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Relaciones filogenéticas de nueve cultivares de fresas (Fragaria spp.)


Basado en Caracteres Anatómicos y Morfológicos
Artículo · Enero 2017
DOI: 10.18196/pt.2017.072.116-126

CITAS LEE

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3 autores, incluyendo:

Ganies Riza Aristya Evi Inayati

Universidad Gadjah Mada Universidad Agrícola de Bogor

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Planta Tropika: Journal of Agroscience (Journal of Agro Science) Vol 5 No 2 / Agosto 2017

Relaciones filogenéticas de nueve cultivares de fresas


(Fragaria spp.) basadas en caracteres anatómicos y
morfológicos
DOI: 10.18196/pt.2017.072.116-126

Rina Sri Kasiamdari1 *, Ganies Riza Aristya2 , Evi Inayati3


1
Laboratorio de Sistemática de Plantas, Facultad de Biología, Universidad Gadjah Mada, Laboratorio de
2
Genética y Mejoramiento, Facultad de Biología, Universidad Gadjah Mada, Facultad de Biología, Universidad
3
Gadjah Mada, Jl. South Teknika, North Sekip Yogyakarta 55281 Indonesia, tel. (0274) 580839,

*Autor para correspondencia, correo electrónico: rkasiamdari@ugm.ac.id

RESUMEN
El cultivo de fresas en Indonesia se centra en el Instituto de Investigación de Frutas Cítricas y Subtropicales, que recolecta diferentes cultivares de Fragaria spp.
Información sobre clasificación basada en caracteres fenotípicos de Fragaria spp. no ha sido estudiado en su conjunto. El propósito del presente estudio fue identificar
y determinar las relaciones filogenéticas de nueve cultivares de fresas con base en los caracteres anatómicos y morfológicos. El estudio identificó morfológicamente
nueve cultivares de fresa tomando como referencia el IPGRI (1986). Las preparaciones anatómicas de raíces, tallos y hojas se realizaron por el método de incrustación.
Las relaciones filogenéticas se determinaron utilizando el software MVSP con el algoritmo UPGMA a través del método del coeficiente de similitud general de Gower.
Posteriormente, los componentes principales se analizaron utilizando el algoritmo Euclidian Biplots representado en un diagrama de dispersión. La relación filogenética
produjo dos grupos con un índice de similitud del 79%. Los cultivares estrechamente relacionados fueron Festival y Rosa Linda con un índice de similitud del 94 %, y
Earlibrite y Aerut con un índice de similitud del 86 %.
Palabras clave: Fragaria spp., Relaciones anatómicas, morfológicas, filogenéticas

RESUMEN
El Instituto de Investigación de Cítricos y Cultivos Subtropicales es el centro del cultivo de fresas en Indonesia. Información de clasificación basada en el carácter
fenotípico de Fragaria spp. no ha sido estudiado en su totalidad. Este estudio tiene como objetivo determinar la clasificación y el parentesco de varios cultivares de
fresa con base en caracteres anatómicos y morfológicos. En este estudio se clasificaron varios cultivares de fresa según IPGRI (1986) y UPOV (2012). Las
preparaciones anatómicas de raíces, tallos y hojas se realizaron mediante el método de incrustación. La relación de parentesco se determina utilizando el software
MVSP con el algoritmo UPGMA a través del método del coeficiente de similitud general de Gower. Luego se realizó el análisis de componentes principales utilizando
el algoritmo Euclidian Biplots que se describió en forma de diagrama de dispersión. Los resultados de los nueve cultivares observados mostraron que los cultivares
estrechamente relacionados fueron Festival y Rosa Linda con un índice de similitud del 94% y Earlibrite y Aerut con un índice de similitud del 86%.

Palabras clave: Fragaria spp., Parentesco, Morfológico, Anatómico

INTRODUCCIÓN
Las fresas (Fragaria spp.) son miembros de la Las relaciones filogenéticas se basan en caracteres
familia de las rosáceas y originarias de Europa, que se morfológicos y anatómicos (Mauseth, 1988). Los
dispersaron por casi todo el mundo, incluida Indonesia caracteres morfológicos de la planta de fresa se
(Santosa, 2011). Las variedades de fresa que son pueden reconocer de la siguiente manera: tiene
ampliamente consumidas y deseadas por la comunidad 20-35 raíces primarias, tallo báceo de segmentos
de personas son una variedad de fresa dulce, de cortos-articulados, hojas cubiertas (Hofer et al., 2012).
colores brillantes y grande. Es una oportunidad para El tallo se modifica en una corona y tiene

que los agricultores desarrollen técnicas de cultivo de ramas más pequeñas llamadas ramas de la corona
fresas y mejoren la calidad y cantidad de la producción (Región, 2013). Su estolón se arrastra por encima del
de fresas en Indonesia (Hancock, 1999). suelo, cuyo crecimiento independiente pronto puede
ser cortado o separado del grupo principal como
Los métodos para la determinación de la fresa material de plantación (Hummer y Jannick, 2009). La hoja
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es verde, trifoliada y aserrada, toda su superficie está en la superficie mirando hacia abajo (abaxial). El mesófilo
cubierta por tricomas (Región, 2013). está compuesto por células homogéneas del parénquima
Las flores son hermafroditas, consta de 5-10 sépalos, y se diferencia en tejidos de masa o parénquima en
cinco pétalos de corona, 20-35 estambres dispuestos en empalizada, así como los tejidos vasculares que consisten
panículas. Cada panícula ramificada tiene cuatro tipos de en xilema y floema (Esau, 1977).
flores: una flor primaria o terminal, la que florece más
temprano; dos flores secundarias; cuatro flores terciarias; y Las variaciones en la planta de fresa se encuentran
ocho flores cuaternarias (Región, 2013). Frutos falsos salen entre las ventajas de la planta, lo que permite crear híbridos
del receptáculo agrandado, es de forma cónica a redondeada de plantas afectados por las estrechas relaciones
y se pega a la base de la flor (Hum mer & Jannick, 2009). filogenéticas de varias apariencias fenotípicas (Nielsen y
Los frutos de color rojo brillante a oscuro de ±2,5-5 cm de Lovell, 2000). Cuanto mayor es la similitud fenotípica, más
tamaño son frutos agregados compuestos de varios estrecha es la relación filogenética (Esau, 1977). El propósito
aquenios (Budiman y Saraswati, 2005). Las semillas son del presente estudio fue determinar los caracteres
pequeñas y se encuentran dentro de la pulpa del fruto anatómicos y morfológicos de nueve cultivares de fresas y
(Rukmana, 1998). determinar las relaciones filogenéticas de nueve cultivares
de fresas con base en la observación anatómica y
En una sección transversal, la estructura de la fresa. morfológica, así como los caracteres específicos de un
raíz y tallo de afuera hacia adentro efecto importante en la agrupación de los nueve cultivares
incluye la epidermis y la corteza, que consisten en espacios de fresas (Chandler et al., 2000).
intercelulares con la capa más externa adyacente a la
epidermis llamada exodermis, capaz de diferenciarse en
hipodermis (Murti et al., 2012). La capa más interna de la
corteza está compuesta por la endodermis capaz de MATERIALES Y MÉTODOS

espesar el phellem en las paredes y formar puntos llamados Colección de muestras de fresa

puntos de Casparian que se asemejan a una forma de U. Se tomaron nueve cultivares de fresas del Instituto

La capa más interna, la estela, con la capa más externa de de Investigación de Cítricos y Frutas Subtropicales de

la estela directamente adyacente a la endodermis, se Indonesia, Malang, Java Oriental. Cada planta de fresa

denomina periciclo. Además del periciclo, también existe la se sometió a la recolección de datos de los caracteres

médula como la capa más interna que consiste en el tejido morfológicos de raíces, tallos, hojas, flores y frutos con

parenquimatoso. La médula está rodeada de tejidos referencia al IPGRI (Instituto Internacional de Recursos

vasculares, consta del xilema y el floema dispuestos Fitogenéticos) (1986), UPOV (Unión Internacional para la

alternativamente en la dirección del radio (Esau, 1977). Protección de Nuevas Variedades de plantas) (2012) y
Hofer et al. (2012) con algunas modificaciones adicionales.

La estructura anatómica de la hoja de fresa


generalmente incluye la epidermis que previene la
pérdida de agua por transpiración, regula el intercambio de Realización de preparaciones anatómicas
Corte de muestra
gases, secreta compuestos metabólicos y (en algunas
Se seleccionaron raíces, tallos y hojas totalmente
especies) absorbe agua (Naseri y Tantawy, 2003). Esta
desarrollados. Las muestras de raíz y tallo se cortaron
capa se presenta en dos secciones, en la superficie que
transversalmente a 3 cm de la punta. Se tomaron muestras de hojas
mira hacia arriba (adaxial) y
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cortando las hojas transversalmente a través de la nervadura central. Los datos anatómicos, morfológicos y las relaciones
Las muestras recolectadas de raíces, tallos y hojas se filogenéticas se identificaron mediante análisis de
almacenaron en frascos con 70% de alcohol y se etiquetaron conglomerados.
de acuerdo con el cultivar.
nombre. RESULTADOS Y DISCUSIONES

Con base en el inventario de fresas en el


Método de incrustación Instituto de Investigación de Cítricos y Frutas Subtropicales,
Las muestras se fijaron con una hubo nueve cultivares de fresas que
solución FAA (formaldehído:ácido acético glacial:alcohol) podría identificarse a partir de las dos especies de Fragaria ,
en una proporción de 90ml:5ml:5ml, respectivamente, y se a saber, Fragaria vesca de la subespecie Californica, y ocho
dejaron reposar durante 24 h. Luego se lavó con alcohol al
cultivares de fresa de F. anannassa
70% por 30 min y se tiñó con safranina al 1% en alcohol al
Duchesne, incluidos Rosa Linda, Berastagi, Festi val,
70% por 24 h. Las muestras se deshidrataron en una serie
Santung, Holland, Sweet Charlie, Aerut y Earlibrite.
graduada de alcohol (70 %; 80 %; 95 %; 100 %, 100 %) y se
desalcoholizaron en una proporción graduada de alcohol:xilol
(v3:1; v1:1; v1:3; xilol ; xilol). Posteriormente, se sometió a
Morfología
infiltración retirando la mezcla xilol:parafina y reemplazándola Observaciones de 37 caracteres morfológicos de las
por parafina pura a una temperatura de 57°C durante 24 h raíces, tallos, hojas y frutos de la fresa que se refieren al
(Sutikno, 2014). IPGRI (The International Plant Genetic Resources Institute)
(1986), UPOV (International Union for the Protection of New
La parafina se reemplazó con parafina pura nueva durante Variedades of Plants) ( 2012) y Hofer et al. (2012) con
una hora y las muestras se formaron en bloques. algunas modificaciones adicionales indicaron 25 caracteres
Las muestras se cortaron usando un micrótomo rotatorio sintéticos (el mismo carácter que se encuentra en los nueve
para hacer rebanadas de 6-12 micrómetros de espesor.
cultivares observados) que incluyen, entre otros, el número
Los cortes se fijaron en un objeto de vidrio con una de tallos en una planta, la robustez de la planta, la capacidad
mezcla de glicerina:albúmina añadida con agua y se de generar estolón, el momento del estolón emergencia,
colocaron en una placa caliente a una temperatura de dirección de crecimiento del estolón en los tallos, tipo de
45ºC. Los cortes se tiñeron con safranina al 1% en alcohol nervaduras de las hojas, presencia o ausencia de tricomas
al 70% y se colocaron en una mezcla graduada de alcohol: en la superficie inferior y superior de las hojas, presencia o
xilol (3:1; 1:1; 1:3; xilol; xilol). Se cubrió con una tapa de vidrio ausencia de variaciones en el color de las hojas, color de las
con Bálsamo de Canadá y se secó. Las muestras fueron hojas, forma de la punta de las hojas, número de las flores en
etiquetadas y anotadas con el nombre de la especie, órgano, una planta, la ubicación de las flores en relación con la planta,
sección transversal y fecha. la fuerza del receptáculo, el tipo de flor, el color de los pétalos,
la presencia o ausencia de un estigma, la presencia o
ausencia de polen, la simetría de las flores, el tamaño del
Análisis de los datos
fruto, el color de la pulpa del fruto, robustez del fruto, densidad
El análisis descriptivo se realizó describiendo e
del aquenio. Además, esas observaciones también indicaron
identificando los órganos vegetativos y generativos de los
12 caracteres de diagnóstico (diferentes caracteres entre los
especímenes mediante el registro de los rasgos y
nueve cultivares observados) en-
características morfológicas. El análisis numérico se llevó a
cabo comparando los
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incluyendo, entre otros, el tipo de crecimiento, el tamaño de la con hojas de tamaño mediano fueron Californica, Be rastagi,

hoja, la forma de los bordes de la hoja, la forma de la base de la Festival, Santung, Sweet Charlie, Aerut y Earlibrite.

hoja, el tipo de fijación de la flor, el tamaño de los pétalos en

relación con la corona, la fijación de los pétalos a la fruta, la

dirección de los pétalos hacia la fruta, la forma de la fruta, el

color externo del color del fruto y del corazón (Ryall y Lipton, 1972).

Los caracteres morfológicos del tallo observados fueron

el tipo de crecimiento, el número de tallos en una planta, la

robustez de la planta, la capacidad de generar estolones, el

momento de la emergencia del estolón y la dirección del

crecimiento del pelo en el tallo (Figura 1).

Figura 1. Tallos de plantas de fresa .


Los nueve cultivares tuvieron un número moderado

de tallos en una planta (>3 tallos/planta), una capacidad

moderada para generar estolones (>10 estolones/planta), una

emergencia de estolones bastante rápida, una dirección de

crecimiento horizontal de los pelos en el estolón y alta robustez

de la planta . El carácter de robustez de la planta estuvo

influenciado por la estructura anatómica del tallo. Esto se debe a


que la fresa es una planta dicotiledónea cuyos tallos están sujetos

a un crecimiento secundario al tener un meristema lateral.

Además, la forma de vida en racimo de las fresas también respalda

la robustez de sus tallos.


Figura 2. Tipos de crecimiento de nueve cultivares
de fresas. (A) Californiana, (B) Rosa Linda, (C)
Berastagi, (D) Festival, (E) Santung, (F) Holanda, (G)
La figura 2 mostró un bajo grado de variaciones en los Dulce Charlie, (H) Aerut, (I) Earlibrite. (Vertical: A y H;
tipos de crecimiento. Esas variaciones en los tipos de Intermedio: BG e I)

crecimiento incluyeron erguido, intermedio y extendido en

referencia a la UPOV (2012). Los cultivares de fresas con

crecimiento erguido fueron Californica y Aerut, mientras que los

de crecimiento intermedio fueron Rosa Linda, Berastagi, Festival,

Santung, Holland, Sweet Charlie y Earlibrite.

La Figura 3 mostró que aquellos cultivares con base de

hoja redondeada son Californica, Rosa Linda, Berastagi,

Festival, Santung, Holland y Aerut.


Figura 3. La forma de la base de la hoja de nueve
Aquellos cultivares con base de hoja obtusa fueron Sweet
cultivares de fresas; (A) Californiana, (B) Rosa Linda, (C)
Charlie y Earlibrite con hojas de color verde medio y tamaños Berastagi, (D) Festival, (E) Santung, (F) Holanda, (G)
variables desde pequeños (5-10 cm) a medianos (10-15 cm). Dulce Charlie, (H) Aerut, (I) Earlibrite. (Obtuso: G e I;
Aquellos cultivares con hojas de tamaño pequeño fueron Rosa Redondeado: AF y H)
Linda y Holland. Cultivares
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La Figura 4 mostró que el cultivar con borde de flores hermafroditas, frutos de tamaño mediano (3
hoja aserrado fue Holland; los cultivares con borde cm), pulpa de frutos de color rojo vivo, moderada
de hoja intermedio fueron Californica, Berastagi, densidad de aquenos, frutos de gran robustez. Estos
Festival, Santung, Sweet Charlie, Aerut y Earlibrite; el caracteres no se vieron afectados por la estructura
cultivar con borde de hoja crenado fue Rosa Linda. anatómica de los frutos y tallos constituyentes.
La Figura 5 mostró que aquellos cultivares con libre
apego de flores fueron Berastagi, Festival y Holanda.
Esos cultivares con corona apilada
son Californica, Rosa Linda, Santung, Sweet
Charlie, Aerut y Earlibrite. El cultivar de fresa con
pétalos más pequeños que la corona fue Sweet
Charlie, y los cultivares con pétalos iguales a la
corona fueron Rosa Linda, Festival y Holland. Los
cultivares con pétalos más grandes que la corona son
Californica, Berastagi, Santung, Aerut y Earlibrite.

Figura 4. Forma de los bordes de las hojas de nueve


cultivares de fresas; (A) Californiana, (B) Rosa Linda, (C)
Berastagi, (D) Festival, (E) Santung, (F) Holanda, (G)
Dulce Charlie, (H) Aerut, (I) Earlibrite. (Derrado: F;
Crenado: B; Intermedio: A, CE, GI)

Figura 6. Colores del núcleo (blanco: A, F, G; rojo brillante: BE,


HI) y tipos de fijación del cáliz al fruto (hundido: C; plano: A,
B, DE, GI; saliente: F) de nueve cultivares de fresas; (A)
Figura 5. Tipos de fijación de corona; (libre: B, D, F, Californiana, (B) Rosa Linda, (C)
Apilado: A, C, E, GI) y tamaño del pétalo en relación con la Berastagi, (D) Festival, (E) Santung, (F) Holanda, (G)
corona (menor: G; igual: B, D, F; más grande: A, C, E, GI) Dulce Charlie, (H) Aerut y (I) Earlibrite
de nueve cultivares de fresas, (A) Californica, (B)
Rosa Linda, (C) Berastagi, (D) Festival, (E) Santung, (F)
Las observaciones de los colores centrales de
Holanda, (G) Dulce Charlie, (H) Aerut y (I) Earlibrite
los nueve cultivares estudiados mostraron variaciones
bajas, como lo indican los colores blanco y rojo
Las observaciones sobre los caracteres
morfológicos de las flores y frutos de los nueve brillante. Los cultivares con blanco fueron Californica,

cultivares mostraron que esos cultivares tenían un Santung y Holland, y los cultivares con un núcleo rojo
brillante fueron Rosa Linda, Berastagi, Festival, Sweet
número moderado de flores en una planta, flores
Charlie, Aerut y Earlibrite (Figura 6).
ubicadas debajo de las hojas, buena fuerza de receptáculo en la yema,
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Las observaciones de las formas de los frutos de los m) y el de menor diámetro de raíz es Berastagi (774.73 µm).
nueve cultivares estudiados mostraron variaciones que podrían serEl cálculo del tamaño de las células corticales también mostró

se dividen en cuatro grupos: ovoides, cónicos, cilíndricos y resultados similares, siendo la célula cortical más grande
cordados. Los cultivares con frutos ovoides fueron Californica, Californica (58,64 µm) y Festival la más pequeña (30,29 µm).
Santung y Holland. Los cultivares con frutos cónicos fueron
Rosa Linda, Berastagi y Festival. El cultivar con frutos cilíndricos El diámetro de la raíz y el tamaño de las células corticales
fue Sweet Charlie y los cultivares con cordados está íntimamente relacionado con los procesos metabólicos
que afectan la absorción de nutrientes y la translocación de
los frutos fueron Aerut y Earlibrite (Figura 7). productos fotosintéticos. Cuanto mayor sea el tamaño de las
células corticales, mayor será el diámetro de la raíz
es.

Figura 7. Formas de los frutos (ovoides: A, E, F; cilíndricos:


G; cónicos: R, B, F; cordados: H, I) y dirección de Figura 8. Cortes transversales de las raíces de Fragaria spp.
crecimiento de los pétalos con respecto al fruto (hacia de cultivares (A) Californica, (B) Rosa Linda, (C) Berastagi, (D)
Festival,
arriba: CA; planos: DI) de nueve cultivares de fresas, (A) Californica, (B) (E) Santung, (F) Holland, (G) Sweet Charlie, (H) Aerut
Rosa Linda, (C) Berastagi, (D) Festival, (E) Santung, (F) y (I) Earlibrite con componente tejidos de (a) epidermis, (b)
Holanda, (G) Dulce Charlie, (H) Aerut y (I) Earlibrite cortezas y (c) estela. Escala de barras: 100 ÿm

Anatomía
Cuadro 1. Estructura anatómica media de las raíces de nueve
El presente estudio observó caracteres anatómicos de
cultivares de fresa
raíces, tallos y hojas. Las fresas son plantas dicotiledóneas con
Cultivar de carácter Diámetro de la raíz Tamaño de las células corticales

raíces compuestas por epidermis, corteza y estela. La epidermis


California 1501.31 ± 115.57a 58,64 ± 5,99a

de la raíz consta de una capa de células y no contiene cutícula. Hermosa rosa 884,66 ± 37,75 definición 36,21 ± 8,04 discos compactos

Berastagi 774,73 ± 70,67 m 39,20 ± 8,95 bcd

Festival 771,95 ± 75,89 m 30,29 ± 12,59 días


En la epidermis se encuentra una capa de células fibrosas
Santung 983,66 ± 41,10 bcd 37,51 ± 5,19 discos compactos

de la raíz que se desarrolla a partir de las células epidérmicas


Holanda 996,61 ± 151,64 bcd 55,31 ± 27,77 ab

en la región del meristema apical (Figura 8). Sus funciones son dulce charlie 861.13 ± 82.11 si 30,92 ± 5,35 días

absorber nutrientes y mantener las raíces en el suelo. Aerut 1109,51 ± 154,29 aC 52,45 ± 5,99 abc

Auricular 1124,67 ± 85,13 mil 51,51 ± 5,08 abc

La Tabla 1 mostró que el cultivar con la Nota: Las cifras seguidas por la misma letra en una columna indican que no hay diferencia significativa en la prueba
DMRT a un nivel significativo de 0,05 %. (Número en negrita: cultivar con mayor espesor; Número subrayado: cultivares
con menor espesor).
mayor diámetro de raíz es Californica (1501.31
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También se realizaron observaciones en el tallo también demostrado por la medición de células corticales
de la fresa compuesto por epidermis, corteza y estela, en las que el cultivar Berastagi tenía un gran tamaño de
que consta de los tejidos vasculares y la médula (Figura células corticales (99,38 µm). Esto puede ocurrir debido
9). al hecho de que el número de células que componen la
corteza del cultivar Earlibrite fue menor que el de otros

cultivares; así, a pesar del tamaño moderado de las


células corticales, tenía el mismo diámetro que otros
cultivares. Cuanto mayor sea el tamaño de las células que
componen el tallo, mayor será el diámetro del tallo.

Las observaciones de las hojas de las plantas


de fresa mostraron que estaban compuestas de
mesophyll, epidermis superior, epidermis inferior,
hipodermis y tejidos vasculares. El mesófilo estaba
Figura 9. Sección transversal de los tallos de Fragaria flanqueado por epidermis adaxial y abaxial, compuesta
spp. de cultivares (A) Californica, (B) Rosa Linda, (C) por parénquima en empalizada y parénquima esponjoso.
Berastagi, (D) Festival, (E) Santung, (F) Holland, (G) Sweet
La sección estaba dominada por la clorénquima, el
Charlie, (H) Aerut y (I) Earlibrite con componente tejidos de
(a) epidermis, (b) corteza y (c) la estela. Barra de escala de parénquima que contiene clorofila (Figura 10).
barra: 100 ÿm

Tabla 2. Estructura anatómica media de los tallos de nueve


Cultivares de fresa
Tamaño de la cortical
Cultivar de carácter Diámetro del tallo Tamaño de las celdas estelas
Células

California 3001.15 ± 170.29b 89,69 ± 15,03 a 66,26 ± 10,19ab

Hermosa rosa 2298.28 ± 267.16c 77,82 ± 11,35 discos compactos 63,58 ± 10,24 aC

Berastagi 1478,67 ± 121,96 días 54,45 ± 18,43 bcd 40,97 ± 18,16 días

Festival 3439.56 ± 329.25 a 95,69 ± 21,52 días 68,04 ± 19,87ab

Santung 2054.79 ±143.42 y 59,46 ± 10,69 bcd 39,52 ± 7,98 discos compactos

Holanda 2014.18 ± 264. 59 y 67,91 ± 12,89ab 47,95 ± 14,12 discos compactos

dulce charlie 2451.84 ± 56.65 y 102,23 ± 7,6 días 89,14 ± 3,74a

Aerut 2538,05 ± 101,16 y 92,09 ± 13,41 abc 73,75 ± 10,58ab


Figura 10. Sección transversal de las hojas de Fragaria spp.
Auricular 2107.72 ± 60.71 y 99,38 ± 18,71 abc 88,17 ± 16,72a
de los cultivares (A) Californica, (B) Rosa Linda, (C) Berastagi,
(D) Festival, (E) Santung, (F) Holland, (G) Sweet Charlie, (H)
Nota: Los números seguidos de la misma letra en una columna indican que no hay diferencia significativa
en la prueba DMRT a un nivel significativo de 0,05 %. (Número en negrita: cultivar con mayor espesor; Aerut y (I) Earlibrite, con tejidos constituyentes de (a)
columna subrayada; cultivares con menor espesor).
epidermis superior, (b) hipodermis, (c) mesófilo, (d)
epidermis inferior y (c) tejidos vasculares. Escala de barra: 100
La Tabla 2 mostró una diferencia significativa en micras

cuanto a que los cultivares con diámetro de tallo moderado

siendo Berastagi, Festival, Holland y Earlibrite mientras La tabla 3 mostró que el cultivar con el mesófilo

que otras con un gran diámetro de raíces. El cultivar con más grueso es Festival (356,57 µm), y el cultivar con
mayor diámetro de tallo fue Festival (3439.56 µm), el mesófilo más delgado fue Aerut (241,82 µm). El
mientras que el más pequeño fue Berastagi (1478.67 µm). cultivar con la epidermis inferior más gruesa es Holland
Los mismos resultados fueron (48.01 µm), y el cultivo
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123

var con la epidermis inferior más delgada es Santung de domesticación de las plantas de fresa, que
(14,76 m). La medición del grosor epidérmico mostró originalmente se cultivaban comúnmente en un clima
una variación baja, en la que el cultivar con la epidermis subtropical pero se cultivaban en Indonesia con un
superior más gruesa fue Holland (16,45 µm) y el cultivar clima tropical y diferentes factores ambientales.

con la epidermis superior más delgada fue Berastagi Por ejemplo, diferentes intensidades de luz producen
(10,41 µm). Medición del espesor de los tejidos plantas con diferentes caracteres, donde las altas
vasculares intensidades de luz generan altos productos
también mostró que el cultivar con el más grueso fotosintéticos, lo que lleva a cambios, como cambios
tejidos vasculares fue Holland (235.96 µm), y el en la estructura anatómica con tejido mesófilo más
cultivar con los tejidos vasculares más delgados fue grueso para la translocación de productos fotosintéticos,
Earlibrite (165.52 µm). por lo que las hojas se vuelven más gruesas. y el
La medición del grosor hipodérmico mostró número de tricomas que se encuentran en la superficie
que el cultivar con el hipodermo más grueso fue Rosa superior de la hoja se vuelve menor e incluso ausente
Linda (32,99 m) y el cultivar con el hipodermo más (Rofhl, 1992).
delgado fue Santung.
La hipodermis es el tejido que se encuentra entre el Relaciones filogenéticas
mesófilo y la epidermis y no tiene clorofila. El presente estudio analizó las relaciones
Los resultados del presente estudio indicaron que filogenéticas entre nueve cultivares de fresa utilizando
los nueve cultivares de fresas mostraron variaciones el método de análisis de conglomerados. Se llevó a
significativas en los caracteres anatómicos incluso cabo un análisis de componentes principales para
dentro de la misma especie. Se cree que las variaciones determinar el papel de cada racimo en la agrupación
se deben a influencias ambientales, como la temperatura, de cultivares. Los 47 caracteres se puntuaron
la altitud, la humedad, el tipo de suelo y las condiciones utilizando el método de caracteres multiestado.
del suelo. Murti et al. (2012) afirmaron que las El dendograma del análisis de conglomerados se
apariencias fenotípicas podrían estar controladas por generó calculando el Coeficiente de Similitud General
las propiedades genéticas de la propia planta, que son de Gower y la técnica de conglomerado UPGMA
las respuestas a la interacción con factores ambientales. (método de grupos de pares no ponderados con media
Esto se debió a los efectos aritmética).

Cuadro 3. Estructura anatómica de las hojas de nueve cultivares de fresa


Cultivar de carácter Grosor del mesófilo Espesor epidérmico Grosor del tejido vascular Grosor epidérmico inferior Espesor hipodérmico

California 244,70 ± 40,47b 14,16 ± 5,31ab 127,39 ± 15,00c 32,29 ± 8,31 bcd 22,91± 9,54ab

Hermosa rosa 269,90 ± 33,59 mil 21,41 ± 8,80 a 169,83 ± 45,99 aC 42,49 ± 9,66ab 32,99 ± 13,78a

Berastagi 257,29 ± 59b 10,41 ± 2,47b 177,61 ± 29,77 millones 37,55 ± 7,29 abc 17,39 ± 4,48b

Festival 356,57 ± 67,46 a 15,35 ± 4,51ab 203,48 ± 39,3ab 36,37 ± 7,68 abc 24,71 ± 8,47ab

Santung 320,72 ± 32,99 ab 10,85 ± 4,09b 184.34 ± 13.15b 23,55 ± 12,26 días 14,76 ± 4,79b

Holanda 307,31 ± 28,24 ab 16,45 ± 4,59ab 235,96 ± 21,06 a 48,07 ± 7,33 a 23,83± 6,90ab

dulce charlie 251,71 ± 21,00 mil 13,45± 2,48ab 179.66 ± 16.22b 31,57 ± 4,21 bcd 21,45 ± 4,05ab

Aerut 241,82 ± 27b 14,38 ± 5,8ab 168,95 ± 14,6 aC 29,01 ± 6,87 discos compactos 19.89 ± 5b

Auricular 250.39 ± 40.32b 16,00 ± 3,41 ab 165,52 ± 15,21 aC 31,15 ± 3,76 bcd 22,29 ± 3,60ab

Nota: Los números seguidos de la misma letra en una columna indican que no hay diferencia significativa en la prueba DMRT a un nivel significativo de 0,05 %. (Columna verde: cultivar de mayor espesor; columna
amarilla; cultivares de menor espesor).
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124 Planta Tropical: Revista de Agrociencia (Journal of Agro Science)


vol. 5 no. 2 / agosto 2017

un tipo intermedio de crecimiento y base de hoja


redondeada. La combinación de caracteres que
diferenciaron a Berastagi de dos cultivares (Holland y
San tung) fue la dirección de unión de los pétalos, la
forma del fruto y el color del núcleo. Holland y Santung
tuvieron dirección de unión moderada de pétalos, frutos
ovoides y corazón blanco, mientras que Berastagi tuvo
dirección de unión ascendente de pétalos, frutos cónicos
Figura 11. Dendograma de relaciones filogenéticas y corazón rosado. La combinación de los mismos
de nueve cultivares de fresas caracteres que agrupan a Sweet Charlie, Festival,
Rosalinda, Earlibrite, Aerut y Californica crea los bordes
El dendograma mostró que hay dos tipos principales, de las hojas, la unión igualitaria de los pétalos a la fruta
el conglomerado A y el conglomerado B (Figura 11). El y el centro rojo brillante de la fruta.
conglomerado A se dividió en dos conglomerados, A1 Además, el dendograma también mostró Festival
consiste en los cultivares Santung y Holland y el en los mismos agrupamientos con Rosa Linda con el
conglomerado A2 consiste en el cultivar Berastagi; índice más alto de similitud del 94%, pero no se
esos grupos convergen a una distancia del 84%. El agruparon con Earlibrite, todos los cuales tenían la mayor
clúster B converge a una distancia del 83%, diverge en Rosa Linda; sin embargo, ambos cultivares se agruparon
dos clústeres, B1 consta de Festival, Rosa Linda, Sweet con Earlibrite en el grupo B con un índice de similitud del
Char lie y B2 consta de Earlibrite, Aerut y Californica. 83 %. Chandler (2000) argumentó que 'Earlibrite' es un
Combinación de personajes que
cultivar que se originó de un cruce entre Rosa Linda y FL
determinar la formación de los dos grupos A
90-38 en un estudio realizado en Florida, mientras que
y B son la forma del fruto, el color externo del fruto, la Festival es un cruce entre Rosa Linda y 'Oso Grande'.
inserción de la flor, el tamaño de los pétalos y el grosor Los caracteres divergentes de Festival, Rosa Linda y
de las células hipodérmicas. El racimo A tiene frutos Earlibrite son las formas de los frutos, el tamaño de los
ovoides-cónicos, frutos moderadamente brillantes y flores pétalos, el diámetro del tallo y el grosor de la epidermis
adheridas libremente. El grupo B tiene frutos cilíndricos inferior. Por otro lado, Sweet Charlie en los mismos
ovoides con frutos moderadamente brillantes y unión de clusters con Rosa Linda y Festival con un grado de
las flores predominantemente apiladas. De acuerdo con similitud del 85%. Dendogram también indicó que
Singh (1999), los miembros de cada grupo convergerán Earlibrite se agrupaba más estrechamente con Aerut con
en un grupo específico basado en la puntuación del un índice de similitud del 87 %.
índice de similitud del miembro del grupo; cuanto más
alto es el puntaje del índice de similitud, más estrechamente En este estudio, además de utilizar el análisis de
relacionado está. El dendograma indicó que Holland y conglomerados, los nueve cultivares de fresa también
Santung se agrupan en un grado de similitud del 85 %, fueron analizados mediante la técnica de ordenación
mientras que Berastagi se separó de esos dos cultivares (Análisis de componentes principales) para determinar
en un grado de similitud del 84 % de combinación de los el papel de cada carácter. En el presente estudio el
mismos caracteres, de modo que los tres grupos se carácter considerado como influyente es el carácter con
agrupan en un solo racimo. Esos tres cultivares tienen valor propio de ÿ 0,2. Los resultados del análisis de
componentes principales mostraron que había 16 caracteres
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125

ters que distinguen los nueve cultivares de fresa. Esos flor, tamaño de los pétalos y grosor de las células
caracteres fueron el tipo de crecimiento, densidad de epidérmicas superiores. Los caracteres que distinguieron
crecimiento, forma del fruto, color externo del fruto, unión a los nueve cultivares observados fueron el tipo de
de una corona a las flores, tamaño de los pétalos, color crecimiento y la forma del fruto.
del núcleo, ubicación de unión del cáliz al fruto, diámetro
de la raíz, tamaño de las células corticales de la raíz,
diámetro del tallo, tamaño de las células corticales del tallo,
tamaño de las células estelas del tallo, espesor de la
epidermis superior, espesor de la epidermis inferior y
espesor de la hipodermis. Los 16 caracteres convergieron
para formar una combinación que distinguió nueve cultivares
de fresa.

La combinación de grupos en el dendograma Figura 12. Distribución de nueve cultivares de


fresas con base en análisis anatómico y morfológico
basado en caracteres anatómicos y morfológicos apoyó
las relaciones filogenéticas como se indica en el
dendograma. La agrupación de caracteres anatómicos y
Las variaciones genéticas pueden ocurrir debido a
morfológicos siguió en gran medida el patrón de divergencia
varias fuerzas evolutivas, como la migración, la mutación
de variedades.
y la deriva genética. En Hummer (2009) argumentó que la
En la jerarquía de clasificación, cuanto mayor sea el
migración ocurre cuando los individuos de una población
grado de similitud relacionado con más estrecha será la
se trasladan a otras poblaciones y hay mestizaje con
relación filogenética. Un taxón se considera género cuando
individuos de la población receptora. Por lo tanto, las
tiene un índice de similitud ÿ 65% y ÿ 85 para la especie
plantas de fresa que son nativas de Europa con el hábitat
(Singh, 1999).
subtropical están sujetas a cambios fenotípicos, como la
Los resultados del análisis de conglomerados
forma de la fruta como una forma de adaptación, cuando
mostraron que las variaciones en los caracteres entre
se plantan en Indonesia.
los cultivares de fresa basadas en caracteres morfológicos
son mayores que las basadas en caracteres anatómicos.
Puede ocurrir debido a influencias ambientales que
Tabla 4. Matriz de distancias del análisis de conglomerados
conducen a las variaciones morfológicas de los cultivares basada en caracteres anatómicos y morfológicos
de fresa. A B C D Y F GRAMO H yo

La figura 12 se forma a partir de los valores propios de A 1.000

B 0.805 1.000
caracteres en forma de vector. Notas a personajes
C 0.738 0.787 1.000
en el diagrama se muestran en el Apéndice 1. Los
D 0,784 0,936 0,809 1,000

resultados del cálculo de la distribución de nueve cultivares Y 0.83 0,763 0,823 0,784 1,000

de fresas mostraron que el grupo A (Holland, Berastagi, F 0,764 0,8 0,842 0,864 0,849 1,000

0,809 0,844 0,759 0,865 0,851 0.76 1.000


Santung) se separó del grupo B (Californica, Rosa Linda, GRAMO

H 0,865 0,812 0,787 0,833 0,823 0,757 0,844 1,000


Festival, Sweet Charlie, Aerut y Earlibrite ), causada por la
yo 0,865 0,855 0,787 0,876 0,865 0,842 0,844 0,915 1,000

forma del fruto, el color externo del fruto, la adherencia de


Nota: (A) Californica, (B) Rosa Linda, (C) Berastagi, (D) Festival, (E) Santung, (F) Holanda, (G)
la Dulce Charlie, (H) Aerut, (I) Earlibrite
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126 Planta Tropical: Revista de Agrociencia (Journal of Agro Science)


vol. 5 no. 2 / agosto 2017

CONCLUSIÓN Ryall M. y Lipton. 1972. Requisitos de productos básicos de tomates para el


manejo de frutos de ryie. Transporte y almacenamiento de frutas y
Hubo 37 caracteres anatómicos y morfológicos hortalizas. Punto oeste de Connecticut. La publicación AVI. Estafa. Cía

que juegan un papel en la caracterización de nueve Santosa, AA 2011. Gestión de viveros de fresas en Vin's Berry Park,
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cultivares (25 caracteres sintéticos y 12 caracteres de Agricultura. Instituto Agrícola de Bogor. Bogor. 6p.
de diagnóstico). Earlibrite y Aerut eran cultivares
Simon, I., E. Racz y JM Zatyko, 1987. Notas preliminares sobre
estrechamente relacionados con un índice de similitud
variación somaclonal de la fresa. ciencia de la fruta 14: 154–155.
del 86 %, al igual que Festival y Rosa Linda con un Singh, G. 1999. Plants Systematics. Editora de Ciencias. Nueva York.
561 pág.
índice de similitud del 94 %. De los 47 caracteres, la
Sutikno. 2014. Instrucciones Prácticas Microtécnicas de Planta.
forma del fruto y el tipo de unión de las flores fueron Facultad de Biología UGM. Yogyakarta.
los principales caracteres que distinguieron entre los UPOV. 2012. Directrices para la realización de pruebas de distinción,
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