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DOI: 10.1111/prd.12366
ARTÍCULO DE REVISIÓN
Adquisición y establecimiento de la microbiota bucal
AM (Marija) Kaan | Dono Kahharova | Egija Zaura
Departamento de Odontología Preventiva, Centro Académico de Odontología de Ámsterdam (ACTA), Vrije Universiteit Ámsterdam y Universidad de Ámsterdam,
Ámsterdam, Países Bajos
Correspondencia
Egija Zaura, Departamento de Odontología Preventiva, Centro Académico de Odontología de Ámsterdam (ACTA), Vrije Universiteit Amsterdam y Universidad de Ámsterdam,
Gustav Mahlerlaan 3004, 1081 LA Ámsterdam, Países Bajos.
Correo electrónico: e.zaura@acta.nl
1 | INTRODUCCIÓN ser considerado como un tejido bien organizado del cuerpo. De hecho, durante
salud, a nivel funcional, las propiedades del microbio humano
Las primeras formas de vida en la Tierra, hace entre 2.900 y 4.000 millones de años, fueron Algunas están distribuidas uniformemente y prevalecen entre los individuos e incluso entre
bacterias anaerobias.1 Debido a que la Tierra comenzó como un planeta bacteriano, todos los diversos sitios del cuerpo.6 Sin embargo, estas funciones globales son
formas de vida eucarióticas, incluidas las actuales plantas, animales y realizado por un repertorio altamente personalizado de microbiota, en forma
humanos, han evolucionado en presencia de bacterias. la larga historia por una interacción compleja entre la composición genética y el sistema inmunitario
de ascendencia compartida y alianzas entre humanos y microbios es sistema del huésped bajo la influencia del entorno local y externo
reflejada en sus genomas. Análisis de la gran cantidad de fullge factores mentales, como la exposición a microbios, el cuerpo particular
Las secuencias de nombres actualmente disponibles revelan que la mayoría de las formas de vida nicho y el comportamiento del huésped individual (Figura 1).
comparten aproximadamente un tercio de sus genes, incluidos los que codifican las vías Adquirir los simbiontes microbianos que coincidirían con el individuo
metabólicas centrales.2 Muchos genes humanos son homo huésped individual es, por lo tanto, de suma importancia para el bienestar del
logues de genes bacterianos que se derivan en su mayoría por descendencia, pero individual. ¿Cómo se lleva a cabo este proceso? como pasan los humanos
ocasionalmente por transferencia de genes, de bacterias. en sus microbios a su descendencia? En esta revisión, abordamos 3
Además de su ascendencia común con los microbios, los humanos tienen fases cronológicas—prenatal, perinatal y posnatal—desde ser
evolucionado en la presencia continua de, y en simbiosis con, mi un feto, a través de la niñez y hacia la adolescencia, y discutir el
crobes El cuerpo humano alberga aproximadamente tantas células microbianas como papel de diferentes huéspedes y factores ambientales en la adquisición y es
células humanas,3 y las células microbianas sobre y dentro del cuerpo portan genes que establecimiento de la microbiota oral comensal (Figura 2).
superan en número a los genes humanos por al menos un factor de 100.4 El
El cuerpo humano carece de las enzimas especializadas requeridas para numerosas
reacciones químicas (por ejemplo, descomposición de nutrientes) y por lo tanto tiene que 2 | PERÍODO PRENATAL
confiar en sus simbiontes microbianos para llevar a cabo estas funciones. Como mucho
ya que un tercio del metaboloma humano (es decir, la diversidad de moléculas que circulan La salud bucal y la microbiota bucal de una mujer pueden afectar directamente
en la sangre) tiene un origen microbiano.2 A cambio, los microbios su embarazo y su feto en desarrollo. Una revisión reciente de 23 sys
recibir su comida favorita del anfitrión y un lugar para vivir. Como un revisiones temáticas sobre la relación entre periodoncia materna
Como resultado de la simbiosis mutualista, existe un continuo huéspedmicrobio. tis y complicaciones del embarazo concluyeron que si la madre tiene
diafonía ota. Los microorganismos comensales forman la primera línea de de enfermedad periodontal, tiene un 1,6 (intervalo de confianza del 95%: 1,32,0)
cercar y evitar que los microbios exógenos se establezcan: veces mayor riesgo de dar a luz pretérmino, 1,7 (95% de confianza inter
entrenan al sistema inmunológico para reconocer a un "amigo" de un "enemigo" val: 1.32.1) veces mayor para dar a luz a un bebé con bajo peso al nacer,
regulando a la baja la respuesta proinflamatoria hacia los comensales y aumentando esta 2,2 (intervalo de confianza del 95 %: 1,43,4) veces mayor para preeclamp
respuesta contra los invasores.5 Como resultado sia, y 3,4 (intervalo de confianza del 95%: 1,38,8) veces mayor para el parto prematuro
de sus funciones indispensables para el huésped, el microbioma podría más el parto de un bebé de bajo peso al nacer.7 Puede
Este es un artículo de acceso abierto bajo los términos de la licencia de atribución Creative Commons , que permite el uso, la distribución y la reproducción en cualquier medio, siempre
que se cite correctamente el trabajo original.
© 2021 Los autores. Periodoncia 2000 publicado por John Wiley & Sons Ltd
Periodoncia 2000. 2021;86:123–141. wileyonlinelibrary.com/journal/prd | 123
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parecen más que razonables para tratar las enfermedades periodontales durante Se ha propuesto que el microbioma placentario está ahí para
embarazo para reducir estos riesgos. Sin embargo, actualmente existe sembrar el feto con microbios.12 Sin embargo, la evaluación de la placen
evidencia insuficiente para concluir que el tratamiento periodontal durante tal microbioma se realiza mediante el análisis del ADN bacteriano y
el embarazo es eficaz para reducir los riesgos de resultados adversos del embarazo.8 Se no por aislamiento de bacterias. Encontrar bacterias cultivables en meconio
ha propuesto que los patógenos periodontales o sus derivados alcanzan la placenta y se se utiliza como argumento para la siembra microbiana en el útero. Una mirada más cercana
propagan más allá del feto.9 en estos estudios muestra que la presencia de bacterias en el meconio
Recientemente se ha cuestionado el dogma tradicional del útero estéril. se correlaciona con un mayor tiempo transcurrido desde el parto, lo que indica que las
complementado por informes de microbiomas en la placenta, el líquido amniótico, la bacterias se introducen en el nacimiento y no durante el embarazo.11
sangre del cordón umbilical y el meconio en embarazos sin complicaciones.10,11 Las diferencias relacionadas con el modo de parto en la microbiota infantil17 también se oponen
Además, después de analizar más de 300 biopsias de placenta y com la hipótesis de la siembra intrauterina. Si el microbioma se sembró en
al comparar los resultados con los del Proyecto del Microbioma Humano, para múltiples útero, no sería posible dar a luz mamíferos axénicos (libres de gérmenes), incluidos los
sitios del cuerpo, Aagaard et al12 concluyeron que la placenta mi humanos, por cesárea.11 Tomados en conjunto,
el crobioma se parece al de la lengua y las amígdalas. La coevolución de puede descartar la hipótesis de que la siembra microbiana intrauterina es la
el huésped y sus microbios, y el conocimiento de que los simbiontes microbianos en los función biológica del microbioma placentario.
invertebrados se transmiten verticalmente,1316 hace una hipótesis Si las bacterias o sus fragmentos son transportados a la placenta
sobre cuál podría ser el papel biológico del microbioma placentario. pero no están sembrando el feto, ¿qué posibles funciones pueden tener?
¿llevar a cabo? Nuestro grupo propuso que durante el embarazo, la placenta
se convierte en un sitio de recolección de antígenos para que el sistema inmunitario fetal
sea “entrenado” en la tolerancia al antígeno (Figura 3).18 Las mujeres embarazadas de
desarrollar un aumento de la inflamación gingival, también conocida como givitis de la
ginebra del embarazo.19 Este proceso es iniciado por las hormonas del embarazo y conduce
a la apertura del lecho vascular, permitiendo el paso hematógeno de
microbios orales a la placenta, ya sea directamente o al ser engullidos y transportados por
las células inmunitarias de la madre.13,15 Células microbianas o
sus fragmentos quedan atrapados en el tejido placentario para ser presentados
al sistema inmunitario fetal. En el período prenatal, antígeno fetalpre
las células emisoras pueden interactuar con los antígenos microbianos de la madre y
regresa a los órganos linfoides periféricos fetales. Se ha demostrado que
Las células T reguladoras fetales humanas se vuelven funcionalmente supresoras después de
estimulación con aloantígenos maternos y persisten al menos hasta la edad adulta
temprana.20 Si nuestra hipótesis es cierta, el feto se desarrollaría
tolerancia prenatal al microbioma de la madre y volvería
considérelo como "seguro" durante los encuentros posnatales con estas bacterias. En
otras palabras, el desarrollo de la tolerancia fetal hacia el micro
bioma de la madre durante el embarazo podría ser el factor principal para la adquisición
exitosa de un microbioma normal.18
Recientemente, Macpherson y su grupo demostraron, a través de
FIGURA 1 Interacción de factores que contribuyen a la adquisición y establecimiento
de un microbioma personalizado una serie de elegantes experimentos con ratones libres de gérmenes, que el
FIGURA 2 Factores que dan forma a la microbiota
oral desde el feto hasta la niñez y la adolescencia
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de hecho, la microbiota materna da forma al sistema inmunitario del feto.21 Para lograr el sistema inmunitario del feto en desarrollo. Buen oral materno
la colonización solo durante la gestación, utilizaron un sistema salud y una microbiota oral en equilibrio con el cuerpo de la madre son
en el que ratones preñados libres de gérmenes son colonizados transitoriamente con un por lo tanto, de suma importancia para un niño sano.
cepa modificada genéticamente de Escherichia coli. Como lo hace esta cepa
no persiste en el intestino, los ratones preñados vuelven a estar libres de gérmenes
antes del término y luego dar a luz cachorros libres de gérmenes. Se encontró que ma 3 | PERÍODO PERINATAL
colonización interna perfiles transcripcionales intestinales reprogramados
de la descendencia, aumentó ciertas poblaciones de linfoides innatos En el útero, el feto crece en un ambiente muy seguro con una constante
y células mononucleares en los cachorros, y condujo a una mejor evitación de temperatura, está protegido de ataques microbianos, y recibe nutri
respuestas inflamatorias a moléculas microbianas y penetración de microbios intestinales. ents y oxígeno de la placenta a través del cordón umbilical. Siguiente
Numerosos derivados de bacterias radiomarcadas (13C) nacimiento, todos estos factores cambian. Al nacer, el recién nacido inmediatamente
moléculas fueron pasadas de madre a hijo durante el embarazo tiene que ser capaz de regular su homeostasis térmica y respiratoria
y estas moléculas (p. ej., ligandos microbianos naturales para el aril hidro y nivel de glucosa, y tiene que combatir la exposición a los microbios. Todo
receptor de carbono o sus precursores) estaban presentes en la leche materna estas adaptaciones requieren modificaciones en los sistemas respiratorio, metabólico,
o en los tejidos de la descendencia. Este estudio muestra que muchos aspectos de epi inmunológico y nervioso central.22,23
desarrollo thelial y la inmunidad innata, hasta ahora pensado para ser parte La mayoría de los bebés nacen por vía vaginal o parto vaginal en
del desarrollo normal de los recién nacidos, en realidad se forman a través de la el proceso de trabajo. Algunos son entregados por cesárea, un salvavidas
colonización por microbios maternos.21 ing operación quirúrgica que reduce la mortalidad de la madre y/o
Para resumir la fase prenatal de la adquisición del microbioma: ma o niño durante el parto en casos médicamente comprometidos. en vaginal
El microbioma externo no pasa directamente al feto, sino que lo prepara. parto, durante el paso por el canal vaginal, el feto es com
el feto para encuentros microbianos postnatales mediante entrenamiento y ajuste presiona y el cordón umbilical se ocluye, lo que lleva a un aumento en
FIGURA 3 Hipótesis sobre el papel del
microbioma placentario en el desarrollo de
la tolerancia fetal hacia el microbioma (oral) de la
madre, propuesta por Zaura et al18 (Figura con
autorización de los autores)
FIGURA 4 Resumen de las diferencias
hormonales, metabólicas, inmunológicas y
otras diferencias fisiológicas durante el
período perinatal, estratificadas según el modo de
parto. Los factores en verde son más altos
durante el parto vaginal y los que están en azul son
más altos después de una cesárea, como discutieron
Hyde et al23, ya sea en la madre o en el recién
nacido. NEFA, ácidos grasos no esterificados;
TSH, hormona estimulante de la tiroides
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el nivel de hormonas del estrés, de hasta 20 a 100 veces, en la sangre neonatal.24 El Aunque la exposición tardía a los microbios vaginales y perianales
cortisol y las catecolaminas son los principales mediadores ota de la madre durante la cesárea, a diferencia de inmediato
que preparan al feto para el nacimiento y apoyan las adaptaciones fisiológicas exposición durante el parto vaginal, se afirma que es la razón principal
requeridas.22 Además del aumento de los niveles de hormonas del estrés, neo de las diferencias observadas en la microbiota, existe evidencia
nados entregados por vía vaginal tienen niveles más altos de hormonas involucradas en que el microbioma del bebé está formado no solo por el modo
metabolismo, la presión arterial y la termorregulación, lo que conduce a una mayor del parto sino también por antibióticos: microbiomas bucales de niños de 3 días
lipólisis, presión arterial, hematocrito, temperatura y apetito en recién nacidos (n = 36) agrupados no según el tipo de parto sino según la exposición
los primeros días después del parto que los recién nacidos por cesárea antes del parto materna a los antibióticos durante el parto.33 El mi oral
(Figura 4).23 El fenotipo inmunológico también se ve afectado. El crobioma de los lactantes expuestos durante el parto a antibióticos tuvo menor
fectado: la sangre del cordón umbilical de los bebés nacidos por vía vaginal tiene recuentos más altos similitud con el microbioma oral materno en comparación con unex
y actividades de las células inmunitarias y concentraciones más altas de varias posaron neonatos y contenían proporciones más altas de varios, principalmente
citoquinas.23 no orales, taxones del phylum Proteobacteria (Bradyrhizobiaceae,
Curiosamente, el sustrato principal de la microbiota de un recién nacido— Sphingomonadaceae, Comamonadaceae, Oxalobacteriaceae y
la leche materna de la madre—también está influenciada por el parto Neisseriaceae); por el contrario, las familias bacterianas del filo
modo. El calostro (leche materna recolectada dentro de los primeros Firmicutes (Streptococcaceae y Gemellaceae) y el orden Lactobacillales predominaron
días posteriores al parto) producido después de que el parto vaginal haya en los recién nacidos no expuestos.33 Como anti
capacidad antioxidante notoriamente más alta que la producida después Se recomienda el uso rutinario de bióticos en los partos por cesárea,34 esto podría
Cesárea, en la que aumenta el nivel de radiación libre de oxígeno confundir los hallazgos microbianos asociados con la cesárea.
se observa cal, especialmente si el parto se realiza bajo anestesia general.25 Además, modo de entrega.
el contenido de proteína total en el calostro Un estudio reciente de China describió los efectos de la maternidad
es significativamente mayor después del parto vaginal que después de la cesárea.26 desinfección vulvar con yoduro de povidona, un procedimiento común por
Además del contenido químico, la microbiota del calostro se ve afectada por el modo de formado durante el examen vaginal que precede al parto vaginal en ese país, en el
parto.27,28 Junto a estos microbioma oral de los recién nacidos.35 Muestras orales ob
diferencias de composición, la ingesta de leche materna por parte de los lactantes de obtenidos de 10 bebés inmediatamente después de la cesárea y de
por cesárea es menor, durante los primeros 6 días de vida, que por parto vaginal.29 20 niños nacidos por parto vaginal (de los cuales 10 fueron precedidos por
desinfección de la vulva con yoduro de povidona). Infantes
Al nacer, el parto vaginal conduce a la exposición directa del recién nacido entregado por vía vaginal sin paso de desinfección vulvar tuvo la menor
a los microbios vaginales y rectales maternos, mientras que el parto por cesárea diversidad bacteriana oral y su microbioma oral estuvo dominado por
sección permite que sus microbios de la piel materna y hospital envi bacterias del género Lactobacillus, mientras que tanto la cesáreade
entorno para ser el primero en sembrar el neonato. Lactantes de <5 minutos de lactantes nacidos del hígado y los nacidos por vía vaginal después de la desinfección vulvar
Se demostró que la edad tenía comunidades microbianas indiferenciadas en carecía de este género y albergaba un microbio significativamente más diverso
su piel y en sus cavidades oral y nasal, reflejando el parto ome con proporciones más altas de varios géneros, incluyendo Prevotella,
modo: microbiota vaginal, como especies de Lactobacillus , Prevotella Escherichia, Shigella, Staphylococcus y Klebsiella.
especies, y especies de Sneathia , fueron dominantes en el parto vaginal Sobre la base de los estudios disponibles, existe consenso en que el de
lactantes (n = 4), mientras que los microbios asociados a la piel (Staphylococcus Las diferencias relacionadas con el modo de vida en la microbiota oral son claramente
especies, especies de Corynebacterium , especies de Propionibacterum ) predominaron evidentes en los primeros 38 meses de vida,30,36,37 y en el individuo
después de la cesárea (n = 6).17 Dentro de los 2 días posteriores al parto, A nivel de taxones duales, todavía son perceptibles en niños al menos hasta los 45
la saliva de los bebés nacidos por cesárea (n = 53) tuvo años de edad,38,39 y quizás incluso más. saliva de bebes
recuentos bacterianos más bajos y una prevalencia más baja de taxones orales seleccionados parto vaginal (n = 73), seguidos desde el nacimiento hasta el 1, 3 y
(p. ej., Actinomyces odontolyticus, Rothia dentocariosa, Bifidobacterium 6 meses de edad, demostró mayor diversidad en todos los muestreos
dentium, Streptococcus sanguinis) que la saliva de los partos vaginales (n = 95).30 Esto puntos de tiempo, y mostró una mayor similitud con la microbiota salival
está en línea con numerosos estudios sobre la de la madre que la saliva de los bebés nacidos por cesárea (n = 44).30 Mayor diversidad
microbioma del intestino infantil, en el que la menor diversidad y retraso de microbiota salival en la vagina
la colonización por parte de cierta microbiota se observa después de un parto por grupo de parto fue confirmado en un estudio en saliva de lactantes de 3 meses.36
cesárea.31 Slackia exigua se encontró exclusivamente en los lactantes de
En un estudio de prueba de principio, 4 neonatos nacidos por cesárea hepática por cesárea (n = 38); estos bebés también mostraron
nates fueron expuestos a la microbiota vaginal materna al frotar sus una mayor prevalencia de ciertos lactobacilos y estreptococos
boca, cara y el resto del cuerpo con gasa incubada durante 1 h en la vagina de su parasanguinis, y una menor prevalencia de Haemophilus parainfluen
madre.32 Los autores encontraron que los microbios zae, Leptotrichia/Sneathia, S. sanguinis y Cardiobacterium que los nacidos por vía
omas de bebés nacidos por cesárea expuestos a fluidos vaginales vaginal (n = 25).36 Otro estudio, de una cohorte
se parecían a los de los bebés nacidos por vía vaginal, particularmente durante de 83 infantes irlandeses (43 de los cuales fueron entregados por cesárea sec
la primera semana de vida. ción), confirmó diferencias significativas en la diversidad y microbios
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composición de la saliva en la primera semana desde el parto, mientras que en la En resumen, la transición de la vida prenatal a la posnatal implica
muestras de seguimiento, recolectadas en las semanas 4 y 8 y en los meses 6 y 12, se Múltiples adaptaciones cruciales en el sistema respiratorio, metabólico, inmunológico y
perdió la diferencia según el modo de entrega.40 Un estudio reciente sistema nervioso central del neonato. Estas adaptaciones, junto
estudio sobre el microbioma salival de niños suecos, seguido con exposición a antibióticos y microbios maternos, son altamente influ
desde el nacimiento hasta los 7 años, no confirmó las diferencias en ciado por el modo de nacimiento, que a su vez se muestra para afectar el peri
diversidad microbiana, pero sí encontró importantes cambios relacionados con el modo de entrega período natal e incluso podría tener efectos duraderos en el estado general
diferencias a nivel de perfil microbiano hasta la edad de 6 meses, salud del individuo.
seguido de una convergencia en la similitud de los perfiles microbianos a lo largo del
tiempo.41 A la edad de 7 años, en contraste con la dirección
del hallazgo del estudio, descrito anteriormente, en bebés de 3 meses de edad,36 se 4 | PERÍODO POSNATAL
detectó una proporción significativamente mayor del género Haemophilus .
encontrada en la saliva de los niños que dieron a luz por cesárea (n = 12) en comparación Mientras que la sección anterior se enfoca en los primeros días del parto
con los niños que nacieron por vía vaginal (n = 68).41 Esta controversia nuevamente vida, aquí abordamos los factores que contribuyen a la transmisión
indica que el tamaño de la muestra de estos estudios36,41 y especificidad de nicho de la microbiota oral, el papel de la dieta y
podría haber sido demasiado bajo para evaluar este problema de manera confiable. otro plau hábitos de comportamiento, el efecto de la medicación, el conocimiento actual sobre
La posible explicación podría ser el diferente método de detección microbiana. la influencia del trasfondo genético, los cambios de hoja caduca
ods utilizados en los 2 estudios. a la dentición permanente y los efectos hormonales durante la pubertad, en
El microorganismo oral más estudiado en lactantes y niños. la adquisición y el establecimiento de la microbiota oral a lo largo
dren es ciertamente Streptococcus mutans. Curiosamente, no hay consenso niñez y hacia la adolescencia.
sus sobre la relación entre la prevalencia de esta caries asociada
microorganismo y el modo de entrega: algunos estudios no encontraron relación,37,42
mientras que otros encontraron una mayor prevalencia de S. mutans 4.1 | Tráfico microbiano entre la cavidad oral y otros
en el grupo de parto vaginal.30,39 Los hallazgos de la única longitudi sitios del cuerpo
estudio final sobre este tema contradicen los resultados de los estudios descritos
arriba: en este estudio, las parejas de madre e hijo (127 se sometieron a parto vaginal Poco después del nacimiento, los microbiomas neonatales son homogéneos entre las
ery y 29 se sometieron a parto por cesárea) fueron seguidos desde comunidades intestinal, oral, nasal y de la piel.4749 El microbioma oral
nacimiento hasta que los niños cumplieron 4 años de edad; niños en la cesárea Se demostró que el bioma en recién nacidos con bajo peso al nacer sembraba el intestino
El grupo de partos vaginales adquirió S. mutans a una edad más temprana (17,1 meses) microbioma, que divergió en 2 semanas a una comunidad específica del intestino.47 La
que los niños del grupo de parto vaginal (28,8 meses) .38 microbiota cambia con el tiempo, y los sitios del cuerpo sirven como un
Los estudios finales son necesarios para diseccionar este tema. determinante principal de la composición de la comunidad microbiana y su capacidad
La cesárea es una operación que salva vidas. Sin embargo, en una popu funcional.48 Esto probablemente se deba a diferencias
nivel de lación, la asociación entre la cesárea y la deposición en el entorno local. La microbiota bucal en lactantes de 6 meses
aumento en los resultados de mortalidad se pierde si la tasa de cesárea está por encima exhiben una gran similitud con la microbiota de la cavidad oral, la leche materna y la areola
del 9%16%.43 En algunos países, las tasas de cesárea mamaria de sus madres.49 La misma tendencia se observó
están alcanzando proporciones epidémicas. En 2015, la cesárea fue entre la piel y la microbiota gingival, con la microbiota de las fosas nasales como puente
realizado en el 21,2% de los nacidos vivos a nivel mundial, en el 44,3% de todos los partos entre las dos.48 Estos resultados muestran que
en las regiones de América Latina y el Caribe, con Brasil alcanzando la cima con una tasa El contacto constante entre las comunidades microbianas influye en su
de cesárea del 56%.44 Estos niveles extremadamente altos composición.
Las tasas de cesáreas son alarmantes porque los estudios epidemiológicos Como resultado de su naturaleza líquida, se cree que la saliva sirve como un vehículo
muestran que los niños nacidos por cesárea tienen mayor riesgo rio de microbiota y para transportar microorganismos de un cuerpo
para trastornos inmunológicos y enfermedades, como asma, alergias sitio a otro. En los adultos, la mayoría de las bacterias se inactivan en el medio ácido.
rinitis, sibilancias, sensibilización alérgica, alergia alimentaria, enfermedad sistémica ambiente (pH 12) de la luz del estómago. sin embargo, el
trastornos del tejido conectivo, artritis juvenil, enfermedad inflamatoria intestinal El pH gástrico de los bebés es más alto debido a los efectos combinados de un
enfermedades, inmunodeficiencias, leucemia, obesidad y diabetes tipo 1, en comparación alta capacidad amortiguadora y el alto pH de la leche humana: el promedio
con los niños nacidos por vía vaginal.45 Solo unos pocos estudios pH gástrico previo a la alimentación medido en 25 niños sanos a término de 5 a 13 días
han investigado los posibles mecanismos detrás de estas epidemias infantes de edad fue de 3.5 (rango: 26.1), y se elevó por encima de pH 6 (rango: 5.2
hallazgos lógicos. Por ejemplo, parto finlandés por cesárea 7.1) dentro de los 30 minutos posteriores al inicio de una alimentación, permaneciendo luego
Se demostró que los bebés tenían una inmunidad humoral inespecífica más fuerte por encima de pH 4 durante 24 horas.50 Esto probablemente conduce a la afluencia y establece
respuesta: tenían números totales más altos de IgA, IgG e IgM de bacterias en el intestino. En pacientes adultos que utilizan bomba de protones
secretando células en la sangre que sus contrapartes entregadas por vía vaginal a lo largo medicación inhibidora para el tratamiento de las úlceras estomacales, el pH gástrico también es
del primer año de vida.46 En conjunto, el modo de entrega aumentó. En estos individuos, la abundancia y diversidad de tripa
ry podría influir en la maduración del sistema inmunológico y afectar comensales se redujo, con un aumento significativo asociado en la abundancia de
la programación de la salud a largo plazo. comensales orales en el intestino.51
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Recientemente se demostró que las manos funcionan como un vector sitio de estacionamiento a corto plazo para microorganismos. Si el microorganismo
importante para la transferencia de microbios orales y fecales dentro de las familias.52 ismos atraviesan la cavidad oral sin adherirse a una superficie oral
palmas de las manos de los bebés (<2 años de edad) tienen una mayor proporción depende de su capacidad de adherencia. Adherencia entre un microor
ción de las bacterias de la lengua que las palmas de las manos de los niños de edad organismo y una superficie, o entre 2 microorganismos, tiene lugar cuando un
218 años, con la proporción de bacterias de la lengua disminuyendo con receptor (generalmente un componente salival o bacteriano)58 y
edad creciente; por el contrario, la proporción de bacterias de la palma de origen una adhesina (generalmente un componente de la pared celular, fimbrias o 2
de las heces aumenta con la edad. adhesinas) conectan.59 La cavidad oral contiene 3 tipos distintos de superficies para
Se ha demostrado que el uso de medicamentos perturba el desarrollo de un ni microorganismos para adherirse a: los dientes; la mucosa oral; y otra
comunidad microbiana mal y para promover la propagación de taxones orales bacterias (a través de un proceso llamado coagregación).
fuera de su hábitat normal. Bebés que experimentaron múltiples re Después de limpiar la superficie del diente, se cubre con una
infecciones del tracto respiratorio en su primer año de vida y recibieron un fina capa proteica, llamada película de esmalte adquirida. Este
tibióticos para tratar estas infecciones mostraron un desarrollo aberrante de La película consta de proteínas (p. ej., estaterina, histatina, albúmina, ácido
la comunidad microbiana nasofaríngea en comparación con el grupo de control.53 ricas en prolina), enzimas (p. ej., amilasa, lisozima, peroxidasa), glicoproteínas y
Estas comunidades microbianas aberrantes eran menos estables y mucinas (mucina1, mucina2, mucina5B) y lípidos.60
se enriquecieron con taxones orales, incluidos Neisseria y Prevotella, mientras que Los primeros colonizadores, como los estreptococos y los actinomicetos, pueden
niños con mayor estabilidad de sus compuestos microbianos nasofaríngeos adherirse a moléculas específicas en esta película. Al hacerlo, se convierten
comunidades eran más resistentes a las infecciones del tracto respiratorio. un sitio de unión para otros microorganismos, como Fusobacteria,
61
Veillonella y Rothia. Menos estudiada es la película mucosa, la
cuyos componentes principales son las mucinas (mucina5B y mucina7) y la IgA
4.2 | Cavidad oral única: múltiples nichos secretora.60 Esta capa rica en mucina cubre las superficies mucosas de
microbianos distintos la cavidad oral y su papel fisiológico en, por ejemplo, mantener
integridad de la mucosa y promover o prevenir la coloniza microbiana
Las famosas palabras del microbiólogo holandés BaasBecking: ción de las superficies mucosas, aún está por revelarse.
“Todo está en todas partes pero el entorno selecciona”54 se aplican a Además de promover la adhesión de bacterias, hay sev
cualquier ecosistema, incluida la cavidad bucal. El entorno local (por ejemplo, mecanismos generales que tienen como objetivo prevenir la colonización de
la estructura de la superficie a la que se adhieren las bacterias, y la disponibilidad microorganismos en la cavidad oral. Uno de esos mecanismos implica
bilidad de oxígeno y nutrientes) influye en la composición de la mi IgA secretora, un anticuerpo liberado por la secreción salival y concentrado dentro
crobiota. Esto se refleja en la búsqueda de distintas comunidades microbianas de la película mucosa.60 La IgA secretora se une a
en diferentes nichos orales, como lengua, mucosa bucal, placa supragingival y placa y bloquea las adhesinas bacterianas, impidiendo la adherencia de las bacterias a las
subgingival.5557 El dorso de la lengua, por superficies.62 Hay 2 subclases de IgA secretora, IgA1 e IgA2, y la saliva y la leche
ejemplo, con sus papilas y criptas, proporciona condiciones óptimas humana contienen principalmente IgA1.63
para anaerobios estrictos. De manera similar, la erupción de los dientes puede verse como La región bisagra de la cadena IgA1 está protegida de los tradicionales
un hito en el desarrollo de las comunidades microbianas porque enzimas proteolíticas. Sin embargo, una serie de patógenos bacterianos
crea una superficie única que no se desprende para la acumulación de ambos (p. ej., Neisseria meningitidis, Streptococcus pneumoniae) y algunos
placa supra y subgingival (Figura 5), y conduce a un aumento de la diversidad comensales orales (p. ej., S. sanguinis, Streptococcus oralis, Prevotella
microbiana.55 especies y especies de Capnocytophaga ) producen IgA1 altamente específica
Como puerta de entrada al tracto gastrointestinal, la cavidad oral har proteasas que son capaces de escindir IgA1 en la región bisagra. in vitro
crea un entorno único, que puede servir como un refugio seguro o un Los estudios han demostrado que las bacterias que expresan estas proteasas son
FIGURA 5 Nichos en el lactante
cavidad oral y sus principales
características microbianas [La figura
en color se puede ver en wileyonlinelibrary.com]
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capaz de negar el efecto inhibitorio de la IgA secretora sobre su adherencia63; por lo y S. sobrinus se encontraron antes en la saliva que en la lengua o en la placa de los
tanto, poseen una ventaja de colonización. un longitudinal niños69 y la presencia de S. sobrinus en la lengua
estudio sobre 50 lactantes seguidos de 2 a 24 meses de edad evaluados superficies disminuía con el aumento de la edad del niño, mientras que su presencia en la
sus estreptococos orales y descubrió que todos los bebés albergaban IgA1 placa supragingival aumentaba con el tiempo.70 En un
estreptococos proteasa positivos a los 2 años de edad y, además, estudio transversal, la mayoría de las especies se detectaron con mayor frecuencia
que la actividad de la proteasa IgA1 ya estaba presente en aislados salivales del 76% de en la lengua que en la placa dental, lo que sugiere que la lengua es un reservorio
los lactantes cuando tenían 2 meses de edad.64 El microbiano potencial.71
Las principales especies que producen la proteasa IgA1 son Streptococcus mitis. Las muestras de saliva son fáciles de obtener y la saliva no es un nicho.
biovar 1 (especialmente durante el primer año de vida), S. oralis y S. san per se, sino más bien una mezcla de microorganismos desalojados de var
guinis Al inhibir ciertas especies de bacterias y promover la nichos orales ious. El área de superficie total de la cavidad oral de 5 años
establecimiento de otros, las acciones inmunológicas del huésped los niños mayores con una dentición temporal completa se estima en unos 118 cm2 ; los
influir en la colonización bacteriana, ejemplificando el evo simbiótico dientes representan el 13% de la superficie y la mucosa sur
lución de los seres humanos junto con sus microbios. las caras representan el 87% restante (12% paladar, 22% gingival y
La saliva, en este sentido, tiene una función bastante ambivalente. Sobre el mucosa alveolar, 26% mucosa bucal, 13,5% superficie ventral de la lengua y piso de la
por un lado, lleva los microorganismos por toda la boca para boca y 13,5% dorso de la lengua)72.
superficies de colonización potencial y contiene promotores de adhesión Incluso a partir de estas estimaciones conservadoras, en las que el área para mi
componentes de ing. Por otro lado, la saliva contiene IgA, que crobes para unir (por ejemplo, dentro de las criptas del dorso de la lengua)
evita que los microorganismos se adhieran y ayuda a la eliminación ha sido subestimado, está claro que las superficies dentales son, con mucho,
de microorganismos durante la deglución. Además, el flujo salival superado en número por el área de la mucosa. La diferencia de área entre
puede afectar mecánicamente la colonización de las superficies orales. Son superficies mucosas y dientes es la explicación más probable de por qué
estudio reciente en el que se analizaron más de 9000 muestras orales muestra La microbiota salival se parece a la de las superficies mucosas y
que, independientemente del tipo de tejido (dientes, mucosa alveolar, queratinizado no los de los dientes: datos del Human Microbiome Project, en
encía o mucosa bucal), las bacterias asociadas a la superficie varían a lo largo de un qué microbiomas de diferentes nichos intraorales en más de 200 adultos
gradiente ecológico desde el frente hasta la parte posterior de la boca.65 se compararon, demuestra que los perfiles bacterianos de la saliva son
Estos resultados implican que el flujo salival influye en la organización espacial. más similares a los de sitios mucosos (lengua, amígdalas, pal duro
nización de las comunidades microbianas. com) que a las de las superficies dentales (placa supragingival y subgingival).73
Sólo unos pocos estudios han evaluado la composición microbiana de
múltiples nichos orales distintos en bebés (Tabla 1) y la mayoría En resumen, la boca es un ecosistema complejo con múltiples
demuestran limitaciones, como el pequeño tamaño de la muestra, el estudio de nichos diferenciados y hábitats microbianos. La cavidad oral de los bebés tiene
microorganismos solamente, o la ausencia de datos longitudinales. Residencia en no ha sido tan extensamente muestreado como el de los adultos, y a gran escala
estos hallazgos limitados, es claro que se debe muestrear más de 1 nicho oral porque solo faltan estudios longitudinales sobre múltiples nichos orales. A pesar de
se muestrea saliva66 o placa,67 para el examen Se han utilizado varios métodos para recolectar muestras orales de bebés.
ple, no revela todos los genotipos de S. mutans y S. sobrinus, y (p. ej., hisopos de saliva, mucosa bucal, lengua o cresta alveolar), permanece
por lo tanto, no es representativa de todo el ecosistema oral. Son no está claro qué método o qué combinación de métodos daría
estudio longitudinal caracterizó la maduración de la saliva y los resultados más informativos.
microbioma de placa dental en 119 niños sin caries y sus principales cuidadores68; se
demostró que, en niños de 1 año,
el microbioma salival tenía un número significativamente mayor de bac 4.3 | Adquisición de taxones microbianos orales específicos
taxones materiales que la placa dental. En las muestras de seguimiento, recogidas
cuando los niños alcanzaban los 2,5 y los 4 años, las diversidades de ambos Como ya se mencionó, debido a su asociación con la caries, S. mu
los nichos eran comparables pero significativamente más altos que la diversidad de tans es uno de los microorganismos orales más investigados en los lactantes.
muestras recolectadas de niños de 1 año de edad. Superposición en taxones Su fuente y la colonización han sido el ámbito de numerosos estudios
(determinado utilizando unidades taxonómicas operativas de radio cero) entre es. Se han propuesto dos 'ventanas de infectividad' para la colonización con S. mutans :
los conjuntos de datos generales de saliva y placa aumentaron con la edad, del 72 % la primera entre los 19 y los 31 meses de edad74; y el segundo después de la erupción de
en niños de 1 año al 83% en niños de 4 años. Curiosamente, los primeros molares permanentes.75 Colonización
dentro de un niño individual, la proporción compartida de op de radio cero con S. mutans podría ocurrir antes en individuos con alto riesgo de caries,
Las unidades taxonómicas racionales entre la placa y la saliva variaron mucho: como se muestra en un estudio longitudinal en niños indios americanos, en el que el 58%
en un solo niño no había taxones operativos compartidos de radio cero de los niños tenían S. mutans a la edad de 16 meses.76
unidades nmicas en absoluto, mientras que la superposicin mxima entre el individ Aunque no es común en la sociedad moderna, en las culturas más tradicionales la madre
Muestras emparejadas de saliva y placa recolectadas en el mismo punto de tiempo premastica la comida para su bebé.77 Un estudio
fue 65% de unidades taxonómicas operativas de radio cero. sobre la colonización de S. mutans encontró que la premasticación de alimentos, junto con
Además, las diferencias relacionadas con la edad en la colonización de determinados altos recuentos de S. mutans en la saliva materna , se asociaron con una mayor
Se han observado patógenos en sitios orales. Streptococcus mutans colonización de los lactantes con este microorganismo.39
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TABLA 1 Estudios que evalúan la composición microbiana de múltiples nichos orales en lactantes
Microbiano Conclusiones del autor y del revisor
Referencia Diseño del estudio Población de estudio Tipo de ejemplo análisis comentarios
la lengua. La saliva podría ser una fuente de microbios
que siembran los otros nichos
Solo S. mutans y S. sobrinus evaluados
Aunque S. mutans coloniza preferentemente los dientes, su ADN se ha encontrado reduce efectivamente si las madres de una población con alto riesgo de caries
en muestras de lengua de lactantes predentados71 y se ha usan regularmente chicles que contienen xilitol, como se concluyó en un metanálisis
cultivados repetidamente a partir de hisopos de las crestas alveolares de los bebés reciente.86
antes de la erupción dental,78,79 lo que proporciona evidencia de que este microorganismo Tanto los niños predentados como los dentados son más propensos a sufrir
también puede colonizar superficies mucosas. bor no sólo S. mutans, sino también Streptococcus sobrinus, Actinomyces
Los bebés adquieren S. mutans principalmente por transmisión vertical de especies, Campylobacter rectus, Fusobacterium nucleatum, Prevotella
su madre, aunque también se produce transferencia horizontal de otros cuidadores y intermedia y Porphyromonas gingivalis, si sus cuidadores también portan estos
familiares y de niños en guarderías8082 . taxones.87 De manera similar, la detección de Capnocytophaga gin
identificar la relación del nivel de cepa, hay diferentes métodos de tipificación de cepa givalis, Capnocytophaga ochraea, Capnocytophaga rectus y
disponibles.83 Dependiendo del método de tipificación utilizado, madrehijo Treponema denticola entre niños de 3 a 9 años y sus madres fue altamente consistente.88
Se ha demostrado que la transmisión de S. mutans varía del 50% al Concordancia en la colonización
85%, siendo la tipificación de secuencias multilocus el más discriminatorio entre los Se ha observado el estado de P. gingivalis entre diferentes miembros de la familia,
métodos.84 incluidos los padres y sus hijos.89 Intrafamiliar
Factores que favorecen la transmisión de S. mutans de la madre transmisión de Prevotella, entre 23 madres y sus hijos
al niño incluyen recuentos elevados de S. mutans en la saliva de la madre y niños de 23 años de edad, se encontró para Prevotella nigrescens y
una dieta rica en sacarosa, y se ha sugerido que el produc Prevotella pallens, pero no para P. intermedia, y esta transmisión
La transmisión de mutacina por las cepas de S. mutans albergadas por la madre también fue más evidente en madres periodontalmente sanas que en aquellas con enfermedad
puede mejorar este proceso.85 La transmisión de S. mutans puede ser periodontal.90 Un grupo más grande de parejas madrehijo
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y se debe evaluar un mayor número de aislamientos para investigar El sistema inmunitario de un recién nacido no funciona correctamente:
la reproducibilidad de estos hallazgos y abordar el potencial tiene barreras físicas y químicas incompletas, sistema inmune innato pobre
mecanismos detrás de las diferencias observadas en la transmisibilidad de función celular, producción limitada y retardada de IgA secretora, incom
especies de Prevotella . función completa de la cascada del complemento, y mecanismos antiinflamatorios
Uno de los pocos estudios longitudinales sobre la microbiota oral de insuficientes de las vías respiratorias y gastrointestinales.95
Los niños evaluaron las bacterias anaerobias salivales de 44 bebés durante su primer La leche materna, con sus propiedades antimicrobianas (p. ej., lactoferrina y lyso
año de vida, a los 2, 6 y 12 meses de edad.91 Veillonella zima) y componentes de la inmunidad activa y pasiva (p. ej., leucocitos,
especies y Prevotella melaninogenica (ambas anaerobias obligadas), inmunoglobulinas secretoras), por lo tanto funciona como un guardián hasta que
así como especies de Actinomyces facultativamente anaeróbicas fueron fre el propio sistema inmunitario del bebé madura. Por ejemplo, entre en
frecuentemente presentes en las primeras muestras tomadas, cuando los infantes eran niños ingresados en la unidad de cuidados intensivos del hospital, se observó una relación inversa
apenas 2 meses de edad, y la frecuencia de F. nucleatum, no pigmentada encontrado entre las concentraciones de las proteínas de defensa—derm
Las especies de Prevotella , Porphyromonas catoniae y Leptotrichia aumentaron cidina y lisozima—en la leche materna de la madre y estado de colonización oral por
notablemente entre los 2 y los 6 meses de edad.91 levaduras en su hijo.97
Actinobacillus (ahora Aggregatibacter) actinomycetemcomitans, P. gin Hace más de una década, los primeros informes sobre las bacterias como un compuesto natural
givalis y Bacteroides forsythus (ahora Tannerella forsythia) fueron apareció el componente de la leche materna. Las fuentes de bacterias en el pecho
no aislado en ningún momento. Grandes diferencias interindividuales Se sugiere que la leche sea tanto extrínseca (de la superficie de la piel de la madre y
en la complejidad de la microbiota anaeróbica de los lactantes su bebé, como de la cavidad oral del bebé)98
se observaron (por ejemplo, 08 especies anaerobias fueron aisladas de la saliva así como intrínseca (de la madre) a través de la vía enteromamaria.99 Se ha estimado
de lactantes de 2 meses, todos aún predentados). Estos hallazgos apoyan que la leche materna contiene alrededor de 106 células bacterianas por ml,100 siendo
los estudios anteriores, en los que se compararon los cuidadores con sus los géneros más predominantes
infantes, y fortalecer la noción de que no la presencia del Streptococcus, Staphylococcus, Bifidobacterium, Propionibacterium,
ria de miembros de la familia determina el momento de la adquisición de anaerobios a Se ha informado que el índice, el modo de parto y la duración de la lactancia afectan
una edad temprana.91 A nivel clonal, el recambio las especies de microbios presentes en la leche materna.27 Varios
Se muestra que la tasa de algunos taxones bacterianos (p. ej., P. melaninogenica) es Los estudios han demostrado la transferencia de cepas bacterianas específicas de una
alta en niños en comparación con los adultos, mientras que los clones de otros taxones madre a su bebé a través de la leche materna,99 lo que sugiere que la
(p. ej., A. actinomycetemcomitans) permanecieron muy estables, una vez que El papel natural de la microbiota mamaria es sembrar el tracto gastrointestinal.
colonizaron al individuo.92 Estos hallazgos interesantes, aunque bastante limitados, del infante El papel de los oligosacáridos de la leche humana, principal coche
hacernos darnos cuenta de que no será posible dilucidar la com bohidratos de la leche materna e indigestos por el lactante, es aportar nutrientes a esta
complejidad de la adquisición microbiana a nivel individual en ausencia microbiota recién adquirida.93
de estudios longitudinales detallados a gran escala en los que pro microbiana Se ha demostrado que, durante la lactancia, la saliva del lactante reacciona con la
análisis de archivos de niños y sus cuidadores directos (incluidos leche materna y produce especies reactivas de oxígeno.102
evaluación continua de la transmisión de cepas y la persistencia de la colonización La saliva de los recién nacidos contiene altos niveles de metabolitos de purina (xan
antecedentes genéticos) se realizan, como se analiza más adelante, en tuyo, hipoxantina, adenosina, inosina y guanosina), que se gradúan
heredabilidad del microbioma oral. suele disminuir con el tiempo, alcanzando los niveles encontrados en adultos cuando
el bebé tiene unos 6 meses de edad. Xantina e hipoxantina
son sustratos de la xantina oxidasa, una enzima fuertemente expresada
4.4 | Hábitos alimentarios y otros comportamientos en la leche materna y, junto con la enzima lactoperoxidasa, son
durante la infancia involucrados en la producción de peróxido de hidrógeno. Esto sugiere una única
sinergismo bioquímico entre la saliva infantil y los componentes de la leche materna
La naturaleza mamífera de los humanos proporciona el mejor alimento para sus que podrían dar forma a la microbiota oral e intestinal.102
lactantes: leche materna. La leche materna contiene los nutrientes óptimos—com La Organización Mundial de la Salud y las Naciones Unidas
proteínas complejas, lípidos y carbohidratos, así como numerosos bioactivos Children's Fund recomiendan el inicio de la lactancia materna dentro de un
factores que incluyen enzimas antimicrobianas, anticuerpos, células inmunitarias, hora de nacimiento y lactancia materna exclusiva durante los primeros 6 meses de
microbiota e incluso células madre—para promover el desarrollo saludable del vida.103 A veces, sin embargo, la lactancia materna se ve afectada o es imposible,
niño.9396 Para satisfacer las necesidades del bebé, la composición y preparados para lactantes de producción industrial, a base de leche de vaca o soja
de la leche materna cambia durante una sola toma y a lo largo de diferentes fases del leche y preparado a partir de polvo o líquido, se utiliza en su lugar, como un pecho
período de lactancia.93 La primera leche producida, la sustituto de la leche Aunque los fabricantes intentan
calostro, tiene una composición muy diferente de la leche madura: es para imitar la composición de la leche materna lo más cerca posible (por ejemplo, por
alto en proteína de suero, inmunoglobulinas secretoras, oligo de leche humana suplementando la fórmula con hierro, nucleótidos, diversas mezclas de lípidos y ácidos
sacáridos y leucocitos, y muy bajos en caseína, lactosa y grasa en comparación con la grasos, probióticos y otros compuestos),104 la
leche madura.93,96 Esto sugiere que el papel principal versatilidad de la leche materna natural, adaptada individualmente a cada bebé,
del calostro es inmunológico y el de la leche madura es nutricional. nunca será imitado en una fábrica.
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Conociendo las sorprendentes diferencias entre los 2 nutrientes hábitos (hervir el chupete versus que el padre lo chupe) han sido
fuentes—leche materna y leche de fórmula—no es sorprendente encontrar demostrado que afecta los perfiles bacterianos salivales de los bebés y, si es par
diferencias en la microbiota bucal de los lactantes alimentados con estos diferentes Los niños chupaban regularmente el chupete en lugar de hervirlo, sus hijos tenían un riesgo
modos. Por ejemplo, hisopos de la mucosa bucal de 4 a 8 semanas de edad reducido de desarrollar alergias a una edad mayor.116
los lactantes alimentados con fórmula mostraron una mayor proporción de especies de Como ya se mencionó anteriormente, el uso de medicamentos influye
el filo Bacteroidetes, especialmente los del género Prevotella, que los lactantes el microbioma. El efecto de los antibióticos en los primeros 2 años de vida.
amamantados.105 Los perfiles microbianos de hisopos orales de sobre la microbiota oral más adelante en la vida se evaluó recientemente en la saliva de 90
Los lactantes de 3 meses de edad, amamantados exclusivamente, diferían significativamente niños suecos que fueron seguidos hasta los 7 años de edad.41 De
de los alimentados con fórmula.106 El número de especies de de los 90 niños incluidos, el 30% había recibido antibióticos (amoxicilina
bacterias detectadas fue significativamente menor en los lactantes amamantados, o fenoximetilpenicilina) en el primer año de vida y el 44% tuvo re
y tuvieron una mayor prevalencia de Actinomyces gerencseriae y recibido esos antibióticos en el segundo año de vida, principalmente para tratar
Streptococcus australis, en comparación con los lactantes alimentados con fórmula, que otitis media precoz. Los autores encontraron que los géneros Prevotella y
fueron colonizados más frecuentemente por Prevotella, Lautropia mirabilis, Actinomyces, y especies pertenecientes a los géneros Fusobacterium,
Neisseria, TM7, Kingella, Granulicatella, Leptotrichia, Solobacterium Veillonella y Lactobacillus estaban presentes en la saliva en niveles más altos
106
moorei, Haemophilus y Veillonella. El mismo grupo encontró que en niños de 7 años que estuvieron expuestos a antibióticos temprano en la vida,
los lactobacilos colonizaron la cavidad oral de los lactantes de 4 meses amamantados con mientras que Neisseria y Streptococcus mitis/dentisani estaban elevados en sujetos no
una frecuencia significativamente mayor que la de los lactantes alimentados con fórmula.107 expuestos a antibióticos en la infancia.41
La especie dominante de Lactobacillus fue Lactobacillus gasseri, que fue Los infantes predentados con madres que fumaban tenían significativamente
detectado en niveles más altos en los lactantes amamantados que en los alimentados con fórmula diferentes perfiles microbianos orales en comparación con los de los bebés
bebés y mostró características probióticas, como la inhibición de varios taxones asociados con madres que no fumaban, y exhibieron mayores proporciones
57 Como el microbio oral
con la caries y la enfermedad periodontal in vitro.107 Un estudio reciente de F. nucleatum y Campylobacter concisus.
estudio encontró que la diversidad bacteriana de la saliva era aún más baja en 2 años Se ha demostrado que las comunidades de fumadores son diferentes de las
niños mayores que fueron amamantados durante 12 meses que en los que los de no fumadores y están enriquecidos para anaerobios,117,118 no es
fueron amamantados durante <6 meses, y que los perfiles microbianos salivales de estos 2 sorprende que los infantes hayan adquirido estos taxones.
grupos diferían, incluso a la edad de 7 años.41 Estos encuentran Un aspecto del comportamiento que sin duda influye en la microbiota oral
ings sugieren que las diferencias iniciales en el modo de alimentación, originalmente comunidades a cualquier edad, es el nivel de higiene bucal. la edad cuando
influyendo en la adquisición de la microbiota, en realidad podría haber los padres comenzaron a cepillar los dientes de sus hijos se correlacionó con la prevalencia
consecuencias duraderas en la microbiota oral del niño. de caries en niños de 5 a 8 años,119 apoyando el anuncio
Un estudio reciente siguió la adquisición del microbioma salival vicio de comenzar a cepillarse los dientes tan pronto como comience a salir el primer diente.
en 9 lactantes desde el nacimiento hasta los 12 meses de edad a intervalos mensuales y La higiene bucal deficiente se asoció con una microbiota salival más diversa.
concluyó que este proceso ocurre en un patrón organizado.108 bioma, con niveles reducidos de estreptococos y aumento de especies del género Veillonella
Curiosamente, la transición de alimentos líquidos a sólidos, en lugar de en niños tailandeses de 7 a 15 años,120 y con un
erupción de los dientes, pareció introducir importantes cambios composicionales microbioma de placa supragingival más diverso, enriquecido en el gen
Cambios en el microbioma. era Corynebacterium, Leptotrichia, Porphyromonas y Selenomonas,
Si los bebés están expuestos a líquidos endulzados durante el bot y agotado en los géneros Neisseria, Actinomyces, Streptococcus y Rothia, en niños
período de lactancia o a alimentos y refrigerios que contienen azúcar una vez que holandeses de 6 a 14 años.121
consumir alimentos sólidos, esto se convierte en un factor ecológico importante en la conducción. En conjunto, no solo el sistema inmunitario y la salud en general
ing cambios en las comunidades microbianas orales. Nutrientes naturales para de los lactantes, sino también su microbiota oral, están moldeados por la exposición a
microbiota oral son glicoproteínas salivales, cuya degradación requiere complejas componentes químicos, inmunológicos y microbiológicos de
interacciones microbianas.109 Como resultado de frecuentes la leche materna. Además, muchos otros hábitos de comportamiento, como la dieta,
acidificación del medio ambiente por el metabolismo microbiano de la sacarosa higiene oral y uso de chupete, y también exposición temprana a antibióticos
u otros azúcares fermentables, se pierde diversidad microbiana y se acidifica en la vida y el tabaquismo materno, influyen en la microbiota oral que se
y los taxones acidogénicos se enriquecen, los cambios microbianos observados con viene establecido en el niño.
frecuencia en bebés y niños con caries de la primera infancia.110 Esto
tema no se discutirá más aquí porque va más allá
desarrollo de un microbioma oral saludable y ha sido revisado recientemente.111 4.5 | Heredabilidad del microbioma oral
Además de los hábitos de alimentación, se ha demostrado que el uso de un chupete La coevolución simbiótica del huésped con sus microbios hace plausible
afectar la microbiota bucal de los lactantes. Su uso se ha asociado con Es posible que los genes humanos (genoma) puedan dar forma a la comunidad microbiana.
niveles salivales más altos de lactobacilos y levaduras.112114 Relación significativa lazos hacia aquellos que son más beneficiosos para el huésped individual.
se encontraron relaciones entre la recuperación de levaduras, el uso de un pac De hecho, hay un creciente cuerpo de evidencia de que, además de envi
chupete en bebés mayores de 12 meses de edad, y la madre limpiando el chupete del niño factores ambientales, como la dieta y la exposición microbiana, los antecedentes genéticos
en su propia boca.115 Curiosamente, la limpieza del chupete del huésped influyen en el microbioma.122 Un pionero
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estudio, que sentó las bases para los estudios sobre el papel del genoma de tamaño de muestra mucho más pequeño de este estudio que los estudios de Gomez et al128
el huésped en la conformación de la microbiota oral, se realizó 60 años y Demmitt et al.130 De manera similar, otro gemelo aún más pequeño
hace y encontró una heredabilidad significativa para los estreptococos salivales y (N = 16 pares de gemelos) no logró encontrar una diferencia en los microbiomas subgingivales
bacterias no clasificadas, así como para diferentes propiedades salivales, en pares de entre los pares monocigóticos y dicigóticos.132 El
gemelos de 14 a 38 años.123 El segundo estudio sobre este sub El papel del entorno compartido fue demostrado por una mayor similitud
El proyecto apareció 4 décadas después, en el que la colonización con S. mutans entre los perfiles microbianos de los cogemelos, independientemente de su cigosidad, que
se encontró que era significativamente heredable en gemelos brasileños de 3 años, entre individuos no emparentados,131,132 y el hecho de que
donde el 52% de la colonización fue hereditaria y el 48% atribuible a esta similitud disminuyó significativamente con la edad o cuando los gemelos ya no
ambientales.124 El mismo grupo evaluó los niveles de 82 convivían.131
diferentes especies de bacterias orales en placa de dentición temporal de gemelos Parece que, siempre que el estudio tenga un tamaño de muestra suficiente,
monocigóticos y dicigóticos, con y sin caries.125 el genotipo del huésped influye en la selección de los beneficiosos
Además de una heredabilidad moderada (47%) para S. mutans en la caries taxones microbianos (asociados a la salud), al menos en relación con el automóvil dental
grupo, se informó una alta heredabilidad (80%) para Gemella morbillorum es. Composición del microbioma en diferentes sitios del cuerpo, incluidos
y heredabilidad moderada a alta (56%60%) para Abiotrophia defec la cavidad oral, se ha demostrado que se correlaciona con la variación genética en las vías
tiva, Gemella haemolysans y especies de estreptococos, todas asociadas relacionadas con la inmunidad,133 lo que implica que los taxones generalmente como
con niños libres de caries. asociado con la inflamación gingival también podría estar influenciado por la
Se han establecido varias cohortes de gemelos australianos para estudiar la aparición genotipo huésped. Una asociación entre el leucocito humano huésped anti
de dientes y la salud bucal.126 Utilizando un modelo de gemelos monocigóticos, col. gen clase II, perfil genético del factor de necrosis tumoral alfa y coloni
Se evaluó la onización con S. mutans en 151 pares de gemelos monocigóticos ción de S. mutans, Lactobacillus casei y Lactobacillus acidophilus
desde el nacimiento, cada 3 meses, hasta 3 puntuaciones positivas consecutivas para ambos se ha demostrado en mujeres afroamericanas.134 El papel de
se obtuvieron gemelos. La edad media de colonización fue de 12,7 años (estándar factores del huésped en la transmisión maternoinfantil del papiloma humanovi
desviación: 6,1) meses, con la primera colonización a los 2,4 meses y la última a poco más rus fue demostrado recientemente por un estudio en el que madrehijo
de 2,5 años.79 La concordancia para coloniza concordancia en un cierto genotipo de antígeno leucocitario humanoG en
ción con S. mutans fue baja en estos niños. En un estudio clásico de gemelos aumentó el riesgo de positividad del virus del papiloma humano en la mucosa oral del
modelo de la misma cohorte, no se encontraron diferencias en la concordancia para bebé.135 Diferentes propiedades salivales, importantes para mantener
colonización con S. mutans o lactobacilos entre gemelos monocigóticos y dicigóticos,127 lo ing salud oral, también tienen un componente genético. Por ejemplo, sev
que lleva a los autores a concluir que erales estudios han demostrado la heredabilidad de: tasa de flujo salival, pH y actividad de
o los factores epigenéticos pueden afectar la colonización con S. mutans y lacto amilasa;123 actividad de aglutinina salival, tasa de flujo parotídeo y proteína total;136
bacilos más que los antecedentes genéticos del individuo. lactoferrina y peroxidasa;137 y tamaño
Una publicación reciente sobre 2 cohortes de gemelos australianos en la que el componentes hereditarios capaces de las concentraciones de testosterona y estradiol en la
microbioma de placa supragingival de más de 240 monocigóticos y mareados saliva de los adolescentes.138 La relación entre la saliva
pares de gemelos góticos, 511 años de edad, se informó mayor actividades enzimáticas, el pH salival y la composición microbiana de la saliva se demostraron
similitud en los perfiles microbianos de los gemelos monocigóticos que de los gemelos en adultos jóvenes sanos.139 Un estudio reciente encontró
dicigóticos. 128 Ninguno de los taxones hereditarios se asoció con una relación entre la variación del número de copias en el amy salival
caries pero disminuyó con la edad, y los más hereditarios fueron Prevotella gen lasa, AMY1 y composición y función del microbioma en ambos
pallens, especies de Veillonella no cultivadas , Pasteurellaceae no clasificadas, saliva e intestino: los microbiomas de sujetos con un alto número de copias
y Corynebacterium durum. De acuerdo con la hipótesis de la placa ecológica,129 los taxones de AMY1 tenían niveles más altos de especies de Porphyromonas salivales , mientras que
asociados con la caries dental (incluido S. mu su microbiota intestinal había aumentado la abundancia de almidón resistentede
tans) no eran hereditarios sino impulsados por factores ambientales, como microbios de clasificación, produjeron niveles más altos de ácidos grasos de cadena corta e
frecuencia de consumo de sacarosa. impulsaron una mayor adiposidad cuando se transfirieron a ratones libres de gérmenes.140
Otro estudio reciente de microbiomas salivales de gemelos más grande hasta la fecha En conjunto, diferentes propiedades salivales determinadas por el huésped están en
(N = 752 pares de gemelos, 1124 años de edad, EE. UU.) encontró que la heredabilidad se involucró en dar forma a la composición de los microbiomas orales e intestinales
extendía a casi todos los taxones observados excepto a las fusobacterias.130 Por del anfitrión
comparando, utilizando el análisis de asociación de todo el genoma, el mi salival Además de los factores genéticos, que vienen determinados por la
crobioma y las variantes genéticas en 1480 individuos no relacionados con secuencia lineal de ADN (los genes), el fenotipo puede ser alterado
los gemelos y entre sí, loci individuales en los cromosomas 7 y 12 como resultado de modificaciones epigenéticas de la estructura de la cromatina. Estos
que se asociaron significativamente con diferentes microbiomas pheno incluyen la metilación del ADN y las modificaciones covalentes de las proteínas que se unen
se identificaron los tipos. al ADN, lo que da como resultado una actividad y expresión genéticas alteradas.141
En contraste con los hallazgos anteriores, un estudio longitudinal (N = 45 Tabaquismo materno, modo de parto, exposiciones tempranas a medicamentos
pares de gemelos, seguidos durante más de 10 años, EE. UU.) no pudo encontrar ninguna diferencia en la vida, y muy probablemente también los primeros encuentros con la microbiota,
similitud entre los microbiomas salivales de los gemelos monocigóticos y dicigóticos,131 lo son solo algunos de los factores epigenéticos que pueden afectar al individuo
que podría ser el resultado de la fenotipo dual y debe ser el foco de futuros estudios.
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4.6 | Cambios microbianos con la edad: transición Mombelli y colegas evaluaron los cambios en el mi subgingival
de la niñez a la adolescencia crobiota a lo largo de la pubertad en 42 niños (20 niñas) desde la edad de
11, cada 45 meses durante 4 años, y comparó estos cambios con el estado clínico bucal
Alrededor de los 6 años, los dientes primarios comienzan a exfoliarse. y la maduración puberal de los niños.158160
comieron y son reemplazados por los dientes permanentes. Este período, durante El sangrado gingival y los recuentos bacterianos totales aumentaron en el
en el que están presentes tanto los dientes primarios como los permanentes, se denomina inicio de la pubertad y disminuye después de los 14 años. el anterior
período de dentición mixta. La erupción de la dentición permanente sea aumento de la presencia de especies de A. odontolyticus y Capnocytophaga
gins con los incisivos centrales mandibulares y el primer mandibular con tiempo. En los niños, la fase puberal inicial se asoció con en
y molares maxilares y generalmente se completa alrededor de los 12 años, con la erupción pliegues en el sangrado gingival y en la prevalencia de Bacteriodes spe
de los segundos molares.142 Durante el mixto cies (ahora P. intermedia y P. melaninogenica), mientras que en las niñas la pubertad
período de la dentición, el ecosistema oral sufre varios cambios comenzó con aumentos en el sangrado gingival y en la prevalencia de
relacionados con la erupción de los dientes permanentes, así como causados por Un odontolítico. El sangrado gingival fue precedido por un aumento en
el inicio de la pubertad. Capnocytophaga especies en la placa subgingival, mientras que la extensión
Cuando los perfiles microbianos de la placa de niños con primaria, del sangrado correlacionó positivamente con la prevalencia y pro
se comparan la dentición mixta y permanente, supragingival porción de espiroquetas, Eikenella corrodens, y negativamente con
placa de la dentición permanente tiene niveles más altos de ambos la proporción de Actinomyces viscosus. El aumento de frecuencia
especies anaeróbicas grampositivas y gramnegativas que el pri de Bacteriodes de pigmentación negra (P. intermedia) fue secundaria a
dentición maría. La placa subgingival de la dentición mixta está en el aumento del sangrado gingival. Este estudio, entre otros sobre este
la etapa de mayor transición con respecto a la composición microbiana tema, sugiere que los cambios en la microbiota subgingival durante la pubertad son
y tiene una proporción significativamente mayor de anaer gramnegativos causados por una mayor inflamación gingival,153 y re
obesos que la placa subgingival de la dentición primaria o permanente. 57 Varios otros La eliminación de la placa mediante la higiene bucal es clave para controlar la gingivitis asociada
estudios, utilizando microbiológicos a la pubertad.161
enfoques, también informan un aumento en los taxones anaeróbicos con la transición a Los efectos de las hormonas sexuales en otros nichos microbianos, como la
la fase de dentición mixta. 143148 Como la oclusión no es com microbiota vaginal humana162 y el intestino de roedores,163 se han investigado recientemente.
completa, la placa dental y los restos de comida se estancan en las superficies oclusales demostrado. Aunque la relación con la microbiota oral
de los molares permanentes parcialmente erupcionados.149 La encía hasta ahora no se ha demostrado directamente en estudios clínicos, la exposición de
la hinchazón alrededor de los dientes en erupción puede interferir con la higiene bucal microbiota individual al estradiol o a las hormonas del estrés afecta
medidas, explicando el hallazgo de placa dental más madura, sus propiedades de crecimiento y/o virulencia in vitro. por ejemplo, el
mientras que la reducción de la resistencia del tejido alrededor de los dientes en erupción puede crecimiento de cultivos individuales de P. intermedia y P. melaninogenica fue
pliegue sangrado gingival. De hecho, los niños en edad preescolar con primaria mejoró cuando la menadiona (vitamina K), necesaria para su crecimiento, se reemplazó
se ha demostrado que la dentición tiene una baja susceptibilidad a la gingivitis, lo que con estradiol en el medio de crecimiento, 164 al igual que el
165
aumenta gradualmente a la edad de 68 años con la erupción de crecimiento y virulencia de C. rectus. Además, el estradiol fue
los primeros dientes permanentes y puede agravarse alrededor de los 1013 años de demostrado que afecta la respuesta inmune Thelper 17 montada contra
166
edad,150 coincidiendo con el aumento de la actividad hormonal Cándida albicans. Cuando la presencia de hormonas del estrés—cate
alrededor de la pubertad. colaminas y cortisol— se probó in vitro en taxones seleccionados asociados con
Durante la pubertad, 2 cascadas hormonales, liberadas por la hipota periodontitis,167 ninguna de las hormonas afectó el crecimiento de
eje lamicopituitariogonadal y el eje hipotálamopituitariosuprarrenal P. gingivalis, mientras que el crecimiento de P. intermedia y E. corrodens fue en
eje, juegan un papel crítico en el desarrollo de importantes sistemas corporales inhibió y mejoró el crecimiento de F. nucleatum y T. forsythia .
incluyendo los sistemas reproductivo e inmunológico. la hipota Curiosamente, la exposición ex vivo de la placa dental de un periodontalmente
El eje lámicopituitariogonadal controla el desarrollo mediante la secreción de individuo sano a cortisol durante 2 horas resultó en cambios en mi
hormona liberadora de gonadotropina: esto conduce a la liberación de luteína actividad microbiana, principalmente mejorando el metabolismo de F. nucleatum
168
la hormona estimulante del folículo y la hormona foliculoestimulante, que promueven la y Leptotrichia goodfellowii, lo que sugiere que la exposición a corti
producción de testosterona y progesterona en las gónadas femeninas y la producción de sol se asemeja a los perfiles de expresión de toda la comunidad observados en
testosterona en las gónadas masculinas.151,152 Tanto en periodontitis y su progresión in vivo. En un estudio reciente, la saliva
y la testosterona de las mujeres se convierte en estradiol, que niveles de cortisol en 59 niños suecos a los 6, 12 y 24 meses de edad
tiene altos niveles circulantes y media los picos de crecimiento y los cambios sexuales se compararon con la composición microbiana salival, y una inversa
durante la pubertad.153 El eje hipotálamopituitariosuprarrenal relación entre el cortisol y el taxón más común (deter
está involucrado en la respuesta a situaciones estresantes fisiológicas o psicológicas. extraído utilizando unidades taxonómicas operativas), clasificado en la familia
estímulos mediante la liberación de hormonas del estrés, como el cortisol, para ayudar a indi Streptococcaceae.169 En conjunto, la microbiota
los individuos hacen frente a eventos estresantes; las respuestas incluyen la movilización es capaz de responder a los cambios en los niveles hormonales.
de las reservas de energía, reducción de la inflamación y aumento de la actividad Otros factores, además de los cambios fisiológicos durante el
inmunitaria.154,155 Esto se refleja en el aumento de los niveles de cortisol en la saliva etapa de dentición mixta y la pubertad, se sabe que influyen en la com
durante la pubertad.156,157 posición de la microbiota oral durante la adolescencia; éstas incluyen
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KAN et al. 135
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cambios en los hábitos de comportamiento, como una mayor frecuencia de ingesta de sección.184 Otro estudio reciente de micobiomas, que compara
snacks y bebidas azucaradas, tabaquismo, consumo de alcohol ,170172 y tratamiento placa de 17 niños (710 años), con y sin coche
de ortodoncia con aparatos fijos173175 ies, encontró una mayor diversidad fúngica en niños libres de caries, con la
los taxones más predominantes son Saccharomyces, C. albicans, Naganishia
185
diffluens y Rhodotorula mucilaginosa, indicando que hay
4.7 | Más allá de las bacterias: adquisición Aún queda mucho por descubrir con respecto al micobioma oral.
y establecimiento de otros microbios Los informes sobre la participación de hongos en la formación de la inmunidad humana
innata y adaptativa186 destacan la necesidad de estudios sobre la adquisición temprana
Además de las bacterias, otros microbios, como hongos, arqueas, virus, ción y establecimiento de comunidades fúngicas orales.
el grupo de radiación de filos candidatos recientemente clasificado de bacterias Los virus, incluidos los virus eucariotas y procariotas que se encuentran dentro y
ultrapequeñas e incluso protozoos, son parte del microbioma oral.176,177 sobre el cuerpo humano, se denominan colectivamente viroma.187
Hay un creciente cuerpo de evidencia de que esta "materia oscura" de Cuando muestras de diferentes hábitats corporales de 102 adultos sanos,
El microbioma humano tiene funciones importantes y contribuye a participantes en el Proyecto Microbioma Humano, fueron analizados para
moldear y mantener el microbioma y el sistema inmunitario del huésped.177 Como virus de ADN eucariótico, cada individuo parecía tener huellas dactilares virales únicas
resultado de las dificultades en su aislamiento, cultivo y en diferentes sitios del cuerpo.188 En la cavidad oral, el
identificación, la mayoría, sin embargo, todavía está mal descrito. El virus de ADN eucariótico más prevalente fue el Roseolovirus (97% de
En la cavidad oral, muy pocos estudios han mirado más allá del bac sujetos), seguido de Lymphocryptovirus (29%), Betapapillomavirus
componente material, siendo los estudios fúngicos los más comúnmente (21%), Mastadenovirus (18%) y Polyomavirus (15%).188 Un estudio
estudiado de la lista de los microbios "olvidados". Varias culturas en todo el viroma (tanto virus eucariotas como bacteriófagos
los estudios han abordado la transmisión vertical de hongos de la madre [virus que infectan bacterias]), en la saliva de 21 adultos, encontraron solo unos pocos
al infante Bebés nacidos por vía vaginal de madres con colo vaginal homólogos a virus de eucariotas (herpesvirus y circovirus), siendo la gran mayoría
nización por Candida tuvo una mayor prevalencia de Candida oral que bacteriófagos.189 En la mayoría de los
bebés nacidos por cesárea o bebés nacidos por vía vaginal de madres sin colonización sujetos, el viroma consistía predominantemente en virus específicos para
vaginal por Candida.178,179 Un sistema reciente los filos bacterianos Proteobacteria, Firmicutes y Actinobacteria.
revisión temática sobre este tema concluye que el parto vaginal aparece Además, el hallazgo de homólogos virales en los participantes del estudio
para promover la colonización oral de hongos en la vida temprana, y que no hay que compartían el mismo hogar llevó a los autores a proponer que
diferencia entre los lactantes amamantados y los alimentados con biberón.180 Durante el compartir el mismo entorno tiene un papel en la configuración de la ecología viral salival.
primer año de vida, la cavidad oral del 15% de 100 bebés suecos estaba 189 El viroma salival de 11 adultos no relacionados, repetidamente
colonizado por Candida y su colonización a la edad de 6 meses muestreados durante 60 días, parecían ser muy estables y consistían predominantemente
correlacionó negativamente con la concentración de lactoferrina en la leche materna.181 en bacteriófagos.190 Ningún estudio hasta la fecha ha
sesed el viroma oral en niños. Un estudio reciente sobre la entrega
Con base en un enfoque de cultivo tradicional, C. albicans y Candida modo y virome encontraron una fuerte correlación entre el parto vaginal
parapsilosis se han identificado como la especie de Candida más prevalente en modo y diversidad y composición del viroma intestinal en niños de 1 año de edad.191
lactantes114 y en niños mayores.182 Curiosamente, en un estudio sobre
En 53 recién nacidos en Chile, se aisló una Candida glabrata oral infectada con Aunque el papel de los bacteriófagos en la cavidad oral sigue siendo
Helicobacter pylori intracelular de un recién nacido,183 lo que sugiere una claro, es muy probable que contribuyan a dar forma a la comunidad bacteriana.192,193
papel fúngico potencial en la transmisión de microbios de madre a hijo. Su relación con la salud oral fue demostrada por Wang et al,194 quienes asociaron
Un estudio reciente sobre toda la comunidad fúngica (micobioma) de fagos infecciosos cruzados
Hisopos de piel, orales y anales de bebés (N = 17; 7 nacidos por vía vaginal) de (fagos que podrían infectar diferentes taxones bacterianos además de su puta
nacimiento durante los primeros 30 días de vida encontró que cada sitio del cuerpo har huésped bacteriano tivo) con bacterias comensales y salud periodontal
perforaron micobiomas específicos del sitio que fueron muy variables durante el primer y la ausencia de estos fagos con la enfermedad periodontal. Cómo volver
mes.184 El micobioma oral fue significativamente menos diverso los terófagos se adquieren y transmiten, y su papel real en la
que la piel o el ano, con el oral más frecuente o abundante ecosistema oral, quedan por establecer.
los taxones son C. parapsilosis (96 % de las muestras, promedio del 25 % de las lecturas), Archaea, genéticamente distinta de las bacterias y los eucariotas,
Candida tropicalis (89 % de las muestras, 15 % de las lecturas), Saccharomyces también llamado el tercer dominio de la vida, son metanógenos que uti
cerevisiae (64 % de las muestras, 11 % de las lecturas), Candida orthopsilosis lizar hidrógeno para reducir el dióxido de carbono, el acetato y una variedad de
(63 % de las muestras, 10 % de las lecturas), C. albicans (57 % de las muestras) y compuestos de metilo en metano.195,196 No se han evaluado estudios
Cladosporium velox (8% de las lecturas). El micobioma individual fue colonización oral de arqueas en bebés, mientras que los estudios en adultos encuentran
a menudo dominado por 1 taxón específico. Las comunidades fúngicas re estos microbios anaerobios en la placa subgingival del periodon
se mantuvo muy variable en el tiempo y no aumentó en diversidad cuentan individuos sanos y reportan su aumento en prevalencia y abundancia con
durante el primer mes de vida. No hubo diferencia en la com enfermedad periodontal.195 El hecho de que estos
posición del micobioma oral según el modo de entrega, además microbios se adquieren temprano en la vida se demostró al encontrar
de encontrar una mayor proporción de C. orthopsilosis después de una cesárea Methanobrevibacter smithii en jugo gástrico de recién nacidos. Su
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abundancia se asoció con la lactancia materna, lo que sugiere la transmisión de la 5 | OBSERVACIONES FINALES
madre a través de la leche materna.197 Además, cuando la metanfetamina
ane se midió en el aire exhalado en 112 voluntarios de edad La adquisición y establecimiento de una microbiota sana es de gran importancia
180 años, los niveles de metano exhalado fueron más altos que los niveles de aire importancia para una relación simbiótica huéspedmicrobiota. exposición temprana
inhalado en todos los casos, incluidos los niños.198 Seguro que a ciertos microbios les parece fundamental en el desarrollo de una vida saludable.
Recientemente, el árbol de la vida se ha ampliado con otro sistema inmunitario, e incluso puede tener consecuencias a largo plazo en
grupo de microbios—bacterias ultrapequeñas, clasificadas como el grupo de radiación salud general. Con base en la literatura actual, podemos concluir
de phyla candidato.177 La radiación de phyla candidato que el ecosistema microbiano oral se forma en el útero, muy probablemente,
es un linaje bacteriano principal o superphylum, que contiene más de 70 exposición de antígenos maternos al sistema inmunitario del lactante,
phyla, 3 de los cuales se detectan dentro del microbioma oral humano: de esta manera preparando al infante para encuentros microbianos postnatales.
Saccharibacteria (anteriormente TM7), SR1 y GN02; sacaribacterias Esto hace un ecosistema oral saludable de la madre de suprema im
es el filo más abundante y se asocia con gingivitis y periodontitis.199 La característica porancia Los modos de nacimiento y alimentación, así como la exposición perinatal
común de estos microbios es su Asegúrese de que los medicamentos determinen qué microbios se encontrarán
tamaño pequeño del genoma y de la célula y capacidades metabólicas restringidas. primero y en todo caso. La erupción de los dientes y los hábitos de higiene bucal, juntos
Hasta ahora, solo un único representante de la radiación del filo candidato: con consumo de azúcar, exposición a antibióticos, tabaquismo materno
Saccharibacteria miembro, Nanosynbacter lyticus cepa TM7x—ha sido cultivada.200 ing, y el estado de salud oral del cuidador afectan el desarrollo
Los experimentos con este primer aislado han vuelto trayectorias de la microbiota oral de bebés y niños. Además de estos
reveló que es un epibionte bacteriano parásito obligado y necesita factores ambientales, hay un creciente cuerpo de evidencia de que la
para infectar a otra especie bacteriana, como A. odontolyticus, para sur la microbiota oral asociada a la salud tiene un componente hereditario.
vive Afecta la morfología y fisiología de la bacteria huésped. Esta revisión también ha identificado una serie de aspectos destacados
rium, suprime la expresión del factor de necrosis tumoral alfa en preguntas para futuras investigaciones. Por nombrar sólo algunos: ¿Cuáles son los
macrófagos, y es potencialmente capaz de modular la respuesta inmune normal del mecanismos de diafonía microbiota madrefeto? es esta cruz
huésped.199,200 Nuevamente, como con los virus y las arqueas, hay ¿Hablamos de selectivos con determinados grupos de microbiota? La cavidad oral de
no hay estudios hasta la fecha que aborden la colonización de bebés con los bebés no ha sido tan excesivamente muestreado como el de los adultos y
este grupo de microbios. Lo más probable es que los miembros del candidato oral Se requieren estudios longitudinales en múltiples nichos orales. A pesar de
grupo de radiación phyla se adquieren junto con su bacteria Se han utilizado varios métodos para recolectar muestras orales de
anfitriones a través de la transmisión vertical y horizontal. El papel de la lata hisopos (p. ej., saliva, mucosa bucal, lengua o hisopos de la cresta alveolar),
didate phyla grupo de radiación en la formación del microbioma oral y sigue sin estar claro qué método, o qué combinación de métodos,
su interacción con otros miembros microbianos es otro excitante daría los resultados más informativos. Para dilucidar el complejo.
campo a estudiar. lidad de la adquisición microbiana a nivel individual, a gran escala
Entre los eucariotas unicelulares o protozoos, Entamoeba gingivalis se ha asociado estudios longitudinales detallados, en los que se analiza el perfil microbiano
con la enfermedad periodontal en adultos,201 tanto de los niños como de sus cuidadores directos, y
y es presumiblemente adquirido a través del contacto con el agua y con que también incluyen una evaluación holística de toda la microbiota, investi
alimentos contaminados. Un solo estudio, en el que el transporte oral de E. gingivalis controlar la transmisión y la persistencia de la colonización de las cepas, y
en niños (N = 154, 218 años de edad), se encontró mayor determinar los antecedentes genéticos y epigenéticos del huésped,
E. gingivalis cuenta entre los niños polacos de áreas urbanas que será requerido.
de las zonas rurales; los autores no informaron la prevalencia real
y datos de abundancia de E. gingivalis o la relación con la edad de los niños.202 Un REFERENCIAS
estudio longitudinal reciente de Luxemburgo, en el que 1. Blaser MJ, Cardon ZG, Cho MK, et al. Hacia una comprensión predictiva
colonización del intestino infantil con bacterias, protozoos, hongos y Archaea de los microbiomas de la tierra para abordar los desafíos del siglo XXI.
mBío. 2016;7(3):e00714e00716.
se siguió en 15 bebés desde el nacimiento durante 12 meses, mostró que
2. McFallNgai M, Hadfield MG, Bosch TCG, et al. Animales en un mundo
todos estos tipos de microbios se pueden encontrar en las heces de los bebés, aunque bacteriano, un nuevo imperativo para las ciencias de la vida. Proc Natl
la colonización con protozoos no fue estable a lo largo del primer año de vida.203 Acad Sci USA. 2013;110(9):32293236.
3. Sender R, Fuchs S, Milo R. ¿Estamos realmente superados en número?
Revisando la proporción de bacterias a células huésped en humanos.
En resumen, el papel de los microbios distintos de la bacteria com
Celúla. 2016;164(3):337340.
componente del microbioma en el establecimiento y mantenimiento de
4. Cox Laura M, Blaser MJ. Vías en la obesidad inducida por microbios.
un ecosistema microbiano oral saludable es muy poco estudiado. un holístico Metab. celular 2013;17(6):883894.
vista sobre las interacciones microbianas sin duda traerá información valiosa 5. Kilian M, Chapple ILC, Hannig M, et al. El microbioma oral: una actualización
para los profesionales de la salud bucal. BDJ. 2016;221(10):657.
en cómo el equilibrio entre todos los diferentes miembros de la oral
6. Huttenhower C, Gevers D, Knight R, et al. Estructura, función y diversidad
ecosistema se establece y preserva, y cómo eso contribuye a
del microbioma humano sano. Naturaleza. 2012;486:207214.
el bienestar del huésped humano.
Machine Translated by Google
KAN et al. 137
|
7. Daalderop LA, Wieland BV, Tomsin K, et al. Enfermedad periodontal y resultados 29. Affolter M, GarcíaRodenas CL, VinyesPares G, et al. Cambios temporales en la
del embarazo: descripción general de las revisiones sistemáticas. JDR Clin Trans composición proteica de la leche materna de madres urbanas chinas e impacto
Res. 2018;3(1):1027. del parto por cesárea. Nutrientes. 2016;8(8):504.
8. IheozorEjiofor Z, Middleton P, Esposito M, Glenny AM.
Tratamiento de la enfermedad periodontal para la prevención de resultados 30. Boustedt K, Roswall J, Dahlen G, Dahlgren J, Twetman S. Microflora salival y modo
adversos del parto en mujeres embarazadas. Sistema de base de datos Cochrane Rev. de parto: un estudio prospectivo de casos y controles.
2017.6(6):CD005297. BMC Salud Bucal. 2015;15(1):155.
9. Madianos PN, Bobetsis YA, Offenbacher S. Resultados adversos del embarazo 31. Zimmermann P, Curtis N. Factores que influyen en el microbioma intestinal durante
(APO) y enfermedad periodontal: mecanismos patogénicos. J Periodontol. el primer año de vida. Pediatr Infect Dis J. 2018;37(12):e3
2013;84(4 suplementos):S170S180. 15e335.
10. Pelzer E, GómezArango LF, Barrett HL, Nitert MD. Revisión: salud materna y el 32. DomínguezBello MG, De JesusLaboy KM, Shen N, et al. Restauración parcial de la
microbioma placentario. Placenta. 2017;54:3037. microbiota de los bebés nacidos por cesárea mediante transferencia microbiana
11. PerezMunoz ME, Arrieta MC, RamerTait AE, Walter J. Una evaluación crítica de vaginal. Nat Med. 2016;22:250253.
las hipótesis del "útero estéril" y la "colonización en el útero": implicaciones para 33. GómezArango LF, Barrett HL, McIntyre HD, Callaway LK, Morrison M, Dekker NM.
la investigación sobre el microbioma infantil pionero. Microbioma. 2017;5(1):48. El tratamiento con antibióticos en el momento del parto da forma al microbioma
oral inicial en los recién nacidos. Sci Rep. 2017;7:43481.
12. Aagaard K, Ma J, Antony KM, Ganu R, Petrosino J, Versalovic J. La placenta alberga 34. Pequeña FM, Grivell RM. Profilaxis con antibióticos versus ninguna profilaxis para la
un microbioma único. Sci Transl Med. 2014;6(237):237ra65. prevención de infecciones después de una cesárea. Sistema de base de datos
Cochrane Rev. 2014;10:CD007482.
13. Macpherson AJ, Uhr T. Inducción de IgA protectora por células dendríticas 35. Li H, Chen S, Wu L, et al. Los efectos de la desinfección perineal en la microflora oral
intestinales portadoras de bacterias comensales. Ciencia. 2004;303(5664):16621665. del bebé después del examen transvaginal durante el parto. BMC Embarazo
Parto. 2019;19(1):213.
14. Bright M, Bulgheresi S. Un viaje complejo: transmisión de simbiontes microbianos. 36. Lif Holgerson P, Harnevik L, Hernell O, Tanner AC, Johansson I.
Nat Rev Microbiol. 2010;8(3):218230. El modo de parto afecta la microbiota oral en los bebés. J Dent Res.
15. Jeurink PV, van Bergenhenegouwen J, Jiménez E, et al. La leche humana: fuente de 2011;90(10):11831188.
más vida de la que imaginamos. Beneficiar a los microbios. 2013;4(1):1730. 37. Nelun Barfod M, Magnusson K, Lexner MO, Blomqvist S, Dahlen G, Twetman S.
Microflora oral en bebés entregados por vía vaginal y por cesárea. Int J Paed Dent.
16. Gilbert SF. Una narrativa de nacimiento holobionte: la transmisión epigenética del 2011;21(6):401406.
microbioma humano. Geneta delantera. 2014;5:282. 38. Li Y, Caufield PW, Dasanayake AP, Wiener HW, Vermund SH. El modo de parto y
17. DomínguezBello MG, Costello EK, Contreras M, et al. El modo de entrega da forma otros factores maternos influyen en la adquisición de Streptococcus mutans en los
a la adquisición y estructura de la microbiota inicial en múltiples hábitats corporales lactantes. J Dent Res. 2005;84:806811.
en los recién nacidos. Proc Natl Acad Sci USA. 2010;107(26):1197111975. 39. Pattanaporn K, Saraithong P, Khongkhunthian S, et al. Modo de parto, colonización
por estreptococos mutans y caries de la primera infancia en niños tailandeses de
18. Zaura E, Nicu EA, Krom BP, Keijser BJ. Adquirir y mantener un microbioma oral tres a cinco años. Community Dent Oral Epidemiol. 2013;41(3):212223.
normal: perspectiva actual. Front Cell Infect Microbiol. 2014;4(85). https://doi.org/
10.3389/fcimb.2014.00085 40. Hurley E, Mullins D, Barrett MP, et al. La microbiota de la madre al nacer y su
19. Niederman R. Gingivitis del embarazo e inferencia causal. evidente influencia en la microbiota oral infantil emergente desde el nacimiento hasta el
Abolladura basada. 2013;14(4):107108. año de edad: un estudio de cohorte. J Oral Microbiol. 2019;11(1):1599652.
20. Moho JE, Michaelsson J, Burt TD, et al. Los aloantígenos maternos promueven el
desarrollo de células T reguladoras fetales tolerogénicas en el útero. Ciencia. 41. Dzidic M, Collado MC, Abrahamsson T, et al. Microbioma oral de
2008;322(5907):15621565. desarrollo durante la infancia: una sucesión ecológica influenciada por factores
21. Gómez de Agüero M, GanalVonarburg SC, Fuhrer T, et al. La microbiota materna postnatales y asociada con la caries dental. ISME J. 2018;12(9):22922306.
impulsa el desarrollo inmunitario innato postnatal temprano. Ciencia.
2016;351(6279):12961302. 42. Ubeja RG, Bhat C. Modalidad de parto y su influencia en la adquisición de
22. Hillman NH, Kallapur SG, Jobe AH. Fisiología de la transición de la vida intrauterina Streptococcus mutans en lactantes. Int J Clin Pediatr Dent. 2016;9(4):326329.
a la extrauterina. ClinPerinatol. 2012;39(4):769783.
23. Hyde MJ, Mostyn A, Modi N, Kemp PR. Las implicaciones para la salud del parto 43. Betran AP, Torloni MR, Zhang J, et al. ¿Cuál es la tasa óptima de cesáreas a nivel
por cesárea. Biol Rev Camb Philos Soc. 2012;87(1):229243. poblacional? Una revisión sistemática de los estudios ecológicos. Reprod Salud.
2015;12(1):57.
24. Lagercrantz H. Estrés, excitación y activación de genes al nacer. Nueva Physiol Sci. 44. Boerma T, Ronsmans C, Melesse DY, et al. Epidemiología global del uso y
1996;11(5):214218. disparidades en las cesáreas. Lanceta. 2018;392(10155):13411348.
25. Simsek Y, Karabiyik P, Polat K, Duran Z, Polat A. El modo de entrega cambia las
propiedades oxidativas y antioxidantes de la leche humana: una investigación 45. Salas Garcia MC, Yee AL, Gilbert JA, Dsouza M. Disbiosis en niños nacidos por
clínica prospectiva controlada. J Matern Fetal Neonatal Med. 2015;28(6):734738. cesárea. Ann Nutr Metab. 2018;73(Suplemento 3):2432.
26. Dizdar EA, Sari FN, Degirmencioglu H, et al. Efecto del modo de parto sobre el 46. Huurre A, Kalliomaki M, Rautava S, Rinne M, Salminen S, Isolauri E.
contenido de macronutrientes de la leche materna. J Matern Fetal Neonatal Med. Modo de administración: efectos sobre la microbiota intestinal y la inmunidad
2014;27(11):10991102. humoral. Neonatología. 2008;93:236240.
27. CabreraRubio R, Collado MC, Laitinen K, Salminen S, Isolauri E, Mira A. El 47. Costello EK, Carlisle EM, Bik EM, Morowitz MJ, Relman DA.
microbioma de la leche humana cambia durante la lactancia y está determinado Ensamblaje de microbiomas en múltiples sitios del cuerpo en bebés de bajo peso
por el peso materno y el modo de parto. Soy J Clin Nutr. 2012;96(3):544551. al nacer. mBío. 2013;4:e00782e00813.
48. Chu DM, Ma J, Prince AL, Antony KM, Seferovic MD, Aagaard KM.
28. Toscano M, De Grandi R, Peroni DG, et al. Impacto del modo de entrega en la Maduración de la estructura y función de la comunidad de microbiomas infantiles
composición de la microbiota del calostro. BMC Microbiol. 2017;17(1):205. en múltiples sitios del cuerpo y en relación con el modo de parto. Nat Med.
2017;23:314326.
Machine Translated by Google
KAN et al.
138 |
49. Drell T, Stsepetova J, Simm J, et al. La influencia de diferentes comunidades hipoplasia, dieta e higiene bucal en niños de 6 a 36 meses.
microbianas maternas en el desarrollo de la microbiota intestinal y oral infantil. Community Dent Oral Epidemiol. 2000;28(4):295306.
Sci Rep. 2017;7(1):9940. 71. Tanner ACR, Milgrom PM, Kent R Jr, et al. La microbiota de niños pequeños a
50. Mason S. Algunos aspectos de la función gástrica en el recién nacido. Arco partir de muestras de dientes y lengua. J Dent Res. 2002;81(1):5357.
Dis Infancia. 1962;37(194):387391.
51. Jackson MA, Goodrich JK, Maxan ME, et al. La bomba de protones en inhibidores 72. Watanabe S, Dawes C. Tasas de flujo salival y espesor de la película salival en
altera la composición de la microbiota intestinal. Intestino. 2016;65(5):749756. niños de cinco años. J Dent Res. 1990;69(5):11501153.
73. Faust K, Sathirapongsasuti JF, Izard J, et al. Relaciones microbianas de
52. Shaffer M, Lozupone C. Prevalencia y fuente de bacterias fecales y orales en coocurrencia en el microbioma humano. PLoS Comput Biol. 2012;8(7):e1002606.
manos de bebés, niños y adultos. mSystems
2018;3(1):e0019217. 74. Caufield PW, Cutter GR, Dasanayake AP. Adquisición inicial de estreptococos
53. Bosch A, de Steenhuijsen Piters WAA, van Houten MA, et al. mutans por parte de los bebés: evidencia de una ventana discreta de infectividad.
Maduración de la microbiota respiratoria infantil, factores ambientales y J Dent Res. 1993;72(1):3745.
consecuencias para la salud. Un estudio prospectivo de cohortes. Am J Respir 75. van Loveren C, Buijs JF, ten Cate JM. Similitud de los perfiles de actividad de
Crit Care Med. 2017;196(12):15821590. bacteriocina de estreptococos mutans dentro de la familia cuando los niños
54. BaasBecking LGM. Geobiología de Inleiding tot de Milieukunde. El adquieren las cepas después de los 5 años. Caries Res. 2000;34(6):481485.
La Haya: Van Stokkun & Zoon; 1934.
55. Xu X, He J, Xue J, et al. La cavidad oral contiene nichos distintos con comunidades 76. Lynch DJ, Villhauer AL, Warren JJ, et al. Caracterización genotípica de la
microbianas dinámicas. Microbiol Ambiental. 2015;17(3):699710. adquisición inicial de Streptococcus mutans en niños indios americanos. J Oral
Microbiol. 2015;7:27182.
56. Ren W, Zhang Q, Liu X, et al. Explorando la microflora oral de niños en edad 77. Pelto GH, Zhang Y, Habicht JP. Premasticación: ¿la segunda rama de la
preescolar. J Microbiol. 2017;55(7):531537. alimentación de lactantes y niños pequeños para la salud y la supervivencia?
57. Mason MR, Chambers S, Dabdoub SM, Thikkurissy S, Kumar PS. Matern Child Nutr. 2010;6(1):418.
Caracterización de comunidades microbianas orales a través de estados de 78. Wan AK, Seow WK, Purdie DM, Bird PS, Walsh LJ, Tudehope DI.
dentición y nichos de colonización. Microbioma. 2018;6(1):67. Colonización oral de Streptococcus mutans en lactantes predentados de seis
58. Marcotte H., Lavoie MC. Ecología microbiana oral y el papel de la inmunoglobulina meses. J Dent Res. 2001;80(12):20602065.
A salival. Microbiol Mol Biol Rev. 1998;62(1):71109. 79. Bockmann MR, Harris AV, Bennett CN, Odeh R, Hughes TE, Townsend GC.
59. KathariosLanwermeyer S, Xi C, Jakubovics NS, Rickard AH. Mini revisión: Momento de la colonización de bacterias productoras de caries: un enfoque
Coagregación microbiana: ubicuidad e implicaciones para el desarrollo de basado en el estudio de pares de gemelos monocigóticos. Int J Dent.
biopelículas. Bioincrustaciones. 2014;30:12351251. 2011;2011:571573.
60. Hannig C, Hannig M, Kensche A, Carpenter G. La película mucosa: un factor 80. Kozai K, Nakayama R, Tedjosasongko U, et al. Distribución intrafamiliar de
subestimado en la fisiología oral. Arco Oral Biol. 2017;80:144152. estreptococos mutans en familias japonesas y posibilidad de transmisión de
padre a hijo. inmunol microbiol. 1999;43(2):99106.
61. Whittaker CJ, Klier CM, Kolenbrander PE. Mecanismos de adhesión por bacterias
orales. Annu Rev Microbiol. 1996;50:513552. 81. Liu Y, Zou J, Shang R, Zhou XD. La diversidad genotípica de Streptococcus
62. Bunker JJ, Bendelac A. Respuestas de IgA a la microbiota. Inmunidad. mutans en niños de guardería chinos de 3 a 4 años sugiere transmisión
2018;49(2):211224. horizontal. Arco Oral Biol. 2007;52(9):876881.
63. Kilian M, Reinholdt J, Lomholt H, Poulsen K, Frandsen EV. 82. Alves AC, Nogueira RD, Stipp RN, et al. Estudio prospectivo de fuentes
Importancia biológica de las proteasas IgA1 en la colonización y patogénesis potenciales de transmisión de Streptococcus mutans en niños de guardería. J
bacteriana: evaluación crítica de la evidencia experimental. Med Microbiol. 2009;58(4):476481.
APMIS. 1996;104(16):321338. 83. Lapirattanakul J, Nakano K. Transmisión de madre a hijo de estreptococos
64. Kononen E, JousimiesSomer H, Bryk A, Kilp T, Kilian M. mutans. Futuro Microbiol. 2014;9(6):807823.
Establecimiento de estreptococos en el tracto respiratorio superior: cambios 84. da Silva BV, FreitasFernandes LB, da Silva Fidalgo TK, et al.
longitudinales en la boca y nasofaringe hasta los 2 años de edad. J Med Transmisión de madre a hijo de Streptococcus mutans: una revisión sistemática
Microbiol. 2002;51:723730. y metanálisis. J Dent. 2015;43:181191.
65. Proctor DM, Fukuyama JA, Loomer PM, et al. Un gradiente espacial de diversidad 85. Gronroos L, Saarela M, Matto J, TannerSalo U, Vuorela A, Alaluusua S. La
bacteriana en la cavidad oral humana formado por el flujo salival. Nat Comun. producción de mutacina por Streptococcus mutans puede promover la
2018;9(1):681. transmisión de bacterias de madre a hijo. Inmunidad a infecciones
66. Gronroos L, Alaluusua S. Colonización oral específica del sitio de estreptococos 1998;66(6):25952600.
mutans detectados mediante huellas dactilares de PCR cebadas arbitrariamente. 86. Lin HK, Fang CE, Huang MS, et al. Efecto del uso materno de gomas de mascar
Caries Res. 2000;34(6):474480. que contienen xilitol en la transmisión de estreptococos mutans en niños: un
67. Klein MI, Florio FM, Pereira AC, Hofling JF, Gonçalves RB. metanálisis de ensayos controlados aleatorios. Int J Paed Dent. 2016;26(1):3544.
Estudio longitudinal de transmisión, diversidad y estabilidad de Streptococcus
mutans y Streptococcus sobrinus 87. Tanner AC, Milgrom PM, Kent R Jr, et al. Similitud de la microbiota oral de
genotipos en preescolares brasileños. J. Clin Microbiol. 2004;42(10):46204626. preescolares con la de sus cuidadores en un estudio de base poblacional.
Inmunol Microbiol Oral. 2002;17(6):379387.
68. Kahharova D, Brandt BW, Buijs MJ, et al. Maduración del microbioma oral en 88. Kobayashi N, Ishihara K, Sugihara N, Kusumoto M, Yakushiji M, Okuda K. Patrón
niños pequeños sin caries: un estudio longitudinal. J Dent Res. de colonización de bacterias periodontales en niños japoneses y sus madres. J
2020;99(2):159167. Periodonto Res. 2008;43(2):156161.
69. Lindquist B, Emilson CG. Colonización de genotipos de Streptococcus mutans y 89. TuiteMcDonnell M, Griffen AL, Moeschberger ML, Dalton RE, Fuerst PA, Leys
Streptococcus sobrinus y desarrollo de caries en niños de madres portadoras EJ. Concordancia de colonización por Porphyromonas gingivalis en familias.
de ambas especies. Caries Res. 2004;38:95103. J. Clin Microbiol. 1997;35(2):455461.
90. Kononen E, Wolf J, Matto J, et al. Los organismos del grupo Prevotella intermedia
70. Milgrom P, Riedy CA, Weinstein P, Tanner AC, Manibusan L, Bruss J. La caries en niños pequeños y sus madres en relación con el estado periodontal materno.
dental y su relación con la infección bacteriana. J Periodonto Res. 2000;35(6):329334.
Machine Translated by Google
KAN et al. 139
|
91. Kononen E, Kanervo A, Takala A, Asikainen S, JousimiesSomer H. 114. Amadio JVRDS, Hahn RC. Prevalencia de Candida spp en la cavidad bucal de
Establecimiento de anaerobios orales durante el primer año de vida. J Dent Res. lactantes que reciben alimentación artificial y lactancia materna y en las mamas de
1999;78(10):16341639. madres lactantes. J Pediatr Infect Dis. 2011;6:231236.
92. Könönen E. Desarrollo de la flora bacteriana oral en niños pequeños.
Ana Med. 2000;32(2):107112. 115. Hannula J, Saarela M, JousimiesSomer H, et al. Adquisición relacionada con la edad
93. Andreas NJ, Kampmann B, Mehring LD. Leche materna humana: una revisión sobre de especies de levaduras orales y nasofaríngeas y estabilidad de la colonización
su composición y bioactividad. Temprano Hum Dev. 2015;91(11):629635. en niños pequeños. Inmunol Microbiol Oral. 1999;14(3):176–182.
94. Verhasselt V. ¿Es posible la inmunización infantil mediante la lactancia? 116. Hesselmar B, Sjoberg F, Saalman R, Aberg N, Adlerberth I, Wold AE. Prácticas de
Philos Trans R Soc Lond B Biol Sci. 2015;370(1671):20140139. limpieza del chupete y riesgo de desarrollo de alergias.
95. Cacho NT, Lawrence RM. Inmunidad innata y leche materna. Frente Pediatría. 2013;131:e1829e1837.
inmunol. 2017;8:584. 117. Mason MR, Preshaw PM, Nagaraja HN, Dabdoub SM, Rahman A, Kumar PS. El
96. WitkowskaZimny M, KaminskaElHassan E. Células de leche materna humana. Cell microbioma subgingival de clínicamente sanos actuales y nunca fumadores. ISME
Mol Biol Lett. 2017;22:11. J. 2015;9:268272.
97. Chow BD, Reardon JL, Perry EO, LaforceNesbitt SS, Tucker R, Bliss JM. Proteínas 118. Wu J, Peters BA, Dominianni C, et al. Fumar cigarrillos y el microbioma oral en un
de defensa del huésped en la leche materna y colonización de levaduras neonatales. gran estudio de adultos estadounidenses. ISME J. 2016;10:24352446.
J Hum Lact. 2016;32:168173.
98. Moossavi S, Sepehri S, Robertson B, et al. La composición y la variación de la 119. de JongLenters M, Duijster D, Schuller A, van Loveren C, Verrips E. Caries dental y
microbiota de la leche humana están influenciadas por factores maternos y de los problemas de comportamiento externalizados en una población infantil de alto
primeros años de vida. Microbio huésped celular. 2019;25(2):324335.e4. riesgo. Eur J Oral Sci. 2018;126:417425.
99. Rodríguez JM. El origen de las bacterias de la leche humana: ¿existe una vía entero 120. Mashima I, Theodorea CF, Thaweboon B, Thaweboon S, Scannapieco FA, Nakazawa
mamaria bacteriana durante el final del embarazo y la lactancia? Nutrición av. F. Exploración del microbioma salival de los niños estratificado por el índice de
2014;5(6):779784. higiene bucal. Más uno. 2017;12:e0185274.
100. BoixAmoros A, Collado MC, Mira A. Relación entre microbiota láctea, carga bacteriana,
macronutrientes y células humanas durante la lactancia. Microbiol frontal. 2016;7:492. 121. Volgenant CM, Zaura E, Brandt BW, et al. Fluorescencia roja de la placa dental en
niños: un estudio transversal. J Dent. 2017;58:4047.
101. Fitzstevens JL, Smith KC, Hagadorn JI, Caimano MJ, Matson AP, Brownell EA.
Revisión sistemática de la microbiota de la leche humana. 122. Goodrich JK, Davenport ER, Clark AG, Ley RE. Aparece la relación entre el genoma
Práctica Nutr Clin. 2017;32(3):354364. humano y el microbioma. Annu Rev. Genet. 2017;51:413433.
102. AlShehri SS, Knox CL, Liley HG, et al. Las interacciones entre la leche materna y la
saliva aumentan la inmunidad innata al regular el microbioma oral en la primera 123. Goodman HO, Luke JE, Rosen S, Hackel E. Heredabilidad en la caries dental, cierta
infancia. Más uno. 2015;10(9):e0135047. microflora oral y componentes salivales. Soy J Hum Genet. 1959; 11:263273.
103. OMS. Alimentación de lactantes y niños pequeños. Ginebra, Suiza: Mundo
Organización de la Salud; 2018. 124. Corby PM, Bretz WA, Hart TC, Filho MM, Oliveira B, Vanyukov M. Mutans estreptococos
104. Martín CR, Ling PR, Blackburn GL. Revisión de la alimentación infantil: características en gemelos preescolares. Arco Oral Biol. 2005;50:347351.
clave de la leche materna y la fórmula infantil. Nutrientes. 2016;8(5):279.
125. Corby PM, Bretz WA, Hart TC, et al. Heredabilidad de las especies microbianas orales
105. AlShehri SS, Sweeney EL, Cowley DM, et al. Secuenciación profunda del ARN en gemelos con caries activa y sin caries. Gemela Res Hum Genet. 2007;10:821828.
ribosomal 16S del microbioma oral neonatal: una comparación de lactantes
alimentados con leche materna y alimentados con fórmula. Sci Rep. 2016;6(1):38309. 126. Hughes T, Bockmann M, Mihailidis S, et al. Influencias genéticas, epigenéticas y
ambientales en las estructuras dentofaciales y bucales.
106. Holgerson PL, Vestman NR, Claesson R, et al. El perfil microbiano oral discrimina a salud: estudios en curso de gemelos australianos y sus familias. Gemela Res Hum
los lactantes alimentados con leche materna de los alimentados con fórmula. J Ped Genet. 2013;16:4351.
Gastroenter Nutr. 2013;56(2):127136. 127. Ooi G, Townsend G, Seow WK. Colonización bacteriana, esmalte de
107. Romani Vestman N, Timby N, Holgerson P, et al. Caracterización y propiedades in defectos y caries dental en gemelos mono y dicigóticos de 46 años.
vitro de lactobacilos orales en lactantes. BMC Microbiol. 2013;13(1):193. Int J Paed Dent. 2014;24:152160.
128. Gómez A, Espinoza JL, Harkins DM, et al. Host control genético del microbioma oral
108. Sulyanto RM, Thompson ZA, Beall CJ, Leys EJ, Griffen AL. La microbiota oral en salud y enfermedad. Microbio huésped celular
predominante se adquiere temprano en un patrón organizado. Sci Rep. 2017;22(3):269278.e3.
2019;9(1):10550. 129. Policía de Marsh. Ecología microbiana de la placa dental y su significado
109. Marsh PD, Zaura E. Biopelícula dental: interacciones ecológicas en la salud y la en salud y enfermedad. Res. abolladura avanzada 1994;8(2):263271.
enfermedad. J Clin Periodontol. 2017;44(Suplemento 18):T12T22. 130. Demmitt BA, Corley RP, Huibregtse BM, et al. Influencias genéticas en el microbioma
110. Gross EL, Beall CJ, Kutsch SR, Firestone ND, Leys EJ, Griffen AL. Más allá de oral humano. Genoma BMC. 2017;18(1):659.
Streptococcus mutans: aparición de caries dental vinculada a múltiples especies 131. Stahringer SS, Clemente JC, Corley RP, et al. Nurture triunfa sobre la naturaleza en
mediante análisis de la comunidad de ARNr 16S. Más uno. 2012;7(10):e47722. una encuesta longitudinal de comunidades bacterianas salivales en gemelos desde
la adolescencia temprana hasta la edad adulta temprana. Genoma Res.
111. Fakhruddin KS, Ngo HC, Samaranayake LP. Microbioma cariogénico y microbiota de 2012;22:21462152.
la dentición primaria temprana: una descripción contemporánea. Enfermedades 132. Du Q, Li M, Zhou X, Tian K. Un perfil completo de la composición bacteriana de
orales 2019;25(4):982995. supragin gival en niños gemelos chinos y sus madres. Antonie Van Leeuwenhoek.
112. Ollila P, Niemela M, Uhari M, Larmas M. Factores de riesgo de coloniza 2017;110(5):615627.
ción de lactobacilos salivales y Candida en niños. Scand de Acta Odontol. 133. Blekhman R, Goodrich JK, Huang K, et al. La variación genética del huésped afecta
1997;55(1):913. la composición del microbioma en todos los sitios del cuerpo humano.
113. Ersin NK, Eronat N, Cogulu D, Uzel A, Aksit S. Asociación de características materno Genoma Biol. 2015;16(1):191.
infantiles como factor en la caries de la primera infancia y recuentos de bacterias 134. Acton RT, Dasanayake AP, Harrison RA, et al. Asociaciones de genes MHC con
salivales. J Dent Niño. 2006;73:105111. niveles de organismos inductores de caries y
Machine Translated by Google
KAN et al.
140 |
Gravedad de caries en mujeres afroamericanas. Hum inmunol. 1999;60(10):984989. 156. Swerdloff RS, Odell WD. Mecanismos hormonales en el inicio de la pubertad. Postgrad
Med J. 1975;51(594):200208.
135. Louvanto K, Roger M, Faucher MC, Syrjänen K, Grenman S, Syrjänen S. HLAG y 157. Oskis A, Loveday C, Hucklebridge F, Thorn L, Clow A. Patrones diurnos de cortisol
transmisión vertical de madre a hijo de la infección por el virus del papiloma humano. salival durante el período adolescente en mujeres sanas. Psiconeuroendocrinología.
Hum inmunol. 2018;79(6):471476. 2009;34(3):307316.
158. Mombelli A, Gusberti FA, van Oosten MA, Lang NP. Salud gingival y desarrollo de
136. Malamud D, Christensen CM, Navazesh M, Davis C. Actividad de aglutinina bacteriana gingivitis durante la pubertad. Un estudio longitudinal de 4 años. J Clin Periodontol.
en la saliva de gemelos humanos idénticos y fraternos. Arco Oral Biol. 1989;16(7):451456.
1988;33(11):801805. 159. Mombelli A, Lang NP, Burgin WB, Gusberti FA. Cambios microbianos asociados con el
137. Rudney JD, Michalowicz BS, Krig MA, Kane PK, Pihlstrom BL. desarrollo de la gingivitis de la pubertad. J Periodonto Res. 1990;25:331338.
Contribuciones genéticas a las concentraciones de proteínas en saliva en gemelos
humanos adultos. Arco Oral Biol. 1994;39(6):513517. 160. Gusberti FA, Mombelli A, Lang NP, Minder CE. Cambios en la microbiota subginal
138. Grotzinger AD, Mann FD, Patterson MW, et al. Modelos gemelos de influencias gival durante la pubertad. Un estudio longitudinal de 4 años. J Clin Periodontol.
ambientales y genéticas en el desarrollo puberal, testosterona salival y estradiol en 1990;17(10):685692.
la adolescencia. Clin Endocrinol. 2018;88(2):243250. 161. Oh TJ, Eber R, Wang HL. Enfermedades periodontales en el niño y el adolescente. J
Clin Periodontol. 2002;29(5):400410.
139. Zaura E, Brandt BW, Prodan A, et al. Sobre la red ecosistémica de la saliva en adultos 162. Wessels JM, Felker AM, Dupont HA, Kaushic C. La relación entre las hormonas
jóvenes sanos. ISME J. 2017;11(5):12181231. sexuales, el microbioma vaginal y la inmunidad en la susceptibilidad al VIH1 en las
140. Poole AC, Goodrich JK, Youngblut ND, et al. El número de copias del gen de la amilasa mujeres. Dis Modelo Mec. 2018;11(9):dmm035147.
salival humana afecta a los microbiomas orales e intestinales. Microbio huésped
celular. 2019;25(4):553564.e7. 163. Kaliannan K, Robertson RC, Murphy K, et al. Las alteraciones del microbioma intestinal
141. Barros SP, Offenbacher S. Epigenética: conectando el ambiente y el genotipo con el mediadas por estrógenos influyen en el dimorfismo sexual en el síndrome metabólico
fenotipo y la enfermedad. J Dent Res. 2009;88(5):400408. en ratones. Microbioma. 2018;6(1):205.
164. Kornman KS, Loesche WJ. Efectos del estradiol y la progesterona sobre Bacteroides
142. Lynch RJM. La dentición primaria y mixta, la maduración posteruptiva del esmalte y la melaninogenicus y Bacteroides gingivalis. Inmunidad a infecciones 1982;35(1):256263.
caries dental: una revisión. Int Dent J. 2013;63:313.
143. Kimura S, Ooshima T, Takiguchi M, et al. Infección bacteriana periodontopática en la 165. Yokoyama M, Hinode D, Masuda K, Yoshioka M, Grenier D. Efecto de las hormonas
infancia. J Periodontol. 2002;73(1):2026. sexuales femeninas en Campylobacter rectus y fibroblastos gingivales humanos.
144. Umeda M, Miwa Z, Takeuchi Y, et al. La distribución de la bacteria periodontopática Inmunol Microbiol Oral. 2005;20(4):239243.
entre los niños japoneses y sus padres. J Periodonto Res. 2004;39(6):398404. 166. Relloso M, AragonesesFenoll L, Lasarte S, et al. El estradiol afecta la respuesta inmune
Th17 contra Candida albicans. J Leukoc Biol. 2012;91:159165.
145. Gizani S, Papaioannou W, Haffajee AD, Kavvadia K, Quirynen M, Papagiannoulis L.
Distribución de bacterias cariogénicas seleccionadas en cinco hábitats intraorales 167. Jentsch HF, Marz D, Kruger M. Los efectos de las hormonas del estrés en el crecimiento
diferentes en niños pequeños. Int J Pediatr Dent. 2009;19(3):193200. de bacterias relacionadas con la periodontitis seleccionadas. Anaerobio. 2013;24:4954.
146. Papaioannou W, Gizani S, Haffajee AD, Quirynen M, Mamai Homata E, Papagiannoulis 168. DuranPinedo AE, Solbiati J, FriasLopez J. El efecto de la hormona del estrés cortisol
L. La microbiota en diferentes superficies bucales en niños sanos. Inmunol Microbiol en el metatranscriptoma del microbioma oral. NPJ Biofilms Microbiomas. 2018;4:25.
Oral. 2009;24(3):183189.
169. Kennedy B, Peura S, Hammar U, et al. Desarrollo de la microbiota oral en la primera
147. Rotimi VO, Salako NO, Divia M, Asfour L, Kononen E. Prevalencia de bacterias infancia. Sci Rep. 2019;9(1):19025.
periodontales en la saliva de niños kuwaitíes en diferentes grupos de edad. J Infectar 170. Johansson I, Witkowska E, Kaveh B, Lif Holgerson P, Tanner AC.
la Salud Pública. 2010;3(2):7682. El microbioma en poblaciones con baja y alta prevalencia de caries. J Dent Res.
148. Crielaard W, Zaura E, Schuller AA, Huse SM, Montijn RC, Keijser BJF. Exploración de 2016;95(1):8086.
la microbiota bucal de los niños en diversas etapas de desarrollo de su dentición en 171. Johansson I, Esberg A, Eriksson L, Haworth S, Lif HP. La ingesta de leche bovina
relación con su salud bucal. autoinformada se asocia con la composición de la microbiota oral.
BMC Med Genomics. 2011;4(1):22. Más uno. 2018;13(3):e0193504.
149. Brailsford SR, Sheehy EC, Gilbert SC, et al. La microflora del primer molar permanente 172. Willis JR, GonzálezTorres P, Pittis AA, et al. La ciencia ciudadana traza dos
en erupción. Caries Res. 2005; 39:7884. "estomatotipos" principales en el microbioma oral de los adolescentes y revela
150. Matsson L. Factores que influyen en la susceptibilidad a la gingivitis durante la infancia: vínculos con los hábitos y la composición del agua potable.
una revisión. Int J Pediatr Dent. 1993;3:119127. Microbioma. 2018;6(1):218.
151. LoombaAlbrecht LA, Styne DM. La fisiología de la pubertad y 173. Koopman JE, van der Kaaij NC, Buijs MJ, et al. El efecto de los aparatos de ortodoncia
sus trastornos. Ped Ann. 2012;41:e1e9. fijos y el enjuague bucal con flúor en el microbioma oral de los adolescentes: un
152. Kumarov P, Pubertad AA. Fisiología y anomalías. Nueva York, ensayo clínico controlado aleatorio. por favor
Nueva York: Springer; 2016. Uno. 2015;10(9):e0137318.
153. Kumar PD. Sexo y microbioma subgingival: ¿los esteroides sexuales femeninos afectan 174. Lucchese A, Bondemark L, Marcolina M, Manuelli M. Cambios en la microbiota oral
a las bacterias periodontales? Periodontol 2000. 2013;61(1):103124. debido a los aparatos de ortodoncia: una revisión sistemática. J Oral Microbiol.
2018;10(1):1476645.
154. Romeo RD. Maduración puberal y programación de la reactividad hipotálamopituitaria 175. Papageorgiou SN, Xavier GM, Cobourne MT, Eliades T. Efecto del tratamiento de
suprarrenal. Neuroendocrinol frontal. 2010;31(2):232240. ortodoncia en la microbiota subgingival: revisión sistemática y metanálisis. Orthod
Craneofac Res. 2018;21(4):175185.
155. Dhabhar FS. La respuesta al estrés a corto plazo: el mecanismo de la madre naturaleza
para mejorar la protección y el desempeño en condiciones de amenaza, desafío y 176. Wilson M. La microbiota humana en la salud y la enfermedad: una
oportunidad. Neuroendocrinol frontal. 2018;49:175192. Enfoque ecológico y basado en la comunidad. Abingdon, Reino Unido: Taylor &
Francis Ltd; 2018.
Machine Translated by Google
KAN et al. 141
|
177. Baker JL, Bor B, Agnello M, Shi W, He X. Ecología del microbioma oral: más allá de 192. Abeles SR, Orgullo DT. Bases moleculares y papel de los virus en la
las bacterias. Tendencias Microbiol. 2017;25(5):362374. microbioma humano. J Mol Biol. 2014;426(23):38923906.
178. AlRusan RM, Darwazeh AM, Lataifeh IM. La relación de la colonización por Candida 193. Edlund A, SantiagoRodríguez TM, Boehm TK, Pride DT.
de las mucosas oral y vaginal de las madres y las mucosas orales de sus recién Bacteriófago y sus funciones potenciales en la cavidad oral humana. J Oral
nacidos al nacer. Cirugía Oral Pral Med Oral Patol Oral Radiol. 2017;123(4):459463. Microbiol. 2015;7(1):27423.
194. Wang J, Gao Y, Zhao F. Red de interacción fagobacteria en el microbioma oral
179. Filippidi A, Galanakis E, Maraki S, et al. El efecto de la flora materna sobre la humano. Microbiol Ambiental. 2016;18(7):21432158.
colonización por Candida en el recién nacido. Micosis. 2014;57:4348. 195. NguyenHieu T, Khelaifia S, Aboudharam G, Drancourt M.
180. Azevedo MJ, Pereira ML, Araujo R, Ramalho C, Zaura E, Sampaio Maia B. Influencia Arqueas metanogénicas en sitios subgingivales: una revisión. APMIS.
del modo de parto y alimentación en la colonización por hongos orales: una 2013;121(6):467477.
revisión sistemática. Célula microbiana. 2020;7(2):3645. 196. Chaudhary PP, Conway PL, Schlundt J. Metanógenos en humanos: potencialmente
181. StecksenBlicks C, Granstrom E, Silfverdal SA, West CE. Prevalencia de Candida oral beneficioso o perjudicial para la salud. Aplicación Microbiol Biotechnol.
en el primer año de vida. Micosis. 2015;58:550556. 2018;102(7):30953104.
182. Kadir T, Uygun B, Akyuz S. Prevalencia de especies de Candida en niños turcos: 197. Grine G, Boualam MA, Drancourt M Methanobrevibacter smithii, un metanógeno que
relación entre la ingesta dietética y el transporte. coloniza constantemente el estómago del recién nacido. Eur J Clin Microbiol Infect
Arco Oral Biol. 2005;50:3337. Dis. 2017;36(12):24492455.
183. MatamalaValdes L, SanchezAlonzo K, Parra C, Saez K, Aguayo Reyes A, Garcia A. 198. Keppler F, Schiller A, Ehehalt R, Greule M, Hartmann J, Polag D.
Detección de Helicobacter pylori intracelular Las mediciones de concentración de isótopos estables y de alta precisión confirman
en Cándida. SPP de hisopos orales de neonatos. Rev Assoc Med Bras. que todos los humanos producen y exhalan metano. J Respiración Res.
2018;64(10):928935. 2016;10(1):16003.
184. Ward TL, DominguezBello MG, Heisel T, AlGhalith G, Knights D, Gale CA. Desarrollo 199. Bor B, Bedree JK, Shi W, McLean JS, He X. Saccharibacteria (TM7) en el microbioma
del micobioma humano durante el primer mes de vida y en todos los sitios del oral humano. J Dent Res. 2019;98(5):500509.
cuerpo. mSistemas. 2018;3(3):e00140–17. https://doi.org/10.1128/mSystems.0014017 200. Él X, McLean JS, Edlund A, et al. El cultivo de un filotipo TM7 asociado a humanos
revela un genoma reducido y un estilo de vida parasitario epibiótico. Proc Natl
185. Fechney JM, Browne GV, Prabhu N, et al. Estudio preliminar del micobioma oral de Acad Sci USA. 2015;112(1):244.
niños con y sin caries dental. J Oral Microbiol. 2019;11(1):1536182. 201. Bonner M, Amard V, BarPinatel C, et al. Detección de la ameba
Entamoeba gingivalis en bolsas periodontales. Parásito. 2014;21:30.
186. Rizzetto L, De Filippo C, Cavalieri D. La riqueza y la diversidad de las comunidades 202. MielnikBlaszczak M, Rzymowska J, Michalowski A, Skawinska Bednarczyk A,
fúngicas de mamíferos dan forma a la inmunidad innata y adaptativa en la salud y Blaszczak J Entamoeba gingivalis : prevalencia y correlación con la caries dental
la enfermedad. Eur J Inmunol. 2014;44(11):31663181. en niños de áreas rurales y urbanas.
187. Wylie KM, Weinstock GM, Storch GA. Vista emergente del viroma humano. Transl regiones de la provincia de Lublin. Este de Polonia. Ann Agric Medio Ambiente Med.
Res. 2012;160(4):283290. 2018;25(4):656658.
188. Wylie KM, Mihindukulasuriya KA, Zhou Y, Sodergren E, Storch GA, Weinstock GM. 203. Wampach L, HeintzBuchart A, Hogan A, et al. Colonización y sucesión dentro del
Análisis metagenómico de virus de ADN de doble cadena en adultos sanos. BMC microbioma intestinal humano por arqueas, bacterias y microeucariotas durante el
Biol. 2014;12(1):71. primer año de vida. Microbiol frontal. 2017;8:738.
189. RoblesSikisaka R, Ly M, Boehm T, Naidu M, Salzman J, Pride DT.
Asociación entre el entorno de vida y la ecología viral oral humana. ISME J.
2013;7(9):1710.
190. Abeles SR, RoblesSikisaka R, Ly M, et al. Los virus orales humanos son personales,
Cómo citar este artículo: Kaan AM, Kahharova D, Zaura E.
persistentes y de género. ISME J. 2014;8(9):1753–1767.
Adquisición y establecimiento de la microbiota oral.
191. McCann A, Ryan FJ, Stockdale SR, et al. Los viromas de bebés de un año revelan el Periodontol 2000. 2021;86:123–141. https://doi.org/10.1111/
impacto del modo de nacimiento en la diversidad del microbioma. prd.12366
PeerJ. 2018;6:e4694.