See discussions, stats, and author profiles for this publication at: https://www.researchgate.

net/publication/324991721

Los murciélagos como bioindicadores de la perturbación ambiental

Chapter · January 2014

CITATIONS READS

4 5,491

2 authors:

Rodrigo A. Medellín Luis R. Víquez-R

Universidad Nacional Autónoma de México Bucknell University
277 PUBLICATIONS   10,969 CITATIONS    19 PUBLICATIONS   163 CITATIONS   

SEE PROFILE SEE PROFILE

Some of the authors of this publication are also working on these related projects:

Ecologia e Conservação de Morcegos Potiguares / Ecology and Conservation of bats in Rio Grande do Norte state, Brazil View project

Conservation priority definition at multiple scales, based on multi-dimensional biodiversity measures. View project

All content following this page was uploaded by Luis R. Víquez-R on 07 May 2018.

The user has requested enhancement of the downloaded file.

 L        521

25
Los murciélagos como bioindicadores de la perturbación
ambiental
Bats as bioindicators of environmental perturbation

Rodrigo A. Medellín y Luis R. Víquez-R.

Resumen. Los murciélagos son el segundo grupo más diverso de mamíferos en el

mundo. Gracias a sus múltiples adaptaciones ecológicas son capaces de conquistar
una amplia cantidad de hábitats desde los manglares y desiertos hasta los bosques tro-
picales, templados, y montanos. Los murciélagos poseen características que los con-
vierten en un buen grupo indicador, como son: una amplia diversidad taxonómica y
funcional, una amplia distribución geográfica, facilidad para muestrear e identificar
y una abundancia relativa alta. El objetivo de este capítulo es determinar cómo todas
estas características hacen de los murciélagos un buen grupo indicador y cuáles son
las respuestas de las poblaciones y comunidades de murciélagos a diferentes cambios
ambientales en los ecosistemas tropicales. Con ejemplos claros y bien estudiados de la
región de la Selva Lacandona, se muestra cómo la presencia/ausencia y el cambio en
la dominancia de algunas especies puede ser un excelente indicador de la perturba-
ción ambiental. Además se proponen nuevas medidas que puedan ayudan a determi-
nar el estado de conservación de una región mediante el estudio de la abundancia y
disposición espacial de los refugios de diferentes murciélagos. Por último, el capítulo
hace una extensa revisión de las diferentes técnicas que se pueden utilizar para reali-
zar monitoreo de murciélagos en las zonas tropicales de México y el mundo y las vir-
tudes y desventajas de cada una de ellas.

Palabras clave: bioindicadores, Chiroptera, fragmentación del hábitat, murciélagos

insectívoros, Phyllostomidae

Abstract. Bats are the second most diverse group of mammals in the world. With
multiple ecological adaptations, bats inhabit many different habitats from mangroves
and deserts to tropical, temperate, and montane forests. Bats have characteristics that

521
522 V 

make them a good indicator group, such as: a broad taxonomic and functional diver-
sity, a wide geographical distribution, they are easy to sample and identify, and have a
high relative abundance where present. The aim of this chapter is to examine and de-
fine all these features that make bats a good indicator group and how bat populations
and communities respond to different environmental changes in tropical ecosystems.
With clear and well-studied examples from the Selva Lacandona region, our chap-
ter shows how the presence/absence and changes in the dominance of some species
may be an excellent indicator of environmental disturbance. Also new measures that
might help determine the conservation status of a region by studying the abundan-
ce and spatial arrangement of different bats roosts are proposed. Finally, the chapter
provides an extensive review of the different techniques that can be used for monito-
ring of bats in the tropics of Mexico and the world and the advantages and downsides
of each of these techniques.

Keywords: bioindicators, Chiroptera, habitat fragmentation, insectivorous bats,

Phyllostomidae

Ante las graves e inminentes amenazas mundiales de cambio climático y de-

gradación ambiental, es cada vez más importante documentar el estado de los
ecosistemas y entender cómo las actividades humanas los impactan. Es urgen-
te instrumentar acciones para establecer salvaguardas que se puedan moni-
torear a largo plazo y así conocer en detalle el impacto real de las actividades
humanas sobre la pérdida de biodiversidad. El orden Chiroptera representa
uno de los grupos más diversos y ubicuos de mamíferos del mundo con más
de 1200 especies reconocidas para el mundo que habitan en todos los ecosis-
temas terrestres excepto los círculos polares (Wilson 2009). Los murciélagos
representan alrededor del 25% de todos los mamíferos conocidos. Sólo los roe-
dores tienen más especies (Wilson 2009). Los muchos mitos y leyendas que
rodean a los murciélagos, han determinado su infundada mala imagen ante el
público general como vectores de enfermedades y monstruos hematófagos.
Numerosos estudios se han dedicado a explicar cómo los murciélagos han
conquistado gran cantidad de nichos ecológicos y porque son prácticamente
omnipresentes en la mayoría de los ambientes naturales (Kalko 1997; Mede-
llín 1994; Medellín et al. 2000; Stoner 2001; Kunz y Lumsden 2003) y urba-
nos (Evelyn 2004; Alberico et al. 2005; Avila-Flores y Fenton 2005; Siles 2005;
Jung y Kalko 2011). Además, los murciélagos proveen una gran cantidad de
servicios ecosistémicos de los cuales todos nos beneficiamos. Estos servicios
 L        523

son polinización, dispersión de semillas e incluso control de plagas (Laval y

Rodríguez-Herrera 2002; Federico et al. 2008). México es el quinto país a ni-
vel mundial en cuanto a número de especies de murciélagos se refiere con 138
especies reportadas para el país (Medellín et al. 2008).
Además de tener una alta diversidad taxonómica y funcional (Simmons
2005; Zubaid et al. 2006), los murciélagos poseen otras características que los
hacen buenos bioindicadores ambientales. Algunas de las características que
debe tener un grupo indicador son: tener una amplia distribución geográfica,
ser fáciles de muestrear y tener una abundancia relativa alta, tener caracterís-
ticas que los hagan fáciles de identificar, que el grupo presente una respuesta
graduada a los cambios en el ambiente; es decir, que la respuesta del grupo
pueda correlacionarse con cambios ambientales, que su importancia funcio-
nal en el ecosistema sea alta y bien conocida, y que haya buenas bases de co-
nocimiento ecológico (Stork y Sherman 1995; Moreno et al. 2007; Jones et al.
2009). Los murciélagos cumplen con todas estas características y ello los hace
un excelente grupo subrogado para la evaluación de la degradación ambiental
y el impacto antropogénico (Tabla 1). Otra característica importante es que
debido a la baja tasa reproductiva que poseen muchas de las especies de mur-
ciélagos responden de manera bastante rápida a los cambios ambientales ya
que las poblaciones pueden declinar de manera rápida, lo cual permite detec-
tar cambios a corto plazo (Jones et al. 2009).

Ecología de los murciélagos

Para que un taxón pueda ser considerado como un buen indicador es indis-
pensable que se tenga un buen conocimiento de la biología básica del mismo.
Los murciélagos han sido estudiados a profundidad en el último siglo y hoy
se conoce en detalle muchos aspectos de su biología básica. Entre las caracte-
rísticas más importantes que hacen a los murciélagos aptos para ser utilizados
como bioindicadores está la gran diversidad de nichos ecológicos que explo-
tan. Los tipos de refugios, la amplia variedad de gremios tróficos y el complejo
ensamble de comunidades son sólo tres de los aspectos ecológicos que con-
vierten a los murciélagos en un buen subrogado para estudiar los efectos de la
perturbación ambiental sobre los ecosistemas.
Con todo esto surge una pregunta importante: ¿Qué tan adaptados se en-
cuentran los murciélagos a los distintos grados de perturbación ambiental?
Existen muchísimas formas de contestar esta pregunta y en el presente capítu-
lo abordaremos dicha interrogante desde varias aristas básicas de la ecología
524 V 

Tabla 1. Características que hacen de los murciélagos un buen grupo indicador de

la perturbación ambiental.

Características de Chiroptera
un buen indicador
Amplia distribución Más de 1200 especies a nivel mundial y presentes en casi
geográfica todos los ecosistemas y continentes excepto en los polos
(Wilson 2009).
Conocimiento de la Amplio conocimiento de la ecología de muchas especies y
biología de las es- las características ambientales que necesitan para habitar
pecies un sitio (Kunz y Fenton 2003; Kunz y Parsons 2009; Jones
et al. 2009), el 40% de las 1 855 referencias compiladas so-
bre mamíferos en México hasta 1993 hablan de murciélagos
(Ramírez-Pulido y Castro-Campillo 1990, 1994)
Estrecha asociación Los murciélagos muestran una estrecha asociación con
con la respuesta de muchos otros grupos lo que los hace bioindicadores ideales
otras especies (Fenton et al. 1992; Kalko et al. 1996; Medellín et al. 2000).
Abundancia relati- En el Neotrópico: son más abundantes que otros grupos de
va alta mamíferos (Medellín et al. 2000) e igual o más abundantes
que todas las aves frugívoras (Bonaccorso 1979).
Taxonomía bien La taxonomía es bien conocida, pues aunque hay nuevas
conocida y de fácil especies y cambios en taxonomía y en sinonimia, la gran
identificación mayoría de las especies ya está descrita y es relativamente
estable, en comparación con otros grupos con riqueza taxo-
nómica comparable (Medellín et al. 2008).
Se pueden obtener Son un grupo del que se puede obtener muestras de forma
muestras represen- rápida, fácil y barata (Kunz y Kurta 1988; Kunz y Fenton
tativas del grupo 2003; Kunz y Parsons 2009).
Respuesta graduada Los murciélagos responden con cambios en varios pará-
ante cambios am- metros de diversidad y abundancia de sus ensamblados en
bientales respuesta a cambios ambientales (Fenton et al. 1992; Mede-
llín et al. 2000; Jones et al. 2009).
Alta importancia Los murciélagos prestan gran cantidad de servicios am-
funcional dentro del bientales como la polinización, control de poblaciones
ecosistema de insectos, dispersión de semillas y el amortiguamiento
de enfermedades (Medellín y Gaona 1999; Kalka y Kalko
2006; Williams-Guillén et al. 2008; Kunz et al. 2011).
 L        525

de cualquier grupo animal: diversidad de refugios, la gran gama de dietas y el

ensamblaje de las comunidades de murciélagos. Al mismo tiempo, debemos
mantener en mente que una pregunta de este estilo invariablemente es exce-
sivamente reduccionista, dado que, en vista de su gran diversidad ecológica
y taxonómica, no podemos hablar de los murciélagos en términos amplios y
menos atribuir generalizaciones a un grupo tan heterogéneo.
A partir de los mitos y leyendas que los rodean, es muy generalizada la no-
ción de que todos los murciélagos habitan en cuevas y otros sitios umbríos; sin
embargo la flexibilidad adaptativa del grupo ha permitido que estos sean ca-
paces de utilizar una gran cantidad de tipos de refugios que van desde cuevas
y troncos huecos hasta los murciélagos que son capaces de modificar las hojas
de las plantas para crear su propio refugio. ¿Por qué es importante conocer los
tipos de refugios que utilizan los murciélagos? Pues porque precisamente la
densidad, el tipo y la especie que los construye nos pueden dar gran cantidad
de información sobre el estado de perturbación de un sitio en particular.
Tomemos como ejemplo a los murciélagos que construyen tiendas, mejor
conocidos como tienderos. Este grupo incluye a más de veinte especies que
modifican las hojas de las plantas mediantes quiebres y cortes con los dientes
sobre el raquis o la lámina de la hoja para crear su propio refugio (para una
revisión extensiva ver Rodríguez-Herrera et al. 2007) (Figura 1). La presencia
de las especies de murciélagos tienderos no es una cuestión azarosa; las carac-
terísticas que estos murciélagos seleccionan para construir sus refugios son
conocidas para algunas especies y esto hace que podamos con solo observar
la presencia de refugios ya tener un poco más de información sobre las condi-
ciones ecológicas de un sitio.
La presencia de dichos animales y la detección indirecta de los mismos
mediante la cuantificación sistemática de los refugios que construyen, es un
buen indicador del nivel de perturbación de un sitio en específico. La ven-
taja de utilizar las tiendas como un indicador de la presencia y abundancia
relativa de este grupo de murciélagos es que estos censos son relativamente
baratos y pueden hacerse de forma periódica en donde la aparición de nuevos
refugios es un indicativo de la continua presencia de los animales en los sitios
de estudio. Además, algunos estudios han demostrado cómo el murciélago
tiendero Dermanura watsoni es capaz de sobrevivir en los fragmentos más
defaunados y mantener un importante servicio ecológico originalmente pro-
porcionado por especies grandes de mamíferos como venados, tapires y tepez-
cuintles, cómo lo es la dispersión de semillas (Melo et al. 2009). Es así que la
importancia de los murciélagos como bioindicadores transciende el plano de
526 V 

Figura 1. Dos murciélagos tienderos y sus tiendas, tienda de Dermanura watsoni en

Asterogyne (izq) y tienda de Ectophylla alba en Heliconia (der). En las fotografías de
la parte superior se pueden apreciar los cortes hechos a la hojas con los dientes y en
las de la parte inferior se observa claramente como la hoja colapsa sobre sí misma
debido a los cortes y la fuerza aplicada por el murciélago para hacer que esta se
doble . Fotografías: Luis Víquez-R.

presencia-ausencia ya que los niveles de abundancia relativa son indicadores

de la persistencia, mantenimiento y grado al cual se mantienen estos y otros
importantes servicios ambientales.
En un aspecto correlacionado con su alta diversidad taxonómica y ecoló-
gica, el grupo de los murciélagos presenta casi todas las dietas conocidas para
otros grupos de mamíferos e incluso de aves (Kalko 1997; Zubaid et al. 2006),
incluyendo el consumo de artrópodos en vuelo y sobre los sustratos (Kalka y
Kalko 2006), hojas (Kunz y Diaz 1995), frutos (Dinerstein 1986), néctar (Ts-
chapka y Dressler 2002), polen (Herrera y Martínez Del Río 1998), pequeños
 L        527

vertebrados terrestres, peces (Bloedel 1955) y hasta el consumo de sangre de

otros vertebrados (Fenton 1992). Los murciélagos sin duda alguna tienen la
gama más amplia de hábitos de alimentación entre todos los grupos de mamí-
feros. Aunque por algún tiempo se creyó que los murciélagos y las aves tenían
cierto nivel de convergencia en la dieta; esta hipótesis ha sido desechada ya
que ahora sabemos que difieren tanto en su dieta (Gorchov et al. 1995), como
en las características de dispersión (Medellín y Gaona 1999; Jacomassa y Pizo
2010). Es por esto que los murciélagos llenan nichos ecológicos claves en los
cuales no existe redundancia con otros taxones en dichos servicios ecológicos;
y por esto, estas funciones están en directa dependencia con la persistencia de
los murciélagos en los ecosistemas.
Otro aspecto que hace a los murciélagos un grupo subrogado más apropia-
do que otros taxa para el estudio de los impactos de la perturbación ambiental
es su amplia capacidad de dispersión. Por esta razón, los murciélagos nos per-
miten vislumbrar cambios a gran escala con la particularidad que los métodos
que se utilizan para su estudio son relativamente baratos. Así, con muestreos
periódicos utilizando las distintas técnicas se puede generar una base de datos
que permita separar los efectos de las diferentes fuentes de disturbios.
Por ejemplo, mediante el análisis de la presencia y abundancia relativa de
las especies de murciélagos en sitios con distintos grados de perturbación am-
biental en selvas tropicales se pueden determinar de forma cuantitativa los
efectos de las distintas fuentes de perturbación como lo son la ganadería, los
monocultivos, la aplicación de agroquímicos y la pérdida de conectividad en-
tre “los islotes” verdes que han quedado aislados en la matriz de perturba-
ción. Existen especies que han sido identificadas como buenos indicadores
del nivel de perturbación ambiental como lo son las especies neotropicales
de la subfamilia Phyllostominae (familia Phyllostomidae) (Fenton et al. 1992;
Medellín et al. 2000). Estas especies tienden a tener una tolerancia baja al dis-
turbio ambiental y es por esto que con simplemente conocer si se encuentran
presentes en un ecosistema podemos inferir el estado de degradación del sitio
en estudio. Un claro ejemplo de esto son especies como Lonchorhina aurita,
Vampyrum spectrum y Chrotopterus auritus (Figura 2). Estas especies solo se
encuentran en sitios con muy bajo impacto antropogénico (Medellín et al.
2000).
Probablemente, la desaparición de estas especies de los sitios de bosque
húmedo tropical que han sido perturbados se deba a que muchas de ellas ne-
cesitan la presencia de árboles grandes con oquedades suficientemente am-
plias como para mantener sus colonias en ellos. Generalmente, cuando los
528 V 

Figura 2. Los grandes ausentes. Cuando el bosque se degrada las especies más
dependientes del mismo desaparecen. Este es el caso de estos cuatro murciélagos de
la subfamilia Phyllostominae a) Lonchorhina aurita (Fotografía de Luis Aguirre), b)
Vampyrum spectrum (Fotografía de Burton Lim), c) Trachops cirrhosus (Fotografía
Alex Borisenko), d) Chrotopterus auritus (fotografía de Rodrigo Medellín).

bosques húmedos tropicales son perturbados, los árboles grandes con huecos
en ellos desaparecen muy pronto, ya sea por el aclareo, la selección forestal, o
la simple práctica de la roza-tumba-quema. Estas especies no están presentes,
en términos generales, en los bosques secundarios, pues estos bosques aún no
tienen los árboles grandes que formarán cavidades en donde estas especies se
refugian.
Pero una característica importante de los murciélagos como bioindicado-
res de la perturbación ambiental es que no solo la presencia o ausencia de
especies particulares nos proporciona información sobre el estado de un eco-
 L        529

sistema. Uno de los aspectos más informativos sobre el nivel de perturbación

que un sitio en particular enfrente se correlaciona con las abundancias relati-
vas de las especies más abundantes que ocupan los sitios particulares.
Por ejemplo, en un estudio de Medellín et al. (2000) en la selva Lacan-
dona en Chiapas, se demostró cómo la identidad específica de la especie
más abundante en cada sitio está relacionada con los distintos niveles de
perturbación. Es decir, tres grupos de murciélagos frugívoros: Artibeus ja-
maicensis, Carollia spp., y Sturnira lilium, fueron siempre las especies do-
minantes independientemente de los niveles de perturbación en los 15 sitios
estudiados, pero A. jamaicensis fue el más abundante en los sitios con me-
nor perturbación, Carollia spp. los más abundantes en los sitios con niveles
de perturbación intermedios, y S. lilium, el más abundante en los sitios con
mayor nivel de perturbación: campos de maíz u otros sitios clareados (Fi-
guras 3 y 4).

Figura 3. Abundancia relativa de especies de murciélagos en tres tipos de hábitat

perturbado en comparación con el bosque original de la selva Lacandona, Chiapas,
México. En los gráficos se ve claramente cómo al aumentar la perturbación aumenta
de forma significativa la dominancia de las especies más comunes y por ende
disminuye la equitatividad del ensamble de murciélagos (modificado de Medellín
et al. 2000).
530 V 

Figura 4. Las relaciones entre los cuatro parámetros de murciélagos de la comunidad

de la selva Lacandona bajo 4 condiciones distintas de perturbación. La perturbación
se midió por medio del uso de teoría de conjuntos difusos “Fuzzy sets”. En el eje x,
valores cercanos a cero indican una mayor perturbación del hábitat. La diversidad
de murciélagos se midió con el índice de Shannon-Wiener; las especies raras son
aquellas representadas por menos de 10 individuos en cada sitio, y la especie más
abundante de cada sitio indica el porcentaje del número total de los murciélagos
capturados en ese sitio representado por las especies más abundantes (modificado
de Medellín et al. 2000).

Estos resultados tienen mucho que ver con la historia natural de las espe-
cies (Figura 5). En este mismo sentido, otros estudios han demostrado cómo
aunque la diversidad general de la comunidad de murciélagos pudiera oca-
sionalmente mantenerse constante por los efectos de la fragmentación o los
manejos forestales, el ensamblaje de la comunidad de murciélagos y las abun-
dancias de las distintas especies cambian entre los distintos grados de pertur-
bación (Clarke et al. 2005a, b).
 L        531

Figura 5. La identidad de las especies dominantes en cada nivel de perturbación

es indicativa del estado de conservación. En la fotografía de la derecha vemos un
murciélago frutero del género Artibeus que son los más abundantes en los bosques
poco impactados. La fotografía del medio ilustra un murciélago del género Carollia
que están especializados para alimentarse de frutos del género Piper, dominantes
en sitios sujetos a una perturbación intermedia. Los murciélagos del género
Sturnira (foto de la derecha) son los más abundantes en las zonas muy perturbadas
y se alimentan principalmente de frutos del género Solanum, que crecen en zonas
abiertas. M. Tuttle/BCI.

Estudios realizados en Panamá también han apoyado la idea de que el

cambio en la dominancia relativa de una especie a lo largo de un gradiente de
perturbación es un indicador útil e importante. En el caso de Barro Colorado,
Panamá se demostró cómo al disminuirse el tamaño del fragmento la do-
minancia relativa de Artibeus jamaicensis aumentaba de forma considerable
(Meyer et al. 2008) y cómo esto se relacionaba con la disminución de la diver-
sidad del ensamblaje de cada isla (Meyer y Kalko 2008) e incluso cómo dicho
gradiente tenía importantes implicaciones en el estado de salud general de los
animales (Cottontail et al. 2009).

Métodos de muestreo de murciélagos

La gran capacidad de dispersión que tienen los murciélagos dada su capacidad

de volar también hace que los métodos de captura varíen significativamente de
los utilizados normalmente por los mastozóologos. El uso de trampas de caída,
trampas Sherman y Tomahawk es completamente inefectivo cuando tratamos
de capturar quirópteros. El método más utilizado para estudiar murciélagos a
la largo de la historia es la captura mediante el empleo de redes de niebla o “mist
nets”. Dichas redes se colocan de manera sistemática en las áreas de estudio
tomando en cuenta los sitios que puedan representar “puntos calientes” para la
532 V 

captura de los murciélagos. Por ejemplo, para la captura de murciélagos insec-

tívoros se suelen colocar las redes sobre cuerpos de agua con poco movimiento
para tratar de interceptar a los animales mientras forrajean en esos lugares. Las
redes se tienden de postes generalmente de aluminio que facilitan su transporte.
Estas se colocan desde el ocaso hasta determinada hora previamente definida
de acuerdo a los alcances que tenga la investigación; si se desea obtener además
de los datos de abundancia y riqueza los patrones temporales de las especies
entonces la recomendación es mantener las mismas abiertas hasta el amanecer.
Hay referencias generales que explican de manera muy gráfica y clara la forma
en que las redes de niebla se pueden colocar, dependiendo de las características
de cada sitio (Kunz y Kurta 1988).
Estudios en Panamá también han apoyado la idea de que el cambio en la
dominancia relativa de una especie a lo largo de un gradiente de perturbación
es un indicador útil e importante. En el caso, ya comentado, de Barro Colora-
do, se demostró cómo al disminuirse el tamaño del fragmento la dominancia
relativa de Artibeus jamaicensis aumentaba de forma considerable (Meyer et
al. 2008) y cómo esto se relacionaba con la disminución de la diversidad del
ensamblaje de cada isla (Meyer y Kalko 2008) e incluso cómo dicho gradiente
tenía importantes implicaciones en el estado de salud general de los animales
(Cottontail et al. 2009).
Es importante aclarar que no existe una receta perfecta parta la captura
de murciélagos y que una de las herramientas más útiles para maximizar esta
captura es la experiencia. Conforme el lector acumule experiencia, continúe
leyendo, analizando y comparando sus métodos de captura con los de otras
personas, su eficiencia en la captura de murciélagos se incrementará. La pre-
sente sección solo pretende exponer brevemente al lector a los métodos más
utilizados para capturar y documentar la presencia de murciélagos.
Previamente establecimos que los refugios utilizados por los murciélagos
pueden proveer de datos importantes para determinar la presencia de los mis-
mos en distintos ecosistemas. Para el muestreo de refugios se realizan cami-
natas durante el día dentro de una región en la búsqueda de posibles refugios
en la zona. Se revisan cuevas, grietas, socavones, minas, oquedades en árbo-
les, troncos o ramas huecos, árboles caídos, hondonadas, alcantarillas, edi-
ficaciones deshabitadas y habitadas, y se debe hacer un sondeo constante y
bien estructurado para encontrar las tiendas de los murciélagos en la vegeta-
ción. Para todos los refugios es importante estimar la cantidad de individuos
y documentar las especies presentes; esto se puede hacer mediante la captura
directa utilizando una red de niebla pequeña (3m) que se coloca fuera del re-
 L        533

fugio y se espera la salida de los animales o se puede también utilizar una red
del golpeo como las que se utilizan para la captura de mariposas.
Para los censos en cuevas grandes una buena opción es utilizar una cáma-
ra de video con visión nocturna y luces infrarrojas que pueda ser instalada a la
salida de la cueva, intentando cubrir la mayor proporción del flujo de salida de
murciélagos. Este video después se analizará estimando el número de murcié-
lagos que salen por unidad de tiempo en segmentos temporales particulares
y así extrapolar a la salida completa. Las cámaras de video infrarrojo tam-
bién se pueden utilizar para estimar el número de murciélagos en el interior
de cuevas. En este caso, manteniendo la perturbación al mínimo posible, se
barrerá la colonia de murciélagos intentando cubrir toda su extensión. Poste-
riormente la imagen se puede congelar en cuadrantes y determinar así la den-
sidad de cada cuadrante y extrapolar de acuerdo a la superficie utilizada de la
cueva. Los conteos de salida son también una opción ampliamente utilizada
en el caso de cuevas (Fenton et al. 1998; Downs et al. 2003). Un artículo re-
ciente documenta el uso de un LIDAR terrestre, que es una tecnología óptica
de teledetección que mide las propiedades de dispersión de luz para medir un
objetivo distante utilizado ampliamente para la determinación de cobertura
vegetal de bosques, para la realización de censos y perfiles de cuevas que per-
mite identificar incluso hasta las especies presentes en la cueva mediante una
calibración con fotografías (Azmy et al. 2012). Sin embargo, este artículo es el
primero que sugiere el uso de dicha tecnología y el costo de la misma puede
que sea demasiado alto para programas esporádicos de muestreo.
Otro tipo de tecnología que ha facilitado el muestreo particularmente de
murciélagos insectívoros y que ha experimentado un importante auge en años
recientes es el uso de los detectores ultrasónicos. Estos detectores permiten
registrar las llamadas de ecolocación de los murciélagos y gracias a las carac-
terísticas específicas de la llamada de cada especie se pueden estimar la pre-
sencia de un gran número de especies con este método poco invasivo (Farrell
y Miller 1999; Jung et al. 2007; Jung y Kalko 2011). La gran ventaja que posee
esta tecnología es que una vez adquirido el equipo, la toma de datos es sen-
cilla y relativamente barata. La gran desventaja es que solo es válida para el
monitoreo de ciertos grupos de murciélagos (Mormoopidae, Vespertilionidae,
Molossidae, Noctilionidae, Emballonuridae y Natalidae). Esto se debe a que
las llamadas de los murciélagos de la familia Phyllostomidae (la más diversa
en términos ecológicos) no tienen la intensidad necesaria para ser detectados
por los micrófonos ultrasónicos comúnmente usados y deben usarse otro tipo
de detectores a una corta distancia (véase Korine y Kalko 2005). Además de
534 V 

documentar especies, la detección acústica permite determinar si los murcié-

lagos que estamos grabando están comiendo en el sitio mediante la identifi-
cación de los zumbidos de alimentación (“ feeding buzz” en inglés) que son los
cambios de frecuencia que hace un murciélago insectívoros cuando está en la
etapa final de aproximación a la presa (Siemers et al. 2001; Gillam 2007); esto
permite identificar sitios importantes para la alimentación de los murciéla-
gos. El uso de detectores ultrasónicos es cada vez más universal, pero es muy
importante mantener un alto nivel de precaución al analizar e interpretar los
datos obtenidos con dicha tecnología.
Por ejemplo, es muy común que se intente utilizar estas grabaciones ultra-
sónicas para analizarlas automáticamente y caracterizar ensamblados com-
pletos asumiendo que la clasificación de las llamadas para cada una de las
especies es infalible y que eso es un indicador de su abundancia. Aunque con
algunas especies particulares se ha demostrado la posibilidad de identificar de
forma automática las grabaciones (Skowronski y Harris 2006), para la mayo-
ría de las especies esto es, por el momento, prácticamente imposible. Lo mis-
mo ocurre con respecto a las medidas de abundancia. Con los murciélagos no
podemos asumir que cada una de las llamadas de murciélagos es un individuo
diferente, eso causaría una sobreestimación de la abundancia. Como medidas
alternas para obtener estimados de abundancia relativa, se pueden utilizar la
estimación de pases de murciélagos (Fenton 2004; Estrada-Villegas et al. 2010)
y para la creación de curvas de acumulación de especies una buena opción es
utilizar la ocurrencia de especies (Jung y Kalko 2011). Si tenemos, por ejemplo,
varias especies del género Myotis en un sitio en particular, la asignación es-
pecífica puede ser muy difícil, si no imposible. Para una asignación específica
confiable, se debe analizar en detalle cada llamada, examinando los espectro-
gramas con especial atención en los armónicos que el murciélago emite y ob-
servando con detenimiento la conformación de los espectrogramas habiendo
expandido temporalmente la llamada. Hay mucha literatura a este respecto
que resume de forma efectiva las ventajas y desventajas de este método, así
como la mejor tecnología a utilizarse (Fenton y Bell 1981; O’Farrell y Gannon
1999; Jones 1999; Johnson et al. 2002; Fenton 2004).
En resumen, por sus características taxonómicas y ecológicas, los mur-
ciélagos representan un grupo bioindicador ideal para integrar en los análi-
sis de impactos humanos sobre los ecosistemas. Su gran diversidad ecológica,
trófica, conductual, morfológica, taxonómica y evolutiva, así como su gran
abundancia en casi todos los ecosistemas de la tierra, los convierten en herra-
mientas muy útiles, precisas y exactas para evaluar el impacto de distintos ti-
 L        535

pos de perturbación y otros efectos antropogénicos. La extensa plataforma de

literatura publicada sobre ellos contribuye también a que la interpretación de
los datos, las inferencias generadas y las proyecciones y ampliaciones espacio-
temporales, sean robustas y bien fundamentadas, habiendo tomado las pre-
cauciones necesarias para el caso.

Literatura citada

Alberico, M., C. Saavedra-R y H. García-Paredes. 2005. Murciélagos caseros de

Cali (Valle del cauca - Colombia). Caldasia 27: 117–126.
Avila-Flores, R. y M. B. Fenton. 2005. Use of spatial features by foraging insecti-
vorous bats in a large urban landscape. Journal of Mammalogy 86: 1193–1204.
Azmy, S. N., S. A. M. Sah, N. J. Shafie, A. Ariffin, Z. Majid, M. N. A. Ismail y M. S.
Shamsir. 2012. Counting in the dark: Non-intrusive laser scanning for popu-
lation counting and identifying roosting bats. Scientific Reports 2: 1–4.
Bloedel, P. 1955. Hunting methods of fish-eating bats, particularly Noctilio lepori-
nus. Journal of Mammalogy 36: 390–399.
Bonaccorso, F. 1979. Foraging and reproductive ecology in a Panamanian bat
community. Bulletin of the Florida State Museum of Biological Science 24:
359–408.
Clarke, F. M., D. V. Pio y P. A. Racey. 2005a. A Comparison of logging systems
and bat diversity in the Neotropics. Conservation Biology 19: 1194–1204.
Clarke, F. M., L. V. Rostant y P. A. Racey. 2005b. Life after logging: post-logging re-
covery of a neotropical bat community. Journal of Applied Ecology 42: 409–420.
Cottontail, V. M., N. Wellinghausen y E. K. V Kalko. 2009. Habitat fragmentation
and haemoparasites in the common fruit bat, Artibeus jamaicensis (Phyllos-
tomidae) in a tropical lowland forest in Panamá. Parasitology 136: 1133–45.
Dinerstein, E. 1986. Reproductive ecology of fruit bats and the seasonality of fruit
production in a Costa Rican cloud forest. Biotropica 18: 307–318..
Downs, N., V. Beaton, J. Guest, J. Polanski, S. L. Robinson y P. A. Racey. 2003.
The effects of illuminating the roost entrance on the emergence behaviour of
Pipistrellus pygmaeus. Biological Conservation 111: 247–252.
Estrada-Villegas, S., C. F. J. Meyer y E. K. V. Kalko. 2010. Effects of tropical forest
fragmentation on aerial insectivorous bats in a land-bridge island system. Bio-
logical Conservation 143: 597–608.
Evelyn, M. 2004. Conservation of bats in suburban landscapes: roost selection by
Myotis yumanensis in a residential area in California. Biological Conservation
115: 463–473.
536 V 

Farrell, M. J. O. y B. W. Miller. 1999. Use of vocal signatures for the inventory of

free flying neotropical bats. Biotropica 31: 507–516.
Federico, P., T. G. Hallam, G. F. McCracken, S. T. Purucker, W. E. Grant, A. N.
Correa-Sandoval, J.K. Westbrook, R. A. Medellín, C. J. Cleveland, C. G. San-
sone, J. D. López Jr., M.Betke, A. Moreno-Valdez y T. H. Kunz .2008. Brazilian
free-tailed bats as insect pest regulators in transgenic and conventional cotton
crops. Ecological applications 18: 826–37.
Fenton, M. B., L. Rautenbach, J. Rydell, H.T. Arita, J. Ortega, S. Bouchard, M.D.
Hovorka, B. Lim, E. Odgren, C.V. Portfors, W.M. Scully, D.M. Syme y M.J.
Vonhof. 1998. Emergence, echolocation, diet and foraging behavior of Molos-
sus ater (Chiroptera: Molossidae). Biotropica 30: 314–320.
Fenton, M. 2004. Reporting: essential information and analysis. Páginas 133–
140 en M. Brigham, E. K. V. Kalko, G. Jones, S. Parsons y H. J. G. A. Lim-
pens, editores. Bat echolocation research: tools, techniques and analysis.
Austin, TX.
Fenton, M., L. Acharya, D. Audet, M. Hickey, C. Merriman, M. K. Obrist,
D. Syme y B. Adkins. 1992. Phyllostomid bats (Chiroptera: Phyllostomi-
dae) as indicators of habitat disruption in the Neotropics. Biotropica 24:
440–446.
Fenton, M. B. 1992. Wounds and the origin of blood-feeding in bats. Biological
Journal of the Linnean Society 47: 161–171.
Fenton, M. y G. Bell. 1981. Recognition of species of insectivorous bats by their
echolocation calls. Journal of Mammalogy 62: 233–243.
Gillam, E. H. 2007. Eavesdropping by bats on the feeding buzzes of conspecifics.
Canadian Journal of Zoology 85: 795–801.
Gorchov, D. L., F. Cornejo, C. F. Ascorra y M. Jaramillo. 1995. Birds and bats in
the dietary overlap between frugivorous Peruvian Amazon. Oikos 74: 235–250.
Herrera, L. G. y C. Martínez Del Río. 1998. Pollen digestion by new world bats:
effects of processing time and feeding habits. Ecology 79: 2828–2838.
Jacomassa, F. A. F. y M. A. Pizo. 2010. Birds and bats diverge in the qualitative and
quantitative components of seed dispersal of a pioneer tree. Acta Oecologica
36: 493–496.
Johnson, J., M. Menzel, J. W. Edwards y W. M. Ford. 2002. A comparison of 2
acoustical bat survey techniques. Wildlife Society Bulletin 30: 931–936.
Jones, G. 1999. Scaling of echolocation call parameters in bats. The Journal of ex-
perimental biology 202: 3359–67.
Jones, G., D. Jacobs, T. Kunz, M. Willig y P. Racey. 2009. Carpe noctem: the im-
portance of bats as bioindicators. Endangered Species Research 8: 93–115.
 L        537

Jung, K. y E. K. V. Kalko. 2011. Adaptability and vulnerability of high flying Neo-

tropical aerial insectivorous bats to urbanization. Diversity and Distributions
17: 262–274.
Jung, K., E. K. V. Kalko y O. von Helversen. 2007. Echolocation calls in Central
American emballonurid bats: signal design and call frequency alternation.
Journal of Zoology 272: 125–137.
Kalka, M. y E. K. V Kalko. 2006. Gleaning bats as underestimated predators of
herbivorous insects: diet of Micronycteris microtis (Phyllostomidae) in Pana-
ma. Journal of Tropical Ecology 22: 1–10.
Kalko, E. K. V. 1997. Diversity in tropical bats. Páginas 13–43 en H. Ulrich, editor.
Tropical biodiversity and systematics. Zool Forschungsinstitut und Museum
Alexander Koenig, Bonn, Germany.
Kalko, E. K. V., C. O. J. Handley y D. Handley. 1996. Organization, diversity, and
long-term dynamics of a Neotropical bat community. Páginas 503–553 en M.
Cody and J. Smallwood, editores. Long-term studies in vertebrate communi-
ties. Academic Press, Los Angeles.
Korine, C. y E. V. Kalko. 2005. Fruit detection and discrimination by small fruit-
eating bats (Phyllostomidae): echolocation call design and olfaction. Behavio-
ral Ecology and Sociobiology 59: 12–23.
Kunz, T. H., E. Braun de Torrez, D. Bauer, T. Lobova y T. H. Fleming. 2011.
Ecosystem services provided by bats. Annals of the New York Academy of
Sciences 1223: 1–38.
Kunz, T. H. y C. A. Diaz. 1995. Folivory in fruit-eating bats, with new evidence
from Artibeus jamaicensis (Chiroptera: Phyllostomidae). Biotropica 27: 106–
120.
Kunz, T. H. y M. B. Fenton. 2003. Bat ecology. University of Chicago Press, Chicago.
Kunz, T. H.y A. Kurta. 1988. Capture methods and holding devices. Páginas 1–29
en T. H. Kunz, editor. Ecological and behavioral methods for the study of bats.
Smithsonian Institution Press, Washinton, D. C.
Kunz, T. H. y L. F. Lumsden. 2003. Ecology of cavity and foliage roosting bats.
Páginas 3–89 en T. H. Kunz y M. B. Fenton, editores. Bat ecology. University
of Chicago Press.
Kunz, T. H. y S. Parsons. 2009. Ecological and behavioral methods for the study
of bats. 2nd edition. John Hopkins University Press, Baltimore.
Laval, R. K. y B. Rodríguez-Herrera. 2002. Murciélagos de Costa Rica. Page 310.
Instituto Nacional de Biodiversidad, InBio.
Medellín, R. A. 1994. Mammal diversity and conservation in the Selva Lacando-
na, Chiapas, Mexico. Conservation Biology 8: 780–799.
538 V 

Medellín, R. A., T. Arita, H. y Ó. Sánchez. 2008. Identificación de los murciéla-

gos de México Clave de campo. Segunda Ed. Instituto de Ecología, UNAM,
México D.F.
Medellín, R. A., M. Equihua y M. A. Amin. 2000. Bat diversity and abundance as
indicators of disturbance in neotropical rainforests. Conservation Biology 14:
1666–1675.
Medellín, R. A. y O. Gaona. 1999. Seed dispersal by bats and birds in forest and
disturbed habitats of Chiapas, Mexico. Biotropica 31: 478–485.
Melo, F., B. Rodríguez-Herrera, R. Chazdon, R. Medellín y G. Ceballos. 2009.
Small tent roosting bats promote dispersal of large seeded plants in a neotro-
pical forest. Biotropica 41: 737–743.
Meyer, C. F. J., J. Frund, W. P. Lizano y E. K. V Kalko. 2008. Ecological correlates
of vulnerability to fragmentation in Neotropical bats. Journal of Applied Eco-
logy 45: 381–391.
Meyer, C. F. J. y E. K. V Kalko. 2008. Assemblage-level responses of phyllostomid
bats to tropical forest fragmentation: land-bridge islands as a model system.
Journal of Biogeography 35: 1711–1726.
Moreno, C. E., G. Sánchez-Rojas, E. Pineda y F. Escobar. 2007. Shortcuts for bio-
diversity evaluation: a review of terminology and recommendations for the
use of target groups, bioindicators and surrogates. International Journal En-
vironmental Health 1: 71–86.
O’Farrell, M. y W. Gannon. 1999. A comparison of acoustic versus capture tech-
niques for the inventory of bats. Journal of Mammalogy 80: 24–30.
Ramírez-Pulido, J. y A. Castro-Campillo. 1990. Bibliografía reciente de los ma-
míferos de México. 1984/1988. Página 120. Universidad Autónoma Metropo-
litana, Unidad Iztapalapa.
Ramírez-Pulido, J. y A. Castro-Campillo. 1994. Bibliografía reciente de los mamí-
feros de México. 1989/1993. Universidad Autónoma Metropolitana, Unidad
Iztapalapa.
Rodríguez-Herrera, B., R. A. Medellín, y R. M. Timm. 2007. Neotropical tent-
roosting bats. 1st Edition. Santo Domingo de Heredia: Instituto Nacional de
Biodiversidad, InBio.
Siemers, B., E. Kalko y H.-U. Schnitzler. 2001. Echolocation behavior and signal
plasticity in the Neotropical bat Myotis nigricans (Schinz, 1821) (Vespertilio-
nidae): a convergent case with European species of Pipistrellus ? Behavioral
Ecology and Sociobiology 50: 317–328.
Siles, L. 2005. Los murciélagos de la ciudad de cochabamba. Revista Boliviana de
Ecología y Conservación Ambiental 18: 51–64.
 L        539

Simmons, N. B. 2005. Order Chiroptera. Páginas 312–529 en D. Wilson y D. M.

Reeder, editores. Mammal species of the world: a taxonomic and geographi-
cal reference. Tercera edición. John Hopkins University Press, Baltimore, Ma-
ryland, USA.
Skowronski, M. D. y J. G. Harris. 2006. Acoustic detection and classification of mi-
crochiroptera using machine learning: Lessons learned from automatic speech
recognition. The Journal of the Acoustical Society of America 119: 1817.
Stoner, K. E. 2001. Differential habitat use and reproductive patterns of frugivo-
rous bats in tropical dry forest of northwestern Costa Rica. Canadian Journal
of Zoology 79: 1626–1633.
Stork, N. y K. Sherman. 1995. Inventoring and monitoring. Global biodiversity as-
sessment, 1st edition. United Nation Environmental Programme, Cambridge.
Tschapka, M. S. Dressler. 2002. Chiropterophily on bat-flowers and flower bats.
Royal Botanic Gardens 19: 114–125.
Williams-Guillén, K., I. Perfecto y J. Vandermeer. 2008. Bats limit insects in a
Neotropical agroforestry system. Science 320: 70.
Wilson, D. E. 2009. Clase mammalia (Mammals). Páginas 19–49 en D. E. Wilson
y R. A. Mittermeier, editores. Handbook of the mammals of the world. Vol. 1.
Carnivores. Lynx Editions, Barcelona.
Zubaid, A., G. F. McCracken y T. H. Kunz. 2006. Functional and evolutionary
ecology of bats. Oxford University Press.

View publication stats