ESTRUCTURA DE LA RED DE INTERACCIÓN ENTRE AVES Y

PLANTAS EN UN FRAGMENTO DE BOSQUE SECO TROPICAL

Camilo E. Sánchez Sarria1, Gustavo Kattan1, Oscar Murillo2

1
Departamento de Ciencias Naturales y Matemáticas, Pontificia Universidad Javeriana Cali, Cali, Colombia
2
Departamento de Biología, Universidad del Valle, Cali, Colombia.

RESUMEN
En Colombia, el 90% de los bosques secos ha sido reemplazado por ecosistemas antropogénicos,
dejando remanentes de bosque muy fragmentados y aislados entre sí. Aunque sabemos que se han
perdido muchas especies, no se conoce el impacto de estas extinciones en los procesos
ecosistémicos de estos bosques. Usando el enfoque de la teoría de redes y por medio de ocho
métricas, identificamos variaciones en la estructura de la red de dispersión de semillas y la función
de las especies asociadas a la fragmentación y a los cambios estacionales en un fragmento de
bosque seco tropical. Las redes no variaron entre épocas y exhibieron baja conectancia, anidamiento
y robustez, pero alta modularidad y especialización. Encontré bajas proporciones de especies
núcleo, de especialistas y de especies con altos valores de contribución. Estas proporciones no
variaron entre épocas climáticas. Existe una relación positiva entre la especialización y la
contribución a la red para ambos grupos tróficos. En conclusión, cuando la fragmentación en el
paisaje es extrema y superan un umbral crítico, los cambios estacionales no se reflejan en la red,
mientras la conectividad y el anidamiento bajan; la modularidad y la especialización aumentan,
exponiendo una red (semi-) colapsada muy frágil y poco funcional, de la que han desaparecido un
gran número de especies y sus funciones en el ecosistema. Es urgente crear programas de
conservación y restauración del bosque seco que integren este tipo de estudios, con el fin de
aumentar la funcionalidad y viabilidad de los ecosistemas a largo plazo.

Palabras clave: bosque seco tropical, frugivoría, dispersión de semillas, fragmentación, cambios
estacionales, redes de interacción.

ABSTRACT
In Colombia, 90% of dry forests have been replaced by anthropogenic ecosystems, with remnants of
forest very fragmented and isolated from each other. Although we know that many species have
been lost, we do not know the impact of these extinctions on the ecosystem processes in these
forests. Using network theory approach and through eight metrics, we identified variations in seed
dispersal network structure and the function of species associated to fragmentation and seasonal
changes in a fragment of tropical dry forest. Networks do not vary between seasons and exhibited
low connectivity, nesting and robustness, but high modularity and specialization. We found low
proportions of core species, specialists and species with high contribution values. These proportions
do not vary between climatic seasons. There is a positive relationship between specialization and
the contribution to the network for both trophic groups. In conclusion, when the landscape is
extremely fragmented and exceeds a critical threshold, seasonal changes are not reflected in
network, while connectivity and nesting go down; modularity and specialization increase, exposing
a very fragile and non-functional (semi-) collapsed network, from which a large number of species

1
 and their functions in the ecosystem have disappeared. Is urgent to create programs of conservation
and restoration for the tropical dry forest that integrate this kind of information to increase long
term functionality and viability of ecosystems.
Key words: tropical dry forest, frugivory, seed-dispersal, fragmentation, seasonal changes,
interaction networks.
INTRODUCCIÓN
El bosque seco tropical es un bioma que contiene
una gran cantidad de ecosistemas diferentes, desde
áreas abiertas con árboles dispersos hasta bosques
densos que pueden ser parcialmente caducifolios
(Miles et al. 2006, Banda et al. 2016). Sin embargo,
todos comparten un factor en común: la alta
estacionalidad, con varios meses de sequía y otros
de fuertes lluvias (Portillo-Quintero y Sánchez-
Azofeifa 2010, Kattan et al. 2019). Aunque este
bioma se distribuye globalmente, más del 50% de
los bosques secos del mundo se distribuyen en
América del Sur (Miles et al. 2006), de los cuales,
los bosques secos de Colombia representan el 6,5%
de la extensión en el continente americano (Pizano
et al. 2014, 2016, González-M et al. 2018).
Los bosques secos se encuentran entre los
ecosistemas más amenazados a nivel global
(Portillo-Quintero y Sánchez-Azofeifa 2010). El
97% de la extensión actual del bosque seco en los
trópicos se encuentra en algún grado de amenaza
(Miles et al. 2006) y en Colombia, el 90% los
bosques secos han sido reemplazados por cultivos,
pastizales o zonas urbanas, con remanentes de
bosque muy fragmentados y aislados entre sí
(Pizano et al. 2014, 2016, González-M et al. 2018).
Aunque sabemos que se ha perdido una gran
cantidad de especies en estos ecosistemas, no
conocemos el impacto que tienen estas extinciones
en los procesos ecosistémicos de estos bosques
(Kattan et al 2019). Por esto es imperativo
desarrollar estrategias de conservación y
restauración de la biodiversidad del bosque seco
tropical a nivel regional y continental (Calvo-
Rodríguez et al. 2016, Kattan et al 2019).
2
Para asegurar la integridad ecosistémica a largo
plazo, los planes de conservación deben incorporar
el conocimiento de los diferentes procesos
ecológicos y evolutivos que pueden operar a
diferentes escalas espaciales y temporales
(Tylianakis et al. 2010, Kaiser-Bunbury y Blüthgen
2015, Silva et al. 2015, Howe 2016, Harvey et al.
2017, Kattan et al. 2019).
Ciertos procesos mutualistas, como la frugivoría y
dispersión de semillas, son fundamentales para
mantener la estructura vegetal de los bosques, ya
que promueven la diversidad genética, el
reclutamiento de semillas y la sucesión vegetal a
diferentes escalas espaciales (Fleming y Kress 2011,
Bascompte y Jordano 2014). Pero, también son
procesos muy sensibles a perturbaciones antrópicas
(Markl et al. 2012, Howe 2016, Emer et al. 2018).
Kaiser-Bunbury y Blüthgen (2015) proponen que la
teoría de redes aplicada en ecología es una
herramienta muy útil para estudiar las interacciones
entre especies y su función en el ecosistema, por lo
tanto, debe ser tenida en cuenta en futuros planes de
conservación y restauración.
Una red de interacción se establece cuando existe el
potencial para que un grupo de nodos interactúen
dentro de un espacio y tiempo definido (Proulx et
al. 2005). Los nodos pueden representar diferentes
unidades dependiendo del nivel de jerarquía
biológica que se considere: genes o proteínas a nivel
celular, individuos en una población, o especies en
una comunidad (Proulx et al. 2005). En el caso más
simple, una red puede ser representada por un
conjunto de nodos que interactúan y están
conectados por enlaces (Proulx et al. 2005,
Bascompte y Jordano 2007, 2014). A nivel de
comunidades, estas interacciones pueden ser
antagónicas (depredación, herbivoría) o mutualistas
(polinización, dispersión de semillas) (Bascompte
2007, 2009, Bascompte y Jordano 2007, 2014).
Dentro de las redes de interacción, las especies se
pueden clasificar como generalistas cuando
interactúan con una gran variedad de especies,
abarcando la gran mayoría de los enlaces de la red,
o como especialistas cuando interactúan con unas
pocas especies (Bascompte et al. 2003, Bacompte
2007, 2009, Bascompte y Jordano 2007, 2014).
Debido a que la mayoría de las especies se
consideran especialistas, una gran proporción de las
interacciones depende de pocas especies
generalistas; generando una red de interacción
anidada, sesgada y asimétrica (Bascompte et al.
2003, 2006, Jordano et al. 2003, 2007, Bacompte
2007, 2009, Bascompte y Jordano 2007, 2014). Se
ha demostrado que esta estructura es una propiedad
inherente de las redes mutualistas que se conserva a
través de diversos sistemas (Bascompte y Jordano
2007, 2014).
En general, este patrón es producto de procesos
coevolutivos entre especies, por lo cual es muy
importante al tratar de entender cómo responden las
redes y, por ende, los ecosistemas a perturbaciones
antropogénicas (Thompson 2006, Bacompte 2007,
Bascompte y Jordano 2007, 2014).
En zonas tropicales los frugívoros grandes son
especies súper generalistas que juegan un papel
clave en los ecosistemas, ya que dispersan una
cantidad importante de semillas a largas distancias,
especialmente las semillas de mayor tamaño (Markl
et al. 2012, Vidal et al 2013, 2014, Bomfim et al.
2018, Chaves et al. 2018, Emer et al. 2018,
Naniwadekar et al. 2019, Palacio et al. 2016). Pero a
su vez, también son las especies más vulnerables
ante la fragmentación (Kattan et al. 1994, 2019,
Saavedra et al. 2011, Vidal et al 2013, 2014).
Aunque se han estudiado los efectos a largo plazo
(inmediatos y potenciales) de la fragmentación y la
3
extirpación de especies en redes mutualistas y en la
dispersión de semillas (Vidal et al 2013, 2014, Bovo
et al. 2018, Chaves et al. 2018, Emer et al. 2018), no
se conoce cuál es la respuesta estructural de las
redes a niveles extremos de fragmentación y hasta
qué punto se pueden considerar redes funcionales
(Gonzalez et al. 2011).
Estudios previos han demostrado que los factores
abióticos tienen una fuerte influencia en la fenología
de las plantas, lo que afecta la disponibilidad de
recursos y moldea la estructura de las redes
temporalmente (Rico-Gray et al. 2012, Ramos-
Robles et al. 2016, 2018b, Laurindo et al. 2017). Sin
embargo, el conocimiento sobre cómo los factores
abióticos (temperatura, precipitación) puedan
moldear las dinámicas de interacción entre especies
es muy limitado y requiere más profundización
(Rico-Gray et al. 2012, Takemoto et al. 2014,
Ramos-Robles et al. 2016, 2018b, Laurindo et al.
2017), aun cuando se espera que los patrones
climatológicos de muchas zonas del planeta
cambien bajo escenarios de cambio climático,
alterando la fenología de las plantas.
Este estudio busca identificar variaciones asociadas
a la fragmentación y los cambios estacionales a
diferentes escalas de la red de dispersión de semillas
entre aves y plantas en un fragmento de bosque seco
tropical por medio de cuatro objetivos específicos
(1) determinar el impacto de la fragmentación en la
estructura y robustez de la red, (2) describir el
efecto de la fragmentación en las funciones de las
especies en la red, (3) comparar la estructura y
robustez de las redes entre épocas climáticas y
confrontar las funciones de las especies entre épocas
climáticas. La combinación entre los ambos factores
analizados a dos escalas de la red.
Basado en los avances actuales sobre redes
mutualistas en paisajes fragmentados (Vidal et al.
2013, 2014, Silva et al. 2014, Emer et al. 2018) y en
el contexto de mi área de estudio, espero encontrar
(1) un marcado efecto negativo de la fragmentación
en la red, reflejado en bajos valores de anidamiento
y robustez, pero altos valores de modularidad y
especialización. Así mismo, espero obtener (2) una
baja proporción de especies núcleo que contribuyen
positivamente a la red y una alta proporción de
especialistas. Por último, teniendo en cuenta que los
picos de producción de frutos de muchas plantas de
bosque seco son al principio de la época lluviosa y/o
al final de la época seca (Singh y Singh 1992, Griz
et al. 2001, Justiniano y Fredericksen 2001,
McLaren y McDonald 2005), espero encontrar un
efecto significativo de las épocas climáticas (3) al
obtener valores más bajos de riqueza, anidamiento y
robustez en la época seca, y (4) una mayor
proporción de especies núcleo, una mayor
contribución y menor especialización de las
especies en la época lluviosa. Hasta donde se
conoce, la presente tesis es el primer esfuerzo en
Colombia por comprender el efecto combinado de Figura 1. Ubicación geográfica del Parque Natural
factores antrópicos (fragmentación y pérdida de Regional El Vínculo, Guadalajara de Buga, Valle del
especies) y abióticos (cambios estacionales) sobre Cauca, Colombia.
redes de dispersión de semillas entre aves y plantas
en un fragmento de bosque seco tropical.
de las cuales sólo 30 ha representan bosque
MÉTODOS primario intervenido; las otras 40 ha se componen
Área de estudio de vegetación en diferentes estados de sucesión
El Parque Natural Regional El Vínculo (PNR El como bosques secundarios y matorrales (Cadelo y
Vínculo) se encuentra en el corregimiento de El Parra 2007, Adarve et al. 2010, Cabra y García
Vínculo, a 3 km al sur del municipio de Guadalajara 2010, Torres et al. 2012). El Vínculo es el
de Buga, en el departamento del Valle del Cauca, remanente de bosque seco tropical más grande del
Colombia (3°50’23’’ N, 76°18’07’’ W, Fig. 1). El Valle del Cauca (Arcila et al. 2012, Alvarado-
parque se ubica sobre la carretera Panamericana que Solano y Otero 2015).
conecta a Buga con la ciudad de Cali, en el
piedemonte de la cordillera Central, donde Observaciones y toma de datos
comprende altitudes entre 977 y 1150 m s.n.m, y Para registrar la mayor cantidad de interacciones
una temperatura promedio anual de 25°C. La entre aves y plantas con frutos comestibles en el
precipitación promedio anual es de 1372 mm, con PNR El Vínculo, se recorrieron transectos libres
una marcada estacionalidad y un comportamiento cubriendo la mayor cantidad de estados
bimodal: con dos períodos secos (enero-marzo y sucesionales de la vegetación, tanto en el borde
julio-septiembre) y dos períodos lluviosos (abril- como al interior del bosque. Se realizaron
junio y octubre-diciembre) (Parra 1994, Parra y observaciones entre noviembre del 2017 y
Adarve 2000, Adarve et al. 2010, Torres et al. noviembre del 2018, periodo que incluyó ambas
2012). épocas climáticas, en dos jornadas diarias: desde las
06:00 hasta las 11:00 horas y desde las 15:00 hasta
Los rasgos anteriormente mencionados hacen del las 18:00 horas (modificado de Palacio et al. 2016).
PNR El Vínculo un Bosque seco Tropical (Bs-T), Se registraron todas las especies de aves que
según la clasificación de Holdridge (1967). Esta consumieron al menos un fruto, independiente de si
área de conservación cuenta con 70 hectáreas (ha), los frutos hacen parte o no de su dieta principal, ya
4
que toda ave puede ser un potencial dispersor
(Schupp et al. 2010, Palacio et al. 2016).
Todas las interacciones registradas durante el año de
muestreo se consignaron en una matriz Aij (matriz
anual), donde las columnas (i) correspondieron a las
plantas y las filas (j) a las aves. Así mismo, se
crearon matrices de interacción para cada época
climática a partir de las fechas reportadas en la
literatura (Parra 1994, Parra y Adarve 2000, Adarve
et al. 2010, Torres et al. 2012). A cada casilla de la
matriz se le asignó un valor igual a la sumatoria del
número de frutos de una planta consumidos por una
especie de ave a lo largo del estudio. Tener valores
de interacción ponderados permite análisis más
robustos y llegar a conclusiones más aproximadas a
la realidad (Newman 2004, Vázquez et al. 2005,
Schupp et al. 2010 Schleuning et al. 2014).
La identificación de las aves se realizó de acuerdo a
las guías de Hilty y Brown (2001) y de Ayerbe
(2018), siguiendo las resoluciones taxonómicas del
South American Classification Committee - SAAC
(Remsen et al. 2019). Por otra parte, la
identificación de las plantas se llevó al nivel
taxonómico más bajo posible siguiendo la guía de
Gentry (1996) y apoyado por diferentes herbarios
físicos como el Herbario de la Universidad del
Valle (CUVC) y herbarios electrónicos como el
Catálogo de Plantas y Líquenes de Colombia de la
Universidad Nacional de Colombia (Bernal et al.
2015) y Tropicos del Missouri Botanical Garden
(Tropicos 2019), siguiendo la resolución
taxonómica de la International Association for Plant
Taxonomy - IAPT (IAPT 2019).
Métricas de estructura
Para analizar y comparar la estructura de las redes
usé cinco medidas: (1) la riqueza de especies e
interacciones, (2) la conectancia, (3) el anidamiento,
(4) la modularidad y la (5) especialización
complementaria. Para cada red conté el número de
especies en cada grupo trófico y la suma de ambos
(riqueza total o tamaño de la red), y las
interacciones totales (Delmas et al. 2017, Zapata-
Mesa et al. 2017). Además, calculé la proporción
5
del número de especies e interacciones únicas en
cada época climática. La conectancia (C) describe
la proporción de enlaces observados con respecto al
número máximo de enlaces posibles (i×j), los
valores varían desde 0, cuando no hay conectividad
alguna entre las especies, hasta 1, cuando todas las
especies de la red interactúan entre sí (Jordano
1987, Blüthgen et al. 2006, Vázquez et al. 2009,
Delmas et al. 2017). Aunque ambos extremos son
teóricamente imposibles, bajos valores de
conectancia se pueden asociar con redes ecológicas
bastante diversas, por lo que es un buen estimador
de la sensibilidad de la comunidad a perturbaciones
(Dunne et al. 2002; Montoya et al. 2006, Delmas et
al. 2017).
El anidamiento (N) es la tendencia que especialistas
interactúen con un subconjunto de especies más
generalistas y estos a su vez interactúan entre sí.
Una red es perfectamente anidada cuando todas las
interacciones de las especies especialistas están
anidadas dentro de las interacciones de las especies
más generalistas (Bascompte et al. 2003, Vázquez et
al. 2009, Dehling 2018). Una red anidada reduce la
competencia entre especies del mismo nivel trófico
y es más resistente frente a las perturbaciones
(Bascompte et al. 2003, Bastolla et al. 2009,
Dehling 2018). Para calcular el anidamiento usé la
versión ponderada del índice NODF (weighted
NODF o wNODF), este índice varía desde 0 a 100,
donde 100 representa una red totalmente anidada
(Guimarães y Guimarães 2006, Almeida-Neto et al.
2007, 2011, Bastolla et al. 2009, Almeida-Neto y
Ulrich 2011).
La modularidad (Q) describe la tendencia a que se
formen sub-grupos de especies que interactúan más
frecuentemente entre sí que con especies de otro
subgrupo de la red (Guimerà y Nunes 2005a, b).
Dependiendo de la fuerza de estas interacciones
entre los grupos, la red se puede dividir en módulos
o compartimentos, una red totalmente modular se
encuentra dividida en n subgrupos que no tienen
conexión con sus aledaños (Vázquez et al. 2009,
Thébault 2013, Bascompte y Jordano 2014, Delmas
et al. 2017, Dehling 2018). Un alta modularidad se
relaciona con alta estabilidad y resistencia de la red
frente a perturbaciones, ya que una alteración no se
propagaría fácil por toda la red. Así mismo, altos
valores de modularidad se relacionan con una
conectancia general baja, aunque en ciertos casos
puede ser contraproducente (Guimerà y Nunes
2005a, b, Delmas et al. 2017, Dehling 2018).
Estimé la modularidad usando el índice QuanBiMo
a partir de 106 repeticiones (Dormann y Strauss
2014). Este algoritmo tiene un enfoque iterativo
para encontrar la solución final más óptima, por lo
que el valor de modularidad puede cambiar cada
vez que se hace el análisis; por consiguiente, corrí el
algoritmo 50 veces para cada red y escogí la
solución con el valor más alto de Q (Dormann y
Strauss 2014, Maruyama et al. 2014, Vizentín-
Bugoni et al. 2016, Ramírez-Burbano et al. 2017,
Ramos-Robles et al. 2018a). Determiné la
especialización por medio del índice de
especialización complementaria (H2', Blüthgen et
al. 2006, Antoniazzi et al. 2018). Este índice tiene
valores que varían entre 0 y 1, donde 1 representa el
mayor valor de especialización (Blüthgen et al.
2006, 2007, Dáttilo et al. 2013). Altos valores de
especialización y modularidad indican una alta
separación de nichos entre especies o módulos,
mientras que bajos valores muestran un alto
sobrelapamiento de nicho y; por ende, una alta
competencia (Dugger et al. 2018).
Calculé la significancia de tres medidas de
estructura (wNODF, Q y H2') usando el algoritmo
de Patefield (Patefield 1981, Blüthgen et al. 2006)
para generar matrices aleatorias con los mismos
valores totales que la red observada, esto significa
que las especies con mayor número de interacciones
seguirán siendo las mismas en cada matriz, pero
alterando la disposición de sus interacciones. Para
cada conjunto de modelos nulos, estimé el intervalo
de confianza al 95% y el valor Z, que es el número
de desviaciones estándar que un valor observado
sobrepasa la media de los modelos nulos. Sí los
valores obtenidos no estaban dentro de los
intervalos de confianza calculados (p < 0,05 y Z ≥
2), se consideraron significativos (Maruyama et al.
6
2014, Ramírez-Burbano et al. 2017, Zapata-Mesa et
al. 2017). Se generaron 1000 matrices aleatorias con
la función r2dtable del paquete bipartite (Dormann
et al. 2008) para el anidamiento y la especialización,
pero solo 100 en el caso de modularidad por el
tiempo que puede llegar a tomar este análisis.
Robustez de la red
Evalué la resistencia de las redes al colapso
simulando escenarios hipotéticos de eliminación de
especies: (1) eliminando de manera aleatoria las
especies para cada nivel trófico, y (2) eliminando
primero las generalistas, para ambos grupos
tróficos. La eliminación de especies de manera
aleatoria equivale a un modelo nulo (Memmott et al.
2004, Bascompte y Jordano 2007, Mello et al.
2011). Para cada uno de estos escenarios se graficó
el número de especies remanentes en función del
número de especies removidas de la red, luego se
calculó el área debajo de la curva para obtener un
índice de robustez (R, Memmott et al. 2004, Mello
et al. 2011, Palacio et al. 2016). Este índice varía de
0 a 1, donde 1 representa la robustez o resistencia
máxima frente a la extinción de especies (Mello et
al. 2011, Palacio et al. 2016).
Métricas a nivel de especie
Para describir las funciones de las especies en la red
de dispersión de semillas del PNR El Vínculo usé
cuatro medidas: (1) el nivel de especialización, (2)
el grado normalizado, (3) la fuerza de la especie, (4)
el aporte de las especies a la conectividad entre
módulos y (5) dentro de los módulos. Estimé la
especialización a nivel de nodo con el índice de
especificidad (d', Blüthgen et al. 2006, 2007,
Antoniazzi et al. 2018). Esta medida es análoga a la
especialización de la comunidad (H 2'), pero en este
caso mide la exclusividad de nicho en comparación
a una distribución aleatoria de interacciones
(Blüthgen et al. 2006, 2007, Dugger et al. 2018). El
grado normalizado (ND) es el número de
interacciones de la especie (grado, D) en relación al
número total de interacciones potenciales o socios
en toda la red, por ejemplo, el número de plantas
posibles con las que podrían interactuar un ave
(Zapata-Mesa et al. 2017, Dugger et al. 2018).

La fuerza de la especie (SS) describe la relevancia
de las especies frente a todos sus socios de
interacción; esto se logra sumando las dependencias
de las demás especies frente a una en particular
(Bascompte et al. 2006, Ramírez-Burbano et al.
2017). Finalmente, calculé la contribución de las
especies a la conectividad entre módulos (Ci) y
dentro de los módulos (Zi) que describen el aporte
de estas especies en el mantenimiento de la
cohesión de una red modular (Guimerà y Nunes
2005a, b, Olesen et al. 2007), la combinación de
estos valores determina el rol de un nodo en la red.
Guimerà y Nunes (2005b) propusieron umbrales
para ambas medidas, para Ci = 0,62 y Zi = 2,5; Sin
embargo, estos valores son arbitrarios y los
umbrales podrían cambiar en cada caso. Entonces,
calculé los umbrales de este estudio por medio de
un algoritmo de creación de modelos nulos basados
en una matriz de probabilidad, manteniendo el
número de interacciones totales igual a la matriz
original (mgen en Bipartite, Dormann et al. 2008).
Cuando una especie tiene bajos valores de
contribución se le considera periférica. Si
contribuye en mayor medida a conectar otros
módulos, pero muy poco a conectar el módulo al
que pertenece se le considera una especie
conectora. En cambio, si su contribución es baja a
conectar otros módulos, pero conecta fuertemente
un módulo se le considera una especie
concentradora de módulo. Cuando una especie tiene
altos valores de contribución se le considera una
especie concentradora de la red (Olesen et al 2007,
Díaz-Castelazo et al. 2013, Dehling 2018). Todas
las especies que tienen roles no periféricos en la red
se les considera como especies núcleo (Palacio et al.
2016). Altos valores de especialización indican una
alta especificidad y dependencia, que normalmente
se asocian con especies poco conectadas; por ende,
se asume que especies generalistas son de alta
importancia ya que muchas especies dependen de
estas y son las responsables de mantener la cohesión
de la red (Palacio et al. 2016, Ramírez-Burbano et
al. 2017).
7
Cada métrica estima la importancia de las especies a
la organización de la red en un aspecto particular;
sin embargo, estas medidas se encuentran
correlacionadas, lo que indica que las especies
tienen una importancia similar, pero desde
diferentes aspectos (Vidal et al. 2014). Por esto,
unifiqué la contribución de cada especie a la red
calculando el valor Z de cada medida (ND, SS, Ci,
Zi) obtenida para cada una de las especies de la red
(modificado de Vidal et al. 2014). Esto se logra
restando la media de los valores del grupo (aves o
plantas) al valor específico de cada especie y el
resultado se divide por la desviación estándar de los
valores del grupo; así que, la contribución de cada
especie a la red se calcula como la media de los
valores Z de ND, SS, Ci y Zi (Vidal et al. 2014,
Dáttilo et al. 2016).
Análisis de datos
Para evaluar si los muestreos son representativos
para ambos grupos tróficos y para las interacciones
per se, en función del número de días de muestreo,
calculé el número de especies esperado usando el
índice no-paramétrico ACE y estimé el porcentaje
de especies observadas con respecto al total de
especies esperadas como una medida de la
completitud del muestreo (Magurran 2004, Palacio
et al. 2016). Todas las curvas de acumulación se
corrieron con 1000 iteraciones en el software
EstimateS (Colwell 2013). A partir de la literatura
compilé rasgos funcionales de las especies que se
relacionan con la frugivoría y, por ende, con la
dispersión de semillas (Dunning 2008, Kissling et
al. 2009, Vargas 2012, Mello et al. 2014, Vidal et
al. 2014, Dehling et al. 2016, Palacio et al. 2016,
Montoya et al. 2018). En el caso de las aves revisé
la masa corporal y el grado de frugivoría, mientras
que, para las plantas reuní el hábito de crecimiento
y el estado sucesional en que se desarrolla la
especie.
Por medio de análisis de varianza (para datos no-
paramétricos usé el ANOVA de Kruskal-Wallis)
comparé las medias del nivel de especialización y el
grado de contribución a la red dentro y entre grupos
tróficos: grado de frugivoría para las aves y estado
sucesional en el caso de las plantas. Asimismo,
comparé las medias de especialización y
contribución de los grupos tróficos entre épocas
climáticas. Usé tablas de contingencia (G-tests) para
determinar si existen asociación entre las épocas
climáticas y las funciones de las especies. Para
describir qué grupo de especies contribuye más a la
red, hice regresiones lineales entre la
especialización y contribución a la red de las
especies para ambos grupos tróficos, tanto
separados como en conjunto. Las pruebas
estadísticas se compararon con un alfa de 0,05.
Todos los análisis se hicieron en el software R (R
Core Team 2013) con los paquetes bipartite
(Dormann et al. 2008) y vegan (Oksanen et al.
2007).

Figura 2. Redes de interacción entre aves y plantas en el PNR El Vínculo. Las aves en color rojo y las plantas de
verde. El alto de los rectángulos representa la cantidad de frutos consumidos. No se muestran los valores de
frecuencia para una mejor visualización de las redes. Las especies se encuentran ordenadas de mayor a menor
grado.

RESULTADOS encuentra en la época lluviosa (33,0%) (Figura 2,

Estructura y robustez
En total se hicieron 440 h (55 días) de observación
en el PNR El Vínculo, un esfuerzo de muestreo
superior al promedio de los estudios hechos en el
Neotrópico (330 h, Dugger et al. 2018). Donde se
registraron 29 especies de aves (Anexo 1)
interactuando con 34 de plantas (Anexo 2), para una
riqueza total de 63 especies. En la época lluviosa
registré 24 aves y 28 plantas, mientras que, en la
época seca, observé 22 aves interactuando con 23
plantas. El porcentaje más alto de especies únicas se
8
Tabla 1). A lo largo del estudio registré 104
interacciones, 70 en la época lluviosa y 59 en la
época seca, con el valor de interacciones únicas más
alto en la época lluviosa (66,0%) (Figura 2, Tabla
1). Observé una suma de 1148 frutos consumidos a
lo largo de todo el año (Figura 2, Anexo 3). Según
el estimador ACE, el muestreo tiene una proporción
aceptable de especies registradas, con un 80,6% y
78,5%, de completitud para aves y plantas,
respectivamente. Las interacciones cuentan con una
representatividad baja (52,0%) (Anexo 3).
En las aves existe una alta representatividad de Tabla 1. Valores observados y esperados de las
especies de la familia Thraupidae y Tyrannidae. No diferentes métricas para las tres redes de interacción
se observó ninguna especie amenazada del PNR El Vínculo* Valores significativos (p <
interactuando en la red, pero si una endémica 0,05 y Z ≥ 2).
(Ortalis columbiana) y dos migratorias boreales
(Catharus ustulatus, Piranga rubra). La red Medida Anual Lluviosa Seca
comprende un bajo porcentaje de frugívoros Riqueza
obligados (13,8%) contrastando con el alto Aves 29 24 22
porcentaje de frugívoros oportunistas y parciales Plantas 34 28 23
(48,3% y 37,9%), entre los que resaltan varias
Total 63 52 45
especies granívoras (p. e., Sicalis flaveola,
% Únicas - 0,33 0,24
Sporophila nigricollis) e insectívoras (p. e.,
Tyrannus melancholicus, Melanerpes rubricapillus)
Interacciones
(Anexo 1).
Totales 104 70 59
En las plantas existe una alta riqueza de familias % Únicas - 0,66 0,58
taxonómicas (22), donde resaltan Moraceae, 0,10 0,12
Rutaceae, Sapindaceae y Solanaceae, cada una con Conectancia 0,11
tres especies. El hábito de crecimiento más común
son los árboles (53,3%) y los arbustos (26,7%), Anidamiento
aunque también hay otros hábitos de crecimiento wNODF 14,22 * 10,61 * 11,81 *
como palmas, hierbas, lianas, trepadoras, cactus y Modelo nulo 48,41 37,81 49,52
epífitas. Tres cuartas partes (78,6%) de las plantas
son especies pioneras intermedias (Anexo 3) Modularidad
(Vargas 2012). Q 0,64 * 0,59 * 0,67 *
Modelo nulo 0,11 0,15 0,13
Las redes exhiben baja conectancia con valores muy
similares (C = 0,11 ± 0,01). Además, las redes son Especialización
modulares y especializadas pues los valores H2' 0,59 * 0,61 * 0,69 *
observados de Q y H2’, respectivamente, son Modelo nulo 0,07 0,11 0,08
mayores a los valores esperados bajo el modelo
nulo (Z ≥ 2). Sin embargo, las redes son poco Robustez
anidadas pues los valores esperados de wNODF
Aves
fueron menores a los obtenidos bajo el modelo nulo
Aleatorio 0,69 0,65 0,66
(Tabla 1).
Generalistas 0,36 0,40 0,33
Las tres redes siguen un patrón muy definido: Plantas
anidamiento muy bajo (wNODF = 12,21 ± 1,84), Aleatorio 0,69 0,67 0,65
pero con valores de modularidad (Q = 0,63 ± 0,04) Generalistas 0,35 0,43 0,35
y especialización (H2’ = 0,63 ± 0,05) ligeramente
altos (Tabla 1). Aunque, los valores cambian
ligeramente entre redes, la red anual es un poco más Los análisis indican que cuando los generalistas se
anidada (wNODF = 14,22) y la red de la época extinguen primero, la red colapsa muy rápido (R aves
lluviosa tiene valores más altos de modularidad y = 0,38 ± 0,02; Rplantas = 0,39 ± 0,02) pero cuando se
especialización (Q = 0,67; H2’ = 0,69). extinguen de manera aleatoria la robustez aumenta;
en algunos casos duplicando los valores del otro

9
 escenario (R aves = 0,67 ± 0,04; Rplantas = 0,67 ± 0,04).
En la mayoría de casos, los valores de robustez son
más altos en la época lluviosa (Tabla 1). Los
resultados del análisis de modularidad indican la
existencia de seis módulos en la red anual, siete en
la época lluviosa y ocho en la época seca. Los
módulos de la red anual difieren significativamente
en la masa corporal promedio de las aves que los
conforman (H = 13,64, p = 0,02, df = 5 (Anexo 1).
Figura 3. Diagrama de cajas comparando las medias del nivel de
especialización y el grado de contribución de las especies en la red
anual entre grupos tróficos (A, B), el nivel de frugivoría de las aves
(C, D) y el estado sucesional en el que se desarrollan las plantas (E,
F). OB: Obligado, OP: Oportunista, PA: Parcial, PI: Pionera
Intermedia y ST: Sucesional Tardía. Clasificaciones según Kissling
et al. (2009) y Vargas (2012).
El módulo 5 al estar conformado por especies
pequeñas y especialistas como Euphonia laniirostris
y Tangara cyanicollis tiene el valor más bajo (15,0
g), mientras que el módulo 6, al estar conformado
por especies generalistas de mediano a gran tamaño
como Ortalis columbiana y Turdus ignobilis, es el
que tiene el valor más alto (114,9 g). Así mismo, el
módulo 6 está compuesto por plantas generalistas
como (Roystonea regia y Quadrella odoratissima)
(Anexo 2).
10
Funciones de las especies
En la red anual solo hay una especie
significativamente especializada (d > 0,75; Forpus
conspicillatus). En la época lluviosa hay nueve
especies especializadas mientras que en la época
seca hay ocho especies. La proporción de especies
especializadas no depende de la época climática (χ2
< 0,001, p = 0,99, df = 1). Sobresale el hecho de que
dos especies de aves (Pionus menstruus,
Pachyramphus polychopterus) y dos plantas
(Plukenetia volubilis, Rhipsalis baccifera) muestran
valores de especialización máxima (d = 1). No hay
diferencias significativas en la especialización entre
los grupos tróficos (F = 1,13, p = 0,21, df = 1) en la
red anual. Al comparar la especialización dentro de
los grupos tróficos, sólo encontré diferencias entre
los grados de frugivoría de las aves, donde las
oportunistas son menos especializadas que las
frugívoras obligadas y parciales (F = 3,66, p = 0,04
df = 2) (Figura 3).
Solo el 31% de las aves y el 38% de las plantas
contribuyen positivamente a la estructura de la red
anual (Anexo 4). Esta contribución no depende de la
época climática (χ2 = 0,01, p = 0,93, df = 1).
Saltator striatipectus, O. columbiana y Tangara
vitriolina son las especies que más contribuyen a la
red. Aunque las aves es el grupo que tiene las
especies con valores más altos de contribución, las
plantas contribuyen más como grupo trófico en
comparación con las aves (H = 7,68, p = 0,01, df =
1) (Figura 3). Así mismo, los frugívoros obligados y
parciales aportan más en relación a los oportunistas
(H = 8,86, p = 0,01, df = 2) (Figura 3). Encontré una
relación positiva y significativa entre el grado de
contribución de las especies y su nivel de
especialización en la red anual, para ambos grupos
tróficos (Figura 4).
La mayoría (90%) de las especies se pueden
clasificar como periféricas en la red anual. Seis
especies juegan un rol importante en la red como
concentradoras de módulos, tres aves (O.
columbiana, E. laniirostris, S. striatipectus) y tres
plantas (Amyris pinnata, R. regia, Trema
micrantha). No encontré ninguna conectora ni
concentradora en la red (Anexo 1, 2). Siete especies
se clasifican como periféricas en la red anual, pero
son especies núcleo en alguna de las épocas
climáticas. Por ejemplo, T. ignobilis clasifica como
periférica en la red anual, pero como una especie
concentradora de la red en la época lluviosa. Dos
plantas (R. regia y Urera baccifera) son
concentradoras de módulo en la red anual sin tener
un papel importante en época climáticas. En el caso
contrario, Eugenia sp. 1, no tiene un rol clave en la
red anual pero alterna su papel de conectora a
concentradora de modulo dependiendo de la época.
La proporción de especies núcleo en la red no
depende de la época climática (χ2 = 0,06, p = 0,81,
df = 1).

DISCUSIÓN
El presente estudio detalla los cambios asociados a
la fragmentación y a las épocas climáticas a nivel de
la red de dispersión de semillas entre aves y plantas
y a nivel de especies en un fragmento aislado de
bosque seco tropical en el Valle del Cauca. No hay
diferencias entre las estructuras de la red anual y las
correspondientes a las dos épocas climáticas. Las
redes tienen baja riqueza de especies. conectancia y
anidamiento, y alta modularidad y especialización.
Otros estudios reportan diferencias en la estructura
de la red entre épocas climáticas (Rico-Gray et al.
2012, Takemoto et al. 2014, Ramos-Robles et al.
2016, 2018b, Laurindo et al. 2017). Mis resultados
indican que los factores antrópicos, como la
fragmentación y extirpación de especies, tienen un
impacto que anula los cambios estacionales, al
moldear la estructura y las funciones de las especies
dentro de la red. Mis resultados van acordes a los
impactos de la fragmentación planteados en la
literatura (por ejemplo, Vidal et al. 2013, 2014,
Emer et al. 2018). Así que discutiré por separado las
limitaciones del estudio, los resultados encontrados,
cómo se relacionan con el contexto actual del
bosque seco tropical en Colombia y las
implicaciones para su conservación.
11
Figura 4. Gráficos de dispersión donde se
relacionan los valores de contribución y
especialización para aves (A) y plantas (B) en la red
anual.
Limitaciones
A pesar de tener un esfuerzo de muestreo superior al
promedio hecho en el Neotrópico (Escribano-Avila
et al. 2018), las curvas de acumulación señalan que
faltan por registrar especies e interacciones, y la
riqueza de especies encontrada se encuentra por
debajo de lo detectado en otros estudios (Escribano-
Avila et al. 2018). Esto podría explicarse por varias
razones: (1) un efecto del tipo de muestreo, donde al
ser censos visuales en un bosque denso, cierta
información podría quedarse sin registrar, (2) las
interacciones no registradas podrían ser producto de
frugívoros oportunistas o generalistas ya extintos en
la zona, (3) este proyecto es limitado en tiempo y
espacio, no se exploraron otras características
morfológicas, fenológicas, ecológicas y/o abióticas
que podrían explicar estos patrones, (4) debido a
que el bosque seco tropical comprende una menor
proporción de plantas que requieren dispersión
endozoocórica en comparación a otros ecosistemas
tropicales más húmedos (Kattan et al. 2019), el
ensamble de frugivoría y dispersión de semillas es
más difuso en tiempo y espacio, y requeriría
esfuerzos enormes (Nielsen y Bascompte 2007,
Chacoff et al. 2012, Vizentin-Bugoni et al. 2016)
para registrar todas las especies e interacciones
faltantes. Pero, es posible que exista la combinación
de dos o más de las hipótesis planteadas.
Redes de dispersión de semillas en paisajes
fragmentados
La mata atlántica brasilera es una región
extensamente fragmentada, dónde gran parte de los
frugívoros grandes han sido extirpados o sus
densidades han disminuido preocupantemente
(Vidal et al. 2013, 2014, Silva et al. 2015, Chaves et
al. 2018), similar a mi área de estudio, y es dónde se
han enfocado la mayoría de estudios que buscan
entender las implicaciones de la fragmentación en la
dispersión de semillas. Por ejemplo, Silva y
colaboradores (2015) compararon las redes de
dispersión de semillas en tres sitios con diferentes
edades de restauración. Sus resultados concuerdan
con el patrón estructural obtenido en este estudio:
baja conectancia y anidamiento, pero alta
modularidad y especialización; aunque la riqueza y
composición de las redes cambia entre edades de
restauración, el patrón estructural se mantiene. Esto
resalta que la desaparición de súper generalistas en
los ecosistemas reduce la conectividad y el
anidamiento de la red, aislando las especies en
módulos definidos y aumentando la especialización
de la red; lo que se traduce en una menor resistencia
frente a perturbaciones (Bascompte 2007, 2009,
Bascompte y Jordano 2007, Vidal et al. 2013,
2014).
Los bosques secos de Colombia tienen una menor
proporción de frugívoros en comparación a otros
ecosistemas (Kattan et al. 2019), lo que resulta en
un ensamble de aves frugívoras menos diverso, con
una menor redundancia funcional y más frágil a
extinciones, donde las perturbaciones tendrán un
mayor impacto esparciéndose por toda la red. Esto
explicaría en parte por qué hoy en día, cuando el
valle medio del río Cauca ya no se encuentra
dominado por grandes extensiones de densos
12
bosques secos, la red: (1) sea tan poco robusta
frente a extinciones; (2) esté compuesta
principalmente por frugívoros no obligados de
tamaño mediano y pequeño, donde las especies que
más contribuyen a la red son los frugívoros
oportunistas; y (3) presente como único frugívoro
grande a O. columbiana, especie que se mantiene en
los fragmentos de bosque pequeños (Kattan et al.
2019).
Encontrar que frugívoros obligados como
oportunistas tienen valores de contribución altos en
la red (Figura 3), y evidenciar la relación positiva
entre el grado de contribución de las especies y su
nivel de especialización en la red (Figura 4), podría
sugerir (1) que las especialistas también contribuyen
positivamente a mantener la cohesión de la red, pero
su papel está enmascarado por las generalistas; o (2)
cuando las generalistas desaparecen, se produce un
cambio de fase dentro de la red, pasando a ser las
especialistas quiénes contribuyen positivamente a la
red. No obstante, la relación fue marginalmente
positiva, y el cambio descrito antes no podría
evidenciarse tan claro, por la presencia de algunas
aves (S. striatipectus, T. ignobilis, O. columbiana)
que han sido reportadas en otros estudios (Palacio et
al. 2016) como especies abundantes e importantes
dentro de las redes de dispersión. La gran mayoría
de las especialistas corresponden a frugívoros
oportunistas (Melanerpes rubricapillus, P.
polychopterus), y es posible que, aunque estén
ingiriendo las semillas, no estén haciendo una
dispersión efectiva en el paisaje (Fleming y Kress
2011). Sumado a esto, los psitácidos son
considerados como depredadores de semillas que
podrían llegar a ser dispersores de semillas
ocasionalmente.
Cambios estacionales en las redes dispersión de
semillas
Por otra parte, mis resultados no muestran la
existencia de efectos significativos asociados a los
cambios estacionales del bosque seco tropical en la
estructura y las funciones de las especies dentro de
la red. Esto es diferente a lo reportado en la
literatura (Rico-Gray et al. 2012, Takemoto et al.
2014, Ramos-Robles et al. 2016, 2018b, Laurindo et
al. 2017), donde se menciona que la diversidad y
disponibilidad de frutos moldean las dinámicas de
frugivoría y dispersión de semillas en bosques
estacionales. Los picos de fructificación de las
plantas son respuesta a factores climáticos, como la
temperatura y la precipitación, por ende, se espera
que estos sean los factores principales al determinar
las interacciones entre especies. Los bosques secos
del valle geográfico del río Cauca, a veces son
considerados como bosques de transición, ya que
están en una zona que presenta una precipitación
bimodal donde las épocas climáticas duran apenas
tres meses y no seis como otros bosques secos del
trópico; esto hace que sean bosques secos más
húmedos y la mayoría de las plantas no sean
caducifolias (González-M et al. 2018), lo que
permite a las plantas sufrir un menor estrés hídrico y
puedan ofrecer frutos a través de todo el año, y
posiblemente disipando el efecto de los cambios
estacionales en la estructura y funciones de las
especies en la red.
Es probable que, en algún momento, los cambios
estacionales sí hayan tenido un efecto en la red,
pero el impacto de la fragmentación en el
ecosistema ha superado un valor crítico llegando al
punto de sobrepasar y eliminar el efecto abiótico
reportado en otros estudios (Rico-Gray et al. 2012,
Takemoto et al. 2014, Ramos-Robles et al. 2016,
2018b, Laurindo et al. 2017), es decir, la
fragmentación ha impuesto un filtro ambiental que
eliminó las especies especialistas de épocas
climáticas y solo persisten las especies generalistas
y tolerantes. Esto podría revelar por qué no hay
dependencia ni diferencia entre épocas climáticas
para ninguno de los rasgos de las especies
evaluados (proporción de roles, grado de
contribución y nivel de especialización) (Anexo 5).
En resumen, los factores abióticos afectan la red
indirectamente al influenciar la fenología de las
plantas y sus épocas de fructificación, pero, cuando
las intervenciones antrópicas en el ecosistema
superan un umbral, hasta ahora desconocido, los
cambios estacionales no se reflejan en la red,
mientras la conectividad y el anidamiento bajan, la
13
modularidad y especialización aumentan
proporcionalmente, reflejando una red (semi-)
colapsada muy frágil y poco funcional, de la que
han desaparecido una cantidad enorme de especies y
sus funciones en el ecosistema.
Por último, este trabajo es un llamado a estudiar,
conservar y restaurar un ecosistema tan diverso
como el bosque seco tropical. Considero que la
información obtenida en esta investigación es
pertinente para futuros planes necesarios de
conservación y restauración a largo plazo,
especialmente bajo escenarios de cambio climático.
Sin embargo, es fundamental: (1) conocer la
dispersión, germinación y establecimiento efectivo
de las semillas y plántulas de las especies
dispersadas por animales en el bosque seco, (2)
monitorear este ensamble de interacciones en el
tiempo para evitar sesgos, identificar cambios y
determinar si efectivamente, es una red funcional y
viable en el tiempo, (3) escalar este estudio a otros
fragmentos de bosque seco en el departamento del
Valle del Cauca y si es posible, a otras regiones del
país para tener una visión más amplia de la
frugivoría y dispersión de semillas en este
ecosistema y, (4) ampliar el estudio a otras
interacciones a ecológicas relacionadas
estrechamente a procesos y servicios ecosistémicos
claves, como la polinización y herbivoría.
AGRADECIMIENTOS
Agradecemos a INCIVA quiénes nos autorizaron
para poder trabajar dentro del Parque Natural
Regional El Vínculo. A CVC financió parte de la
investigación. A Eliana López, Luis Carlos Mora,
Catalina Vélez, Laura Ramírez y Giann Karlo
Aguirre por su ayuda en campo y en los análisis
estadísticos.
REFERENCIAS
Adarve, D. J. B., Torres, A. M., Home, J., Vargas-
Figueroa, J. A., Rivera, K., Duque, O. L.,
Cárdenas, M., Londoño, V., y González, Á. M.
2010. Estructura y riqueza florística del Parque
Natural Regional El Vínculo-Buga, Colombia.
Cespedesia, 32 (90-91): 21-36.
Almeida-Neto, M., Guimarães, P. R. Jr., y
Lewinsohn, T. M. 2007. On Nestedness
Analyses: Rethinking Matrix Temperature and
Anti-Nestedness. Oikos, 116 (4): 716-722.
Almeida-Neto, A., Guimarães, P., Guimarães P. R.
Jr., Loyola R. D., y Ulrich, W. 2011. A
consistent metric for nestedness analysis in
ecological systems: reconciling concept and
measurement. Oikos, 117: 1227-1239.
Almeida-Neto, M., y Ulrich, W. 2011. A
straightforward computational approach for
measuring nestedness using quantitative
matrices. Environmental Modelling &
Software, 26 (2): 173-178.
Alvarado-Solano, D. P., y Otero Ospina, J. T. 2015.
Distribución espacial del bosque Seco Tropical
en el Valle del Cauca, Colombia. Acta
Biológica Colombiana, 20 (3): 141-153.
Antoniazzi, R. Jr., Dáttilo, W., y Rico-Gray, V.
2018. A Useful Guide of Main Indices and
Software Used for Ecological Networks
Studies. En Dáttilo, W., y Rico-Gray, V.
(Editores). 2018. Ecological networks in the
tropics. Springer International Publishing. 202
pp.
Arcila, A. M., Valderrama, C., y Chacón, P. 2012.
Estado de fragmentación del bosque seco de la
cuenca alta del río Cauca, Colombia. Biota
Colombiana, 13 (2): 86-101.
Banda, K., Delgado, S. A., Dexter, K. G., Linares,
P. R., Oliveira, F. A., Prado, D., Pullan, M.,
Quintana, C., Riina, R., Rodríguez, G. M.,
Weintritt, J., Acevedo, R. P., Adarve, J.,
Álvarez, J., Aranguren, A. B., Arteaga, J. C.,
Aymard, G., Castaño, A., Ceballos, M. N.,
Cogollo, A., Cuadros, H., Delgado, F., Devia,
W., Dueñas, H., Fajardo, L., Fernández, A.,
Ángel, M., Franklin, J., Freid, E. H., Galetti, L.
A., Gonto, R., González, R., Graveson, R.,
Helmer, E. H., Idárraga, A., López, R.,
Marcano, V. H., Martínez, O. G., Maturo, H.
M., McDonald, M., Mclaren, K., Melo, M.,
Mijares, F., Mogni, V., Molina, D., Moreno,
N., Nassar, J. M., Neves, D. M., Oakley, L. J.,
Oatham, M., Olvera, L. A., Pezzini, F. F.,
Reyes, O. O., Ríos, M. E., Rivera, O.,
14
Rodríguez, N., Rojas, A., Särkinen, T.,
Sánchez, R., Smith, M., Vargas, C.,
Villanueva, B., y Pennington, T. 2016. Plant
diversity patterns in Neotropical dry forests
and their conservation implications. Science,
353 (6306): 1383-1387.
Bascompte, J. 2007. Networks in ecology. Basic
and Applied Ecology, 8: 485-490.
Bascompte, J. 2009. Mutualistic networks. Frointers
in Ecology and the Environment, 7 (8): 429-
436.
Bascompte, J., Jordano, P., Melián, C. J., y Olesen,
J. M. 2003. The nested assembly of plant-
animal mutualistic networks. Proceedings of
the National Academy of Sciences, 100 (16):
9383-9387.
Bascompte, J., Jordano, P., y Olesen, J. M. 2006.
Asymmetric coevolutionary networks facilitate
biodiversity maintenance. Science, 312: 431-
433.
Bascompte, J., y Jordano, P. 2007. Plant-animal
mutualistic networks: the architecture of
biodiversity. Annual Review of Ecology,
Evolution, and Systematics, 38: 567-593.
Bascompte, J., y Jordano, P. 2014. Mutualistic
networks. Princeton University Press. New
Jersey, United States. 206 pp.
Bastolla, U., Fortuna, M. A., Pascual-García, A.,
Ferrera, A., Luque, B., y Bascompte, J. 2009.
The architecture of mutualistic networks
minimizes competition and increases
biodiversity. Nature, 458 (7241): 1018-1020.
Bernal, R., Gradstein, S. R., y Celis, M. (Editores).
2015. Catálogo de plantas y líquenes de
Colombia. Instituto de Ciencias Naturales,
Universidad Nacional de Colombia, Bogotá.
http://catalogoplantasdecolombia.unal.edu.co.
Blüthgen, N., Menzel, F., y Blüthgen, N. 2006.
Measuring specialization in species interaction
networks. BMC Ecology, 6 (1): 9.
Blüthgen, N., Menzel, F., Hovestadt, T., Fiala, B., y
Blüthgen, N. 2007. Specialization, constraints,
and conflicting Interests in mutualistic
networks. Current Biology, 17 (4): 341-346.
Bomfim, J. A., Guimarães, P. R., Peres, C. A.,
Carvalho, G., y Cazetta, E. 2018. Local
 extinctions of obligate frugivores and patch
size reduction disrupt the structure of seed
dispersal networks. Ecography, 41: 1899--
1909.
Bovo, A. A. A., Ferraz, K. M. P. M. B., Magioli,
M., Alexandrino, E. R., Hasuic, E., Ribeiro, M.
C., y Tobias, J. A. 2018. Habitat fragmentation
narrows the distribution of avian functional
traits associated with seed dispersal in tropical
forest. Perspectives in Ecology and
Conservation, 16: 90--96.
Cadelo, C. D., y Parra, V. G. 2007. Caracterización
de la vegetación de bosque seco tropical en la
estación biológica El Vínculo y parches
vecinos a su zona de amortiguación-municipio
de Buga. Cespedesia, 29 (84-85): 77--100.
Calvo-Rodríguez, S., Sánchez-Azofeifa, G., Durán,
S. M., y Espírito-Santo, M. 2016. Assessing
ecosystem services in Neotropical dry forests:
a systematic review. Environental
Conservation. 44 (1): 34--43.
Chacoff, N. P., Vázquez, D. P., Lomáscolo, S. B.,
Stevani, E. L., Dorado, J., y Padrón, B. 2012.
Evaluating sampling completeness in a desert
plant--pollinator network. Journal of Animal
Ecology, 81: 190-200.
Chaves, O. M., Bicca-Marques, J. C., y Chapman,
C. A. 2018. Quantity and quality of seed
dispersal by a large arboreal frugivore in small
and large Atlantic forest fragments. PLoS
ONE, 13 (3): e0193660.
Colwell, R. K. 2013. EstimateS: Statistical
estimation of species richness and shared
species from samples. Version 9. User's Guide
and application published at:
http://purl.oclc.org/estimates.
Dáttilo, W., Guimarães P. R. Jr., y Izzo, T. J. 2013.
Spatial structure of ant-plant mutualistic
networks. Oikos, 122: 1643-1648.
Dáttilo, W., Lara-Rodríguez, N., Jordano, P.,
Guimarães, P. R., Thompson, J. N., Marquis,
R. J., Medeiros, L. P., Ortiz-Pulido, R.,
Marcos-García, M, A., y Rico-Gray, V. 2016.
Unravelling Darwin’s entangled bank:
architecture and robustness of mutualistic
networks with multiple interaction types.
15
Proceedings of the Royal Society B: Biological
Sciences, 283 (1843): 20161564.
Dehling, D. M. 2018. The Structure of Ecological
Networks. En Dáttilo, W., y Rico-Gray, V.
(Editores). 2018. Ecological networks in the
tropics. Springer International Publishing. 202
pp.
Dehling, D. M., Jordano, P., Schaefer, H. M.,
Böhning-Gaese, K., y Schleuning, M. 2016.
Morphology predicts species’ functional roles
and their degree of specialization in plant-
frugivore interactions. Proceedings of the
Royal Society B: Biological Sciences, 283:
20152444.
Delmas, E., Besson, M., Brice, M, H., Burkle, L.,
Riva, G, V, D., Fortin, M, J., Gravel, D.,
Guimarães, P., Hembry, D., Newman, E.,
Olesen, J. M., Pires, M., Yeakel, J. D., y
Poisot, T. 2017. Analyzing ecological networks
of species interactions. bioRxiv, 112540.
Dormann, C, F., Gruber, B., y Fründ, J. 2008.
Introducing the bipartite Package: Analysing
Ecological Networks. R News, 8 (2): 8-11.
Dormann, C. F., y Strauss, R. 2013. A method for
detecting modules in quantitative bipartite
networks. Methods in Ecology and Evolution,
5 (1): 90-98.
Dugger, P. J., Blendinger, P. G., Böhning-Gaese,
K., Chama, L., Correia, M., Dehling, D. M.,
Emer, C., Farwig, N., Fricke E. C., Galetti, M.,
García, D., Grass, I., Heleno, R., Jacomassa, F.
A. F., Moraes, S., Moran, C., Muñoz, M. C.,
Neuschulz, E. L., Nowak, L., Piratelli, A.,
Pizo, M. A., Quitián, M., Rogers, H. S.,
Ruggera, R. A., Saavedra, F., Sánchez, M. S.,
Sánchez, R., Santillán, V., Schabo, D. G.,
Ribeiro, F. S Timóteo, S., Traveset, A.,
Vollstädt, M. G. R., Schleuning, M. 2018.
Seed-dispersal networks are more specialized
in the Neotropics than in the Afrotropics.
Global Ecology and Biogeography, 28 (2):
248-261.
Dunning, J. B. 2008. CRC handbook of avian body
masses. Second Edition. CRC Press, Taylor &
Francis Group, Boca Raton, Florida.
Emer, C., Galetti, M., Pizo, M. A., Guimarães Jr. P.
R., Moraes, S., Piratelli, A., y Jordano, P. 2018.
Seed-dispersal interactions in fragmented
landscapes - a metanetwork approach. Ecology
Letters, 21: 484-493.
Escribano-Avila, G., Lara-Romero, C., Heleno, R.,
y Traveset, A. 2018. Tropical Seed Dispersal
Networks: Emerging Patterns, Biases, and
Keystone Species Traits. En Dáttilo, W., y
Rico-Gray, V. (Editores). 2018. Ecological
networks in the tropics. Springer International
Publishing. 202 pp.
Fleming, T, H., y Kress, W, J. 2011. A brief history
of fruits and frugivores. Acta Oecologica, 37:
521-530.
Gentry, A. H. 1996. A Field Guide to the Families
and Genera of Woody Plants of North West
South America: (Colombia, Ecuador, Perú)
with Supplementary Notes on herbaceous taxa.
Chicago, EE. UU. University of Chicago Press.
895 pp.
Gonzalez, A., Rayfield, B., y Lindo, Z. 2011. The
disentangled bank: How loss of habitat
fragments and disassembles ecological
networks. American Journal of Botany, 98 (3):
503-516.
González-M, R., García, H., Isaacs, P., Cuadros, H.,
López-Camacho, R., Rodríguez, N., Pérez, K.,
Mijares, F., Castãno-Naranjo, A., Jurado, R.,
Idárraga-Piedrahíta, Á., Rojas, A., Vergara, H.,
y Pizano, C. 2018. Disentangling the
environmental heterogeneity, floristic
distinctiveness and current threats of tropical
dry forests in Colombia. Environmental
Research Letters, 13: 045007.
Griz, L. M. S., y Machado, I. C. S. 2001. Fruiting
phenology and seed dispersal syndromes in
Caatinga, a tropical dry forest in the northeast
of Brazil. Journal of Tropical Ecology, 17 (02):
303-321.
Guimarães, P. R., y Guimarães, P. 2006. Improving
the analyses of nestedness for large sets of
matrices. Environmental Modelling and
Software, 21: 1512-1513.
Guimerà, R., y Nunes, A. L. A. 2005a. Cartography
of complex networks: modules and universal
16
roles. Journal of statistical mechanics, P02001:
P02001-1-P02001-13.
Guimerà, R., Y Nunes, A. L. A. 2005b. Functional
cartography of complex metabolic networks.
Nature, 433 (7028): 895-900.
Harvey, E., Gounand, I., Ward, C. L., & Altermatt,
F. 2016. Bridging ecology and conservation:
from ecological networks to ecosystem
function. Journal of Applied Ecology, 54 (2):
371-379.
Hilty, S. L. y Brown, W. L. 2001. Guía de las aves
de Colombia. American Bird Conservancy,
Universidad del Valle. Sociedad Antioqueña de
Ornitología. Cali, Colombia. 1030 pp.
Holdridge, L. R. 1967. Life zone ecology, 2ª
edición. Tropical Science Center. San José,
Costa Rica, 206 pp.
Howe, H. F. 2016. Making dispersal syndromes and
networks useful in tropical conservation and
restoration. Global Ecology and Conservation,
6: 152-178.
IAPT. 2019. International Association of Plant
Taxonomy. Bratislava, Eslovaquia.
https://www.iaptglobal.org/.
Jordano, P. 1987. Patterns of mutualistic
interactions in pollination and seed dispersal:
connectance, dependence, asymmetries and
coevolution. The American Naturalist, 129 (5):
657-677.
Jordano, P., Bascompte, J., y Olesen, J. M. 2003.
Invariant properties in coevolutionary networks
of plant-animal interactions. Ecology Letters,
6: 69-81.
Jordano, J., García, G., Godoy, J. A., and García-
Castaño, J. L. 2007. Differential contribution
of frugivores to complex seed dispersal
patterns. Proceedings of the National Academy
of Sciences, 104 (9): 3278-3282.
Justiniano, M. J., y Fredericksen, T. S. 2000.
Phenology of tree species in Bolivian dry
forests. Biotropica, 32 (2): 276-281.
Kaiser-Bunbury, C. N., y Blüthgen, N. 2015.
Integrating network ecology with applied
conservation: a synthesis and guide to
implementation. AoB Plants, 7: plv076.
Kattan, G. H., Alvarez‐López, H., y Giraldo, M.
1994. Forest fragmentation and bird
extinctions: San Antonio eighty years later.
Conservation Biology, 8 (1): 138-146.
Kattan, G. H., Sánchez, C. E., Vélez, C., Ramírez,
L., y Celis, M. 2019. Beta diversity and
knowledge gaps of Colombia’s dry forests:
implications for their conservation. Caldasia,
41 (1): 1-11.
Kissling, W. D., Böhning-Gaese, K., y Jetz, W.
2009. The global distribution of frugivory in
birds. Global Ecology and Biogeography, 18:
150-162.
Laurindo, R. F., Gregorin, F., y Castro, D. T. 2017.
Effects of biotic and abiotic factors on the
temporal dynamic of bat fruit interactions. Acta
Oecologica, 83: 38-47.
Magurran, A. E. 2004. Measuring biological
diversity. Blackwell Science, Oxford, United
Kingdom. 256 pp.
Markl, J. S., Schleuning, M., Forget, P. M., Jordano,
P. Lambert, J. E., Traveset, A., Wright, S. J., Y
Böhning-Gaese, K. 2012. Meta-analysis of the
effects of human disturbance on seed dispersal
by animals. Conservation Biology, 26 (6):
1072-1081
Maruyama, P. K., Vizentin-Bugoni, J., Oliveira, G.
M., Oliveira, P. E., y Dalsgaard, B. 2014.
Morphological and spatio-temporal
mismatches shape a neotropical savanna plant-
hummingbird network. Biotropica, 46 (6): 740-
747.
McLaren, K. P., y McDonald, M. A. 2005. Seasonal
patterns of flowering and fruiting in a dry
tropical forest in Jamaica. Biotropica, 37 (4):
584-590.
Mello, M. A. R., Marquitti, F. M. D., Guimarães, P.
R., Kalko, E. K. V., Jordano, P., y de Aguiar,
M. A. M. 2011. The missing part of seed
dispersal networks: Structure and robustness of
bat-fruit interactions. PLoS ONE, 6 (2):
e17395.
Mello, M. A. R., Rodrigues, F. A., da Costa, L. F.,
Kissling, W. D., Şekercioğlu, Ç. H., Marquitti,
F. M. D., y Kalko, E. K. V. 2014. Keystone
species in seed dispersal networks are mainly
17
determined by dietary specialization. Oikos,
124 (8): 1031-1039.
Memmott, J., Waser, N. M., y Price, M. V. 2004.
Tolerance of pollination networks to species
extinctions. Proceedings of the Royal Society
B: Biological Sciences, 271 (1557): 2605-
2611.
Miles, L., Newton, A. C., Defries R. S., Ravilious,
C., May, I., Blyth, S., Kapos, V., y Gordon, J.
E. 2006. A global overview of the conservation
status of tropical dry forests. Journal of
Biogeography, 33 (3): 491-505.
Montoya, J. M., Pimm, S. L., y Solé. R. V. 2006.
Ecological networks and their fragility. Nature,
442: 259-264.
Montoya, P., Gonzalez, M. A., Tenorio, E. A.,
López-Ordóñez, J. P., Pinto A. G., Cueva, D.,
Acevedo, A. A. R., Angarita C. Y, Arango, H.
M. M, Armesto, O., Betancur, J. S.,
Caguazango, A. C., Calderon J. J. L., Calpa-
Anaguano, E. V., Cárdenas-Posada, G.,
Castaño, M. D., Chaparro-Herrera, S., Diago-
Muñoz, N., Franco, L. F., Gómez, L. G. B.,
Gónzalez-Zapata, F. L., Gutiérrez A. E. Z.,
Gutiérrez-Zuluaga, A. M., Stivel, R. L. J.,
Lopera-Salazar, A., Martínez D. A., Maya, A.
M. G., Medina, W., Montealegre-Talero, C.,
Parra, J. L., Pérez-Peña, S., Ramírez, F. M.,
Reyes, J., Rivera-Gutiérrez, H. F., Rosero, Y.
M., Trujillo-Torres, C. M., Vidal-Maldonado,
C. C., y Salgado-Negret, B. 2018. A
morphological database for 606 Colombian
bird species. Ecology, 99 (7): 1693.
Naniwadekar, R., Chaplod, S., Datta, A., Rathore,
A., y Sridhar, H. 2019. Large frugivores
matter: insights from network and seed
dispersal effectiveness approaches. Journal of
Animal Ecology, 00: 1-13.
Newman, M. E. J. 2004. Analysis of weighted
networks. Physical review, 70 (5): 056131.
Oksanen, J., Kindt, R., Legendre, P., O’Hara, B.,
Simpson, G. L., Solymos, P., Stevens, M. H.
H., y Wagner, H. 2007. The vegan package.
Community Ecology Package, 10: 631-637.
Olesen, J. M., Bascompte, J., Dupont, Y. L., y
Jordano, P. 2007. The modularity of pollination
 networks. Proceedings of the National
Academy of Sciences, 104 (50): 19891-19896.
Palacio, R. D., Valderrama-Ardila, C., y Kattan, G.
H. 2016. Generalist species have a central role
in a highly diverse plant-frugivore network.
Biotropica, 48 (3): 349-355.
Parra, G. 1994. Polinización de especies útiles de la
estación biológica «El Vínculo» (Buga-Valle).
Cespedesia, 20 (64-65): 47-86.
Parra, G. y Adarve, J. B. 2000. Aspectos ecológicos
de las comunidades vegetales de la Estación
biológica El Vínculo. Cespedesia, 24 (75-78):
39-68.
Patefield, A. 1981. An efficient method of
generating r x c tables with given row and
column totals. Journal Application Statistics,
30: 91-97.
Pizano, C., Cabrera, M., y García, H. 2014. Bosque
seco tropical en Colombia: Generalidades y
contexto. En: Pizano, C., y García, H.
(Editores). El bosque seco tropical en
Colombia. Bogotá, D. C., Colombia: Instituto
de Investigación de Recursos Biológicos
Alexander von Humboldt (IAvH). p. 37-47.
Pizano, C., González-M, R., Jurado, R. D., Cuadros,
H., Castaño, N. A., Rojas, A., Pérez, K.,
Vergara-Varela, H., Idárraga, Á., Isaacs, P., y
García, H. 2016. El bosque seco tropical en
Colombia. Distribución y estado de
conservación. Ficha 202. En: Gómez, M. F.,
Moreno, L. A., Andrade, G. I., y Rueda, C.
(Editores). Biodiversidad 2015. Estado y
tendencias de la biodiversidad continental de
Colombia. Bogotá, D.C., Colombia: Instituto
Alexander von Humboldt.
Portillo-Quintero, C., y Sánchez-Azofeifa, A. 2010.
Extent and conservation of tropical dry forests
in the Americas. Biological Conservation, 143
(1): 144-155.
Proulx, S. R., Promislow, D. E. L., y Phillips, P. C.
2005. Network thinking in ecology and
evolution. Trends in Ecology and Evolution, 20
(6): 345-353.
R Core Team. 2013. R: A language and
environment for statistical computing. R
18
Foundation for Statistical Computing, Vienna,
Austria. http://www.R-project.org.
Ramírez-Burbano, M., Stiles, G. F., González, C.,
Amorim, F. W., Dalsgaard, B., y Maruyama, P.
K. 2017. The role of the endemic and critically
endangered Colorful Puffleg Eriocnemis
mirabilis in plant-hummingbird networks of the
Colombian Andes. Biotropica, 49 (4), 555-564.
Ramos-Robles, M., Andresen, E., y Díaz-Castelazo,
C. 2016. Temporal changes in the structure of a
plant-frugivore network are influenced by bird
migration and fruit availability. PeerJ, 4:e2048.
Ramos-Robles, M., Andresen, E., y Díaz-Castelazo,
C. 2018a. Modularity and robustness of a
plant-frugivore interaction network in a
disturbed tropical forest. Écoscience, 25 (3):
209-222.
Ramos-Robles, M., Dáttilo, W., Díaz-Castelazo, C.,
y Andresen, E. 2018b. Fruit traits and temporal
abundance shape plant-frugivore interaction
networks in a seasonal tropical forest. The
Science of Nature, 105: 29.
Remsen, J. V. Jr., Areta, J. I., Cadena, C. D.,
Claramunt, S., Jaramillo, A., Pacheco, J. F.,
Robbins, M. B., Stiles, F. G., Stotz, D. F., y
Zimmer, K. J. Versión 9, 9 de marzo del 2019.
A classification of the bird species of South
America. American Ornithologists' Union.
http://www.museum.lsu.edu/~Remsen/SACCB
aseline.htm.
Silva, R. F., Montoya, D., Furtado, R., Memmott, J.,
Pizo, M. A., y Rodrigues, R. R. 2015. The
restoration of tropical seed dispersal networks.
Restoration Ecology, 23 (6): 852-860.
Rico-Gray, V., Díaz-Castelazo, C., Ramírez-
Hernández, A., Guimarães, P. R., y Nathaniel
Holland, J. 2011. Abiotic factors shape
temporal variation in the structure of an ant-
plant network. Arthropod-Plant Interactions, 6
(2): 289-295.
Saavedra, S., Stouffer, D. B., Uzzi, B., y
Bascompte, J. 2011. Strong contributors to
network persistence are the most vulnerable to
extinction. Nature, 478 (7368): 233-235.
Schleuning, M., Ingmann, L., Strauß, R., Fritz, S.
A., Dalsgaard, B., Dehling, D. M., Plein, M.,
 Saavedra, F., Sandel, B., Svenning, J. C.,
Bohning-Gaese, K., y Dormann, C. F. 2014.
Ecological, historical and evolutionary
determinants of modularity in weighted seed-
dispersal networks. Ecology Letters, 17: 454-
463.
Schupp, E. W., Jordano, P., y Gómez, J. M. 2010.
Seed dispersal effectiveness revisited: A
conceptual review. New Phytologist 188: 333-
353.
Singh, J. S. y Singh, K. 1992. Phenology of
seasonally dry tropical forest. Current science,
63 (11): 684-689.
Takemoto, K., Kanamaru, S., y Feng, W. 2014.
Climatic seasonality may affect ecological
network structure: Food webs and mutualistic
networks. BioSystems, 121: 29-37.
Thébault, E. 2013. Identifying compartments in
presence-absence matrices and bipartite
networks: insights into modularity measures.
Journal of Biogeography, 40 (4): 759-768.
Thompson, J, N. 2006. Mutualistic webs of species.
Science, 312: 372-373.
Torres, G. A. M., Adarve, J. B., Cárdenas, M.,
Vargas, J. A., Londoño, V., Rivera, K., Home,
J., Duque, O. L, y González, A. M. 2012.
Dinámica sucesional de un fragmento de
bosque seco tropical del Valle del Cauca,
Colombia. Biota Colombiana, 13 (2): 66-85.
Tropicos. 2019. Tropicos, botanical information
system. Missouri Botanical Garden, Saint
Louis, Missouri. www.tropicos.org.
Tylianakis, J. M., Laliberté, E., Nielsen, A., y
Bascompte, J. 2010. Conservation of species
interaction networks. Biological Conservation,
143 (10): 2270-2279.
19
Vargas, W. 2012. Los bosques secos del Valle del
Cauca, Colombia: una aproximación a su flora
actual. Biota Colombiana, 13 (2): 102-164.
Vázquez, D. P. 2005. Degree distribution in plant-
animal mutualistic networks: forbidden links or
random interactions?. Oikos, 108 (2): 421-426.
Vázquez, D. P., Morris, W. F., y Jordano, P. 2005.
Interaction frequency as a surrogate for the
total effect of animal mutualists on plants.
Ecology Letters, 8: 1088-1094.
Vázquez, D. P., Blüthgen, N., Luciano Cagnolo, L.,
y Chacoff, N. P. 2009. Uniting pattern and
process in plant-animal mutualistic networks: a
review. Annals of Botany, 103: 1445-1457.
Vidal, M. M., Hasui, E., Pizo, M. A., Tamashiro, J.
Y., Silva, W. R., y Guimãraes, P. R. Jr. 2014.
Frugivores at higher risk of extinction are the
key elements of a mutualistic network.
Ecology, 95 (12): 3440-3447.
Vidal, M. M., Pires, M. M., y Guimarães Jr. P. R.
2013. Large vertebrates as the missing
components of seed-dispersal networks.
Biological Conservation, 163: 42-48.
Vizentin-Bugoni, J., Maruyama, P. K., Debastiani,
V. J., Duarte, L. S., Dalsgaard, B., y Sazima,
M. 2016. Influences of sampling effort on
detected patterns and structuring processes of a
Neotropical plant-hummingbird network.
Journal of Animal Ecology, 85 (1): 262-272.
Zapata-Mesa, N., Montoya-Bustamante, S., y
Murillo-García, O. E. 2017. Temporal variation
in bat-fruit interactions: Foraging strategies
influence network structure over time. Acta
Oecologica, 85: 9-1.
 ANEXOS
Anexo 1. Lista de las especies de aves registradas y sus valores dentro en la red. PE: Periférica,
CM: Concentradora de módulo. Siguiendo la clasificación taxonómica del South American
Classification Committee - SAAC (Remsen et al. 2019).

# de Peso Grado de
Especie Interacciones Módulo Rol Especialización Contribución
frutos (gr) frugivoría
Catharus ustulatus 1 2 2 PE 29,6 Parcial 0,57 -4,49
Elaenia flavogaster 1 1 3 PE 26,8 Oportunista 0,25 -4,01
Euphonia laniirostris 7 166 5 CM 15 Obligado 0,73 5,20
Forpus conspicillatus 3 45 1 PE 26,5 Oportunista 0,87 1,68
Hemithraupis guira 3 10 4 PE 12 Obligado 0,66 -1,02
Legatus leucophaius 1 17 6 PE 22,2 Oportunista 0,36 -3,38
Melanerpes
2 10 6 PE 52,5 Oportunista 0,21 -3,36
rubricapillus
Mionectes oleagineus 1 6 3 PE 12,1 Obligado 0,52 -3,13
Myiodinastes
2 24 6 PE 43,2 Oportunista 0,30 -3,15
maculatus
Myiozetetes
3 48 3 PE 25,9 Parcial 0,45 0,78
cayannensis
Ortalis columbiana 6 110 6 CM 600 Obligado 0,59 6,70
Pachyramhpus
1 1 5 PE 20,8 Oportunista 0,44 -3,41
polychopterus
Pionus menstruus 2 15 1 PE 251 Parcial 0,74 -1,04
Piranga rubra 4 9 4 PE 28 Oportunista 0,20 -2,52
Pitangus sulphuratus 3 47 6 PE 61 Oportunista 0,37 -2,39
Ramphocelus
6 69 2 PE 28 Parcial 0,66 0,74
dimidiatus
Saltator striatipectus 12 149 4 CM 55 Parcial 0,72 9,07
Sicalis flaveola 1 0 1 PE 19,7 Oportunista 0,70 -3,57
Sporophila nigricolis 1 20 5 PE 9,3 Oportunista 0,47 -3,21
Sporophila schistacea 1 10 5 PE 12,7 Oportunista 0,37 -3,37
Tachyphonus
2 18 4 PE 13 Parcial 0,37 -2,86
luctuosus
Tangara cyanicollis 2 20 5 PE 17 Parcial 0,46 -2,78
Tangara vitriolina 14 97 2 PE 23 Parcial 0,43 5,79
Thraupis episcopus 11 62 2 PE 35 Parcial 0,67 4,81
Thraupis palmarum 1 32 6 PE 39 Parcial 0,46 -3,21
Turdus ignobilis 7 127 6 PE 63,9 Parcial 0,45 1,94
Tyrannus
2 15 6 PE 37,4 Oportunista 0,27 -3,34
melancholicus
Vireo olivaceus 3 10 1 PE 11 Oportunista 0,40 -3,00
Zimmerius chrysops 1 8 3 PE 12 Oportunista 0,57 -2,77

20
 Anexo 2. Lista de las especies de plantas registradas y sus valores dentro en la red. PE: Periférica,
CM: Concentradora de módulo. PI: Pionera intermedia, ST: Sucesional tardía. Siguiendo la
clasificación taxonómica de la International Association for Plant Taxonomy - IAPT (IAPT 2019).
# de Hábito de Estado
Especie Grado Módulo Rol Especialización Contribución
frutos crecimiento sucesional
Acathocarpus nigricans 2 49 6 PE Árbol PI 0,59 -0,21
Amyris pinnata 4 19 2 CM Árbol ST 0,41 0,97
Arecaceae sp. 2 1 2 4 PE Palma 0,68 -0,44
Capparaceae 1 8 6 PE Arbusto 0,43 -0,53
Chiococca alba 3 13 2 PE Arbusto PI 0,36 -0,40
Citharexylum
4 36 2 PE Árbol PI 0,47 0,27
kunthianum
Cupania sp. 2 20 6 PE Árbol PI 0,35 -0,34
Erythroxylum coca 2 6 4 PE Arbusto ST 0,22 -0,48
Eugenia sp. 1 6 38 4 PE Árbol PI 0,23 0,12
Eugenia sp. 2 1 1 4 PE Árbol PI 0,02 -0,62
Ficus insipida 2 36 1 PE Árbol PI 0,85 0,22
Guapira costaricana 4 55 2 PE Árbol PI 0,38 0,25
Lantana sp. 1 1 2 PE Arbusto PI 0,11 -0,70
Maclura tinctoria 2 17 1 PE Árbol ST 0,66 -0,43
Monstera sp. 2 21 2 PE Epífita PI 0,48 -0,27
Muntigia calabura 3 56 5 PE Árbol PI 0,52 -0,09
Paullinia globosa 1 3 4 PE Trepadora PI 0,22 -0,60
Phoradendron PI
8 54 3 PE Arbusto 0,61 1,63
quadrangulare
Piper sp. 1 2 24 2 PE Arbusto PI 0,53 -0,20
Piper sp. 2 1 20 2 PE Arbusto PI 0,71 -0,21
Plukenetia volubilis 2 8 1 PE Liana 0,46 -0,48
Quadrella odoratissima 10 111 6 PE Árbol ST 0,42 0,95
Rhipsalis baccifera 3 20 5 PE Cactus ST 0,41 0,05
Roystonea regia 9 211 6 CM Palma 0,64 2,47
Sapindus saponaria 1 6 6 PE Árbol PI 0,39 -0,54
Solanaceae 2 6 5 PE Hierba 0,28 -0,58
Solanaceae sp. 3 1 1 2 PE Hierba 0,19 -0,69
Solanum sp. 2 2 2 PE Arbusto PI 0,14 -0,66
Sorocea sprucei 1 1 6 PE Árbol ST 0,08 -0,56
Trema micrantha 5 95 4 CM Árbol PI 0,70 1,08
Trichostigma PI
3 11 2 PE Arbusto 0,27 -0,41
octandrum
Urera baccifera 7 153 5 CM Arbusto PI 0,71 1,67
Zanthoxylum schreberi 4 21 1 PE Árbol PI 0,58 0,72
Zanthoxylum sp. 2 23 4 PE Árbol PI 0,54 0,05

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Anexo 3. Curvas de acumulación para ambos grupos tróficos y las interacciones para la red anual.
La línea negra representa la riqueza observada, las líneas grises los intervalos de confianza al 95% y
la línea azul los valores predictivos del estimador ACE.

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Anexo 4. Contribución de las especies de ambos grupos tróficos a la organización de la red anual
del PNR El Vínculo. Organizadas de mayor a menor contribución a la organización de la red.

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Anexo 5. Diagrama de cajas comparando las medias del nivel de especialización y el grado de
contribución de aves y plantas entre épocas climáticas. L: Época lluviosa, S: Época seca.

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