Análisis morfométrico geométrico de variación craneofacial, ontogenia y

modularidad en una muestra transversal de humanos modernos

Resumen
Esta investigación tuvo como objetivo cuantificar la variación craneofacial en una muestra de
humanos modernos. En total, se recogieron 187 pacientes de ortodoncia consecutivos, de los cuales
79 eran hombres (edad media 13,3, DE 3,7, rango 7,5– 40,8) y 99 mujeres (edad media 12,3, DE
1,9, rango 8,7–19,1). Los subgrupos masculinos y femeninos se probaron para determinar las
diferencias en las formas medias y las trayectorias ontogenéticas, y la variabilidad de la forma se
caracterizó mediante el análisis de componentes principales. La hipótesis de modularidad se probó
para seis escenarios de modularidad diferentes.
Los resultados mostraron que había diferencias sutiles pero significativas en las formas medias
masculinas y femeninas de Procrustes. Los machos eran significativamente más grandes. Se
observó una leve divergencia alométrica ontogenética sexual. El análisis de componentes
principales indicó que, de los cuatro componentes biológicamente interpretables retenidos, las dos
fuentes más importantes de variabilidad fueron (i) variación de la forma vertical (es decir, patrones
de crecimiento dolicofacial versus braquifacial) y (ii) relaciones sagitales (prognatismo maxilar
versus retrognatismo mandibular), y viceversa). Se encontró que la mandíbula y el maxilar
constituían un módulo, independiente de la base del cráneo. Adicionalmente, pudimos constatar la
presencia de un módulo columnar craneofacial anterior y posterior, separados por el plano
pterigomaxilar, según lo propuesto por Enlow. Estos módulos se pueden subdividir en cuatro
submódulos, que involucran la base posterior del cráneo, el complejo etmomaxilar, un módulo
faríngeo y la parte anterior de los maxilares.
Palabras clave: análisis de contrapartida; variación craneofacial; modularidad; trayectorias
ontogenéticas; análisis de componentes principales.
Introducción
El crecimiento craneofacial humano y la variación morfológica que lo acompaña han sido objeto de
interés desde hace mucho tiempo. La hipótesis de la matriz funcional (FMH) formulada por Moss
(1962, 1997) sugiere que el crecimiento esquelético craneofacial está dirigido principalmente por
las demandas operativas y espaciales del desarrollo de 'volúmenes funcionales' vecinos: músculos
esqueléticos y muchos otros tejidos y órganos, como el cerebro, ojos, nasofaringe, sistema
masticatorio e incluso senos nasales (Moss, 1962). De acuerdo con esta hipótesis, el esqueleto
craneofacial se moldea literalmente en forma, a través del tiempo, mediante el desarrollo de órganos
adyacentes (Moss, 1962, 1997). Los músculos esqueléticos representan la llamada matriz perióstica,
mientras que todos los demás tejidos y órganos combinados constituyen la matriz capsular (Moss,
1962).
Aunque los principios básicos de la FMH (Moss, 1962) son bastante aceptados, existe cierta
discusión con respecto a la cantidad en que el crecimiento craneal básico podría estar bajo control
epigenético (es decir, no genético), además de moldearse en forma mediante el desarrollo
circundante. tejidos. Dado que el cráneo básico, por su posición central en el cráneo, divide y
conecta el neurocráneo y el viscerocráneo, podría influir en cierta medida en el crecimiento facial
(Bastir y Rosas, 2006; Gkantidis y Halazonetis, 2011; Lieberman et al. 2000b, 2008). Lieberman y
McCarthy (1999) y Lieberman et al. (2008) señalaron que el crecimiento básico craneal ocurre
principalmente a través de la osificación endocondral en las sincondrosis, lo que permite la flexión
o extensión de la base del cráneo.
Esto ocurre a través de diferentes campos de crecimiento deposicionales o de reabsorción a ambos
lados (anteroposteriormente) de las sincondrosis (es decir, deriva) (Giles et al.1981; Enlow y Hans,
1996; Lieberman y McCarthy, 1999) o mediante la actividad condrogénica diferencial en la parte
superior. vs. márgenes más bajos (Giles et al. 1981; Lieberman y McCarthy, 1999). Contrariamente
a la osificación intramembranosa alrededor de muchos de los diversos órganos que constituyen la
matriz capsular, el crecimiento craneal básico podría estar bajo un control más intrínseco (Jeffery y
Spoor, 2002; Lieberman et al. 2008). Además, la sincondrosis midsfenoidal se osifica antes del
nacimiento, mientras que la esfenoetmoidal generalmente no se fusiona antes de los 6 años de edad
(Lieberman y McCarthy, 1999). La sincondrosis esfenooccipital permanece activa hasta
aproximadamente los 12 años de edad (Lieberman y McCarthy, 1999). Por lo tanto, el basicranium
de la línea media alcanza la forma adulta alrededor de los 7-8 años, contrariamente a la base lateral
del cráneo (alrededor de los 11-12 años). Ambas estructuras alcanzan su forma adulta antes del
neurocráneo y la cara (a los 15-16 años) (Bastir et al. 2006), posiblemente limitando el crecimiento
y / o la posición de estas últimas estructuras (Lieberman et al. 2008).
Desde un punto de vista general, los órganos en crecimiento y en desarrollo no deben chocar entre
sí. Como resultado, todos los órganos deben crecer / desarrollarse de una manera más o menos
coordinada. Los dos conceptos biológicos estrechamente relacionados de integración morfológica y
modularidad tienen el potencial de explicar la noción antes mencionada de coordinación / equilibrio
del crecimiento craneofacial (Moss, 1962, 1997; Lieberman et al. 2000a, b, 2008; Klingenberg et al.
2003; Bastir Y Rosas, 2005; Mitteroecker, 2007; Bastir, 2008; Klingenberg, 2008; Mitteroecker y
Bookstein, 2008; Klingenberg, 2009).
Los órganos en crecimiento y las estructuras esqueléticas circundantes comparten interacciones
abundantes y fuertes que pueden ser de naturaleza anatómica, de desarrollo, funcional o genética
(Bastir y Rosas, 2005; Mitteroecker, 2007; Bastir, 2008; Klingenberg, 2008, 2009; Mitteroecker y
Bookstein, 2008). ).
Como tales, forman unidades orgánicas morfológicamente estrechamente integradas, que se
denominan módulos. Estos últimos generalmente se definen como que sirven a un objetivo
funcional común (Mitteroecker, 2007; Mitteroecker & Bookstein, 2008), estando estrechamente
integrados internamente, mientras que al mismo tiempo son relativamente independientes de otras
unidades similares, con las que interactúan y de las cuales pueden estar claramente delineado
(Mitteroecker, 2007; Klingenberg, 2008, 2009; Mitteroecker & Bookstein, 2008). La integración
morfológica, por lo tanto, se refiere a un alto grado de interactividad estructural, lo que lleva a un
desarrollo morfológico estrechamente coordinado de las estructuras involucradas (por ejemplo, una
fuerte covariación). La modularidad, en cambio, implica una relativa independencia de la misma,
debido a un grado mucho menor de interactividad en términos de frecuencia y fuerza.
Como señalan Bastir y Rosas (2005), los volúmenes funcionales y sus estructuras esqueléticas
asociadas en el FMHn (Moss, 1962) son un ejemplo de integración morfológica.
Por otro lado, el análisis de la contraparte de Enlow (Enlow et al. 1969; Enlow, 1990; Enlow y
Hans, 1996) puede considerarse como un ejemplo de modularidad: se plantea la hipótesis de que las
contrapartes del crecimiento subdividen el cráneo en varios módulos relativamente independientes,
ambos sagital y verticalmente Es importante tener en cuenta que la modularidad no se limita a un
solo nivel organizacional de desarrollo: lo que aparece como un solo módulo en un nivel dado de
complejidad puede representar múltiples módulos vistos desde el siguiente nivel más bajo de
complejidad (Bastir, 2008) (por ejemplo, al inspeccionar subestructuras específicas a una resolución
más alta). Para arrojar algo de luz sobre los mecanismos craneofaciales específicos de integración
morfológica, es esencial identificar y delimitar primero los módulos (Klingenberg et al. 2003;
Klingenberg, 2008, 2009).
Como se indicó anteriormente, el análisis de contraparte (Enlow et al. 1969; Enlow, 1990; Enlow y
Hans, 1996) divide la cara en un módulo anterior y posterior, separados por el plano maxilar
posterior. El módulo anterior, denominado complejo nasomaxilar, se ha identificado como un
bloqueo facial estrechamente integrado, junto con las órbitas (Enlow et al. 1969, 1990, 1996;
Lieberman et al. 2000b; McCarthy y Lieberman, 2001). Más específicamente, se ha encontrado que
el plano maxilar posterior mantiene una relación de 90º con el eje horizontal neutro (NHA) en
primates y humanos (entre otros) (Enlow et al. 1969, 1990, 1996; Lieberman et al. 2000a, b;
McCarthy y Lieberman, 2001). El NHA se define anteriormente por el punto medio entre los bordes
orbitarios superior e inferior, y posteriormente por el punto medio entre las fisuras orbitarias
superiores y el borde inferior del agujero óptico (McCarthy y Lieberman, 2001). Biegert (1957)
encontró que, en primates no humanos, la flexión craneal básica disminuía a medida que aumentaba
el tamaño facial. Combinado con el hecho de que, en los seres humanos, el aumento mucho más
rápido del tamaño del cerebro en relación con el tamaño de la cara iba acompañado de un aumento
de la flexión craneal básica, esto lo llevó a formular la 'hipótesis bidireccional', que establece que un
aumento en el tamaño de la cara en relación con el tamaño del cerebro se asocia con una reducción
de la flexión craneal básica (Biegert, 1957; Lieberman et al. 2008; Bastir et al. 2010). También se
ha informado una fuerte integración morfológica entre la fosa craneal media bilateral y el ancho de
la rama mandibular (Bastir y Rosas, 2004; Lieberman et al. 2008), que a su vez se encontró que
estaba significativamente menos correlacionada con la base craneal de la línea media. (Bastir y
Rosas, 2004). Bastir y Rosas (2005) concluyeron que el complejo etmomaxilar está estrechamente
integrado con la mandíbula en los humanos modernos.
Curiosamente, muchos estudios informan correlaciones morfológicas deficientes entre la base
craneal de la línea media y varias variables faciales (respiración y altura facial, patrón facial vertical
y relaciones mandibulo-maxilares) (Lieberman et al. 2000b; Bastir y Rosas, 2006; Polat y Kaya,
2007; Proff et al.2008). Basado en la relación de 90º del plano maxilar posterior con NHA reportada
por Enlow et al. (1969, 1990, 1996), algunos estudios han sugerido que la flexión de la base del
cráneo en la línea media podría estar limitada en el desarrollo por razones funcionales, lo que
resulta en la permeabilidad de la vía aérea faríngea (Ross y Henneberg, 1995; McCarthy y
Lieberman, 2001), aunque una confirmación definitiva de esto La hipótesis aún no se ha
proporcionado (Ross et al. 2004). Además, las correlaciones morfológicas pueden cambiar con el
crecimiento y el desarrollo (Arthur, 2002; Gkantidis & Halazonetis, 2011).
De hecho, se encontró que la base del cráneo de la línea media se correlaciona ligeramente mejor
con la cara en comparación con la base del cráneo lateral en los niños (Gkantidis y Halazonetis,
2011). Este último, sin embargo, retuvo e incluso fortaleció su correlación facial durante el
crecimiento, contrariamente a la base craneal de la línea media (Gkantidis & Halazonetis, 2011).
Los objetivos de este estudio fueron triples:
1 Evaluar la variación de la forma craneofacial en una muestra de humanos modernos (pacientes de
ortodoncia) aplicando análisis de componentes principales.
2 Probar los subgrupos de hombres y mujeres en busca de diferencias en las formas medias y las
trayectorias ontogenéticas.
3 Probar seis hipótesis diferentes de modularidad aplicando la metodología propuesta por
Klingenberg (2009). Se consideraron tres escenarios que involucran dos módulos, uno que
involucra tres y uno, cuatro módulos separados.
Materiales y métodos
Radiografías cefalométricas laterales de pacientes de entre 8 y 20 años, tratados entre abril de 2006
y mayo de 2009 se recogieron de los registros de la práctica de ortodoncia privada del primer autor.
Los criterios de inclusión adicionales incluyeron la disponibilidad de cefalogramas laterales de
buena calidad, la ausencia de deformidades craneofaciales y que los pacientes solo pudieran
aparecer en la muestra una vez. El grupo experimental resultante consistió en 178 pacientes, 79 de
los cuales eran hombres (edad media 13,3 años, DE 3,7 años, rango de 7,5 a 40,8 años) y 99
mujeres (edad media de 12,3 años, DE 1,9 años, rango de 8,7 a 19,1 años).
Todas las radiografías fueron tomadas con la misma máquina por un operador capacitado
(H.L.L.W.), utilizando una técnica estandarizada. Los cefalogramas laterales fueron trazados, por el
mismo autor, en una caja de luz en una habitación oscura, utilizando papel de calco de acetato mate
y un lápiz afilado. Los puntos de referencia utilizados en el proyecto actual se muestran en la Fig.1.

El trazado terminado se colocó aproximadamente en el medio de la superficie de escaneo de un escáner

de escritorio (Scanjet 8200; Hewlett Packard, Palo Alto, CA, EE. UU.). El archivo de imagen resultante
se importó a un programa de software (DIGITIZEIT 1.5.7, I. Bormann; Bormisoft, Braunschweig,
Alemania) para registrar las coordenadas de los puntos de referencia utilizando tres puntos de
calibración, ubicados en una hoja de calibración transparente, que se incluyó en el escaneo. Las
coordenadas registradas se agruparon luego en EXCEL (2010; Microsoft Corporation, Redmond, WA,
EE. UU.) Para su posterior análisis en R (http://www.r-project.org), MORPHOJ (Klingenberg, 2011) o
VIEWBOX (dHal Software, Kifissia, Grecia). Dado que el aumento radiográfico fue el mismo para
todos los cefalogramas laterales, no se tuvo en cuenta.
Análisis estadístico
Todos los análisis estadísticos, excepto la prueba de modularidad, fueron programados en R por el
primer autor y confirmados mediante VIEWBOX por el tercer autor. Para determinar si había
diferencias de forma significativas entre sujetos masculinos y femeninos, se diseñó una prueba de
permutación: las coordenadas traducidas, escaladas y rotadas resultantes de un ajuste de Procrustes
generalizado agrupado se utilizaron para calcular la distancia de Procrustes entre las
configuraciones promedio de los dos grupos.
A continuación, se crearon 1000 pares de grupos del mismo tamaño que los grupos originales de
hombres y mujeres asignando aleatoriamente las coordenadas de Procrustes a cualquiera de los
grupos de cada par, sin reemplazo.
El número de pares de grupos que exhiben una mayor distancia de Procrustes como el que se
encuentra entre los dos grupos originales, dividido por 1000, sirvió como valor P para la
importancia de los hallazgos. Se utilizó una prueba de permutación similar para evaluar las posibles
diferencias de tamaño mediante la permutación aleatoria de los valores logarítmicos (tamaño del
centroide) (el logaritmo natural del tamaño del centroide), sin reemplazo. Finalmente, se revisaron
las diferencias de forma media entre hombres y mujeres volviendo a ejecutar la primera prueba de
permutación mientras se controlaban los efectos de la alometría.
Para este propósito, se utilizaron los residuos resultantes de la regresión agrupada dentro del grupo
de la forma sobre el tamaño del centroide.
En vista del rango de edad relativamente grande en la muestra experimental, se consideró necesario
determinar si había diferencias en las trayectorias de forma ontogenética masculina y femenina: ¿la
forma craneofacial varía en función del crecimiento y el desarrollo? Si es así, ¿esta variación es
similar para pacientes masculinos y femeninos?
El tamaño, en este contexto, se utiliza como un indicador (ciertamente pobre) del desarrollo.
El enfoque propuesto por Mitteroecker et al. (2004) se aplicó a la matriz de n 9 m de coordenadas X
de Procrustes proyectadas estereométricamente, donde n es el número de filas y m el número de
columnas. El vector del "componente alométrico común" (CAC), el componente del cambio de

forma que está más estrechamente alineado con el tamaño, se calculó como: a = , donde s es
una matriz de columna que contiene el logaritmo del tamaño del centroide, y normalizada como a =

Entonces, el CAC podría visualizarse en relación con el registro (tamaño del centroide). El
primer componente residual se calculó proyectando primero el CAC: W = X y luego

realizar una descomposición de valor singular de Las columnas de V son los

componentes residuales, con puntuaciones XV. Además, la matriz de n 9 m de coordenadas X de
Procrustes proyectadas estereométricamente se aumentó con s. Se aplicó el análisis de componentes
principales a la matriz resultante, lo que permitió graficar las primeras PC del espacio de forma
resultante en una gráfica tridimensional.
La varianza craneofacial de la muestra experimental se examinó más a fondo mediante la aplicación
del análisis de componentes principales a la matriz de covarianza de las coordenadas parciales
generalizadas agrupadas de Procrustes (Zelditch et al. 2004). El número de PC biológicamente
interpretables (es decir, no triviales) se determinó utilizando la regla "Promedio aleatorio bajo
permutación", como se describe en Peres-Neto et al. (2005): Las variables en la matriz de datos se
aleatorizaron dentro de las variables 1000 veces y se realizó un PCA en cada matriz de datos
reorganizada.
A continuación, se calcularon los valores propios medios y se compararon con los obtenidos. Si lo
observado excedía el valor aleatorio promedio, ese eje se percibía como no trivial. También se
calculó el porcentaje de variación explicado por cada uno de los PC no triviales.
A continuación, se probó la hipótesis de modularidad con el paquete de software MORPHOJ
(Klingenberg, 2011), utilizando la metodología propuesta por Klingenberg (2009). Se consideraron
cuatro escenarios con dos módulos, uno con tres módulos y otro con cuatro módulos. Se utilizó el
mismo gráfico de adyacencia podado (Fig. 2b) para todos los escenarios, construido de antemano
mediante triangulación de Delaunay (Delaunay, 1934), en el que se omitieron las conexiones que no
pasaban sobre tejido continuo (esquelético) (líneas rojas en la Fig. 2a). y, cuando fue necesario, se
añadió una diagonal adicional a los cuadriláteros (Klingenberg, 2009) (líneas rojas en la Fig. 2b).

Fig. 2 Gráficos de adyacencia, construidos usando triangulación de Delaunay (Delaunay, 1934). El

gráfico de adyacencia original se muestra en (a). Las líneas rojas en (A) indican conexiones que se
eliminaron en (b) porque no pasaron sobre tejido continuo (esquelético) (Klingenberg, 2009). Las líneas
rojas en (B) representan diagonales que se agregaron a cuadriláteros seleccionados de (a) (Basion a
Sella, Articulare a Spheno ethmoidale, Gonion al punto A y PNS a ANS) (Klingenberg, 2009).

La figura 3a muestra la subdivisión estructural, tal como se utiliza en los escenarios de la

modularidad que involucran dos o tres módulos. En el caso de dos módulos, dos de las tres
subestructuras se combinaron en una.
Fig. 3 Subdivisiones utilizadas durante la prueba de hipótesis de modularidad. Las subdivisiones en (a)
se usaron por separado o combinadas en los escenarios de modularidad 1, 2, 3 y 5. (b) Las subdivisiones
empleadas al probar el principio de contraparte (Escenario de modularidad 4). (c) Los cuatro
submódulos que se consideraron en la modularidad Escenario 6. (Escenario 1) La presencia de dos
módulos (a): la base del cráneo (en rojo) y el maxilar (en verde), vs. la mandíbula (en azul)). (Escenario
2) La presencia de dos módulos (a): la base del cráneo y la mandíbula (en rojo y azul, respectivamente)
vs. el maxilar (en verde). (Escenario 3) La presencia de dos módulos (a): la base del cráneo (en rojo) vs.
la mandíbula y el maxilar (en azul y verde, respectivamente). (Escenario 4) El principio de contraparte
(b): el módulo anterior vs. posterior (en rojo y azul, respectivamente). (Escenario 5) La presencia de
tres módulos diferentes (a): la base del cráneo (en rojo), la mandíbula (en azul) y el maxilar (en verde).
(Escenario 6) Combinando los Escenarios 3 y 4: el escenario de cuatro módulos (c). Nota: Los colores se
utilizaron solo para discriminar los distintos módulos y, por lo tanto, no son necesariamente
consistentes estructuralmente en los distintos escenarios representados.

La figura 3b representa la subdivisión utilizada al probar el principio de contraparte, mientras que la

figura 3c visualiza la ubicación de las subdivisiones en el escenario de cuatro módulos.
Para corregir los efectos de la alometría, la prueba de modularidad se realizó utilizando los residuos
resultantes de una regresión agrupada dentro del grupo de la forma sobre el tamaño del centroide. El
coeficiente (multi) RV (Klingenberg, 2009) podría calcularse para cada escenario, para ser
comparado con el valor correspondiente de subdivisiones alternativas generadas aleatoriamente en
dos a cuatro módulos espacialmente continuos.
Estos módulos contendrían el mismo número de puntos que los módulos correspondientes en la
subdivisión propuesta, sirviendo el gráfico de adyacencia como una herramienta algorítmica para
asegurar la continuidad espacial en estos módulos alternativos. Cada ronda de superposiciones de
GPA se realizó utilizando el enfoque de ajuste simultáneo (es decir, las superposiciones se
realizaron manteniendo el tamaño relativo entre los módulos). El coeficiente de RV múltiple se
utilizó al probar la presencia de tres o cuatro módulos, mientras que el coeficiente de RV original se
utilizó cuando solo se utilizaron dos módulos involucrados. Se generaron todas las posibles
subdivisiones alternativas continuas para compararlas con los respectivos escenarios de
modularidad propuestos.
El número de subdivisiones alternativas que exhiben un coeficiente de múltiples RV menor que el
propuesto se registró como el valor P para la importancia del hallazgo.
Análisis de errores
El mismo autor (H.L.L.W.) repitió el procedimiento de digitalización para 15 casos seleccionados al
azar, con al menos 2 semanas de diferencia. La significación estadística se determinó mediante un
análisis de varianza de Procrustes.
Resultados
El análisis de errores no reveló diferencias estadísticamente significativas entre la primera y la
segunda ronda de digitalización (P = 0,175) (Tabla 1).

Las configuraciones medias masculinas y femeninas, calculadas a partir de un ajuste de Procrustes

generalizado agrupado, se muestran en la Fig. 4. Se pueden observar diferencias muy sutiles,
principalmente en los puntos de referencia Articulare y spheno-ethmoidale. Estas diferencias de
forma no fueron significativas, como lo indica el valor P de la prueba de permutación de 0,33. Se
encontró evidencia de dimorfismo sexual en el tamaño: se encontró que los tamaños de los
centroides de los pacientes masculinos eran significativamente más grandes (P <0,001).

Fig. 4 Configuraciones medias resultantes

del análisis de Procrustes generalizado
agrupado. Se pueden observar diferencias
sutiles en los puntos de referencia
Articulare y Spheno-ethmoidale.

No se encontró que ninguno de los conjuntos de datos remuestreados de la segunda prueba de

permutación tuviera una diferencia mayor en los valores logarítmicos (tamaño del centroide).
La repetición de la prueba de permutación mientras se controlaban los efectos de la alometría reveló
diferencias modestas, pero muy significativas, entre hombres y mujeres en la forma media (P
<0,001, Fig. 5a).
Fig. 5 (a) Diferencias de forma media entre hombres y mujeres al controlar los efectos de la alometría.
Aparte de las diferencias obvias en los puntos de referencia Articulare y Spheno-ethmoidale, parece
que las hembras eran un poco más ortognáticas y dolicofaciales. (b) Las diferencias se exageraron tres
veces.

Estos fueron exagerados tres veces con fines de visualización en la Fig. 5b. Aparte de las
diferencias obvias en los puntos de referencia Articulare y spheno-ethmoidale, parece que las
hembras eran un poco más ortognáticas y dolicofaciales.
Se emplearon dos enfoques para evaluar posibles divergencias en las señales alométricas
ontogenéticas masculinas y femeninas. El primer método implicó calcular el componente
alométrico común (CAC: el componente del cambio de forma que se alinea más estrechamente con
el crecimiento y el desarrollo), así como los componentes de forma residual (RSC) (Mitteroecker et
al. 2004). El primer RSC, trazado en relación con el CAC en la Fig. 6, sugiere que ambos sexos
pasan por cambios de forma ontogenéticos muy similares: las trayectorias de forma son muy
similares, si no idénticas.
Fig. 6 Proyección bidimensional del diagrama de dispersión 3D girado, que representa el componente
alométrico común (CAC, eje y) frente al primer componente de forma residual (RSC1, eje x). Las
trayectorias alométricas ontogenéticas sexuales parecen coincidir en gran medida.

Al trazar el CAC frente al log (tamaño del centroide) en la Fig. 7, se pudo observar una divergencia
en las señales alométricas ontogenéticas masculinas y femeninas. El resumen estadístico para la
regresión lineal (Tabla 2) indicó que la pendiente para el subgrupo masculino no fue significativa,
probablemente debido a la presencia de varios valores atípicos en el grupo de puntos masculinos.

Fig. 7 Diagrama de dispersión del componente alométrico común (CAC, eje y) frente al logaritmo
natural del tamaño del centroide (eje x). La línea de regresión masculina no fue significativa (Tabla 2)
debido a la presencia de varios valores atípicos.
Al eliminar los cuatro valores atípicos masculinos más extremos, se encontró que la pendiente
recalculada era significativa (Tabla 3 y Fig. 8), pero la línea de regresión asociada aún divergía de
la femenina.

Fig. 8 Diagrama de dispersión del componente alométrico común (CAC, eje y) frente al logaritmo
natural del tamaño del centroide (eje x), con los cuatro valores atípicos masculinos más extremos
eliminados. La línea de regresión masculina no fue significativa (Tabla 3) debido a la presencia de
varios valores atípicos.

Curiosamente, se encontró que el CAC representaba un vector de cambio de tamaño puro, sin un
cambio de forma claramente identificable (Fig. 9).
Fig. 9 El componente alométrico común (CAC), visualizado utilizando la forma media masculina de
Procrustes, con representaciones más y menos 0,1 a lo largo del eje del componente. El CAC parece
representar un vector de cambio de tamaño casi puro, con poco o ningún cambio de forma
concomitante observable.

El segundo método implicó aumentar la matriz de coordenadas de Procrustes con una matriz de
columna que contiene los valores logarítmicos (tamaño del centroide) y, posteriormente, realizar un
análisis de componentes principales de la matriz resultante, premultiplicada por su transposición.
Esto permitió que los primeros tres PC del espacio de forma de Procrustes resultante se trazaran en
un gráfico tridimensional (Fig. 10a, b). La dispersión de puntos resultante fue bastante esférica, con
amplias regiones de superposición entre los grupos de puntos masculinos y femeninos. En la vista
PC1– PC2 del gráfico 3D resultante (Fig. 10a), había una divergencia claramente discernible en las
señales alométricas ontogenéticas masculinas y femeninas. En individuos más pequeños, las
mujeres tendían a tener puntuaciones de PC2 más altas en comparación con los hombres, y
viceversa para los individuos más grandes. En contraste, la vista de PC1– PC3 reveló trayectorias
casi paralelas (Fig. 10b). Se diseñó una prueba de arranque para confirmar esta impresión visual (10
000 iteraciones, con reemplazo). En la vista PC1-PC2, se encontró que el ángulo entre las
trayectorias masculina y femenina (0.257 radianes) era significativo (valor de P: 0.027; intervalo de
confianza del 95%: - 0.249 a 0.259 radianes), al contrario de la vista PC1-PC3 (Valor p: 0,406;
intervalo de confianza del 95%: - 0,164 a 0,169 radianes).
 Fig. 10 Gráfico tridimensional de
los primeros tres componentes
principales en el espacio de
forma. Las esferas rojas
representan a los machos, las
esferas azules, a las hembras. La
línea negra indica la dirección
del cambio de tamaño puro
(Mitteroecker et al. 2004), que
debería ser más o menos paralela
al primer PC. Las líneas roja y
azul representan respectivamente
las trayectorias ontogenéticas
masculinas y femeninas
tridimensionales.

En vista de la sutileza de las diferencias de forma promedio entre hombres y mujeres y la naturaleza
más bien esférica de las nubes de puntos anteriores, optamos, no obstante, por agrupar hombres y
mujeres para el análisis de componentes principales, realizado en el espacio de forma. Con base en
la regla de detención de "promedio aleatorio bajo permutación" de Pérez-Neto (Pérez-Neto et al.
2005), se encontró que los primeros cuatro componentes principales eran biológicamente
interpretables (P <0,001). Estos se muestran en la Fig. 11 (a-d). Juntos, los cuatro PC representan el
59,45% de la varianza total en la muestra, que van desde 29,56 (primer PC) a 6,47% (cuarto PC).
Su interpretación biológica se proporciona en la sección Discusión.
Fig. 11 Visualización de los cuatro componentes principales biológicamente interpretables retenidos, en
el espacio de forma. Las tramas negras representan la deformación positiva de la forma media de
Procrustes macho a lo largo del eje PC. Las estructuras alámbricas rojas son las deformaciones
negativas. El porcentaje de variabilidad explicado por PC 1 a 4 es 29,7, 15,9, 7,68 y 6,5%,
respectivamente.

Aunque no hubo diferencias significativas en la forma media entre hombres y mujeres, la alometría
estática aún podría influir en la prueba de hipótesis de modularidad (Klingenberg, 2009). Dado que
los pacientes masculinos y femeninos diferían claramente en tamaño, la prueba de modularidad se
realizó utilizando los residuos de una regresión agrupada dentro del grupo de la forma sobre el
tamaño. El gráfico de adyacencia original, construido usando triangulación de Delaunay, se
visualiza en la Fig. 2a y el gráfico de adyacencia corregido para los tres escenarios de modularidad
diferentes en la Fig. 2b. Se eliminaron las conexiones entre Basion y Gonion, ANS y Pogonion, así
como entre ANS y Punto B, y se agregaron cuatro diagonales: Articulare a Spheno-ethmoidale,
Gonion a Subspinale, Basion a Point S y ANS a PNS. Las subdivisiones asociadas con cada uno de
los tres escenarios de modularidad se muestran en la Fig. 3 (a-c).
Los resultados de probar la hipótesis de modularidad se enumeran en la Tabla 4. El coeficiente RV
para la subdivisión en dos módulos, la base del cráneo frente al complejo mandibulomaxilar, resultó
significativo (Fig. 3a; la mandíbula y el maxilar se combinaron en una estructura para prueba) (P
<0.05, Tabla 4). Lo mismo es válido para la subdivisión que representa el principio de contraparte
(Fig. 3b) (P = 0,49, Tabla 4). El escenario de modularidad que involucra cuatro módulos también
resultó significativo (Fig. 3c) (P <0.05). La hipótesis de la modularidad fue rechazada al considerar
la base del cráneo, la mandíbula y el maxilar por separado, así como al combinar la base del cráneo
con el maxilar o con la mandíbula (Tabla 4).

Discusión
Uno de los objetivos de este estudio fue caracterizar la variación craneofacial en una muestra
grande, preferiblemente no seleccionada, de pacientes de ortodoncia. Para muestrear de manera
realista la población contemporánea altamente variable (pacientes de ortodoncia), los criterios de
inclusión deben ser limitados en alcance y número. Esto, a su vez, podría dar lugar a diferencias en
la distribución por edad y sexo de la muestra experimental. Es importante considerar la relevancia
de tales diferencias para el análisis de componentes principales planificado o la prueba de hipótesis
de modularidad. Si bien la primera prueba de permutación no encontró diferencias estadísticamente
significativas en las formas medias de Procrustes masculino y femenino (Fig.4), volver a ejecutar la
prueba de permutación mientras se controlaban los efectos de la alometría reveló diferencias
altamente significativas, aunque sorprendentemente sutiles (Fig.5a).
En vista de los criterios de inclusión bastante liberales utilizados y la naturaleza heterogénea del
grupo experimental resultante, la similitud entre las configuraciones medias es sorprendente.
La naturaleza sutil de las diferencias de forma media entre hombres y mujeres en el estudio actual
fue un hallazgo inesperado, ya que con frecuencia se ha informado un marcado dimorfismo sexual,
tanto en tamaño como en forma (Ursi et al. 1993; Humphrey, 1998; Rosas y Bastir, 2002; Bulygina
et al.2006). Bulygina y col. (2006) informaron diferencias de tamaño entre hombres y mujeres en la
parte anterior del neurocráneo ya un año después del nacimiento (o antes) que permanecieron
constantes durante el crecimiento, lo que confirma los resultados anteriores de Ursi et al. (1993),
quienes encontraron que la base craneal anterior es más grande en los varones a partir de los 6 años.
En las primeras etapas de crecimiento, los machos tendían a exhibir una flexión de la base del
cráneo más profunda, caras relativamente más pequeñas y huesos frontales más grandes (Bulygina
et al. 2006). En los años siguientes esto se invirtió, hasta que a los 6-12 años de edad, las formas de
la línea media de ambos sexos eran muy similares (Bulygina et al. 2006). La posición maxilar y
mandibular parecía ser dimórfica a cualquier edad, mientras que sus longitudes efectivas no
mostraron diferencias entre hombres y mujeres hasta alrededor de los 9 años de edad (Ursi et al.
1993).
Con respecto a los adultos, la mayoría de los autores parecen estar de acuerdo en la presencia de
dimorfismo facial, principalmente como consecuencia de la hipermorfosis masculina (Enlow, 1990;
Ursi et al. 1993; Humphrey, 1998; Rosas & Bastir, 2002; Bulygina et al. 2006). ): la aceleración del
crecimiento femenino se ralentiza aproximadamente a los 13 años (Enlow, 1990; Bulygina et
al.2006) mientras que el crecimiento puberal masculino alcanza su punto máximo a los 15 años
(Dean et al.2000), una edad en la que el crecimiento femenino es generalmente completo (Bulygina
et al. 2006). Dado que la base craneal madura completamente alrededor de los 11-12 años de edad
(Bastir et al. 2006), el crecimiento craneofacial remanente está espacial y funcionalmente limitado a
las estructuras masticatorias y faciales (Enlow, 1990; Humphrey, 1998; Lieberman et al. 2000b,
2008; Bastir y Rosas, 2006; Gkantidis y Halazonetis, 2011).
En vista del amplio rango de edad de la muestra experimental, se consideró interesante examinar
más a fondo la varianza craneofacial con respecto a las diferencias alométricas ontogenéticas.
Aparte de los cambios de forma puramente alométricos que ocurren en la muestra combinada (en el
caso de trayectorias ontogenéticas más o menos paralelas), las trayectorias ontogenéticas de machos
y hembras también pueden divergir (Mitteroecker et al. 2004). Ambos escenarios pueden requerir
un análisis separado de pacientes más jóvenes frente a pacientes mayores y / o hombres frente a
mujeres, con respecto al PCA y la prueba de hipótesis de modularidad.
Como lo sugirieron Mitteroecker et al. (2004), los primeros tres componentes de la descomposición
de datos se visualizaron simultáneamente. Estos se analizaron más a fondo proporcionando
proyecciones bidimensionales de las rotaciones más relevantes del gráfico 3D. La Figura 6 muestra
un diagrama de dispersión del componente alométrico común (CAC) frente al primer componente
de forma residual (RSC1), que ilustra los cambios de forma ontogenética.
Estos componentes son el primer y segundo PC, resultantes del análisis de componentes principales,
realizado en el espacio de forma. Las trayectorias masculina y femenina son notablemente
similares: si no idénticas, son virtualmente paralelas. Esto parecería indicar que, dentro del período
de crecimiento estudiado, los machos y las hembras en desarrollo pasan por cambios de forma casi
idénticos. Estos hallazgos se alinean con los de Viðarsdóttir et al. (2002), quienes no encontraron
divergencias discernibles en las trayectorias de formas ontogenéticas masculinas y femeninas en
ninguna de las 10 poblaciones que estudiaron (al menos para aquellas que contenían suficientes
hombres y mujeres sexuados para llegar a esta conclusión). Cabe señalar que este último estudio,
así como el actual, fue de naturaleza transversal, lo que parecería limitar el potencial de captar
variaciones sutiles de la trayectoria de la forma ontogenética. Esto podría explicar por qué Bulygina
et al. (2006), utilizando los datos longitudinales del Denver Growth Study, pudieron demostrar que
las trayectorias de la forma ontogenética sexual son algo paralelas hasta el comienzo de la pubertad,
pero difieren en la dirección a partir de entonces.
La gráfica de CAC vs. log (tamaño de centroide) en la Fig. 7 para visualizar las trayectorias de
crecimiento alométricas parece confirmar la noción común de que los machos y las hembras
atraviesan cambios de forma craneofacial a diferentes velocidades. La línea de regresión femenina
es considerablemente más pronunciada que la masculina.
Dado que se encontró que la línea de regresión masculina no era significativa (Tabla 2), se
eliminaron los cuatro valores atípicos masculinos más extremos y se recalculó la línea de regresión
(Figura 8).
Aunque ahora se encontró que la pendiente masculina era significativa (Tabla 3), la pendiente
femenina aún más empinada confirmó que las hembras, en promedio, tienden a alcanzar su tamaño /
forma adulta antes, mientras que el crecimiento acelerado del macho, además de exhibir un inicio
retardado en relación con las hembras (Enlow, 1990), tarda mucho más en completarse,
especialmente en la región mandibular y maxilar (Mitani y Sato, 1992; Bastir et al. 2006).
Se consideró apropiado realizar una regresión lineal del CAC en log (tamaño del centroide), ya que
la metodología propuesta por Mitteroecker et al. (2004) separa específicamente los cambios de
forma asociados con la alometría (CAC) de los que no lo son (RSC). Incluso si uno no acepta el uso
de líneas de regresión en este escenario debido a la naturaleza multivariante de la forma o la
naturaleza algo esférica de la dispersión de puntos, las Figuras 7 y 8 claramente contienen evidencia
de diferencias alométricas, la dispersión femenina se ubica más a la arriba a la izquierda del gráfico.
Curiosamente, el CAC parece representar un vector de cambio de tamaño casi puro, con poco o
ningún cambio de forma acompañante identificable (Fig. 9). Esto podría explicarse nuevamente por
el hecho de que la mayor parte de la muestra experimental cayó dentro del rango de edad para el
cual Bulygina et al. (2006) demostraron una similitud sorprendente en la forma craneal de la línea
media (8-12 años). Rosas y Bastir (2002) estudiaron la alometría y el dimorfismo sexual en dos
grupos de 55 machos y hembras adultos. En cuanto a las diferencias de forma entre hombres y
mujeres, encontraron que los machos exhibían una angulación relativa hacia adelante de los huesos
nasales, con una glabela más pronunciada. El último hallazgo también ha sido informado por
Bulygina et al. (2006). Además, se observó una rotación hacia abajo del piso nasal anterior, así
como una sínfisis más retroposicionada, lo que llevó a un mentón más pronunciado en comparación
con las mujeres, que eran más protrusivas a nivel dentoalveolar (Rosas & Bastir, 2002).). También
se informó un aumento de la muesca antegonial, así como un desplazamiento anteroinferior del
ángulo gonial y una posición condilar más adelantada (Rosas y Bastir, 2002). Con respecto a las
diferencias de forma alométrica, los individuos más pequeños exhibieron una disminución vertical
en el proceso alveolar maxilar y la rama mandibular, lo que llevó a un perfil más retrognático
(Rosas y Bastir, 2002). La región glabelar se movió ligeramente hacia atrás y el clivus occipital se
desplazó hacia abajo, en relación con los individuos grandes (Rosas y Bastir, 2002).
Como explican Mitteroecker et al. (2004), el espacio de forma de Procrustes también se puede
producir realizando un PCA en la matriz de coordenadas de forma, aumentado con un vector de
columna que contiene los valores de registro (tamaño del centroide), lo que permite la visualización
de los primeros tres componentes principales en un gráfico 3D. (Figura 10a, b). En este escenario, el
registro (tamaño del centroide) es parte del autoanálisis y, por lo general, domina en gran medida el
primer PC (Mitteroecker et al. 2004). Esto se puede observar fácilmente en la Fig. 10 (a, b), que en
la vista PC1-PC2 (gráfico superior) muestra una divergencia claramente discernible en las señales
alométricas ontogenéticas masculinas y femeninas, contrariamente a las trayectorias casi paralelas
en el PC1-PC3 ver (gráfico inferior).
Aunque una prueba de permutación bootstrap confirmó estos hallazgos, la naturaleza esférica de las
nubes de puntos masculinas y femeninas y su escasa separación parecen limitar las conclusiones
que se pueden extraer de ellas. Como es evidente en ambas vistas en la Fig. 10, la característica de
separación más importante entre hombres y mujeres sigue siendo el dimorfismo en el tamaño.
La falta de una correlación clara entre el CAC y el log (tamaño del centroide) en las Figuras 7 y 8
puede explicarse, en parte, por la naturaleza transversal de la muestra experimental. Dado que las
diversas etapas del desarrollo craneofacial están representadas por diferentes individuos, se
introduce más variación a lo largo de las edades (Bulygina et al. 2006; Polanski, 2011). Además, el
registro (tamaño del centroide) podría considerarse un proxy deficiente para el desarrollo. Por lo
tanto, es perfectamente concebible que los individuos pequeños y precoces, así como los más
grandes con un desarrollo craneofacial algo retrasado, fueran clasificados erróneamente en las
Figuras 7 y 8. El tamaño y la estadificación de la erupción dental son a menudo las únicas medidas
disponibles para estimar la edad en especímenes antropológicos; limitaciones que no se aplican a la
muestra experimental actual. Sin embargo, varios estudios en Homo moderno considerando la edad
del calendario, radiografías de muñeca, altura de pie o maduración dentaria han aludido a la escasa
correlación entre esta última y el desarrollo craneofacial. Además, se ha sugerido que el brote de
crecimiento en la altura de pie no siempre coincide perfectamente con el del cráneo, o que este
último brote de crecimiento puede ser de naturaleza modular, afectando algunas estructuras antes o
después que otras (Mitani y Sato, 1992).). Aunque las radiografías de la mano y la muñeca y las
mediciones de la altura en bipedestación no estaban disponibles para la muestra actual, se podría
haber utilizado el índice de maduración de las vértebras cervicales (MVC). Este índice intenta
cuantificar el crecimiento restante de los adolescentes utilizando la morfología de las primeras
cuatro vértebras cervicales y se ha sugerido como una alternativa al uso de radiografías de mano y
muñeca. Sin embargo, algunas publicaciones recientes han cuestionado la reproducibilidad de la
técnica CVM (Chatzigianni & Halazonetis, 2009; Fudalej & Bollen, 2010; Nestman et al. 2011).
Los resultados del análisis de componentes principales (agrupados) se muestran en la Fig. 11 (a-d).
El número de PC biológicamente interpretables se determinó utilizando la regla de detención
"Promedio aleatorio bajo permutación", propuesta por Peres-Neto et al. (2005). Se prefirió este
enfoque más sólido sobre el uso de la regla de oro del "5% de variación explicada" o el enfoque de
gráfico de pantalla (Zelditch et al. 2004). La regla del 5% es bastante arbitraria, mientras que las
gráficas de pantalla no necesariamente exhiben un cambio abrupto de curvatura fácilmente
distinguible (Zelditch et al. 2004). Este último debe tomar una decisión clara sobre qué PC preceden
a este punto y, por lo tanto, pueden considerarse biológicamente pertinentes.
De acuerdo con la regla "Promedio aleatorio bajo permutación", los primeros cuatro PC son
biológicamente interpretables (P <0,001). Cabe señalar que, aunque se podría argumentar que el
primer componente principal (es decir, el vector de varianza máxima) tiene una justificación
biológica clara, los siguientes están obligados a ser ortogonales. Como tal, su interpretación
biológica individual requiere cierta cautela.
El primer CP (Fig. 11a) parece tratar principalmente con efectos verticales: hiperdivergencia (en
rojo) vs. hipodivergencia (en negro), con la consiguiente disminución o aumento de la profundidad
facial relativa, respectivamente. También se puede observar cierta rotación de la base del cráneo. El
segundo CP (Fig. 11b) representa patrones esqueléticos de clase II frente a clase III, con
retrognatismo mandibular y prognatismo maxilar en negro, y la disposición exactamente opuesta en
azul. Igualmente, intrigante es la rotación de la base del cráneo que se puede encontrar tanto en PC1
como en PC2, y que parece confirmar las conclusiones de Kuroe et al. (2004): que la rotación de la
base del cráneo podría ser más importante que la flexión de la base del cráneo en referencia a
diferentes patrones de crecimiento. Además, los patrones faciales verticales en el primer CP parecen
estar asociados con la rotación pura de la base del cráneo, mientras que el segundo CP sugiere que
la discrepancia sagital también se correlaciona con la longitud de la base del cráneo anterior y
posterior, lo que confirma los resultados de Kerr & Adams (1988) y Kuroe et al. (2004). Estos dos
primeros PC también se comparan muy favorablemente con los resultados de Halazonetis (2004),
quien informó asociaciones morfológicas sorprendentemente similares.
Para el segundo CP, sin embargo, informó una posición relativa superior / inferior de la base del
cráneo, en contraposición a la rotación combinada de la base del cráneo y el alargamiento /
acortamiento que se encuentra actualmente. El tercer CP (Fig. 11c) parece pertenecer a la longitud
de la rama mandibular, representada por la posición vertical de la marca Gonion, así como una
rotación de la base posterior del cráneo. La variación de la base del cráneo del tercer PC es algo más
pronunciada que la encontrada por Halazonetis (2004), mientras que un desplazamiento vertical del
maxilar muy leve en su estudio resultó ser una ligera rotación del maxilar en el actual. La rotación
relativa total de la base del cráneo alrededor de Sella, así como la longitud del maxilar, parecen ser
las siguientes áreas de variación más importantes, como lo demuestra el cuarto CP (Fig. 11d).
Los gráficos de adyacencia original y corregido se muestran en la Fig. 2a y 2b, respectivamente. En
el último gráfico faltan las conexiones entre Basion y Gonion, así como entre ANS y Pogonion, y
entre ANS y Point B. Estas se eliminaron ya que estaban ubicadas 'fuera de las estructuras
esqueléticas de interés', como recomienda Klingenberg (2009), quien también propuso eliminar las
conexiones entre estructuras que normalmente no interactúan y agregar una segunda diagonal a los
cuadriláteros, cuando sea necesario (Basion a Sella, Articulare a Spheno-ethmoidale, Gonion a
Point A y PNS a ANS en la Fig. 2b ). Aunque aquí pueden entrar en juego consideraciones y / o
preferencias personales, los estudios piloto indicaron que estas modificaciones no influyeron en el
resultado de la prueba de hipótesis de modularidad; sin embargo, la alometría estática podría
(Klingenberg, 2008, 2009).
Como señalan Goshwami y Polly (2010), el análisis de Procrustes estandariza el tamaño, pero no
elimina el componente de forma que se correlaciona con el tamaño, creando potencialmente una
apariencia de integración completa y enmascarando la modularidad.
Dado que la segunda prueba de permutación indicó que los subgrupos de hombres y mujeres eran
significativamente diferentes en tamaño, optamos por probar la hipótesis de modularidad utilizando
las coordenadas de forma que resultan de una regresión agrupada dentro del grupo de la forma sobre
el tamaño del centroide.
De los escenarios de modularidad que involucran la base del cráneo, mandíbula y maxilar, ya sea
por separado o combinados (escenarios de modularidad 1, 2, 3 y 5), solo la hipótesis que involucra
la base del cráneo vs el complejo mandibulomaxilar resultó ser significativa (Tabla 4). En total, se
probaron 265 posibles subdivisiones alternativas (continuas), de las cuales solo ocho (0,030%)
exhibieron un coeficiente de RV más bajo que el valor correspondiente de la subdivisión original.
Por lo tanto, el coeficiente RV de este último se encuentra lo suficientemente lejos en la cola
izquierda de la distribución para ser considerado significativo. Esto parecería confirmar la pobre
correlación frecuentemente reportada entre la base del cráneo de la línea media y la cara
(Lieberman et al. 2000b; Bastir y Rosas, 2006; Polat y Kaya, 2007; Proff et al. 2008). De hecho,
Gkantidis y Halazonetis (2011) encontraron que la correlación entre la base craneal de la línea
media y la cara disminuía hasta la edad adulta, al contrario que la base craneal lateral. La
subdivisión en un módulo anterior y posterior (Fig. 3b) imitando el principio de contraparte (Enlow
et al. 1969; Enlow, 1990; Enlow & Hans, 1996), también fue significativa (P = 0,049, Tabla 4).
Esto proporciona evidencia adicional, aunque no excepcionalmente fuerte, de la presencia de una
columna craneofacial anterior y posterior, que podrían considerarse como dos módulos orientados
verticalmente, cada uno de los cuales consta de submódulos altamente integrados: la columna
anterior que consiste en la base anterior del cráneo, el complejo etmomaxilar y el cuerpo
mandibular, y la columna posterior de la base del cráneo posterior y la rama mandibular (Enlow et
al. 1969; Enlow, 1990; Enlow y Hans, 1996). La presencia de submódulos dentro del marco
descrito anteriormente se confirmó utilizando el sexto escenario de modularidad (Fig. 3c), que
consideró cuatro módulos (P = 0.038, Tabla 4). Curiosamente, uno de los submódulos involucra dos
puntos de referencia ramales mandibulares y un punto de referencia maxilar, lo que podría
considerarse como delimitador del espacio faríngeo. Anteriormente se encontró que estos predecían
las dimensiones del tracto vocal independientemente de la flexión de la base del cráneo en una
muestra longitudinal de Homo sapiens (Lieberman y McCarthy, 1999). Aunque se ha encontrado
alguna evidencia de que la angulación de la base del cráneo puede verse limitada por la
reestructuración faríngea prenatalmente (Jefferey, 2005), el crecimiento de esta última estructura
alcanza su punto máximo solo después de la osificación de la mayoría de las sincondrosis
esfenoidales y, por lo tanto, se correlaciona más fuertemente con las marcas mandibulares y
maxilares (Lieberman Y McCarthy, 1998).
La modularidad dentoalveolar no fue considerado en este estudio. Dado que se trataba de una
investigación bidimensional basada en puntos de referencia, aunque los límites anteriores de las
regiones dentoalveolares podían identificarse con relativa precisión, los límites posteriores eran a
menudo muy difíciles de localizar de forma fiable debido a la superposición cefalométrica y / o el
agrandamiento diferencial de los puntos de referencia bilaterales. Además, debido a la naturaleza
heterogénea de la muestra experimental, fue difícil seleccionar puntos de referencia que definieran
consistentemente estos límites posteriores de la dentición: algunos pacientes no tenían segundos
molares permanentes erupcionados, mientras que, en otros, los terceros molares estaban colocados.
Conclusión
Dentro del período de edad estudiado y las limitaciones de este estudio transversal, encontramos
diferencias sutiles pero significativas en las formas medias de Procrustes masculino y femenino.
Los machos tendían a ser más grandes. Además, se encontró una leve divergencia alométrica
ontogenética sexual. El análisis de componentes principales retuvo cuatro componentes
biológicamente interpretables, los dos primeros de los cuales se relacionan con patrones de
crecimiento vertical (dolicofacial versus braquifacial) y relaciones esqueléticas sagitales
(prognatismo maxilar versus retrognatismo mandibular y viceversa), respectivamente. Se encontró
que la mandíbula y el maxilar constituían un módulo, independiente de la base del cráneo. También
pudimos proporcionar evidencia del principio de contraparte, en la forma de un módulo anterior y
posterior, separados por el plano pterigomaxilar, que podría subdividirse en cuatro módulos
separados que involucran la base posterior del cráneo, el complejo etmomaxilar y un módulo
faríngeo, y la parte anterior de las mandíbulas.
Contribuciones de autor
H.L.L.W. realizó la adquisición de datos y redactó el manuscrito. H.L.L.W. y D.J.H. diseñó
conjuntamente este estudio y completó el análisis y la interpretación de los datos. El A. M.K, -J. y
D.J.H. revisó críticamente y aprobó el manuscrito terminado.
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