad (menor expresión) alrededor del brote.
(OsPIP2; 4 y OsPIP2; 5). La extirpación del brote también da
como resultado una gran disminución en la expresión de las
isoformas reguladas por la transpiración. OsPIP2; 4 y OsPIP2; 5
comparado con OsPIP2; 1 y OsPIP2; 2 (Sakurai-Ishikawa et al.,
2011). Por lo tanto, parece que tanto el control circadiano como
las señales relacionadas con la transpiración del brote regulan
PEPITA expresión génica en función de la isoforma.
Se pueden observar correlaciones entre la tasa de
transpiración y Lpr (Wang et al., 2013) que puede explicar la
gran variabilidad entre las mediciones de Lpr realizados en
diferentes días (Vandeleur et al., 2014). Para el trigo
(Triticum aestivum), existe una fuerte correlación positiva
entre aumentar Lpr (con ploidía creciente) y la conductividad
hidráulica y la transpiración de las células de la corteza
(Wang et al., 2013), con notables correlaciones entre la
conductividad hidráulica y la expresión de ambos TaPIP1; 2
y TaPIP2; 5. Sin embargo, un vínculo entre la transpiración y
Lpr no siempre se ha observado. Los cambios en la
transpiración de los brotes no se reflejan en cambios enLpr
en Lotus japonicus (Henzler et al., 1999), aunque estas
mediciones se realizaron en raíces que habían sido
extirpadas durante algún tiempo y, como se describe más
adelante, las raíces extirpadas pueden perder un gran
componente de Lpr vinculado a acuaporinas particulares
(Vandeleur et al., 2014).
La exposición de los brotes de Arabidopsis a una humedad
relativa (HR) baja da como resultado un rápido aumento (en 10 min)
de la conductancia hidráulica de la planta en tres veces (Levin et al.,
2007), y las raíces responden mediante alteraciones en la expresión
génica (Levin et al. , 2009). El tratamiento con mercurio da como
resultado una respuesta reducida de las plantas cultivadas
hidropónicamente, lo que sugiere un papel de las acuaporinas en la
respuesta a la humedad (Levin et al., 2007). Entre las muchas
transcripciones alteradas en las raíces se encuentran varias
acuaporinas y, curiosamente, los cambios de pliegue más grandes
ocurren en una acuaporina TIP ubicada cerca del xilema en las
raíces (Levin et al., 2009).
Recientemente se investigaron las respuestas directas al
aumento de la transpiración para las raíces híbridas de álamo
(Laur y Hacke, 2013). Aquí, la transición de la sombra a la luz
más alta o de la HR alta a la baja provocó una reducción inicial
en el potencial hídrico, que posteriormente se recuperó
después de 28 h (día siguiente). Esta recuperación no se debió a
la reducción de la conductancia estomática en el caso de la HR
más baja, sino a un aumento en la capacidad de flujo de agua
de las raíces. Esta mayor capacidad de flujo de agua se
correlacionó con una mayor expresión dePIP1y PIP2 genes,
aunque se observaron diferentes respuestas entre las
isoformas para las transiciones de luz y RH. Especialmente
notable fue el aumento sustancial en
Plant Physiol. Vol. 164, 2014
Acuaporinas y relaciones hídricas
Proteína PIP1 localizada en la endodermis y la epidermis después
de solo 4 h de reducción de la HR. Este estudio destaca la
importancia de la regulación del flujo de agua de las raíces para
mantener el potencial hídrico de la planta complementando la
regulación ejercida por los estomas.
¿La fuerza motriz sola regula el transporte de agua de raíz?
Una observación interesante para el transporte de agua de
las raíces es que, a menudo, el flujo impulsado por presión da
mayor Lpr que se mide con flujo impulsado osmóticamente,
pero esto depende de cómo se establecen los gradientes de
presión (Bramley et al., 2007), la especie (Bramley et al., 2009) y
la parte de la raíz que se mide (Gambetta et al. ., 2013). La
transpiración aumenta el componente de presión de la fuerza
impulsora a través de la raíz, por lo que durante el día, cuando
aumenta la transpiración, aumentaría laLpr que luego satisfaría
la mayor demanda de agua por parte de los brotes. La CTM
para el transporte de agua a través de las raíces (Steudle, 2000)
se ha utilizado para explicar esta dependencia de la fuerza
motriz deLpr tanto en el espacio como en el tiempo. En la CTM,
se propuso que las vías apoplásticas en las raíces se vuelven
más dominantes (sobre las vías transcelulares y simplásticas =
célula a célula) bajo flujo impulsado por presión, que sería la
situación durante la transpiración y que las acuaporinas
podrían explicar solo un ajuste más fino o fluyen a través de
partes más viejas y suberizadas de la raíz (Steudle y Peterson,
1998). Los gradientes de presión no distinguen entre vías
paralelas apoplásticas o simplásticas y transcelulares a través
de la raíz, es decir, un aumento en el gradiente de presión
debería incrementar igualmente el flujo a través de las vías
tanto de célula a célula como apoplásica. Este no es el caso de
los gradientes osmóticos que solo pueden generar flujos a
través de membranas con membranas selectivas de agua, de
modo que a bajas tasas de transpiración (pequeños gradientes
de presión), se produciría más flujo a través de la vía
transcelular en relación con la vía del apoplasto si se generan
gradientes osmóticos. Más altoLpr se esperaría para el flujo
impulsado por presión cuando el apoplasto contribuye
significativamente al flujo a través de la raíz. Esta prueba se ha
utilizado para determinar las contribuciones relativas del
apoplasto y las vías de célula a célula (Bramley et al., 2007). Sin
embargo, asume que el flujo impulsado por presión no influye
en la activación de las acuaporinas en la vía de célula a célula, lo
cual es una posibilidad (ver más abajo), particularmente porque
diferentes knockouts dePEPITA genes pueden resultar en una
alteración exclusiva de osmotic (AtPIP2; 2; Javot et al., 2003) o
flujo inducido por presión (AtPIP1; 2; Postaire et al., 2010).
La CTM en algunos aspectos desafía el papel de las
acuaporinas en la facilitación del transporte de agua a través de
la raíz durante la transpiración y ha sido cuestionada
recientemente en base a mediciones de la semipermeabilidad
casi ideal (similar a una membrana) de la raíz, lo que implica
una pequeña contribución de una vía apoplástica, al menos en
cebadaHordeum vulgare; Knipfer y Fricke, 2010). (Cuantificado
como un coeficiente de reflexión donde la semipermeabilidad
ideal está indicada por una reflexión
1607
Chaumont y Tyerman
coeficiente igual a 1 significa que un gradiente de presión
osmótica generará un gradiente de presión de la misma
magnitud a través de la raíz.) Tampoco está de acuerdo con la
teoría CTM, al menos con respecto al papel de las acuaporinas,
es la variación diurna independiente del gradiente en Lpr
(Henzler et al., 1999; Vandeleur et al., 2009). Variación diurna en
Lpr es lo mismo en L. japonicus, independientemente de su
medición utilizando gradientes osmóticos o de presión (Henzler
et al., 1999). En la vid, la variación diurna (cambio de 2 veces enL
pr) se observa con mediciones de gradiente de presión
(Vandeleur et al., 2009). La teoría de la CTM para el transporte
de agua de las raíces claramente necesita ser considerada más
cuidadosamente como lo indican Knipfer y Fricke (2010) y
particularmente en términos del tipo de anatomías del sistema
radicular (Bramley et al., 2009) y patrones de expresión de las
acuaporinas (Gambetta et al. al., 2013).
Señalización de brote a raíz en la regulación de acuaporinas
Dónde está vinculada la transpiración Lpr y cambios en la
expresión del gen de la acuaporina de la raíz, esto implicaría
que se produce la señalización del brote a la raíz (McElrone et
al., 2007; Levin et al., 2009). Además, el daño de los brotes
causado por la herbivoría, el estrés biótico, los eventos
climáticos y las técnicas de manejo del dosel en horticultura
pueden afectar el transporte de agua de la raíz a través de la
señalización del brote a la raíz. Se sabe que las heridas por
brotes y la herbivoría activan defensas químicas, cambios en el
almacenamiento de carbohidratos en las raíces (Erb et al., 2009)
y cambios relativamente rápidos en el crecimiento de las raíces
(Hummel et al., 2007; Schmidt et al., 2010). Los diferentes
aspectos y mecanismos de las comunicaciones tiro-toro que
regulanLpr y la expresión de acuaporina se discutirán a
continuación y se resumen en la Figura 2.
La transpiración genera tensión en el xilema, que se pierde
con la escisión, y se transmite a las raíces de manera
prácticamente instantánea dependiendo de los componentes
capacitativos a lo largo del xilema en el tallo y la raíz (Bramley et
al., 2007). Recientemente, Vandeleur et al. (2014) mostró que las
heridas por brotes reducenLpr de maíz, soja y vid. Incluso cubrir
una hoja sin herir era suficiente para reducirLpr en vid y soja en
más del 30%, y basado en la inhibición reducida por ácido débil,
se concluyó que la respuesta está mediada por cambios en la
actividad de las acuaporinas. Un examen más detenido de la
soja mostró que la escisión de los brotes reduce rápidamenteL
pr en más del 50% (la mitad del tiempo aproximadamente 5
min), lo que indica que las mediciones en las raíces extirpadas
deben realizarse rápidamente y con cuidado para verificar el
impacto de la escisión de los brotes para cada especie. Las
sondas de pinza de parche de turgencia (Zimmermann et al.,
2008) mostraron que una señal de presión se propaga
rápidamente por la planta con la escisión del tercio superior del
brote en la soja (SD Tyerman, datos no publicados). La presión
de turgencia en la corteza de la raíz también disminuyó con las
heridas de los brotes, pero no se observaron cambios en la
conductividad hidráulica de las células de la corteza (Vandeleur
et al., 2014). La rápida reducción deLpr
se correlacionó con la rápida reducción en la transcripción deGmPIP1; 6
tanto para la escisión de los brotes como para las heridas de los brotes
de acuerdo con una observación similar para un arroz PEPITA
1608
transcripción (Sakurai-Ishikawa et al., 2011). La transcripción de
la soja estaba presente en la corteza, pero parecía tener una
mayor expresión en la estela (Vandeleur et al., 2014).
Las posibles señales del brote a la raíz indicadas hasta ahora
incluyen señales hidráulicas (Boari y Malone, 1993), eléctricas
(Davies, 1987; Wegner y Zimmermann, 1998), señales de
defensa química y hormonas (Machá-cková et al., 1992; Zhang y
Baldwin, 1997; Ljung et al., 2002; Shah, 2009). Beveridge y col.
(2009) propuso que, además de la auxina, existe una señal de
decapitación de movimiento rápido que se mueve
basípetalmente y que puede ser una señal de presión o
electroquímica.
Las hormonas vegetales pueden ser importantes en la
señalización a larga distancia para controlar Lpr. El ácido abscísico
(ABA) puede alterar la expresión de acuaporinas en Arabidopsis,
dependiendo de la isoforma, con seis de 13PEPITA genes que se
regulan al alza en las raíces a excepción de AtPIP1; 5, que está
regulado a la baja (Jang et al., 2004). La conductividad hidráulica
tanto de la raíz entera como de las células corticales de las raíces del
maíz aumenta transitoriamente por ABA (Hose et al., 2000). La
sobreproducción de ABA en tomate por sobreexpresión de
dioxigenasa 9-cisepoxicarotenoide (NCED) da como resultado una
mayorLpr (Thompson et al., 2007). Del mismo modo, en el maíz
transformado con altoNCED expresión, el ABA más alto resultante
se traduce en un alto PEPITA expresión génica y niveles de
proteínas que dan mayor Lpr (Parent et al., 2009). Conductividad
hidráulica dePhaseolus vulgaris ABA también aumenta las raíces, al
igual que la abundancia de proteínas PIP (Aroca et al., 2006). En el
trigo, la comunicación de una mayor demanda transpiracional que
aumentóLpr parece ser a través de la translocación de ABA a las
raíces del floema (Kudoyarova et al., 2011). Se propuso la
redistribución de ABA a las raíces para aumentarLpr
lo suficiente para permitir la recuperación de la turgencia de los
brotes y el crecimiento sin cierre de los estomas. Sin embargo,
en la soja, las señales de disparar heridas que redujeronLpr no
parecen depender de la translocación del floema o de la
concentración de ABA de la raíz (Vandeleur et al., 2014).
Además de ABA, se han implicado otras hormonas vegetales
en la regulación de las acuaporinas de las raíces (Aroca et al.,
2012). Estos incluyen el ácido salicílico, que regula los PIP a
través de un H2O2internalización inducida (Boursiac et al., 2008).
La auxina inhibe la endocitosis de PIP2 en Arabidopsis (Paciorek
et al., 2005), mientras que se ha encontrado que la auxina
exógena inhibe la conductividad hidráulica de la raíz y la célula
en Arabidopsis (Péret et al., 2012). El etileno puede mejorar
(Kamaluddin y Zwiazek, 2002) o inhibir (Li et al., 2009)Lpr. En el
caso de este último, la inhibición causada por la deficiencia de
fósforo parece estar mediada por etileno. Vandeleur y col.
(2014) encontró que 10 mMETRO
hidrocloruro de ácido trans-2-amino-4- (2-aminoetoxi) -3-
betenoico, un inhibidor del precursor de etileno ácido 1-
aminocilcopropano-1-carboxílico, cuando se rocía sobre las
hojas no previene el efecto inhibidor de las heridas de los
brotes en Lpr.
Señales de presión
Los cambios en la presión del xilema se propusieron previamente
como una señal hidráulica del agua de raíz a brote.
Plant Physiol. Vol. 164, 2014
 Acuaporinas y relaciones hídricas

Figura 2. Señalización a larga distancia dentro de las plantas que involucra acuaporinas para coordinar la demanda de agua del brote con el suministro
de las raíces. En el lado izquierdo se muestra un resumen de la señalización de raíz a brote que ocurre cuando las raíces están sujetas a estrés hídrico. La
vía de señalización clásica de ABA (que incluye un efecto de coordinación del pH de la savia del xilema; Wilkinson y Davies, 2002) se muestra como un
vínculo directo con los estomas o mediante una señal hidráulica (presión) que libera ABA en el brote a través de una transducción aún desconocida.
proceso (Christmann et al., 2007). También se muestra un modo de señalización ABA independiente en el que las células de la vaina del haz y / o las
células del parénquima del xilema responden reduciendo la actividad de las acuaporinas (Shatil-Cohen et al., 2011; Pantin et al., 2013). Esto se propone
para transmitir una señal hidráulica a los estomas. El grado de isohidro / anisohidro (Salida, arriba a la izquierda) se ha planteado la hipótesis de que
potencialmente reside en la ganancia del proceso de transducción ABA (Pantin et al., 2013). En el lado derecho del diagrama hay una señalización de
brote a raíz que parece regularLpr en respuesta a la transpiración. El gráfico de salida resume las observaciones de varias plantas (Vandeleur et al., 2014).
El aumento de la transpiración aumenta la expresión y la actividad de las acuaporinas radiculares yLpr (Levin et al., 2009; Sakurai-Ishikawa et al., 2011;
Laur y Hacke, 2013), y la señal puede ser un aumento de la tensión del xilema que se transmite rápidamente a las raíces (McElrone et al., 2007);
alternativamente, el floema ABA puede aumentar y estimular la actividad de las acuaporinas de las raíces (Kudoyarova et al., 2011). Se desconoce el
método de transducción de señales. La transpiración reducida conduce a una regulación a la baja de la actividad de las acuaporinas y reduceLpr
posiblemente mediante la liberación de la tensión del xilema. Las heridas por disparar pueden interferir con este sistema de retroalimentación porque
las transcripciones de acuaporinas similares cambian en respuesta a la decapitación de los disparos, como en respuesta a la reducción de la
transpiración (Sakurai-Ishikawa et al., 2011; Vandeleur et al., 2014). Las plantas isohídricas y anisohídricas parecen sentarse en la misma respuesta lineal
deLpr versus transpiración (Vandeleur et al., 2009), lo que sugiere que el grado de isohidro / anisohidro está más relacionado con la respuesta del brote a
ABA, aunque esto no se ha probado explícitamente.

estrés (Christmann et al., 2007; Grams et al., 2007). La turgencia de las
células del mesófilo de la hoja disminuye dentro de los 200 s siguientes a
la imposición del estrés hídrico de la raíz (Christmann et al., 2007). Se
propuso que esta señal de presión aumentara el ABA de los brotes,
provocando el cierre de los estomas en respuesta al estrés hídrico de la
raíz. Teniendo en cuenta la posibilidad de que las señales de presión
también sean importantes de los brotes a las raíces, es decir, en la
dirección inversa, un cambio en la tensión del xilema, ya sea debido a la
herida del xilema por la escisión del brote o de la hoja o cambios en la
tasa de transpiración, se propaga rápidamente a las raíces (Wegner y
Zimmermann, 1998) y potencialmente compuerta las acuaporinas
(McElrone et al., 2007).
Se podría esperar que la tensión reducida del xilema en las raíces
aumente la presión de turgencia en las células de la raíz; sin
embargo, en la soja, la turgencia disminuye después de 5 minutos
desde el desmoche (Vandeleur et al., 2014). Estos resultados pueden
explicarse en el contexto de los gradientes de turgencia a lo largo
de la raíz (Rygol et al., 1993). Existen gradientes de presión de
turgencia en las células corticales de las raíces de trigo y maíz
durante la transpiración, y estos gradientes responden rápidamente
a los cambios en la transpiración y el área foliar (Rygol et al., 1993).
La turgencia de las células corticales internas disminuyó y el
gradiente normal (de bajo a alto) de la corteza externa a la interna
se eliminó en 5 a 10 min.

Plant Physiol. Vol. 164, 2014 1609

Chaumont y Tyerman
después de la extirpación de la raíz. Se observaron resultados
contrastantes para el efecto de la transpiración, a través de cambios
en la intensidad de la luz, sobre la turgencia de las células corticales
de la raíz deCucurbita ficifoliaplántulas (Lee et al., 2008). Aquí, la
turgencia disminuyó dentro de los 5 min con un aumento de la
transpiración, y esto correspondió a una disminución en la
conductividad hidráulica de la celda. Esta disminución, cuando sería
necesaria una mayor capacidad de transporte de agua, parece
contraria a la intuición, pero se explicó en términos de un mayor
flujo de agua a través del apoplasto (ver la discusión de CTM más
arriba). Hachez y col. (2012) no informaron diferencias significativas
en la turgencia de las células corticales de la raíz para las plantas en
la luz u oscuridad y, en este caso, la conductividad hidráulica de las
células corticales fue mayor para las plantas tomadas del período de
luz que se correlacionó con niveles más altos de ARNm y proteína
de varias acuaporinas PIP. Quizás estas observaciones
contrastantes podrían explicarse por diferentes vías de flujo a través
de las raíces entre especies (Bramley et al., 2009), diferentes capas
de células corticales que tienen diferentes respuestas (Rygol et al.,
1993), y una regulación circadiana impuesta además de los efectos
de la transpiración. Dada la sensibilidad deLpr para disparar
manipulaciones, se requiere una experimentación cuidadosa para
resolver estas señales.
Un problema importante sin resolver con respecto a las
raíces intactas y los gradientes que deben existir a lo largo
de la vía radial durante la transpiración es que los
gradientes osmóticos en el apoplasto podrían ser
significativos (Rygol et al., 1993). Cuando se extrae la raíz del
brote, que se supone que lleva la presión del xilema a la
presión atmosférica, esto no afecta sustancialmente la
diferencia entre la presión osmótica celular y la presión de
turgencia medida con la sonda de presión celular, lo que
sugiere que la presión osmótica apoplásica es significativa.
Además, el cambio en la turgencia tras la escisión parece
estar más asociado con cambios en la presión osmótica
celular, lo que indica flujos potencialmente rápidos a través
de las membranas celulares (Rygol et al., 1993).
¿Existe un vínculo entre los cambios en la turgencia y el transporte de
agua a través de las acuaporinas?
Los pulsos de turgencia en las células corticales de la raíz
provocan reducciones grandes y reversibles en la conductividad
hidráulica de la celda cuando los pulsos están entre 0,1 y 0,2
MPa. La reducción de la conductividad es irreversible para
pulsos de presión más grandes (Wan et al., 2004). Esto se
explicó en términos de activación mecanosensible de
acuaporinas que podría revertirse mediante la aplicación de
ABA (Wan et al., 2004). La mecanosensibilidad de las
acuaporinas se propuso previamente para explicar la respuesta
deChara corallina transporte de agua a presión osmótica (Ye et
al., 2005). Se han propuesto dos modelos de compuerta directa:
un modelo dependiente de la presión, donde la energía cinética
se transfiere al canal para provocar un cambio conformacional
(Wan et al., 2004), y un modelo dependiente de la presión
osmótica (modelo de cohesión-tensión), donde la tensión
dentro del poro provoca un cambio conformacional (Ye et al.,
2005). Estos modelos fueron desarrollados
1610
a partir de mediciones en células intactas en lugar de membranas
aisladas desprovistas de sistemas de segundos mensajeros. Sin
embargo, las vesículas de membrana aisladas también pueden
mostrar una permeabilidad al agua mediada por acuaporinas que
depende en gran medida de la presión osmótica (Vandeleur et al.,
2005). Recientemente, se ha demostrado que la AQP1 humana es
constitutivamente abierta pero se cierra con aumentos en la tensión
de la membrana (Ozu et al., 2013).
Con respecto a la activación de las acuaporinas dependiente
de la presión, ahora es posible integrar mejor nuestro
conocimiento de los mecanismos de activación a través de la
fosforilación, el Ca citosólico2+, pH citosólico y especies reactivas
de oxígeno (ROS). Es probable que los efectos de la turgencia y
ABA sobre las acuaporinas observadas en células intactas
puedan ser a través de cambios en el Ca citosólico.2+, pH y
estado de fosforilación. Ca citosólico elevado2+ se observa
comúnmente en la mecanestimulación (Monshausen y Gilroy,
2009; Monshausen y Haswell, 2013). El pH citosólico se reduce
en las células epidérmicas de las raíces de Arabidopsis con la
mecanestimulación, así como con el aumento de la producción
de ROS en el apoplasto. Es probable que esta reducción del pH
citosólico junto con un ROS elevado cierre las acuaporinas o
regule su ciclo desde la membrana plasmática (ver más arriba).
Las respuestas discutidas hasta ahora se relacionan con el cierre
de las acuaporinas por la mecanestimulación. No está tan claro
cómo las acuaporinas pueden abrirse mediante la
mecanestimulación, que se presume que ocurre cuando la tensión
del xilema aumenta en respuesta al aumento de la transpiración.
Además, la transducción de señales debe ocurrir no solo para la
activación directa de la acuaporina, sino también para regular la
transcripción y / o el tráfico. Es posible que se produzca una
transducción de señales diferente para el aumento de la actividad
de la acuaporina en comparación con la inhibición y también para la
regulación transcripcional o del tráfico. El ABA elevado en las raíces
aumenta constantemente la transcripción de acuaporinas yLpr.
Existe un informe de un efecto estimulante de ABA en una
acuaporina PIP de cebada expresada enXenopus spp. ovocitos, pero
este efecto también se observó en ovocitos inyectados con agua
(Wei et al., 2007). Algunas evidencias también apoyan el papel
directo de las acuaporinas como sensores de osmo o presión
(MacRobbie, 2006; Ozu et al., 2013; Shachar-Hill et al., 2013), como
se propuso anteriormente (Hill et al., 2004). Sin embargo, también
existe una amplia evidencia de la presencia y funcionamiento de
canales iónicos mecanosensibles en las membranas de las plantas
que podrían transducir señales de presión y afectar a las
acuaporinas a través de sistemas de segundos mensajeros
(Monshausen y Haswell, 2013). En Arabidopsis, la abolición de la
actividad de los canales mecanosensibles en los protoplastos
radiculares mediante la eliminación simultáneaCanal
mecanosensible de pequeña conductancia similar4 (AtMSL4),
AtMSL5, AtMSL6, AtMSL9, y AtMSL10 genes no dieron como
resultado ningún otro fenotipo (Haswell et al., 2008). Quizás un
fenotipo esté relacionado con el control del transporte de agua, que
es difícil de evaluar en Arabidopsis. Estos knockouts deben
evaluarse de cerca a la luz de las señales hidráulicas propuestas
desde el brote hasta la raíz y su transducción a través de cambios en
el xilema o la turgencia celular.
Finalmente, las señales eléctricas no deben descartarse,
ya que Wegner y Zimmermann (1998) observaron
Plant Physiol. Vol. 164, 2014
 Acuaporinas y relaciones hídricas

cambios en el potencial eléctrico de las raíces del trigo que
precedieron a la reducción de la presión del xilema en respuesta a
la iluminación de los brotes. La transducción de presión a señales
eléctricas es claramente evidente en su estudio, lo que indica que el
transporte de iones electrogénicos está acoplado de alguna manera
a la presión del xilema en la raíz. Recientemente, se ha demostrado
que la señalización eléctrica inducida por el calor en las hojas de
soja reduce la conductancia del mesófilo al CO2, lo que podría
deberse al cierre de acuaporinas (Gallé et al., 2013).
Aparte de las correlaciones positivas entre la expresión de
acuaporinas (PROPINA y PEPITA) y Khoja o conductancia estomática
(Baaziz et al., 2012; Pou et al., 2013), hay pocos estudios donde la
alteración en la expresión de una acuaporina se haya relacionado
con cambios en Khoja o, más precisamente, conductancia de brotes
completos en Arabidopsis (Postaire et al., 2010; Prado et al., 2013).
Nocaut deAtPIP1; 2 redujo la conductancia de los brotes en
aproximadamente un 30%, y esto correspondió a una reducción de
la permeabilidad osmótica al agua de los protoplastos del mesófilo
en aproximadamente un 50% (Postaire et al., 2010).

EL PAPEL DE LAS ACUAPORINAS EN EL

TRANSPORTE DE AGUA DE DISPARO
Células venosas como transductores químicos / hidráulicos
Evaluación del papel de las acuaporinas en la
conductividad hidráulica de las hojas Las células protectoras de los estomas, como penúltimas guardianas
del agua en las hojas, constituyen el principal regulador de la
Conductividad hidráulica foliar (específica del área) (Khoja) se
transpiración de las plantas; sin embargo, trabajos recientes han
puede medir de varias formas (Flexas et al., 2013), pero en
indicado que la regulación hidráulica corriente arriba de los estomas
comparación con las raíces, es intrínsecamente más difícil
puede jugar un papel significativo en la dinámica del potencial hídrico de
determinar las contribuciones relativas de la conductancia del
las hojas y la regulación de los estomas (Shatil-Cohen et al., 2011; Pantin
xilema a la conductancia postxilema (corriente abajo),
et al., 2013; Prado y Maurel, 2013) . Las células de la vaina del paquete
excluyendo el impacto de los estomas (Rockwell et al., 2011), y
alrededor del xilema y las células del parénquima del xilema parecen ser
mucho menos para determinar las contribuciones relativas en
los principales sensores y reguladores deKhoja en Arabidopsis (Shatil-
la vía postxilema de los componentes apoplásicos y de célula a
Cohen et al., 2011; Prado et al., 2013; Prado y Maurel, 2013). A diferencia
célula. Se han hecho varias estimaciones de la contribución del
de las raíces (en general), el ABA reduce la conductancia hidráulica de la
xilema aKhoja, y estos promedian más del 50% (Sack y Holbrook,
hoja cuando se alimenta a través del xilema, una observación que se
2006). Revisiones recientes examinan el xilema y la red
correlaciona con la reducción de la permeabilidad al agua de los
hidráulica en hojas relacionadas con la coordinación entre los
protoplastos aislados de la vaina del haz, que no se observa en los
sistemas hidráulico y fotosintético de las plantas (Brodribb,
protoplastos del mesófilo de las hojas (Shatil-Cohen et al., 2011). ). Pantin
2009; Nardini et al., 2005; Flexas et al., 2013; Sack y Scoffoni,
y col. (2013) posteriormente demostraron que la alimentación de ABA
2013).
con hojas cortadas de mutantes de Arabidopsis insensibles a ABA
Se puede obtener alguna medida del papel de las
todavía causaba una reducción de la conductancia estomática. los
acuaporinas dentro de la vía de célula a célula postxilema
ESTOMATOS ABIERTOS2-2 (ost2-2) mutante se estudió con más detalle,
utilizando inhibidores. La alimentación de inhibidores de
donde se encontró que Khoja se redujo de manera similar al tipo salvaje,
acuaporina a través del pecíolo cortado produce resultados
lo que llevó a los autores a sugerir que ABA regula los estomas a través
variables según la especie o incluso los cultivares (Pou et al.,
de un mecanismo indirecto adicional mediante el cual una permeabilidad
2013), el tiempo diurno (Postaire et al., 2010), más o menos
al agua reducida dentro de los tejidos vasculares de las hojas da como
luz (Voicu y Zwiazek, 2010), oscilaciones circadianas (Nardini
resultado cambios locales en el potencial hídrico que son detectados por
et al., 2005), temporada (Voicu y Zwiazek, 2010), o estrés
las células de guarda (Pantin et al., 2013). Estos resultados apoyan la
hídrico y ciclos de recuperación (Pou et al., 2013). Para la
hipótesis de que las células de la vaina del haz y las células del
vid, se examinó una variedad de inhibidores de acuaporina,
parénquima del xilema son guardianes clave dentro de la hoja que
y el mercurio dio la respuesta más consistente para dos
funcionan como un "centro de control" hidráulico (Sack y Holbrook, 2006)
cultivares (cv Shiraz y Chardonnay), aunque H2O2 también
que transducen señales ABA (Shatil-Cohen et al., 2011).
fue eficaz para el cv Shiraz. Inhibición máxima deKhoja de
entre el 25% y el 50% parece ser una respuesta media de
varios estudios (Pou et al., 2013).
Las contribuciones del flujo de apoplasto versus simplastos
en las hojas también se pueden hacer usando tintes trazadores
fluorescentes específicos (Voicu et al., 2009; Pou et al., 2013). Respuesta a la luz
Esto ha indicado que no hay cambios en el flujo apoplásico en
respuesta a la luz (ver más abajo) enQuercus macrocarpa o Las transiciones oscuro / claro dan como resultado
Populus tremuloides(Voicu et al., 2009; Voicu y Zwiazek, 2010), respuestas variables enKhoja entre especies (Scoffoni et al., 2008;
mientras que en vid se observó un mayor grado de flujo Baaziz et al., 2012). De oscuro a claro puede aumentarKhoja
apoplásico con tratamiento de sequía que correspondió a dramáticamente en 15 minutos en Juglans regiaCochard et al.,
reducción Khoja y reducción de la inhibición de Khoja por mercurio 2007) o tiene solo una pequeña respuesta positiva en Salix alba
(Pou et al., 2013). El cambio de vías de agua que involucran Baaziz et al., 2012). En los brotes de Arabidopsis, la respuesta es
transporte apoplástico y simplástico puede permitir cierta un aumento de la conductancia de claro a oscuro (Postaire et
flexibilidad en las respuestas al estrés hídrico (Morillon y al., 2010). EnJ. regia, la rápida respuesta en Khoja se correlaciona
Chrispeels, 2001). con el aumento en la transcripción tanto de PIP2 como de PIP1

Plant Physiol. Vol. 164, 2014 1611

Chaumont y Tyerman
isoformas y depende de la luz azul pero no está relacionada
con la apertura estomática (Cochard et al., 2007; Baaziz et
al., 2012). El efecto de la luz sobreKhoja y la expresión de
acuaporinas no siempre se observa (Scoffoni et al., 2008;
Voicu et al., 2009; Rockwell et al., 2011). Existe una
interacción con la deshidratación (Guyot et al., 2012), y la
anoxia puede reducirKhoja (Rockwell et al., 2011) como lo
hace en las raíces. La importancia de los efectos de la luz en
Khoja y acuaporinas aún no está claro y especialmente
porque existe tal variabilidad entre especies. En un caso, el
modelado sugirió que la respuesta positiva a la luz puede
amortiguar las relaciones de la hoja con el agua bajo luz
variable (Cochard et al., 2007). También hay indicios de que
las especies que responden son aquellas que tienen
anatomía heterobárica (extensiones de la vaina del haz;
Scoffoni et al., 2008).
En cuanto a la señalización ABA, las células de la vaina del haz y
las células del parénquima del xilema parecen ser nuevamente los
principales controladores del transporte de agua en respuesta a la
transición de luz a oscuridad en Arabidopsis (Prado et al., 2013). La
genética inversa y la complementación mostraron que el transporte
de agua en las hojas depende de tresPEPITA genes expresados en
las venas de las hojas (PIP1; 2, PIP2; 1, y PIP2; 6),tiempo PIP2; 1
explica la conductancia hidráulica elevada en la oscuridad. La
modificación postraduccional se indicó por el aumento de la
permeabilidad al agua de los protoplastos para los protoplastos
venosos aislados después del tratamiento con oscuridad, mientras
que se observó lo contrario para los protoplastos del mesófilo. La
fosforilación de PIP2; 1 tanto en Ser-280 como en Ser-283 fue
necesaria para aumentar la conductancia en la oscuridad. Este
estudio enfatiza la importancia de las modificaciones
postraduccionales de las acuaporinas en capas de células
especializadas como guardianes del transporte de agua. El hecho de
que una capa de células relativamente menor (de tamaño) pueda
tener un efecto tan significativo en el transporte es un paradigma
para otros órganos vegetales.
Integración de la raíz y el brote: ¿Puede el control de las
acuaporinas determinar las respuestas isohídricas / anishídricas?
Bajo diversos grados de estrés hídrico, las plantas pueden
mostrar respuestas en su potencial hídrico que oscilan entre un
comportamiento relativamente constante, es decir, los valores del
mediodía alcanzan un valor mínimo constante (isohídrico), a una
respuesta más variable donde el potencial hídrico del mediodía
disminuye (anisohídrico). Las plantas isohídricas también tienden a
mantener un potencial hídrico más constante con el aumento de la
demanda de evaporación. La diferencia en la respuesta está
relacionada con un control más estricto por parte de los estomas en
plantas isohídricas (Tardieu y Simonneau, 1998). La respuesta
estomática al ABA en el xilema es mayor para las plantas isohídricas
cuando están bajo estrés hídrico o bajo alta demanda evaporativa,
lo que sugiere que el comportamiento isohídrico ocurre cuando hay
una interacción entre la señalización hidráulica y química (Tardieu y
Simonneau, 1998). Existen estrechos vínculos entre la hidráulica de
las plantas y el grado de isohidratación / anisohidratación. Esto
puede estar asociado con una mayor conductancia del xilema a
través del pecíolo (Schultz, 2003) e incluso a las bayas de la vid, que
1612
tienen menos probabilidades de deshidratarse en isohidro cv
Grenache (JS Scharwies y SD Tyerman, datos no publicados).
El vínculo entre isohidro / anisohidro y la hidráulica de la raíz se
investigó aprovechando variedades de vid con comportamientos
contrastantes (Vandeleur et al., 2009). En la vid, el control más
estricto de la conductancia estomática en la variedad más
isohidratada Garnacha en comparación con el cv Chardonnay
(anisohídrico) bajo estrés hídrico también se refleja en el
comportamiento hidráulico de la raíz durante un transcurso de
tiempo diurno. Paralelamente a la caída en la conductancia
estomática, hay una mayor reducción enLpr en el cv Garnacha al
mediodía en comparación con el cv Chardonnay. Curiosamente,
ambas variedades se encuentran en la misma relación lineal
positiva entreLpr y transpiración (Fig. 2); en otras palabras, el más
bajoLpr en el cv Garnacha bajo estrés hídrico se asocia con una
menor tasa de transpiración para un potencial hídrico similar.
Ambas variedades muestran una mayor suberización de las raíces
bajo estrés hídrico, pero el cv Chardonnay parece compensar
parcialmente por una mayor expresión de VvPIP1; 1, que se
correlaciona con un aumento de la conductividad hidráulica de las
células corticales. cv Grenache no muestra este comportamiento, y
se observa una respuesta opuesta al rehidratar. Este trabajo
demuestra que el control de las acuaporinas también está
relacionado con el comportamiento isohídrico / anisohídrico. Desde
entonces, se ha demostrado una respuesta dinámica de la raíz más
impresionante que involucra acuaporinas para el álamo, que es una
especie isohidratada (Laur y Hacke, 2013). Aquí, el aumento de la
transpiración en respuesta a la luz o la disminución de la HR se
compensa mediante la regulación al alza de las acuaporinas y la
conductividad hidráulica en las raíces, de modo que el potencial
hídrico se mantiene con pocos cambios en la conductancia
estomática. Esto puede parecer a primera vista contrario a los
resultados de Vandeleur et al. (2009), pero en realidad muestra la
misma tendencia, es decir, las raíces de las variedades isohídricas
ajustan la conductividad para mantener un potencial hídrico más
constante en concierto con la regulación estomática.
El cambio de expresión de acuaporina también cambia el
comportamiento isohídrico / anisohídrico. El tomate isohídrico se
puede convertir en un comportamiento anisohídrico mediante la
sobreexpresión de tomate.SUGERENCIA2; 2 seleccionados por sus
respuestas al estrés abiótico (Sade et al., 2009). Se observan tasas
de transpiración y permeabilidades al agua de protoplastos más
altas para elSUGERENCIA2; 2 sobreexpresores, lo que sugiere que
eliminar el control en este TIP cambia el umbral isohídrico de toda
la planta. El trabajo también enfatiza la importancia de un
fenotipado cuidadoso cuando se trata de comprender el papel de
las acuaporinas.
Pasando ahora a las hojas e intentando integrar estas
respuestas, la transducción química / hidráulica de la vaina del
haz (Shatil-Cohen et al., 2011; descrita anteriormente) y el
aparente control dual de ABA en los estomas (Pantin et al.,
2013) pueden integrarse a la formulación de una hipótesis para
una base biofísica de isohidro versus anisohidro. Pantin y col.
(2013) han propuesto que el componente vascular que
responde a ABA, supuestamente acuaporinas en las células de
la vaina del haz yKhoja, es más / menos sensible a ABA en
especies isohídricas / anisohídricas. Esta hipótesis es
comprobable especialmente utilizando variedades de una
especie como la vid que pueden mostrar contrastes
Plant Physiol. Vol. 164, 2014

comportamientos isohídricos / anisohídricos o plantas que tienen la
expresión alterada de una acuaporina que conduce a un cambio en
el comportamiento isohídrico a anisohídrico. Teniendo en cuenta las
respuestas de la raíz, surge la pregunta de si la señalización es
aguas abajo o aguas arriba de los integradores de la vaina del haz
en la hoja, considerando que cualquier respuesta hidráulica puede
viajar rápidamente a través del xilema. Necesitamos encontrar los
guardianes paralelos en las raíces como el equivalente de la vaina
del haz de hojas.
Agua y CO2 Interacciones a través de acuaporinas?
Integración fisiológica de la conductancia hidráulica de la hoja y
la conductancia interna de la hoja al CO2 (gramometro) se ha
convertido en un foco importante, y existen estrechas correlaciones
entre los dos, de modo que Khoja se puede utilizar con otras
mediciones de hojas para predecir gramometro (Flexas et al., 2013).
Existe evidencia reciente que sugiere que el agua y el CO2 compartir
las vías de difusión a través del mesófilo de la hoja, de modo que
cualquier regulación a la baja de Khoja en la vía postxilema puede
resultar en una reducción gramometro y conductancia estomática,
que contribuyen a reducir la fotosíntesis (Ferrio et al., 2012; Flexas
et al., 2012). gramometro se ha relacionado con las acuaporinas, y
algunas acuaporinas facilitan el CO2 difusión a través de
membranas de plasma y cloroplasto (Kaldenhoff, 2012) y
membranas artificiales herméticas a los gases (Uehlein et al., 2012).
Esto no está exento de controversia, principalmente porque el CO2
se supone que penetra muy rápidamente a través de las
membranas lipídicas y es muy difícil medir el CO2 permeabilidad con
precisión (Missner et al., 2008; Missner y Pohl, 2009). También hay
una discrepancia entre el CO modelado2
permeabilidades necesarias para tener en cuenta gramometro y
los valores medidos para las membranas biológicas que son
mucho más bajos (Evans et al., 2009). Recientemente, agua y CO
2 Se examinó la permeabilidad de las vesículas aisladas de la
membrana plasmática de la hoja de guisante y se encontró que
había una correlación positiva entre las dos (M. Zhao, JS
Scharwies, JR Evans y SD Tyerman, datos no publicados).
Aunque se registró una permeabilidad al agua mediada por
acuaporinas extremadamente alta (0.06-0.22 cm s–1), El co2
permeabilidad (0,001-0,012 cm s–1), considerada relativamente
libre de efectos de capa no agitada y limitación de anhidrasa
carbónica, estaba dentro del rango de otras mediciones bajas
registradas para membranas de plantas. El camino del CO2
La difusión no pareció ocurrir por la misma vía que para el agua
porque los bloqueadores mostraron una fuerte inhibición de la
permeabilidad al agua pero diferentes efectos sobre el CO2
permeabilidad (M. Zhao, JS Scharwies, JR Evans y SD Tyerman,
datos no publicados). Respuesta diferencial a bloqueadores
entre agua y CO2 Se ha observado transporte para el animal
AQP1 (Endeward et al., 2006), y se ha propuesto que el
homotetrámero de NtPIP2; 1 es necesario para facilitar el CO2
difusión (Otto et al., 2010).
CONCLUSIÓN
El estado hídrico de la planta depende del suministro eficiente de agua a
nivel de las raíces y su distribución a través del cuerpo de la planta.
Plant Physiol. Vol. 164, 2014
Acuaporinas y relaciones hídricas
Este proceso implica una regulación estricta del flujo de agua a
través de células, tejidos y órganos y está controlado por
señales internas y externas. Como se revisa aquí, muchos
avances en el campo han resaltado un papel central de las
acuaporinas. Sin embargo, parece que los mecanismos que
regulan las relaciones entre las plantas y el agua son muy
complejos e involucran varias señales hormonales e hidráulicas
interconectadas que conducen a la regulación de la
permeabilidad celular y tisular a través de modificaciones de la
expresión, el tráfico y la actividad de las acuaporinas. Estos son
los temas pendientes que, en nuestra opinión, requieren más
investigación: (1) ¿Cuál es el papel de la modificación de los
residuos de aminoácidos específicos de la acuaporina
(fosforilación, desaminación, enlace disulfuro, etc.) y la
identidad y regulación del modificador enzimas? (2) ¿Cómo son
las acuaporinas y K+ canales coregulados para controlar la
homeostasis del agua celular? (3) Identificación de inhibidores o
agonistas de acuaporina altamente específicos. (4) ¿Cómo son
los CO2 y difusión del agua en las hojas acopladas, y ¿cuál es el
papel de las acuaporinas? (5) ¿Cuál es el papel de las
acuaporinas TIP en la hidráulica tanto de la raíz como de la
hoja? (6) Transducción de señales de presión y señales químicas
en el control de acuaporinas (raíces y hojas) e impacto aguas
abajo en el control estomático.
Recibido el 6 de diciembre de 2013; aceptado el 19 de enero de 2014; publicado el 21 de enero de
2014.
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