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Evaluación del impacto de la deforestación del bosque atlántico en las

interacciones hormiga-fruta: un experimento de campo utilizando
frutas sintéticas
Ana Gabriela D. Bieber1, Paulo SD Silva2, Sebastián F. Sendoya1, Paulo S. Oliveira3*
1Programa de Pós-Graduação em Ecologia, Instituto de Biología, Universidade Estadual de Campinas, Campinas SP, Brasil,2Laboratório de Biossistemática Animal, Universidade
Estadual do Sudoeste da Bahia, Itapetinga BA, Brasil,3Departamento de Biología Animal, Universidade Estadual de Campinas, Campinas SP, Brasil

Abstracto
Las hormigas interactúan frecuentemente con frutos carnosos en el suelo de los bosques tropicales. Esta interacción se considera mutualista porque las
semillas se benefician de una mayor germinación y dispersión a micrositios ricos en nutrientes, mientras que las hormigas se benefician del consumo de
pulpa/arilo nutritivo. Considerando que el proceso de deforestación afecta muchos atributos del ecosistema, como la abundancia y composición de las
especies, y las interacciones interespecíficas, nos preguntamos si la interacción entre las hormigas y los frutos carnosos caídos en el bosque atlántico
brasileño difiere entre los fragmentos creados por el hombre y los bosques no perturbados. Controlamos el tipo y la cantidad de diásporas mediante el
uso de frutas sintéticas (una "semilla" de plástico cubierta por una "pulpa" rica en lípidos), que eran comparables a las frutas ricas en lípidos. Ocho áreas
independientes (cuatro bosques intactos, y cuatro fragmentos de bosque perturbados) se utilizaron en el experimento de campo, en el que registramos
las especies de hormigas atraídas, el comportamiento de las hormigas y la distancia de extracción de frutos. Los frutos en sitios forestales no
perturbados atrajeron un mayor número de especies que aquellos en bosques perturbados. Además, la aparición de hormigas ponerine grandes y
portadoras de frutos (Pachycondyla, Odontomachus;1,1 a 1,4 cm) fue mayor en los bosques no perturbados. Especies grandes ($3 mm) defeidole (
Myrmicinae), también capaces de eliminar frutos, no difirieron entre tipos de bosque. Después de estos cambios en la ocurrencia de especies, el
desplazamiento de frutos fue más frecuente en los bosques no perturbados que en los perturbados. Además, las distancias de desplazamiento también
fueron mayores en los bosques no perturbados. Nuestros datos sugieren que los frutos carnosos caídos que interactúan con las hormigas enfrentan
destinos diferentes dependiendo del estado de conservación del bosque. Junto con la grave pérdida de sus dispersores primarios en los bosques
tropicales perturbados por el hombre, los frutos dispersos por vertebrados también pueden verse privados de posibles beneficios derivados de las
hormigas en estos hábitats debido a cambios en la composición de las especies de hormigas que interactúan. Nuestros datos ilustran el uso de frutas
sintéticas para comprender mejor la ecología de las interacciones entre hormigas y frutas en entornos ecológicos variables, incluidos paisajes
perturbados por humanos.

Citación:Bieber AGD, Silva PSD, Sendoya SF, Oliveira PS (2014) Evaluación del impacto de la deforestación del bosque atlántico en las interacciones hormiga-fruta: un experimento de
campo utilizando frutas sintéticas. MÁS UNO 9(2): e90369. doi:10.1371/journal.pone.0090369

Editor:Nina Farwig, Universidad de Marburg, Alemania

Recibió17 de octubre de 2013;Aceptado3 de febrero de 2014;Publicado26 de febrero de 2014

Derechos de autor: -2014 Bieber y otros. Este es un artículo de acceso abierto distribuido bajo los términos de la Licencia de Atribución Creative Commons, que permite el uso,
distribución y reproducción sin restricciones en cualquier medio, siempre que se cite al autor y la fuente originales.

Fondos:AGDB contó con el apoyo de una beca de doctorado de la Fundación de Investigación de São Paulo (FAPESP; URL: www.fapesp.br; beca #07/54739-6), y actualmente cuenta con
financiamiento del Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq; URL : www.cnpq.br; subvención nº 160083/2012-5). PSDS fue financiado por la Fundação de
Amparo à Pesquisa do Estado da Bahia (FAPESB; URL: http://www.fapesb.ba.gov.br/; subvención #3178/2010), y SFS por la FAPESP (subvención #12/ 23399-3). PSO contó con el apoyo
de la FAPESP (becas #08/54058-1; #11/18580-8; #12/23671-5), CNPq (becas #301853/2009-6) y el Fundo de Apoio ao Ensino, à Pesquisa e à Extensão da Universidade Estadual de
Campinas (FAEPEX; URL: www.prp.gr.unicamp.br/faepex/). Los financiadores no tuvieron ningún papel en el diseño del estudio, la recopilación y análisis de datos, la decisión de
publicar o la preparación del manuscrito.

Conflicto de intereses:Los autores han declarado que no existen intereses contrapuestos.

* Correo electrónico: pso@unicamp.br

Introducción Las especies de vertebrados (incluidos los frugívoros) ya han desaparecido de

La pérdida de biodiversidad a través de la fragmentación del hábitat y la
deforestación es causada directamente por la pérdida del hábitat original, la
reducción del área restante, el aumento del aislamiento de los remanentes y el
aumento del área remanente bajo efectos de borde [1,2]. Además, las alteraciones
directas en la composición y abundancia de las especies están frecuentemente
relacionadas con cambios y/o interrupciones de interacciones ecológicamente
importantes (por ejemplo, [3,4,5]). En particular, la pérdida de interacciones
mutualistas involucradas en la reproducción y el reclutamiento de plantas puede
tener consecuencias drásticas para el funcionamiento del ecosistema en su conjunto
[6,7]. Una de esas interacciones importantes es la dispersión de semillas por parte de
animales, principalmente vertebrados, que beneficia a las plantas ya sea mediante el
escape de la mortalidad dependiente de la densidad cerca del árbol padre, la
colonización de nuevos hábitats, o la dispersión dirigida a microhábitats más
adecuados (ver revisión en [8]). Debido a la pérdida y fragmentación del hábitat, así
como a la caza, grandes
muchos pequeños fragmentos en la región tropical [9,10]. A largo plazo, la
continua desaparición de los vertebrados frugívoros puede llevar a la extinción
local de ciertas especies de plantas que dependen de los animales para la
dispersión de semillas ([4,11,12] pero ver [13,14]).
Aunque ca. El 90% de las plantas en los bosques neotropicales tienen semillas
dispersas por vertebrados [15], grandes cantidades de frutos pueden caer intactos al
suelo del bosque (espontáneamente o dejados caer por frugívoros; [16,17]), y se han
observado interacciones con algunos grupos de invertebrados. Se ha demostrado
que proporciona beneficios de dispersión [18]. En las últimas dos décadas, varios
estudios han documentado que las hormigas terrestres pueden desempeñar un
papel clave en la dispersión, germinación y, en menor grado, establecimiento de
especies de plantas no mirmecocoras [14,16,17,19,20]. Por ejemplo, mientras que la
limpieza de las semillas (es decir, la eliminación de la pulpa) por parte de las
hormigas aumenta el éxito de la germinación [21,22,23], la dispersión dirigida de las
semillas hacia hormigueros ricos en nutrientes mejora el establecimiento de las
plántulas [17,24,25]. Como las hormigas también

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Figura 1. Ubicación del área de estudio en los municipios de Piedade y Tapiraı́,
Estado de São Paulo, Brasil.El rectángulo con bordes punteados define el
paisaje fragmentado y perturbado donde seleccionamos cuatro fragmentos
de bosque de ca. 100 hectáreas. Al sureste del paisaje fragmentado se
encuentran los cuatro sitios de muestreo independientes de bosque continuo
no perturbado, todos ubicados dentro de la reserva estatal 'Parque Estadual
de Jurupará'. El área blanca situada dentro de los cuatro sitios de bosque
continuo representa la Represa Jurupará. Modificado de Banks-Leiteet al.
(2010).
doi:10.1371/journal.pone.0090369.g001
beneficiarse del consumo de la nutritiva pulpa/arilo, esta interacción
oportunista se considera comúnmente mutualista [19].
Debido a su tamaño corporal más pequeño, su área de
distribución más pequeña y su posición trófica más baja, las
poblaciones de insectos se consideran menos susceptibles que
los vertebrados a la pérdida de área boscosa.per se [2,26].
Además, mientras que los vertebrados están directamente
amenazados por la caza [9], la única amenaza directa impuesta
por los humanos a los insectos es el control de plagas (por
ejemplo, hormigas cortadoras de hojas en áreas cultivadas;
[27]). Por lo tanto, las hormigas y sus interacciones ecológicas
en general deberían considerarse menos amenazadas por la
fragmentación del hábitat [28]. Sin embargo, vale la pena
señalar que las hormigas tropicales son especialmente
sensibles al calentamiento climático, que normalmente se
asocia con el cambio climático global en curso, pero que
también puede estar relacionado con alteraciones en los
hábitats forestales prístinos después de la fragmentación [29].
De hecho, no se encontraron diferencias con respecto a la
riqueza de especies de mirmecófitos (plantas con órganos
especializados que albergan colonias de hormigas) y sus
hormigas asociadas entre bosques continuos y fragmentos
aislados de 25 años en la Amazonía brasileña [30]. Sin embargo,
La selva atlántica brasileña se considera uno de los ecosistemas más
amenazados del mundo [35]. La pérdida de hábitat y otras
perturbaciones asociadas con el hombre (en adelante denominadas sólo
deforestación) han aumentado drásticamente en las últimas décadas
[36], y sólo el 13% del bosque original permanece intercalado en un
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Interacciones hormiga-fruta y deforestación
paisaje muy fragmentado [37]. En este bioma, ya se ha demostrado que las
perturbaciones relacionadas con los humanos afectan a las comunidades de
hormigas terrestres [38,39,40]. Por ejemplo, se registraron cambios marcados
en la composición de especies entre los hábitats del borde del bosque y del
núcleo del bosque [38], así como entre los bosques secundarios en
regeneración y los bosques primarios [39]. Además, se demostró que grupos
funcionales particulares de hormigas (por ejemplo, especies crípticas,
depredadores especializados y especialistas en clima) son sensibles al tamaño
del bosque y a la fragmentación del hábitat [40]. Sin embargo, hasta donde
sabemos, hasta ahora ningún estudio ha comparado los patrones de
interacción hormiga-fruta entre fragmentos de bosque y extensiones
continuas e inalteradas de selva tropical.
Estudios recientes han demostrado que grandes cantidades de cultivos frutales
producidos por árboles tropicales pueden llegar al suelo del bosque intactos (es
decir, con la pulpa aún adherida), cayendo pasivamente o siendo dejados caer por
vertebrados frugívoros [16,17,25,41,42]. Aquí, investigamos cómo la deforestación
del bosque atlántico afecta la interacción entre hormigas y frutos caídos no
mirmecocoros en un paisaje fragmentado del estado de São Paulo, SE de Brasil. Más
específicamente, se compararon las siguientes variables de respuesta entre sitios
forestales perturbados y no perturbados: riqueza de hormigas que asisten a los
frutos, densidad de especies de hormigas.porestación, frecuencia de grupos
particulares de hormigas, frecuencia de extracción de frutos y de pulpa por parte de
las hormigas, y distancia de extracción de frutos. El tipo y la cantidad de diásporas se
controlaron ofreciendo frutos sintéticos cuyo tamaño y composición eran
comparables a los frutos de muchas especies no mirmecocoras encontradas en
diferentes fisonomías de la selva atlántica [43,44], incluida el área de estudio actual
[45]. Nuestro estudio experimental simula así la dispersión primaria por hormigas de
frutos que han caído pasivamente (es decir, no manipulados por frugívoros) al suelo
del bosque. Bajo estas condiciones controladas y con base en datos previos sobre las
respuestas de las hormigas a la fragmentación [28], esperábamos encontrar valores
similares en fragmentos y bosques continuos en términos de asistencia general de
las hormigas a los 'frutos' (es decir, número de estaciones de 'frutos' visitadas y
densidad de especies de hormigas por estación). Sin embargo, también
esperábamos un cambio en la composición de las especies de hormigas (por
ejemplo, una frecuencia reducida de ponerinas grandes en fragmentos; [20]), lo que
podría conducir a una disminución de los importantes servicios de las hormigas para
las diásporas de las plantas (principalmente la eliminación de "semillas"). Nuestros
resultados muestran que los patrones de interacción hormiga-fruta se ven
notablemente afectados por la fragmentación del bosque atlántico, principalmente
debido a una menor presencia de hormigas grandes portadoras de semillas en las
áreas fragmentadas.
Materiales y métodos
Declaración de Ética
Se obtuvieron todos los permisos necesarios para el estudio descrito,
que cumplió con todas las regulaciones pertinentes. El Instituto
Brasileño de Medio Ambiente y Recursos Naturales Renovables permitió
muestreos de hormigas en todos los sitios forestales privados y
protegidos (SISBIO/IBAMA, Permiso Número 13666-1 y 13666-2).
Además, los propietarios privados de tierras y el Instituto Forestal de São
Paulo (Proceso número 44.174/2007) también autorizaron nuestra
entrada en sus áreas específicas.
Sitio de Estudio
Este estudio se realizó en los municipios de Piedade y Tapiraı́ (23tu509
S, 47tu209W) en el estado de São Paulo, Sudeste de Brasil. La vegetación
nativa se clasifica como bosque lluvioso atlántico montano bajo [46], con
altitudes que oscilan entre 750 y 1000 m snm. El clima se caracteriza por
un verano cálido y lluvioso (de octubre a marzo; representa casi el 65%
de la precipitación anual) y por la ausencia de una verdadera estación
seca durante el invierno (abril a septiembre).
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Figura 2. Interacciones de comportamiento entre hormigas y frutos sintéticos
ricos en lípidos en el bosque atlántico, Sudeste de Brasil. (A) Trabajadores
contratados de una granfeidoleespecies ($3 mm) que desplazan un 'fruto';
trabajadores individuales de (B)Pachycondyla striata (,1,2 cm) y de (C)
Odontomachus chelifer (,1,4 cm) llevando un fruto sintético al nido. Véase
también la Tabla S1.
doi:10.1371/journal.pone.0090369.g002
Las temperaturas medias mensuales varían de 15tua 22tuC y las precipitaciones son
ca. 1.800 mm año21[47].
El paisaje fragmentado presenta ca. 50% de la cubierta forestal
restante, dividida en fragmentos de bosques secundarios de varios
tamaños y en varias etapas sucesionales, desde 25 hasta más de 60
años [48]. Utilizamos cuatro fragmentos de bosque secundario (en
adelante denominados bosques perturbados, DF) que van desde 91
a 146 ha, que estaban rodeados principalmente por tierras de
cultivo herbáceo, como jengibre y ñame, y por pastos [49] (ver
Figura 1). Ubicado a solo 5 km de este paisaje fragmentado, el
bosque casi continuo y no perturbado dentro de la reserva estatal
'Parque Estadual de Jurupará' (PEJU) se utilizó como área de control
(en adelante, bosques no perturbados, UF). Esta zona forestal
continua consta de 26.000 ha de bosque antiguo
MÁS UNO | www.plosone.org
Interacciones hormiga-fruta y deforestación
bosques secundarios en una etapa sucesional tardía [49]. Las replicaciones
para el bosque no perturbado se obtuvieron seleccionando cuatro áreas
dentro de PEJU separadas por al menos 1,5 km entre sí, que se consideraron
espacialmente independientes (para enfoques similares, ver [49,50]). Los sitios
forestales perturbados y no perturbados no se encuentran en la misma etapa
sucesional en nuestro paisaje de estudio, pero las condiciones climáticas y
edáficas son similares entre los sitios de estudio [48,49]. Este patrón se debe a
la historia de ocupación mucho más antigua de esta parte de Brasil en
comparación con el bosque amazónico, y refleja el estado de la mayoría de los
fragmentos en el bioma del bosque atlántico [36,37].
Frutas Sinteticas
La aplicación de modelos artificiales es útil en estudios ecológicos y de
comportamiento cuando los modelos naturales no están disponibles en
cantidades suficientes para permitir la experimentación, o cuando
probar una hipótesis particular requiere la manipulación de rasgos
específicos. Por ejemplo, las frutas sintéticas se pueden utilizar para
investigar cómo los diferentes rasgos de la fruta afectan los patrones de
respuesta de los frugívoros [51]. Aquí utilizamos frutas sintéticas porque
necesitábamos una gran cantidad de frutos carnosos caídos en las
mismas condiciones (es decir, madurez y manipulación [52]), y porque
solo se encontraron muy pocas especies de plantas dando frutos
simultáneamente en los ocho sitios de estudio [45]. . Nuestras frutas
artificiales (en adelante también denominadas "frutas") contenían una
"pulpa" rica en lípidos, ya que las hormigas muestran una gran
preferencia por las diásporas de plantas ricas en lípidos [43,53]. La receta
de la pulpa sintética fue desarrollada por el Instituto de Tecnología de
Alimentos (ITAL, Campinas, Brasil), de acuerdo con la composición
química de los frutos carnosos más atractivos para las hormigas en la
selva atlántica [43,53], y consistió en grasa de algodón SC (75 % del peso
total), caseína (7%), maltodextrina (5%), fructosa (4,8%), glucosa (4,7%),
carbonato de calcio (3%) y sacarosa (0,5%) (ver también [54] ). Como
'semillas' utilizamos cuentas de plástico rojas de ca. 0,06 g y 3 mm de
diámetro. Cada fruto sintético contenía una única "semilla"
completamente cubierta por una "pulpa" blanquecina, con un peso total
de ca. 0,2 gy 8 mm de diámetro (Figura 2). El peso y el tamaño final de los
frutos sintéticos encajan entre las categorías de tamaño "pequeño" a
"mediano" (peso 0,05 a 0,90 g, diámetro 5 a 13 mm) adoptadas
previamente en experimentos de extracción de frutos por hormigas en el
bosque atlántico [53]. En efecto,
Diseño experimental
En cada una de las ocho áreas de estudio (cuatro DF y cuatro UF),
establecimos treinta estaciones de muestreo a 10 m de distancia entre sí
(para garantizar descubrimientos independientes por parte de diferentes
colonias de hormigas) a lo largo de un transecto. En los sitios forestales
no perturbados, se establecieron transectos al menos a 300 m de
cualquier borde del bosque para evitar efectos de confusión en los
bordes. En los fragmentos perturbados, dado que los efectos de borde
normalmente van acompañados de efectos de reducción de área [1],
mantuvimos una distancia mínima de al menos 50 m hasta el borde más
cercano. Así, aunque este diseño no permite discriminar entre los efectos
de reducción de borde y de área, los resultados obtenidos deberían ser
representativos de la mayoría de los fragmentos de la Mata Atlántica
brasileña, que debido a su pequeño tamaño y forma irregular están casi
en su totalidad sujetos a la influencia de los efectos de borde. efectos
[37].64 cm) para facilitar la visualización. Los 'frutos' se cubrieron con
una jaula de alambre (malla de 1,5 cm) para excluir el acceso de los
vertebrados (ver [53]). El experimento se estableció a las 10:00 a. m. y la
asistencia de las hormigas a los 'frutos' en las estaciones de muestreo se
verificó a las 11:00 a. m., 01:00 p. m. y 03:00 p. m. Durante cada
muestreo, registramos las especies de hormigas atraídas y su
comportamiento. hacia los 'frutos'. Las hormigas se recolectaron sólo si
había más de cinco individuos a la vez.
3 febrero 2014 | Volumen 9 | Número 2 | e90369
 Interacciones hormiga-fruta y deforestación

composición de especies. Ambos análisis se realizaron con el

Figura 3. Especies de hormigas por estación cebadas con frutas sintéticas en
sitios de bosque atlántico intactos y perturbados.Se muestrearon treinta
estaciones por sitio. Las líneas centrales y los bordes en cada diagrama de caja
indican el valor medio y la media.6su error estándar; los bigotes delimitan el
rango del intervalo de confianza del 95%.
doi:10.1371/journal.pone.0090369.g003
estación de muestreo (más a menudo). Hormigas grandes que no reclutan (
Pachycondyla, Odontomachus)fueron identificados en el acto. Además,
durante cada muestreo, la ubicación de cada 'fruta' retirada se marcó con
palos de madera para facilitar el encuentro al final del experimento. Las
estaciones fueron revisadas nuevamente al día siguiente a las 08:00 am para
registrar el número de frutos sintéticos limpiados (es decir, sin pulpa entera) o
removidos por las hormigas y, cuando correspondía, medimos la distancia de
remoción. Se consideró que una 'fruta' había sido eliminada si no se
encontraba dentro de un radio de 30 cm de su posición original (sentido [
dieciséis]). Las distancias de desplazamiento se midieron sólo para los "frutos"
cuyas ubicaciones finales fueron detectadas, incluidas las encontradas dentro
de un radio de 30 cm. Se consideró que los 'frutos' estaban limpios cuando
más del 75% de su 'pulpa' había sido desprendida por las hormigas después
de 22 horas de exposición (es decir, hasta las 08:00 am del día siguiente).
software Primer versión 5 (2001; PRIMER-E, Plymouth, Reino Unido).
Se utilizó un análisis de varianza anidado (ANOVA) para comparar el número de
especies de hormigas por estación de muestreo entre los dos tipos de bosque,
mientras que los sitios de estudio se trataron como un factor aleatorio anidado
dentro del tipo de bosque. La normalidad residual y la homogeneidad de varianzas
se probaron previamente con las pruebas de Shapiro-Wilk y Levene,
respectivamente. Las estaciones de muestreo en las que no pudimos recolectar
hormigas asistentes (es decir, las hormigas desplazaban muy rápidamente los
"frutos") se eliminaron de este análisis (solo se eliminaron 10 casos;norte =230
estaciones). Estas pruebas se realizaron utilizando Statistica versión 8.0 (2007;
StatSoft Inc., Tulsa, EE. UU.).
Para varios análisis (visita de hormigas en la primera hora; ocurrencia de
remoción y limpieza de 'frutos' en las estaciones; ocurrencia de grupos
particulares de especies de hormigas en las estaciones; y proporción de
'frutos' removidos por estación), adoptamos un efecto mixto lineal
generalizado. procedimiento de modelo (GLMM) realizado con el paquete
'glmmADMB' para el software R 2.14.2 [57], considerando el tipo de hábitat
como un efecto fijo y los sitios anidados dentro del hábitat como un efecto
aleatorio. Debido a la naturaleza de nuestra variable de respuesta (es decir,
presencia/ausencia o datos proporcionales), utilizamos una distribución de
error binomial y una función de enlace logit para ajustar el modelo. Se
determinó la categorización de grupos de hormigas.posteriormente,aunque
esperábamosa priorique las grandes hormigas ponerine serían uno de esos
grupos beneficiosos debido a su reconocida capacidad para eliminar frutos a
mayores distancias (ver [19]). Para comparar las distancias de desplazamiento
de los 'frutos' entre sitios de bosque continuo y fragmentado, utilizamos sólo
aquellos 'frutos' que fueron desplazados al menos 1 cm de sus estaciones y
cuya ubicación final se registró al final del experimento. También adoptamos
un procedimiento GLMM y utilizamos una distribución gamma para ajustar el
modelo; Los datos de distancia originales se transformaron Log10 (x+1) para
evitar problemas de sobredispersión en el ajuste del modelo. La importancia
del efecto fijo para estos siete análisis se infirió basándose en un estudio de
Wald.Z-prueba.
Los procedimientos estadísticos son los siguientes [58] y [59].

Los ocho sitios de estudio fueron muestreados en días consecutivos (17 al 27 de

marzo de 2010), bajo condiciones climáticas similares (días soleados a parcialmente
nublados; sin lluvia). Debido a que las especies de hormigas viven en colonias sésiles
que generalmente duran más de un año [55], creemos que nuestros datos
comparativos sobre la actividad de las hormigas entre sitios forestales no estuvieron
sesgados por ningún efecto estacional relevante.

Análisis de datos
Nuestra variable predictiva para todos los análisis estadísticos fue el tipo de
bosque (perturbado o no perturbado). La riqueza total de especies de
hormigas en los diferentes sitios forestales se comparó estimando la riqueza
de especies utilizando el procedimiento Jackknife I (ver [56]) en el programa
EstimateS (Versión 7.5, RK Colwell, http://purl.oclc.org/ estimates). Con base en
las estimaciones de riqueza y los errores estándar, calculamos los
correspondientes intervalos de confianza del 95%.
Para comparar la composición de especies entre los ocho sitios de Figura 4. Ordenación de escalamiento multidimensional no métrico de la comunidad
de hormigas en sitios de bosque atlántico perturbados y no perturbados.Se
muestreo, utilizamos una ordenación de escala multidimensional no métrica
muestrearon treinta estaciones cebadas con frutas sintéticas en cuatro sitios
(NMDS), basada en el índice de similitud de Bray-Curtis entre los sitios
forestales no perturbados (círculos blancos; UF) y cuatro perturbados (círculos grises;
estudiados para datos de presencia-ausencia. A esto le siguió un Análisis de DF). La ordenación se basó en el índice de similitud de Bray-Curtis entre los sitios
Similitud (ANOSIM), basado en 1000 permutaciones, para comparar si los dos estudiados para los datos de presencia-ausencia. doi:10.1371/
tipos de hábitat difieren significativamente en términos de journal.pone.0090369.g004

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 Interacciones hormiga-fruta y deforestación

Resultados descubrió un efecto significativo del tipo de bosque (R global = 0,74, p,

La fauna de hormigas atraída por las frutas sintéticas
Un total de 51 especies de hormigas se sintieron atraídas por las
frutas sintéticas ricas en lípidos (consulte la Tabla S1, Información
de respaldo). Aunque otros invertebrados como colémbolos, grillos,
recolectores, arañas y moscas también se sintieron atraídos
ocasionalmente por los "frutos", no desanimaron a las hormigas
que se acercaban ni retiraron ellos mismos ningún "fruto". La
riqueza de hormigas osciló entre 16 y 24 especies por sitio forestal
(Tabla S1). La riqueza de especies estimada difirió entre las ocho
áreas muestreadas; tres áreas de bosque no perturbadas (UF1, UF2,
UF4) y un sitio de fragmento perturbado (DF2) presentaron los
valores de riqueza estimados más altos, mientras que el fragmento
DF3 presentó la riqueza estimada más baja (ver Figura S1). Además,
el número de especies de hormigas por estación de muestreo varió
de ninguna (tres estaciones en bosques perturbados) a seis (dos
estaciones en sitios no perturbados). En general,60,10; significar6
SE) que en los sitios forestales perturbados (1,9460,09; F1, 222= 4.89,
p,0.03), sin efecto anidado del sitio (F6, 222= 0,52, p = 0,79; Figura 3).
Las especies de hormigas registradas con mayor frecuencia en las
estaciones de muestreo fueronfeidolesp. 3 (en 51 de 240 estaciones; seis
sitios),solenopsissp. 7 (44 estaciones; todos los sitios),feidolesp. 1 (39
estaciones; siete sitios), Pachycondyla striata (36 estaciones; siete sitios),
feidolesp. 8 y Wasmannia affinis (25 estaciones y siete sitios cada una).
los géneros feidoleysolenopsispresentó el mayor número de especies en
ambos tipos de hábitat, aunque la frecuencia de especies particulares en
estos géneros difería entre bosques perturbados y no perturbados (por
ejemplo,feidolesp. 3,feidolesp. 12,solenopsissp. 1; ver Tabla S1).
Ordenación NMDS de los ocho sitios estudiados basada en similitud de especies
(datos de presencia-ausencia) sitios forestales parcialmente segregados perturbados
y no perturbados (Figura 4); La ordenación de la trama estuvo bien respaldada por
un nivel de estrés bajo de 0,03. De hecho, ANOSIM
0,03). Además, con respecto a la composición de especies de hormigas,
dos fragmentos perturbados (DF2 y DF3) son más similares a los
bosques no perturbados que a los otros dos sitios de bosque
perturbados (DF1 y DF4; Figura 4).
Dos grandes ponerines,Pachycondyla striatayOdontomachus chelifer, y
algunas especies grandes defeidole (Myrmicinae) estuvieron entre los
eliminadores más frecuentes de frutos sintéticos (ver Figura 2 y Tabla S1). Las
especies de hormigas más comúnmente vistas limpiando la "pulpa" de frutas
sintéticas fueronMegalomyrmex iheringi, Solenopsissp. 11 y algunosfeidole
especies. Sin embargo, la mayoría de las especies de hormigas (70%),
especialmente las pequeñas, no fueron capaces de desplazar los frutos
sintéticos ni de desprender completamente la pulpa sintética (ver Tabla S1).
Las observaciones de campo revelaron que los ponerines grandes y los
grandesfeidolefueron las hormigas con mayor probabilidad de proporcionar
servicios beneficiosos a las "semillas" (es decir, dispersión o desprendimiento
de la "pulpa").Pachycondyla striata yOdontomachus cheliferfueron los
principales eliminadores de diásporas sintéticas y su presencia fue mayor en
sitios forestales no perturbados que en áreas perturbadas (Wald's Z =22,03,
p<0,05; Figura 5A). Por otra parte, grandes especies defeidole (longitud del
cuerpo $3 mm) fueron vistos con frecuencia realizando limpieza de 'semillas'
en el lugar y/o desplazamiento de 'frutos'. Este grupo de mirmicina fue
igualmente frecuente en bosques no perturbados y perturbados (Wald's Z =2
1,09, p = 0,28; Figura 5A) (Zequilibrado= 0,88, p = 0,38) (ver Figura 5A y Tabla S1).
Interacciones hormiga-fruta en bosques perturbados y no
perturbados
Los patrones de descubrimiento y explotación de "frutos" por parte de las
hormigas también diferían entre los dos tipos de bosque. Los frutos sintéticos se
descubrieron más rápido en sitios forestales no perturbados que en sitios
perturbados: después de una hora, las hormigas ya habían descubierto un mayor
número de estaciones de muestreo en sitios forestales no perturbados (29 a

Figura 5. Asistencia y comportamiento de las hormigas hacia las frutas sintéticas. (A) Aparición de grupos particulares de hormigas y (B) aparición de comportamientos
beneficiosos en las estaciones de muestreo. Se llevaron a cabo experimentos con frutas sintéticas en dos tipos de bosques divergentes en el bosque atlántico, sureste de Brasil,
no perturbados (círculos blancos; cuatro sitios) y sitios de bosque fragmentados (círculos grises; cuatro sitios). Los grupos de hormigas (ponerines grandes y grandesfeidole
spp.) fueron aquellos cuyos comportamientos se consideraron potencialmente beneficiosos para las "semillas" (ya sea eliminando toda la "fruta" o limpiando la "pulpa"en el
lugar) durante el experimento de 22 horas. El número de estaciones (eje y) en (B) corresponde a aquellas estaciones en las que al menos una de las cinco semillas fue removida
o limpiada por las hormigas. Los asteriscos indican diferencias significativas (p<0,5) entre tipos de bosques.
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30 estaciones atendidas por sitio) en comparación con fragmentos de bosque
perturbados (24 a 27 estaciones; Z de Wald =22,94, p<0,005). Además, los sitios
forestales no perturbados presentaron un mayor número de estaciones con
frutos sintéticos eliminados por las hormigas en comparación con los sitios
perturbados (Z de Wald =23,03, p<0,01; Figura 5B). Al final del experimento, el
número de 'frutos' extraídos por las hormigas por estación de muestreo fue
mayor en los sitios de bosque continuo que en los fragmentados (Z de Wald =2
2,76, p <0,01), pero también hubo una heterogeneidad considerable entre los
sitios (DE = 1,44 fue similar a la desviación estándar observada para efectos
fijos, DE = 1,44).UF= 1,45 y DEDF= 2,11). De hecho, la remoción de 'frutos' por
estación fue más variable entre los sitios forestales perturbados que entre los
sitios forestales no perturbados (Figura 6A).
Las distancias de desplazamiento variaron de 1 a 165 cm (n = 188 frutos
sintéticos). En general, las hormigas desplazaron los frutos sintéticos a
mayores distancias en sitios no perturbados que en sitios perturbados (Wald's
Z =22,79, p<0,01; Figura 6B). Nuevamente hubo una marcada
Figura 6. Dispersión de frutos sintéticos por hormigas. (A) Frutos sintéticos
eliminados y (B) Distancia de desplazamiento de los 'frutos' en un paisaje
fragmentado de bosque atlántico. Se llevaron a cabo experimentos con frutas
sintéticas en dos tipos de bosque: cuatro sitios no perturbados y cuatro sitios de
bosque perturbados. Se muestrearon treinta estaciones por sitio. Cada estación de
muestreo recibió cinco frutos sintéticos al inicio del experimento. Las medianas están
representadas por cuadrados, mientras que los bigotes inferior y superior
representan los cuartiles del 25% y el 75% respectivamente. Los valores atípicos
(valores menores o mayores que 2 veces el 75% menos los cuartiles del 25%) se
representan mediante círculos sin archivar.
doi:10.1371/journal.pone.0090369.g006
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Interacciones hormiga-fruta y deforestación
heterogeneidad entre los sitios de estudio (DE todos los sitios = 0,27; DE todos los sitios = 0,27; DEUF
= 0,29; Dakota del SurDF= 0,42).
Finalmente, el número de estaciones de muestreo con semillas
sintéticas completamente limpias (es decir, sin 'pulpa') no difirió entre los
dos tipos de bosque (Z de Wald =21,18, p = 0,23; Figura 5B).
Discusión
Este novedoso enfoque experimental utilizando frutos sintéticos atractivos para
las hormigas reveló que el proceso de deforestación ejerce un marcado impacto
negativo en la interacción entre las hormigas y los frutos caídos en el suelo de la
selva atlántica. En general, los sitios forestales no perturbados albergaron un
conjunto más rico y distinto de especies de hormigas que interactúan con frutas
sintéticas que los sitios forestales perturbados por humanos. Lo más importante es
que en sitios no perturbados registramos un descubrimiento más rápido de "frutos"
por parte de las hormigas, un mayor número de especies de hormigas por estación
de muestreo, tasas más altas de eliminación de "frutos" por parte de las hormigas y
distancias de desplazamiento de "frutos" más largas que en los sitios fragmentados.
En conjunto, estos resultados sugieren que los frutos carnosos caídos en fragmentos
de bosque perturbados enfrentan una menor probabilidad de interactuar con
especies de hormigas grandes capaces de ofrecer servicios de dispersión
[17,24,25,41]. aunque varias especies pequeñas siguen brindando servicios de
limpieza de semillas independientemente del tipo de bosque. Nuestro estudio
incluye fragmentos de selva atlántica en una lista cada vez mayor de paisajes
perturbados por humanos que han demostrado afectar negativamente las
interacciones hormiga-fruta [20,31,33,34]. Aunque las réplicas de los sitios forestales
no perturbados estaban separadas por al menos 1,5 km entre sí, estamos de
acuerdo en que usar solo un tramo forestal continuo puede limitar las implicaciones
de largo alcance de nuestros resultados (pero ver [50]).
Patrones generales de asistencia de las hormigas a las frutas sintéticas
Los valores de riqueza de especies de hormigas en frutos sintéticos (16 a 24
especies por sitio) son bastante similares a los resultados publicados de
hormigas que asisten a diásporas carnosas caídas en otros sitios de la selva
atlántica: se registraron 26 y 16 especies de hormigas, respectivamente, en las
semillas arilladas ricas en lípidos deCabralea canjerana (Meliáceas; [42]) y
Clusia criuva (Clusiáceas; [41]), y 11 especies asistieron a los frutos ricos en
proteínas deGuapira opuesta (Nyctagináceas; [24]). Además, el espectro de
géneros de hormigas registrados en frutos sintéticos es análogo a otros
estudios neotropicales sobre la fauna de hormigas que interactúa con
diásporas carnosas de floras locales [33,43,44,45,60], así como a estudios más
generales en suelos neotropicales. -comunidades de hormigas que habitan
[61,62]. Por ejemplo, los génerosfeidoley solenopsis,que se registran
frecuentemente interactuando con frutas carnosas (por ejemplo, [43]; este
estudio), también se encuentran entre los géneros más abundantes y ricos en
especies de comunidades de hormigas que habitan en la hojarasca tropical
[62,63]. De hecho, la correspondencia de la fauna de hormigas que consume
frutos carnosos con la fauna de hormigas terrestres en general confirma el
carácter generalizado de las interacciones entre hormigas y diásporas
carnosas caídas [19].
La riqueza estimada de especies de hormigas en frutas sintéticas
fue en general mayor en sitios forestales no perturbados que en
sitios perturbados. Además, detectamos una diferencia significativa
en la composición de especies entre los dos tipos de bosque. Estos
patrones no son sorprendentes dado que muchos estudios en
ecosistemas tropicales y no tropicales informan una menor riqueza
de especies en la fauna de hormigas terrestres de áreas
perturbadas por humanos que en sitios de control [40,64,65,66] y, lo
más importante, cambios en la composición de especies de
hormigas entre sitios forestales perturbados y no perturbados
[28,38,39,65]. Además, debido a que las estaciones de muestreo con
frutas sintéticas fueron descubiertas más rápidamente y por un
mayor número de especies de hormigas en sitios de bosque
continuo que en fragmentos de bosque perturbados,
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con una especie de hormiga capaz de proporcionar servicios beneficiosos como la
limpieza de semillas (por ejemplo, [21,22]) y/o dispersión dirigida a un micrositio de
nido enriquecido con suelo (por ejemplo, [17,24,25]). Otros estudios también
registraron previamente un mayor número de especies de hormigas por punto de
muestreo en áreas menos perturbadas [37,66] (pero ver [65]).
Frecuencia y comportamiento de grupos particulares de hormigas
La mayor aparición observada de ponerines grandes (paquicondilayOdontómaco)
en el bosque no perturbado probablemente explica las puntuaciones más altas en
las tasas de eliminación de frutos y en las distancias de eliminación en este tipo de
hábitat. Los ponerines grandes son especialmente importantes desde el punto de
vista de las plantas porque un individuo recolector es capaz de transportar diásporas
de tamaño pequeño a mediano (peso <1 g,sentido
[53]) a distancias relativamente grandes (<10 m) y, por lo tanto, actúa como un
dispersor de semillas eficaz. En realidad, los valores de dispersión pueden ser
más altos que los reportados aquí, ya que las distancias frecuentemente se
subestiman debido a la rápida desaparición de ponerines portadores de
semillas en la hojarasca [24,41,42]. La disminución de la abundancia de estos
grandes ponerines en los fragmentos de bosque atlántico estudiados, así
como su relevante papel como dispersores de semillas, corrobora dos
estudios recientes en otros biomas brasileños (sabana cerrada y caatinga
semiárida) que también están sujetos a diversas perturbaciones inducidas por
el hombre [20 ,34]. De hecho, grandespaquicondilay OdontómacoSe ha
demostrado que las hormigas son particularmente sensibles a la
fragmentación del hábitat en el bosque atlántico [40].
Teniendo en cuenta la prevalencia defeidolehormigas con respecto a la
abundancia y riqueza de especies en la mayoría de las faunas de hormigas que
habitan en la hojarasca tropical, y su hábito mayoritariamente omnívoro [63],
parecen menos propensas a verse afectadas por la fragmentación del bosque en
comparación con otros taxones de hormigas más especializados, como los grandes
ponerines (por ejemplo, [20 ,61,65]).feidoleLas especies se informan comúnmente en
diásporas carnosas caídas en ecosistemas tropicales (por ejemplo, [17,43]), y a veces
actúan como buenos removedores de semillas debido a su comportamiento de
reclutamiento [20,32]. Sin embargo, a diferencia de los ponerines grandes, la
perturbación no parece afectar negativamentefeidolehormigas [20,32]. Por ejemplo,
Pheidole fallaxha sido reportado como el principal removedor de semillas en el
borde de los bosques secos de Costa Rica [32]. La presencia defeidole las hormigas
pueden ser cruciales para el mantenimiento de los servicios de las hormigas a las
diásporas no mirmecocoras; Sin embargo, como se ve aquí, no sustituyen
completamente a los ponerines grandes (ver también [20]).
Conclusiones
En general, nuestros resultados sobre hormigas que asisten a frutos sintéticos
ricos en lípidos son paralelos en muchos aspectos a los patrones descritos
previamente para las interacciones entre hormigas y frutos carnosos caídos en el
bosque atlántico [43,44]. Por lo tanto, las frutas sintéticas resultaron útiles para
revelar patrones de asistencia de las hormigas a las frutas carnosas en entornos
ecológicos variables, y nuestros datos en particular mejoran este método novedoso
para comprender mejor la ecología de las interacciones hormiga-fruta en un paisaje
fragmentado. La adopción de este enfoque experimental en estudios futuros debería
ayudar a evitar problemas prácticos en el campo, como la escasez de frutos o la mala
calidad de los frutos resultantes de la infestación por larvas de insectos o infecciones
por hongos.
La mayoría de las especies de hormigas eran demasiado pequeñas para transportar los frutos
sintéticos o incluso para eliminar completamente la pulpa (Tabla S1), como también se observó en
otros estudios de interacciones hormiga-fruto en bosques tropicales (por ejemplo, [24,42]). Por lo
tanto, los beneficios derivados de las hormigas para las semillas y/o plántulas dependen en gran
medida de la identidad de las especies de hormigas que interactúan.
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Interacciones hormiga-fruta y deforestación
[17,24,41] (ver también [67,68] para verdaderos mirmecocoros), cuya
frecuencia a su vez puede variar con el grado de alteración del hábitat. De
hecho, nuestro experimento con frutas carnosas sintéticas mostró que la
disminución de la presencia de un grupo de hormigas particularmente
beneficiosas (es decir, ponerines grandes) en los fragmentos de bosque
perturbados se correspondía con una disminución en el beneficio potencial de
dispersión de las hormigas para las plantas (es decir, dispersión menos
frecuente y distancia de desplazamiento más corta de los 'frutos'). El presente
estudio indica que el proceso de deforestación de la selva atlántica (es decir,
fragmentación y otras perturbaciones inducidas por el hombre) afecta
negativamente la interacción potencialmente mutualista entre las hormigas
terrestres y los frutos carnosos de tamaño pequeño a mediano, corroborando
otros estudios sobre las interacciones hormiga-fruto en hábitats perturbados
por humanos [20,31,33,34]. La posible disminución de los beneficios
resultantes de las interacciones oportunistas hormiga-fruta se suma al
escenario ya pesimista que enfrentan las plantas dispersas por vertebrados
[4,11,69], ya que los frugívoros se encuentran entre los primeros en
desaparecer de los fragmentos de bosque perturbados por los humanos [9
,10]. Nuestros resultados experimentales con hormigas como dispersores
primarios de semillas son particularmente aplicables a paisajes fragmentados,
ya que se espera que la frecuencia de frutos que llegan al suelo con la pulpa
aún intacta sea mayor en bosques fragmentados que en bosques continuos.
Esperamos que este estudio pueda contribuir a revelar algunas de las
consecuencias del actual proceso de deforestación del bosque atlántico
brasileño en una parte relativamente descuidada del proceso de dispersión de
muchas plantas zoocóricas.
información de soporte
Figura S1 Riqueza estimada de especies de hormigas que
asisten a frutos sintéticos ricos en lípidos en cuatro sitios no
perturbados dentro de un área de bosque continuo (UF) y en
cuatro fragmentos de bosque perturbados (DF) en el Bosque
Atlántico (236509S, 476209W), municipios de Piedade y Tapiraı́,
estado de São Paulo, sureste de Brasil.
(DOCX)
Tabla S1 Especies de hormigas que asisten a frutos sintéticos
ricos en lípidos en cuatro sitios dentro de un área de bosque
continuo (UF) no perturbada y en cuatro fragmentos de bosque
(DF) perturbados en el Bosque Atlántico (236509S, 476209W),
municipios de Piedade y Tapiraı́, estado de São Paulo, sureste
de Brasil.
(DOC)
Expresiones de gratitud
J.-P. Metzger, C. Knogge, los propietarios del terreno, el Instituto Florestal de
São Paulo y el Parque Estadual de Jurupará brindaron apoyo logístico para el
trabajo de campo. Agradecemos a MA Pizo, LC Passos y H. Godoy por su
orientación con frutas sintéticas. F. Fernández, R. Feitosa y CR Brandão
ayudaron con la identificación de hormigas. C. Banks-Leite, AV Christianini, L.
Galetto, IR Leal, FP Melo, MA Pizo, J.-P. Metzger y WR Silva ayudaron con las
discusiones y comentarios sobre el manuscrito.
Contribuciones de autor
Concibió y diseñó los experimentos: AGDB PSO. Realizó los
experimentos: AGDB PSDS. Analizados los datos: AGDB SFS PSDS.
Reactivos/materiales/herramientas de análisis aportados: AGDB SFS PSO.
Escribió el artículo: AGDB PSO.
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8 febrero 2014 | Volumen 9 | Número 2 | e90369
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