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38(3):766-773, 2020.
RESUMEN: En las cirugías sobre la glándula tiroides se ha prestado mucha atención al manejo del nervio laríngeo inferior y de
las glándulas paratiroides, no así del ramo lateral del nervio laríngeo superior, el cual es satélite del pedículo vascular superior de la
glándula tiroides. El manejo del polo superior de la glándula tiroides requiere de un conocimiento acabado de su anatomía topográfica
del área y está determinada por sus relaciones más importantes, dadas por el citado nervio y la arteria tiroidea superior principalmente.
En este trabajo se pretende estudiar estas relaciones en base a la disección meticulosa del triángulo laringo-esternotiroideo (“Triángulo
de Joll”) de 25 cadáveres adultos formolizados. Como hallazgo relevante se informa que los “nervios en riesgo”, según la clasificación
de Cernea, que se basa en una distancia menor a un centímetro en el entrecruzamiento del nervio con la arteria tiroidea superior con
respecto al polo superior de la glándula tiroides, es del 52 % para el lado derecho y 44 % para el lado izquierdo del cuello. El origen bajo
de la arteria a nivel de la bifurcación carotídea se presenta asociada a un mayor número de “nervios en riesgo” en el lado izquierdo. Según
el punto de penetración del ramo lateral del nervio laríngeo superior en el músculo constrictor inferior de la faringe se establece la
clasificación de Friedman, muy útil sobre todo en cirugías ayudadas por la neuroestimulación. En esta clasifiacción los “nervios en
riesgo” son aquellos que transcurrren superficial al músculo, mientras que los “nervios protegidos” serían aquellos que perforan el
músculo en su porción superior. En este trabajo los “nervios en riesgo” se presentaron del lado izquierdo en el 56 % de los casos y del
derecho en el 60 %, mientras que los “nervios protegidos” en el 24 % y 16 %, respectivamente.
PALABRAS CLAVE: Ramo lateral del nervio laríngeo superior; Arteria tiroidea superior; Polo superior de la glándula
tiroides; Anatomía topográfica.
INTRODUCCIÓN
La gran mayoría de los artículos relacionados a la vio descuidado en la cirugía tiroidea” (Ekhar et al., 2018).
cirugía tiroidea hacen mención al manejo correcto del ner- El nervio laríngeo superior (NLS) se origina a nivel de la
vio laríngeo inferior y de las glándulas paratiroides, para parte inferointerna del ganglio plexiforme del nervio vago,
evitar sus lesiones y respectivas secuelas, las cuales son muy continúa un trayecto descendente dirigiéndose hacia la fa-
manifiestas y con una marcada disminución de la calidad de ringe dividiéndose en dos ramos, el ramo superior, el ramo
vida en aquelllos pacientes que las sufren. Sin embargo no interno (RINLS), que continúa a su nervio de origen siguien-
merece tal atención el ramo lateral del nervio laríngeo supe- do el asta mayor del hueso hiodes transcurriendo entre el
rior (RLNLS), íntimamente relacionado al polo superior de músculo tirohioideo y la membrana tirohiodea, perforando
la glándula tiroides y satélite de su pedículo vascular supe- esta última estructura, en compañía de los vasos laríngeos
rior. Tal situación lleva a considerar al citado como “el ner- superiores, para terminar en el espesor de los repliegues
1
Profesor Adjunto de Anatomía descriptiva y Topográfica. Facultad de Ciencias Médicas- Universidad Nacional de Asunción (FCM-UNA), Paraguay.
2
Estudiante Universitario. Carrera de Medicina. Universidad de Integración de las Américas (UNIDA), Paraguay.
3
Estudiante Universitario. Carrera de Medicina. FCM-UNA, Paraguay.
4
Podóloga Universitaria. FCM-UNA, Paraguay.
5
Laboratorio de Plastinación y Técnicas Anatómicas, Centro de Investigación en Ciencias Odontológicas (CICO), Facultad de Odontología, Universidad
de La Frontera, Temuco, Chile.
6
Centro de Excelencia en Estudios Morfológicos y Quirúrgicos (CEMyQ), Universidad de La Frontera, Temuco, Chile.
7
Programa de Doctorado en Ciencias Morfológicas, Universidad de La Frontera, Temuco, Chile.
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MEDINA-RUIZ, B. A.; MEDINA-IZCURDIA, J. J.; MEDINA-IZCURDIA, B. A.; MARTÍNEZ-VERA, R. B.; MARTÍNEZ-VERA, P. R.; IZQURDIA, C. E. & OTTONE, N. E. Anatomía
topográfica del nervio laríngeo superior: Importancia quirúrgica en las tiroidectomías. Int. J. Morphol., 38(4):766-773, 2020.
aritenoepliglóticos donde da sus filetes terminales, todos Kierner et al. (1998) presentaron una modificación a
sensitivos destinados a ambas caras del cartílago epliplótico, la clasificación de Cernea, con cuatro tipos. El tipo 1 se co-
valéculas y base de lengua a través de sus filetes anteriores. rresponde al tipo 1 de Cernea, y el tipo 2 de Kierner al tipo 2a
Sus filetes medios y posteriores inervan a los repliegues de Cernea, así como el tipo 3 al 2b y le agrega el tipo 4 en el
aritenoepiglóticos y la región subglótica, así como la cara que el RLNLS transcurre entre las ramas terminales de la ATS.
posterior de la laringe y a la hipofaringe. Uno de estos file-
tes desciende verticalmente entre el cricoaritenoideo poste- Friedman et al. (2002) establecieron una clasifica-
rior y la mucosa para anastomosarse con un filete ascenden- ción complementaria a la de Cernea basándose en el sitio de
te, también sensitivo del nervio laríngeo inferior (NLI), co- perforación del músculo constrictor inferior de la faringe
nocido como asa nerviosa de Galeno (Testut & Latarjet, por parte del RLNLS, así determinaron que aquellos ner-
1984). vios que corren paralelo a la ATS, superficial al músculo
constrictor inferior de la faringe hasta el MCT pertenecen al
El ramo inferior o lateral del nervio laríngeo supe- gruppo 1. Los del grupo 2 perforan al músculo constrictor
rior (RLNLS), de menor calibre con respecto al ramo inerno, inferior de la faringe en su tercio inferior y los del grupo 3
nace a la altura del hueso hiodes, se dirige oblicuamente en su tercio superior. Los del grupo 1 corresponden a los
hacia abajo, posterior al músculo esternotiroideo, relacio- “nervios en riesgo” (Friedman et al.).
nándose a este nivel con a la Arteria tiroidea superior (ATS),
que corre en un pano más profundo al mismo. Desciende a Algunos autores de centros muy especializados en
lo largo de la inserción anterior en del músculo constrictor cirugía tiroidea sugieren incluso, en base a esta relación,
inferior de la faringe, entre el músculo y la glándula tiroides, evitar el uso de electrocauterio en el manejo del polo supe-
recorriendo su cara superficial y perforándolo a una altura rior de la glándula tiroides disminuir el riesgo de lesión
variable e inervándolo , rodea al asta inferior del cartílago nerviosa. El detalle técnico de buscar el nervio durate la ci-
tiroideo para llegar al músculo cricotiroideo al que también rugía en base a estas relaciones anatómicas los hace pres-
inerva, para terminar en la mucosa subglótica tras perforar cindir de utilizar de modo sitemático el neuroestimulador
la membrana cricotirodea (Estrela et al., 2011). para tal efecto (Pagedar & Freeman, 2009; Ekhar et al.).
El RLNLS es principalmente motor, pero termina Es de destacar que gran cantidad de centros
como ramo sensitivo de la mucosa subglótica a nivel de la asistenciales, con basta experiencia en cirugía tiroidea, usan
membrana cricotiroidea, recibiendo además anastomosis del rutinariamente el neuroestimulador para evitar lesionar el
simpático cervical, específicamente provenientes del gan- nervio durante el acto operatorio, considerando este método
glio cervical superior, asi como anastomosis motoras pro- más seguro que la búsqueda por disección y visualización
venientes del NLI, que colaborarían en la inervación moto- directa (Wang et al., 2017).
ra de otros múscculos intrínsecos de la laringe (Sanders et
al., 1993; Wu et al., 1994; Maranillo et al., 2003; Estrela et La acción principal del RLNLS es la inervación mo-
al.; Gurleyik, 2018). tora del músculo cricotiroideo, el cual tensa las cuerdas vo-
cales produciendo sonidos de alta frecuencia, mayores a 150
La relación del RLNLS con el polo superior y el Hz, manteniendo a su vez en tensión a las mismas durante
pedículo vascular superior de la glándula tiroides, especial- la fonación, permitiendo así una fonación de tonos altos.
mente la ATS, se da en el triángulo laringo-esternotiroideo Además optimiza la respiración evitando la broncoaspiración
(“Triángulo de Joll”) y es relevante, a tal punto que la rela- durante la deglución (Estrela et al.; Dessie, 2018).
ción recíproca entre estos elementos anatómicos sirvió como
base a la clasificación de Cernea, la cual es muy utilizada La lesión quirúrgica del RLNLS se reporta con una
hasta la fecha para el estudio del nervio y su manejo seguro prevalencia del 0 al 58 %, y se manifiesta en muchos casos
durante la cirugía tiroidea, específicamente en el tiempo de con una sintomatología menos florida que la relacionada con
la ligadura y sección de los vasos tiroideos superiores. Esta las lesiones del nervio laríngeo inferior y de las glándulas
clasificación presenta tres tipos, en el tipo 1 el entrecruza- paratiroides, lo cual probemente esté relacionada con la
miento entre el RLNLS y la ATS se da por encima de 1 cm menor atención brindad a su cuidado por parte de algunos
del polo superior de la glándula tiroides. En el tipo 2 este equipos quirúrgicos que se dedican a la patología
entrecruzamiento se da por debajo del centímetro, tiroidea(Ekhar et al.).
subdividiendose en 2a por encima de la glándula tiroides y
2b por debajo del plano que pasa a nivel del margen supe- Sin embargo para algunas personas que utilizan la voz
rior del polo. Estos últimos son considerados de “ alto como recurso los periodistas, docentes, cantantes, sobre todo
riesgo”(Cernea et al., 1992). mujeres, su lesión puede resultar catastrófica, tanto es así que
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topográfica del nervio laríngeo superior: Importancia quirúrgica en las tiroidectomías. Int. J. Morphol., 38(4):766-773, 2020.
se llegó a denominar a esta estructura como “nervio de Galli- Criterios de inclusión:Cadáveres humanos adultos, de am-
Curci”, debido a la lesión del nervio que sufriera la catante de bos sexos, formolizados y disecados con la misma sistema-
ópera Amelita Galli Curci tras una tiroidectomía con aneste- tización por el investigador principal.
sia local y que truncara su carrera artística, aunque algunos
autores sostienen que el cambio de voz que sufriera probable- Criterios de exclusión: Cadáveres con cirugías cervicales
mente estaba relacionado con su hipotiroidismo secundario previas, con tumores cervicales o bocios o cuerpos en malas
(Whitfield et al., 2010; Bruno, 2019). condiciones de conservación para la disección cervical de-
tallada y meticulosa.
En este tratajo se detalla la relación que guardan en-
tre sí el RLNLS con la ATS y el polo superior de la glándula El trabajo siguió todas las normas éticas contenidas
tiroides (PSGT) en 30 cadáveres humanos adultos en la Declaración de Helsinki, de la Organización Mundial
formolizados. de la Salud, para investigación biomédica, dando un trato
ético y respetuoso a los cadáveres utilizados. Se garantizó
El objetivo general del estudio consistió en establecer la confidencialidad de los datos, y la integridad y la digni-
la relación entre el ramo lateral del nervio laríngeo superior, dad de las personas fallecidas (Manzini, 2000).
la arteria tiroidea superior y el polo superior de la glándula
tiroides. A su vez, entre los objetivos específicos, buscamos:
RESULTADOS
-Determinar el porcentaje de “nervios en riesgo” según la
altura en cm del entrecruzamiento entre la arteria tiroidea
superior y el ramo lateral del nervio laríngeo superior con Fueron disecados 25 cadáveres humanos adultos
respecto al polo superior de la glándula tiroides. formolizados, en buen estado de conservación, 21 del sexo
- Evaluar la asociación entre el nivel de entrecruzamiento masculino (84 %) y 4 del sexo femenino (16 %).
del RLNLS y la ATS según el sitio de origen de la arteria.
- Considerar el punto de perforación del RLNLS al músculo Se realizó una incisión vertical medial
constrictor inferior de la faringe. submentoniana-supraesternal, con amplianes laterales
- Determinar la posible asociación entre el sitio de perfora- submandibulares y supraclaviculares bilaterales. Se levan-
ción del músculo constrictor inferior de la faringe por parte taron colgajos a nivel subplatismal. Se realizó apertura de la
del RLNLS y el entrecruzamiento del mismo con la ATS. línea media infrahioidea, rebatiéndose lateralmente el mús-
culo esternohiodeo. Se seccionó parcialmente el músculo
esternotiroideo para facilitar su separación del polo supe-
MATERIAL Y MÉTODO rior de la glándula tiroides. En todos los casos se disecó el
RLNLS y la ATS en todo su trayecto desde sus orígenes. Se
determinó la distancia entre el margen superior del polo su-
Estudio descriptivo de corte transversal basado en la perior de la glándula tiroides y el punto de cruzamiento en-
disección cadavérica de 25 cadáveres humanos adultos tre el RLNLS y la ATS.
formolizados al 10 %, 21 del sexo masculino y 4 del sexo
femenino, realizados entre los meses de marzo de 2010 a
diciembre de 2019.
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topográfica del nervio laríngeo superior: Importancia quirúrgica en las tiroidectomías. Int. J. Morphol., 38(4):766-773, 2020.
Tabla I. Relaciones entre el RLNLS con la ATS y con el músculo constrictor inferior de la faringe.
Tipos de Cernea
Lado Izquierdo Lado Derecho
Tipo 1 Tipo 2a Tipo 2b Tipo 1 Tipo 2a Tipo 2b
12 (48 %) 7 (28 %) 6 (24 %) 14 (56 %) 7 (28 %) 4 (16 %)
Tipos de Friedman
Lado Izquierdo Lado Derecho
Tipo 1 Tipo 2 Tipo 3 Tipo 1 Tipo 2 Tipo 3
14 (56 %) 5 (20 %) 6 (24 %) 15 (60 %) 6 (24 %) 4 (16 %)
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topográfica del nervio laríngeo superior: Importancia quirúrgica en las tiroidectomías. Int. J. Morphol., 38(4):766-773, 2020.
Esta relación entre el aumento de tamaño de la glán- Para Ekhar et al., los nervios en riesgo se presenta-
dula tiroides y su relación con las estructuras adyavcnetes ron en el 65 %, con una mayor prevalencia del tipo 2b en el
puede predecirse en el preoperatorio puesto que una glán- lado izquierdo, similar a nuestros hallazgos. Arun et al. re-
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topográfica del nervio laríngeo superior: Importancia quirúrgica en las tiroidectomías. Int. J. Morphol., 38(4):766-773, 2020.
fieren que el 67 % pertenecen al grupo de riesgo, mientras La clasificación de Friedman se basa en el sitio en
que para Aina & Hisham este porcentaje es del 83 %, simi- que el RLNLS perfora al músculo constrictor inferior de la
lar hallazgo al reportado por Pagedar & Freeman. faringe para posteriormente alcanzar al MCT. En el tipo 1,
el nervio transcurre superficial hasta el músculo constric-
La ATS es una de las arterias más importantes del tor inferior de la faringe y este tipo es considerado de alto
cuello, nace habitualmente como primera rama de la ACE riesgo mientras que el tipo 3, muchas veces no es identifi-
o bien a nivel de la bifurcación carotidea. El origen de esa cable, perfora al músculo constrictor inferior de la faringe
arteria está asociada no solo con su patrón de ramificación en su parte alta, siendo este tipo menos expuesto a lesio-
sino también con el nivel o altura de la BC, puesto que en nes. Este tipo se presenta en el 20 % de los casos aproxi-
aquellos casos en que nace de la carótida común, la BC madamente (Ekhar et al.). Como puede verse en la Tabla I
está en una posición más alta, por encima del margen su- las variantes peligrosas se presentaron en este trabajo en el
perior del cartílago tiroideo (Dessie). 56 % en el lado izquierdo y en el 60 % en el lado derecho,
mientras que el tipo 3 se presentó en el 24 % y el 16 %
En este trabajo, la ATS nació de la ACE en el 64 % respectivamente. Lo cual concuerda con lo informado en
de los casos, mientras que de la BC en el 36 %. Este pa- la literatura.
trón se repitió en ambos lados, aunque la simetríase dió en
18 casos (72 %). Dessie reporta a la ACE como origen de Los tipos con “nervios en riesgo” de la clasificacion
la ATS en el 45 %, mientras que a la BC en el 28 %. El de Cernea (tipo 2) y de Friedman (tipo 1) no presentaron
porcentaje restante nace de la arteria carótida común asociación en este trabajo
(ACC). No analiza la asociación entre el sitio de nacimiento
de la ATS y el punto de entrecruzamiento con el nervio en
cuestión. Nosotros no encontramos nacimientos en este CONCLUSIONES
último nivel. Sreedharan et al. (2018) en 30 cadáveres
econtraron que el 88 % de las ATS nacía de la ACE, mien-
tras que el 8 % lo hacía de la BC y el 4 % de la ACC. En Según el nivel de entrecruzamiento entre el RLNLS
este trabajo se relata que en dos casos en que la ATS nacía y la ATS con respecto al PSGT, el porcentaje de “nervios
a nivel de la ACC no se presentaron entrecruzamientos en riesgo” en este trabajo fue de 52 % para el lado izquier-
con el RLNLS (Sreedharan et al.). Patel et al. (2013) en do y 44 % para el lado derecho. Se encontró una asocia-
50 cadáveres, presentan una casuística parecida a la nues- ción positiva, con significación estadística, entre el nivel
tra con el 77 % de nacimientos a nivel de la ACE, el 23 % de origen de la ATS a nivel del BC y el tipo 2 de Cernea
en la BC y sin ninguna arteria emergiendo de la ACC (Patel para el lado izquierdo
et al.). Quijano Blanco & Luque Bernal (2015) refieren
que en 67 cadáveres colombianos el 100 % se originó en El tipo 1 de Friedman se presentó en el 56 % del
la ACE. lado izquierdo y en el 60 % en el lado derecho, mientras
que la perforación alta del músculo constrictor inferior de
Won (2016) en un estudio con 30 cadáveres encon- la faringe se presentó en el 24 % y 16 %, respectivamente,
tró que el nacimiento de la ATS se daba mayoritariamente considerándose a los del primer grupo de alto riesgo y a
a nivel del tronco carotídeo, 83 %, tanto de la ACE como los de este último como nervios protegidos por la cobertu-
de la BC o de la ACC, sin embargo encontró que el 17 % ra del músculo constrictor inferior de la faringe.
puede nacer del tronco tirolingual o linguafacial. En base
a esto presentó una clasificación con tres tipso; tipo 1 na- No se encontró asociación entre las clasificaciones
cimiento a nivel de la ACE, tipo 2 a nivel de la BC y tipo de Cernea y Friedman con respecto a los hallazgos de “ner-
3 en la ACC, 1 cm por debajo de la bifurcación. No anali- vios en riesgo”.
za la asociación entre estos tipos y el nivel de entrecruza-
miento vasculo nervioso estudiado en este trabajo (Quijano
Blanco & Luque Bernal). MEDINA-RUIZ, B. A.; MEDINA-IZCURDIA, J. J.; MEDINA-
IZCURDIA, B. A.; MARTÍNEZ-VERA, R. B.; MARTÍNEZ-
VERA, P. R.; IZCURDIA, C. E. & OTTONE, N. E.Topographic
En la casuística presentada en este trabajo, se en- anatomy of the upper laryngeal nerve: Surgical importance in
contró asociación con significación estadística entre el pun- thyroidectomies. Int. J. Morphol., 38(4):766-773, 2020.
to de origen de la arteria y los tipos de Cernea en el lado
izquierdo. También encontramos asociación entre la SUMMARY: In surgeries on the thyroid gland, much
simetríade este nacimiento y los tipos de Cernea, pero en attention has been given to the management of the inferior laryngeal
este punto sin significación estadística. nerve and parathyroid glands, but not the external branch of the
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topográfica del nervio laríngeo superior: Importancia quirúrgica en las tiroidectomías. Int. J. Morphol., 38(4):766-773, 2020.
given by the aforementioned nerve and the superior thyroid artery. Kandil, E.; Mohamed, S. E.; Deniwar, A.; Mohamed, H.; Friedlander, P.;
This paper intends to study these relationships based on the Aslam, R.; Saeed, A.; Musa, I. & Randolph, G. Electrophysiologic
meticulous dissection of the larynx-sternothyroid triangle (“Joll identification and monitoring of the external branch of superior
laryngeal nerve during thyroidectomy. Laryngoscope, 125(8):1996-
triangle”) of 25 formolized adult corpses. As a relevant finding, it
2000, 2015.
is reported that the “ nerves at risk” according to the Cernea Kierner, A. C.; Aigner, M. & Burian, M. The external branch of the supe-
classification, which is based on the distance less than one rior laryngeal nerve: its topographical anatomy as related to surgery of
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and the right side in 60 %, while those “protected” in 24 % and 16 Pagedar, N. A. & Freeman, J. L. Identification of the external branch of the
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