La función biomecánica de las fibras del ligamento

periodontal en el movimiento dental de ortodoncia

Steven W. McCormack1, Ulrich Witzel2, Peter J. Watson1, Michael J. Fagan1, Flora Gröning3 *
1Grupo de Investigación en Ingeniería Médica y Biológica, Escuela de Ingeniería, Universidad de Hull, Hull, Reino Unido, 2 Fakultät für Maschinenbau, Ruhr-Universität Bochum, Bochum,
Alemania, 3Programa de investigación musculoesquelética, Facultad de Medicina y Odontología, Universidad de Aberdeen, Aberdeen, Reino Unido

Abstracto
El movimiento de los dientes de ortodoncia se produce como resultado de la reabsorción y formación del hueso alveolar debido a una carga aplicada,
pero el estímulo responsable de desencadenar el movimiento de los dientes de ortodoncia sigue siendo objeto de debate. Se ha sugerido que el
ligamento periodontal (PDL) juega un papel clave. Sin embargo, la función mecánica del PDL en el movimiento de los dientes de ortodoncia no se
comprende bien, ya que la mayoría de los modelos mecánicos del PDL hasta la fecha han ignorado la estructura fibrosa del PDL. En este estudio
utilizamos análisis de elementos finitos (FE) para investigar las deformaciones en el hueso alveolar debido a cargas oclusales y ortodóncicas cuando el
PDL se modela como una estructura fibrosa en comparación con el modelado de PDL como una capa de material sólido. Los resultados muestran que la
naturaleza de solo tensión de las fibras esencialmente suspende el diente en la cavidad del diente y su inclusión en los modelos FE hace una diferencia
significativa tanto en la magnitud como en la distribución de las deformaciones producidas en el hueso circundante. Los resultados indican que las
fibras PDL tienen un papel muy importante en la transferencia de carga entre los dientes y el hueso alveolar y deben ser consideradas en estudios de EF
que investiguen la biomecánica del movimiento dental ortodóncico.

Citación: McCormack SW, Witzel U, Watson PJ, Fagan MJ, Gröning F (2014) La función biomecánica de las fibras del ligamento periodontal en el movimiento dental de ortodoncia. PLoS
ONE 9 (7): e102387. doi: 10.1371 / journal.pone.0102387

Editor: Sudha Agarwal, Universidad Estatal de Ohio, Estados Unidos de América

Recibió 10 de mayo de 2014; Aceptado 18 de junio de 2014; Publicado 18 de julio de 2014

Derechos de autor: 2014 McCormack y col. Este es un artículo de acceso abierto distribuido bajo los términos de la licencia de atribución Creative Commons, que permite
uso, distribución y reproducción sin restricciones en cualquier medio, siempre que se acredite el autor y la fuente originales.

Disponibilidad de datos: Los autores confirman que todos los datos subyacentes a los hallazgos están completamente disponibles sin restricciones. Todos los datos están incluidos en el documento.

Fondos: Este proyecto fue financiado por el Consejo de Investigación en Biotecnología y Ciencias Biológicas (BBSRC) (www.bbsrc.ac.uk; BB / I008462 / 1) y la Beca de Integración de
Acciones Marie Curie (ec.europa.eu/research/mariecurieactions; FP7-PEOPLE PERG7-GA-2010-268430). Los patrocinadores no tuvieron ningún papel en el diseño del estudio, la
recopilación y el análisis de datos, la decisión de publicar o la preparación del manuscrito.

Conflicto de intereses: Los autores han declarado que no existen intereses en competencia.

* Correo electrónico: f.groening@abdn.ac.uk

Introducción se cree que provoca la reabsorción ósea (p. ej., Melsen [6]). Para probar esta
hipótesis de presión-tensión, Cattaneoet al. [5] desarrolló un modelo de
Se cree que la masa y la estructura óseas están adaptadas a su entorno elementos finitos (FE) para examinar la distribución de la tensión en el
mecánico [1]. Una consecuencia clínica importante de la adaptación mecánica periodonto después de la aplicación de una carga de ortodoncia. Llegaron a la
del hueso es el movimiento del diente de ortodoncia, que se produce debido a
conclusión de que el movimiento de los dientes de ortodoncia no se podía
la reabsorción específica del sitio y la formación de hueso alveolar [2]. Las
explicar simplemente por la compresión y la tensión en la dirección de la
condiciones de carga de la corona necesarias para mover los dientes durante
carga aplicada.
el tratamiento de ortodoncia se comprenden razonablemente bien.
Una segunda hipótesis con respecto al movimiento de los dientes en
[3], típicamente con bajas fuerzas continuas de alrededor de un newton
ortodoncia es la "hipótesis de la flexión alveolar" descrita por primera vez por
aplicadas durante semanas [4]. La transferencia de carga de los dientes
Baumrind [7]. Esto sugiere que, además de deformar el PDL, el movimiento
al hueso circundante está influenciada por el ligamento periodontal
de los dientes también causa la deformación del hueso alveolar. En esta
(PDL), que es el tejido conectivo fibroso que llena el espacio entre la raíz
hipótesis (Fig. 1b), las paredes de la cavidad del diente se comportan como
del diente y el hueso alveolar. Si bien la remodelación ósea se ha
vigas en voladizo, es decir, están esencialmente fijadas en un extremo (hacia
investigado ampliamente en huesos largos, la presencia de la PDL
el ápice) y libres en el otro (hacia la corona del diente). Cuando se aplica una
dificulta la aplicación directa de estas teorías a la remodelación del
carga de ortodoncia, esta desplaza el extremo libre y, dado que el otro
hueso alveolar.
extremo está fijo, se produce una ligera flexión de las paredes del alveolo
Se han sugerido varias hipótesis diferentes con respecto a la
dental. El hueso del lado hacia el que se empuja el diente se separa del diente
naturaleza biomecánica del movimiento dental ortodóncico. Una de las
y el hueso del otro lado se tira hacia el diente.
hipótesis más antiguas se conoce como la "hipótesis presión-tensión".
La hipótesis de la flexión alveolar explica la remodelación ósea basándose
Esto sugiere que el movimiento del diente en la dirección de la carga
en una idea propuesta inicialmente por Frost [8] y desarrollada
aplicada comprime el PDL en el lado al que se mueve el diente y lo estira
posteriormente por Currey [9]. Según Currey [9], los gradientes de
en el lado opuesto. Esto conduce a zonas simétricas de compresión y
deformación son responsables de determinar la naturaleza de la adaptación
tensión que se producen en el periodonto (Fig. 1a), y la compresión
ósea donde se agrega hueso a una superficie si, bajo la aplicación de una
conduce a la reabsorción ósea y la tensión provoca la formación de
carga, las deformaciones en el hueso se vuelven más tensas con la
hueso [2,5]. Sin embargo, esta hipótesis no está de acuerdo con cómo se
profundidad de la superficie. Por el contrario, el hueso se extrae si las
entiende generalmente la adaptación ósea. Aquí, un aumento en la
tensiones se vuelven menos tensas con la profundidad. Aplicando esta idea a
carga y, por lo tanto, la tensión ósea está relacionado con la formación
de hueso, mientras que una disminución en la carga es la hipótesis de flexión alveolar (Fig. 1b), se agregaría hueso a la compresión

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Figura 1. Representación bidimensional simplificada de un complejo diente-PDL-hueso que ilustra tres hipótesis para la remodelación ósea basada en la
deformación durante el movimiento del diente de ortodoncia. (a) «hipótesis de presión-tensión» que muestra el desplazamiento del diente que provoca
compresión y tensión en el hueso circundante; (b) "hipótesis de flexión alveolar" que muestra el movimiento de los dientes que provoca la flexión del hueso
alveolar; (c) "hipótesis de fibra estirada" que muestra el estiramiento y la compresión de las fibras PDL que conducen a áreas de baja y alta tensión en el hueso
circundante. Las flechas rojas indican la dirección de la fuerza de ortodoncia aplicada.
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superficies del hueso alveolar y se retira de las superficies de tracción
provocando que la posición del diente se mueva en la dirección de la
carga aplicada.
Recientemente, Melsen [6] ha sugerido una tercera hipótesis que pretende
hacer coincidir el movimiento dental ortodóncico con la remodelación ósea
ortopédica de acuerdo con la teoría de los mecanostatos de Frost [10], en la
que una tensión baja conduce a la reabsorción ósea y una tensión alta
conduce a la formación ósea. . La hipótesis sugerida por Melsen [6] es la
"hipótesis de la fibra estirada". Normalmente, los dientes se mueven en la
dirección de la fuerza aplicada. La hipótesis de presión-tensión asume que el
desplazamiento del diente en su cavidad comprime el hueso alveolar en esa
dirección y luego este hueso se reabsorbe y se forma hueso nuevo en el lado
opuesto (Fig.
1a). Sin embargo, Melsen [6] sugiere que este podría no ser el caso debido a
las fibras elásticas en el PDL. Estas fibras PDL se comprimirán en el lado hacia
el que se empuja el diente y se estirarán en el lado opuesto (Fig. 1c). Por lo
tanto, las fibras PDL solo ejercerán fuerza sobre el hueso circundante donde
están en tensión, no donde están en compresión. Por lo tanto, el PDL
proporcionará poca resistencia al movimiento del diente en la dirección de la
fuerza aplicada y, por lo tanto, transferirá una carga insignificante al hueso
alveolar de ese lado. A la inversa, las fibras se estirarán en el lado opuesto y,
por lo tanto, la carga aplicada se transferirá esencialmente allí. La teoría del
mecanostato se puede utilizar para explicar el movimiento de los dientes de
ortodoncia: la carga insuficiente de la pared alveolar provoca la reabsorción
ósea, mientras que la carga ejercida por las fibras PDL estiradas en

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el lado opuesto provoca la formación de hueso. Si esto es correcto,
entonces sería importante incluir las fibras del PDL en los modelos FE,
especialmente cuando se investiga el movimiento de los dientes de
ortodoncia. Sin embargo, debido a la naturaleza de estas fibras,
modelarlas es difícil y requiere mucho tiempo. Por lo tanto, se debe
considerar cuidadosamente si es necesario hacerlo.
Si bien la deformación del hueso alveolar puede tener un papel importante
en el mecanismo responsable del movimiento de los dientes de ortodoncia,
también se ha sugerido ampliamente que el movimiento de los dientes de
ortodoncia en realidad está mediado por el PDL en lugar del hueso alveolar
(p. Ej., Toms et al. [11]). La razón principal de esta sugerencia es que, si bien
pueden ocurrir grandes deformaciones en el PDL, se cree que las
deformaciones en el hueso alveolar debidas a la carga de ortodoncia son
demasiado bajas para provocar típicamente la remodelación (p. Ej., Chen et al.,
[12]). Esto ha sido reforzado por varios estudios que involucran modelos
de EF que han predicho tensiones en el hueso alveolar muy por debajo
de lo que generalmente se cree que causa la remodelación ósea (p. Ej.
[3,13-15]). Sin embargo, ninguno de estos estudios ha incluido la
estructura fibrosa del PDL en sus modelos FE, lo que puede ser
importante al considerar la deformación en el PDL y el hueso alveolar.
También se ha observado que cuando se aplican cargas a los dientes sin
un PDL, solo se produce una cantidad limitada de remodelado óseo, lo
que sugiere además que el movimiento de los dientes de ortodoncia
está controlado por el PDL [16].
El PDL contiene fibras elásticas (principalmente colágeno)
rodeadas por una matriz de otros componentes, como vasos
sanguíneos y linfáticos, y líquido intersticial [17]. Mide
aproximadamente 0,25 mm.650% de ancho y las fibras representan
típicamente entre el cincuenta y el setenta y cinco por ciento del
volumen de tejido [18,19]. Las fibras de colágeno se agrupan en
haces de fibras principales y forman una red similar a una red de
pesca estirada que se extiende entre el cemento y el hueso alveolar
[16,20,21]. La compleja disposición de las fibras garantiza que,
independientemente de la dirección de la fuerza aplicada, algunos
haces de fibras siempre se coloquen en tensión [21]. También se
cree que las fibras transmiten fuerzas verticales desde los dientes
como fuerzas laterales a la cavidad del diente y, al hacerlo, ayudan
a evitar que se produzcan tensiones elevadas en el vértice de la raíz
del diente [22]. Se ha demostrado que el PDL tiene propiedades de
material viscoelástico no lineales que varían en diferentes
ubicaciones y en diferentes direcciones a lo largo de la raíz del
diente [2,17,21]. Sin embargo,
Al simular cargas masticatorias y ortodóncicas con un modelo FE de
la mandíbula o el cráneo, la forma en que se modela el PDL puede tener
una influencia significativa en los resultados producidos. La inclusión o
no de la PDL en tales modelos de EF, así como las propiedades de los
materiales a asignar, es tema de mucho debate a lo largo de la literatura
(por ejemplo, [24-26]). La mayoría de los modelos FE del aparato
masticatorio idealizan el PDL como una capa de material sólido,
homogéneo e isotrópico. Aunque algunos autores han intentado
representar sus propiedades materiales con mayor precisión, sólo unos
pocos han intentado incluir su estructura reforzada con fibras
[23,27-31]. Algunos de estos [23,28,31] han investigado el movimiento
de los dientes de ortodoncia, pero no se han centrado en los estímulos
mecánicos para la remodelación del hueso alveolar. Otros autores han
examinado la remodelación ósea ortodóncica (p. Ej. Cattaneo y col. [2])
pero no incluyó la estructura fibrosa del PDL.
Aquí presentamos el primer análisis de EF de la remodelación ósea
ortodóntica que toma en consideración la estructura fibrosa del PDL.
Desarrollamos un modelo FE tridimensional simplificado de un solo
diente para analizar el efecto de incluir las fibras PDL. Utilizando el
mismo modelo básico, se probaron dos representaciones diferentes del
PDL: PDL sólido y PDL fibroso. Tres diferentes
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Función biomecánica de las fibras PDL en el movimiento dental de ortodoncia
A continuación, se aplicaron cargas a cada uno de los dos modelos y se
compararon las deformaciones producidas en el hueso circundante. Los
resultados de este modelo de un solo diente dan una indicación de si el
aumento de tiempo y esfuerzo requerido para incluir fibras PDL está
justificado o no, y si las deformaciones óseas predichas por un modelo
fibroso PDL son consistentes con las hipótesis actuales sobre
remodelación ósea en dientes de ortodoncia. movimiento.
Materiales y métodos
2.1. Creación de modelos FE
Se creó un modelo de FE idealizado de un solo diente utilizando el software
ANSYS (versión 13.0, ANSYS Inc., Canonsburg, PA, EE. UU.). El tamaño y la
forma del modelo, que se muestra en la figura 2, se eligieron para que fueran
comparables a los de un diente humano y se ajustan a modelos similares (por
ejemplo, Katona y Qian [29]). La raíz del diente está rodeada por una capa
uniforme para representar el PDL, que a su vez está rodeada por otra capa
uniforme para representar el hueso alveolar, tanto
0,2 mm de espesor [29,32]. Luego, el diente, el PDL y los componentes
del hueso alveolar se rodearon con un bloque para representar el hueso
mandibular.
Los volúmenes de los dientes y del hueso alveolar se combinaron con
elementos sólidos estructurales tetraédricos de 10 nudos de orden superior
(SOLID187). El bloque de hueso mandibular se modeló como hueso trabecular
rodeado por una capa de hueso cortical de 2,5 mm de espesor, como se
muestra en la figura 2. El hueso trabecular se mezcló con los mismos
elementos que el diente y el hueso alveolar (SOLID187) mientras que el hueso
cortical circundante fue mallado utilizando elementos de carcasa estructural
triangular de 6 nodos (SHELL281).
Se crearon dos modelos diferentes, que varían solo en cómo se
modeló el PDL: un modelo PDL sólido y un modelo PDL fibroso. En el
modelo de PDL sólido, el volumen de PDL se mezcló nuevamente con los
mismos elementos de 10 nodos (SOLID187). Dentro del modelo de PDL
fibroso, para representar la estructura de matriz reforzada con fibra, el
volumen del PDL se mezcló primero del mismo modo que para el
modelo de PDL sólido. Luego, las fibras PDL se agregaron al modelo
utilizando elementos de larguero 3D de solo tensión (LINK10). Estos
elementos de enlace conectaron los nodos en la unión entre el hueso
alveolar y el PDL con los nodos en la unión entre la raíz del diente y el
PDL. En realidad, estas fibras muestran una disposición compleja a lo
largo del PDL, sin embargo, en este modelo las fibras recibieron la
estructura simplificada que se muestra en la figura 2. En total, ambos
modelos contenían 101,326 elementos tetraédricos de orden superior y
1, 528 elementos de concha. El modelo de PDL fibroso también tenía
448 elementos de enlace adicionales.
Las propiedades del material asignadas al modelo fibroso PDL se
obtuvieron de estudios previos (Tabla 1). El diente no se separó en
diferentes componentes y se modeló completamente como dentina.
Esta simplificación se ha utilizado en estudios previos (por ejemplo,
[35,36]) y es justificable ya que es la tensión en el hueso (más que en el
diente) lo que interesa aquí. Se asumió que el diente, el PDL y el hueso
eran materiales elásticos lineales, isotrópicos y homogéneos. Aunque se
sabe que el hueso tiene propiedades de material anisotrópico,
comúnmente se simplifica a isotrópico en los modelos de EF y los
estudios de validación han determinado que aún se pueden obtener
resultados significativos a partir de modelos isotrópicos (p. Ej., [37-39]).
De manera similar, se sabe que el PDL tiene propiedades de material no
lineales, pero la mayoría de los modelos anteriores que incluyen el PDL,
Para las fibras PDL, además de definir las propiedades mecánicas, fue
necesario especificar el área de la sección transversal y la deformación inicial
de los elementos de enlace. Aproximadamente del 50 al 70% del volumen de
tejido de la PDL está formado por fibras de la PDL [19]. Por lo tanto, el área de
la sección transversal de los elementos de enlace fue
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Figura 2. Modelo FE de un solo diente con dimensiones en milímetros. (a) todo el modelo 3D de un solo diente; (b) sección a través del diente, PDL y hueso alveolar
que muestra la ubicación de los elementos de enlace que atraviesan la capa PDL que conecta el diente y el hueso alveolar; (c) sección a través del centro del
modelo que muestra el diente, el PDL y el hueso alveolar, incluida una vista ampliada de la región del ápice.
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calculado de modo que el volumen combinado de los elementos de enlace estaría
entre el 50 y el 70% del volumen de PDL en el modelo. A partir de esto, el área de la
sección transversal se eligió para ser de 0,06 mm.2. Este valor hace que los
elementos de enlace en el modelo sean de uno a dos órdenes de magnitud más
gruesos que las fibras de colágeno que se encuentran en un PDL real [21,31]. Esto se
debe al hecho de que el número de fibras PDL modeladas está muy por debajo del
número de fibras en el PDL real. No se disponía de datos fiables que sugirieran un
valor adecuado para cualquier deformación inicial de los elementos de enlace, por lo
que se definió como cero.
El modelo PDL sólido se construyó con el mismo método que el
modelo PDL fibroso, excepto que no incluía los elementos de enlace que
representan las fibras PDL. Para hacer una comparación justa entre los
dos modelos, fue necesario ajustar el valor del módulo de Young dado al
componente PDL del modelo PDL sólido, mientras que todas las demás
propiedades del material permanecieron iguales. Esta
El valor se ajustó para que el módulo elástico efectivo global de la
capa PDL en los dos modelos fuera el mismo. De esto se deduce
que cualquier diferencia observada en los valores de tensión y
deformación entre los modelos PDL sólido y PDL fibroso podría
atribuirse a la diferencia estructural, es decir, a la presencia o
ausencia de fibras PDL, entre los dos modelos (más que a la
diferencia en el módulo elástico del PDL) [22].
Como criterio para ajustar el módulo de Young, utilizamos el
desplazamiento del diente, es decir, se asumió que los dos modelos tenían el
mismo módulo elástico efectivo general cuando mostraban el mismo
desplazamiento del diente en condiciones de carga idénticas. El
desplazamiento del diente se definió como el cambio en la distancia entre el
nodo más apical de la raíz del diente y el nodo correspondiente del hueso
alveolar [29]. Por lo tanto, bajo una carga de 500 N, el desplazamiento del
diente para el modelo de diente fibroso fue de 0.0703 mm. Esta

Tabla 1. Propiedades mecánicas asignadas a cada material en el modelo fibroso PDL.

Componente Módulo de Young (MPa) El coeficiente de Poisson

Hueso trabeculara 56 0,30

Hueso corticalB 17 000 0,30

DienteB 17 000 0,30

Matriz PDLC 1 0,45

Fibras PDLD 1000 0,35

aMisch et al. [33].

BGröning et al. [24].
CJones et al. [15], Qian et al. [23].
DGautieri et al. [34], Katona y Qian [29], Meyer et al. [31], Rees y Jacobsen [18]. doi: 10.1371 /

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El valor parecería razonable si se compara con la intrusión vertical
de 0,12 mm citada por Borák. et al. [32] de un experimento de Kato
[41]. Para obtener el mismo desplazamiento para el modelo PDL
sólido, se consideró necesario utilizar un valor de módulo de Young
de 12,2 MPa para la capa PDL (determinado mediante la función de
optimización ANSYS).
En los modelos FE de un solo diente, una forma común de aplicar las
condiciones de contorno es simplemente fijar todos los nodos en los dos
lados opuestos del modelo al que se conectaría el resto de la mandíbula
(p. Ej., Qian et al. [23]). Sin embargo, varios estudios han informado que
restringir demasiado un modelo puede conducir a resultados inexactos
(por ejemplo, Marinescuet al. [42]). Por lo tanto, este método no se
utilizó aquí. En cambio, se aplicaron las condiciones de contorno
ilustradas en la figura 3. Brevemente, todos los ganglios alrededor del
borde de estos dos lados estaban constreñidos en la dirección x
(mesiodistal, figura 3) para representar el aumento de rigidez en esta
ubicación debido a la presencia de hueso cortical. Los nodos de las
esquinas traseras de la base del modelo también estaban restringidos
en la dirección y (coronoapical) y los nodos de las esquinas frontales de
la base estaban restringidos en todos los grados de libertad. Esto
impidió la traslación del cuerpo rígido del modelo, al mismo tiempo que
permitía cierta deformación en la dirección z (vestibulolingual).
Se aplicaron tres tipos diferentes de carga por separado al modelo:
una carga oclusal de 500 N y dos cargas de ortodoncia de 1 N. La carga
oclusal se aplicó como un solo vector, carga puntual, actuando sobre el
nodo en el centro de la corona del diente, paralelo al eje largo del
diente. Aunque las cargas oclusales pueden ser más complejas que esto,
no nos interesan los diferentes patrones de carga o la distribución de la
deformación a través del diente en sí, por lo que esta simplificación se
consideró aceptable en este análisis actual. Se eligió una carga de 500 N
para representar una fuerza máxima de mordida humana [43, 44]. Para
simular una carga de ortodoncia, se aplicó una fuerza puntual al nodo a
medio camino entre la parte superior del hueso y la parte superior del
diente en el lado opuesto del diente, como se muestra en la figura 3. Se
eligió que la carga aplicada fuera 1 N para representar una carga típica
utilizada durante el tratamiento de ortodoncia [45]. Se simularon dos
cargas ortodóncicas diferentes variando la dirección de la fuerza
aplicada al nodo: una carga mesiodistal y una carga vestibulolingual.
Figura 3. Modelo de diente que muestra la carga y las condiciones de contorno aplicadas, donde los triángulos representan las restricciones y las flechas rojas representan las
fuerzas aplicadas. (a) carga oclusal vertical; (b) carga de ortodoncia bucolingual; (c) carga de ortodoncia mesiodistal; (d) sección a través del centro del modelo del diente que
muestra un plano típico del que se tomaron los resultados de la deformación.
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2.2. Prueba de modelos
Con el fin de evaluar la fiabilidad de los resultados obtenidos a partir de estos
modelos, se llevaron a cabo una serie de pruebas. Primero, aunque el PDL
generalmente se incluye en los modelos de un solo diente, algunos modelos no lo
incluyen, especialmente los modelos de mandíbulas o cráneos completos (por
ejemplo, [42,46]). Entonces, para completar, se desarrolló un modelo sin una PDL.
Después de esto, se creó un modelo simplificado en forma de U de una mandíbula
completa para probar el efecto de las condiciones de contorno en los resultados
alrededor del hueso alveolar. Los modelos originales también fueron remallados con
elementos mucho más pequeños para determinar si los resultados habían
convergido o no. Dado que se trata de un modelo muy simplificado, no es posible la
validación directa frente a los resultados de la cepa experimental. Por lo tanto, para
validar el modelo, los resultados del desplazamiento de los dientes se compararon
con los resultados publicados anteriormente. Por fin, Se llevó a cabo un análisis de
sensibilidad para evaluar el efecto de alterar las propiedades del material asignadas
al PDL fibroso. Se proporcionan más detalles de este modelo de prueba en el
material complementario (ver Archivo S1).
2.3. PDL sólido versus PDL fibroso
El objetivo de este estudio fue investigar el efecto de incluir la estructura
fibrosa de la PDL en modelos de EF al aplicar cargas oclusales u ortodóncicas.
Después de completar todas las pruebas del modelo, los resultados obtenidos
del modelo PDL sólido se compararon con los resultados obtenidos del
modelo PDL fibroso. Para proporcionar una comparación inicial de los
resultados, se produjeron gráficos de contorno de modo que la magnitud y la
distribución de las deformaciones en los dos modelos pudieran compararse a
simple vista. A continuación, para proporcionar una comparación más precisa
de los resultados, se trazaron gráficos de deformación nodal.
Los resultados de la tensión nodal se tomaron de tres regiones dentro del
modelo: la superficie interior del hueso alveolar (es decir, adyacente al PDL), la
superficie exterior del hueso alveolar (es decir, adyacente al hueso trabecular)
y una línea que atraviesa el hueso trabecular en sí. . Para la carga oclusal y la
carga de ortodoncia vestibulolingual, los resultados se tomaron a lo largo de
una línea de nodos a través del centro del modelo dental en la dirección
vestibulolingual (ver figura 3). De manera similar, para la carga de ortodoncia
mesiodistal, los resultados se tomaron a lo largo de una línea de nodos a
través del centro del modelo de diente en la dirección mesiodistal. La malla de
FE era idéntica tanto para el sólido como para el fibroso.
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Se utilizaron modelos PDL y, por tanto, se utilizaron los mismos nodos para trazar
los resultados de ambos modelos. Los resultados no se trazaron en los nodos que
estaban conectados a elementos de enlace. Para la línea a través del hueso
trabecular, se seleccionaron a ojo los ganglios adecuados (aproximadamente a 1
mm del hueso alveolar) ya que no había una línea suave de ganglios a través de esta
región. Sin embargo, dado que estos nodos eran los mismos en todos los modelos,
las distribuciones de deformaciones aún podían compararse con confianza.
Se extrajeron las cepas principales máximas y mínimas a lo largo de cada
una de estas regiones para los modelos PDL sólidos y fibrosos y estos
resultados se representaron entre sí para una comparación visual. Para el
modelo PDL sólido, se trazaron los resultados nodales y se trazó una línea
suave que conecta los puntos. Sin embargo, para el modelo de PDL fibroso,
los resultados de deformación obtenidos en las superficies internas y
externas del hueso alveolar no fueron suaves, sino que contenían valores
fluctuantes debido a las concentraciones de deformación que se desarrollan
en la ubicación de los elementos de enlace. En un PDL real, estos picos altos
de deformación no se desarrollarían debido al número mucho mayor de
fibras de PDL que el representado en este modelo, lo que provocaría una
distribución más suave de la deformación. Dado que estas cepas máximas no
son biológicamente realistas, en lugar de simplemente conectar los puntos,
Se trazó una línea de tendencia de tercer orden a través de los datos para
suavizar los resultados. Esto se realizó para los resultados de la superficie
interior y exterior del hueso alveolar para el modelo fibroso PDL en los tres
casos de carga. Este suavizado no fue necesario para los resultados nodales
del hueso trabecular del modelo fibroso PDL, ya que estos nodos estaban lo
suficientemente lejos de la ubicación de los elementos de enlace para no
verse afectados por las concentraciones de estrés local.
Resultados
3.1. Resultados de las pruebas de modelos
Además de probar los resultados de un modelo sin PDL, se investigaron
cuatro cuestiones clave con respecto a las pruebas del modelo: condiciones
de contorno, convergencia de malla, validación del modelo y sensibilidad a los
cambios en el PDL. El modelo sin PDL mostró que el PDL es importante para
reducir la tensión ósea local en la región que rodea la raíz del diente (ver Fig.
S1 en Archivo S1). Los resultados del modelo en forma de U mostraron que las
condiciones de contorno elegidas para el modelo de un solo diente eran
aceptables ya que produjeron resultados muy similares (ver Tabla S1, Fig. S4 y
Fig. S5 en el Archivo S1). Se demostró que la malla había convergido y se
observó que los resultados del desplazamiento del diente eran de una
magnitud similar a los resultados informados anteriormente (consulte el
Archivo S1 para obtener más detalles). El análisis de sensibilidad reveló que el
ajuste de los valores de propiedad del material asignados al PDL puede tener
una influencia sustancial en los resultados obtenidos (consulte la Tabla S2 en
el Archivo S1). Se pueden ver más detalles de la prueba del modelo en el
material complementario (ver Archivo S1).
3.2. Resultados de PDL sólido versus PDL fibroso
En la figura 4 se muestran los gráficos de contorno de la deformación
principal máxima y mínima en el hueso alveolar debido a la carga oclusal de
500 N. Estos gráficos de contorno muestran que la omisión de la estructura
fibrosa del PDL tiene un efecto en la distribución de la deformación en el
hueso alveolar . La figura 4 muestra la tensión en la superficie exterior del
hueso alveolar. Aunque los elementos de enlace solo están unidos a la
superficie interior del hueso alveolar, las altas concentraciones de tensión
alrededor de los elementos de enlace son claramente visibles. Para eliminar el
efecto de estas concentraciones de tensión, se trazaron polinomios de tercer
orden a través de los resultados nodales del modelo fibroso PDL en el hueso
alveolar en las figuras 5, 6 y 7.
Las Figuras 5, 6 y 7 comparan los resultados de la deformación nodal de
los modelos PDL sólidos y fibrosos para los tres casos de carga. Para todas las
gráficas de deformación del hueso alveolar, se puede ver que incluyendo la
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Función biomecánica de las fibras PDL en el movimiento dental de ortodoncia
Las fibras PDL en el modelo afectan los resultados. De manera similar, las
fibras PDL afectan la tensión en la región del hueso trabecular para ambos
casos de carga de ortodoncia. Por el contrario, para la carga oclusal, la
tensión en la región del hueso trabecular parece no verse afectada por la
inclusión de las fibras.
En el caso de la carga oclusal (figura 5), las fibras PDL aumentan la
deformación principal máxima (la deformación más extensible) en la región
superior del hueso alveolar en comparación con el modelo PDL sólido. Este
efecto se invierte luego en la región del vértice donde las fibras PDL reducen
la deformación por tracción. Se puede observar un patrón similar para la
deformación principal mínima (la deformación más compresiva) en el hueso
alveolar donde, nuevamente, las fibras PDL aumentan la deformación a lo
largo de la mayor parte de la raíz del diente, aparte de la región del ápice,
donde la deformación aumenta en el modelo PDL sólido. . Las gráficas son
simétricas debido a la simetría en la carga, pero se incluyen ambos lados para
facilitar la comparación con las gráficas de los otros casos de carga.
Para ambas cargas de ortodoncia (figuras 6 y 7), las deformaciones en el
hueso alveolar para el modelo PDL sólido son todas más altas hacia la punta
del diente y luego disminuyen hacia el ápice. Por el contrario, para la carga
mesiodistal (figura 6), el modelo fibroso PDL muestra una tensión casi
uniforme en el lado mesial del hueso alveolar. Se observa un patrón similar
con el modelo fibroso PDL en el lado vestibular debido a la carga
vestibulolingual (figura 7) aunque las deformaciones no son tan uniformes en
este caso. Si bien las deformaciones en el ápice son siempre bajas en el
modelo PDL sólido con las cargas de ortodoncia, las deformaciones suelen ser
comparativamente altas en esta ubicación en el modelo PDL fibroso.
Para ambas cargas de ortodoncia, la diferencia de deformación entre
los modelos PDL sólidos y fibrosos es más notable en el lado opuesto
del hueso a la dirección del movimiento del diente (es decir, en el lado
mesial en la figura 6 y el lado bucal en la figura 7). En la dirección del
movimiento del diente, hay poca diferencia entre los dos modelos,
excepto en la región del ápice, donde la deformación es notablemente
mayor en el modelo fibroso PDL.
La carga vestibulolingual se dirige a través del centro del diente y, por lo
tanto, provoca la traslación del diente con muy poca rotación alrededor de su
eje longitudinal. Para esta carga, el modelo fibroso PDL permite una mayor
cantidad de inclinación del diente. Hay alrededor de un 30% más de
desplazamiento de la corona del diente en este modelo en comparación con
el modelo PDL sólido junto con una disminución de alrededor del 11% en el
movimiento del ápice del diente. Por el contrario, la carga mesiodistal provoca
tanto la rotación del diente alrededor de su eje longitudinal como la traslación
mesiodistal. En comparación con el modelo PDL sólido, el modelo PDL fibroso
permite un aumento de alrededor del 31% en la rotación axial en la corona
del diente, así como un 56% más de desplazamiento del ápice del diente.
Discusión
La comparación de las deformaciones principales máximas y mínimas
previstas entre el modelo PDL sólido y fibroso revela que la inclusión de
las fibras PDL influye en la deformación en el hueso alveolar para cargas
tanto oclusales como de ortodoncia. La influencia de las fibras PDL no es
tan pronunciada en la región del hueso trabecular, particularmente en
el caso de carga oclusal, donde hay muy poca diferencia entre los
resultados de los dos modelos.
La orientación oblicua de las fibras principales en el PDL significa que
tienen una función como ligamento suspensorio que sostiene la raíz del
diente dentro del hueso alveolar. En consecuencia, las fuerzas verticales sobre
el diente pueden transmitirse como tensión lateral a la pared alveolar [22].
Esto también ayuda a prevenir tensiones elevadas que se producen en el
vértice de la raíz del diente. Sin embargo, si el PDL se modela como una
estructura sólida continua, estos efectos pueden perderse.
6 Julio de 2014 | Volumen 9 | Número 7 | e102387

Figura 4. Gráficos de contorno que muestran soluciones nodales para las principales microesfuerzos en la superficie exterior del hueso alveolar para los modelos
PDL sólido y PDL fibroso debido a la carga oclusal de 500 N. (a) microesfuerzo principal máximo; (b) microesfuerzo principal mínimo.
Las direcciones están representadas por M para mesial y D para distal.
doi: 10.1371 / journal.pone.0102387.g004
La Figura 5 muestra que el efecto de las fibras PDL sobre la distribución
de la tensión desde el diente al hueso alveolar es notable entre estos
dos modelos. Tanto en la superficie interior como exterior del hueso
alveolar, la tensión de tracción es mayor para el modelo fibroso PDL en
la sección superior del hueso y luego más baja hacia el ápice, como era
de esperar. Aunque las fibras PDL se han incluido en este modelo en
una representación muy esquemática de su estructura real, parecen
estar funcionando como se predijo. Por lo tanto, estamos de acuerdo
con Qian.et al. [23] quien concluyó que puede ser mejor incluir fibras
PDL simplistas que no incluir las fibras en absoluto.
Sin embargo, aunque las fibras tuvieron una influencia sustancial en las
deformaciones observadas en el hueso alveolar, casi no se observaron
diferencias entre los dos modelos en la región del hueso trabecular. Las
magnitudes de las tensiones en esta región también fueron mucho más altas
de lo que cabría esperar. Frost [10] sugirió que el modelado óseo ocurre
aproximadamente entre 1500 y 3000metromi. Sin embargo, las cepas
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Función biomecánica de las fibras PDL en el movimiento dental de ortodoncia
registrados en el hueso trabecular en nuestros modelos fueron alrededor de
un orden de magnitud mayor que eso. Es probable que ambos problemas se
deban a la geometría y las propiedades del material altamente simplificadas
de este modelo. Dado que se trata de un modelo simplificado, los valores de
deformación reales no son la principal preocupación, sino más bien las
diferencias relativas entre los dos modelos son de interés. La alteración del
módulo de Young del hueso trabecular puede disminuir la tensión del hueso
trabecular, pero tendría poco efecto sobre el comportamiento del diente en
su alvéolo. De manera similar, es posible que los efectos de las fibras PDL
fueran diferentes en la región del hueso trabecular si se hubiera considerado
la geometría de la red trabecular.
Para ambas cargas de ortodoncia, las deformaciones en el vértice de la
cavidad del diente, tanto en la superficie interna como en la externa, fueron
mayores para el modelo PDL fibroso que para el modelo PDL sólido (Figuras 6
y 7). Esto es lo contrario de lo observado en esta región para la carga oclusal
donde el modelo fibroso PDL mostró menos tensión. Esto es comprensible ya
que las fibras solo ejercen fuerza en tensión,
7 Julio de 2014 | Volumen 9 | Número 7 | e102387
 Función biomecánica de las fibras PDL en el movimiento dental de ortodoncia

Figura 5. Deformaciones primarias máximas y mínimas en los lados vestibular y lingual del modelo dentario de la carga oclusal de 500 N, a lo largo de tres
regiones dentro del modelo. Los gráficos relacionan la tensión con la distancia vertical desde la parte superior de la cavidad del diente. doi: 10.1371 /
journal.pone.0102387.g005

PLOS ONE | www.plosone.org 8 Julio de 2014 | Volumen 9 | Número 7 | e102387

 Función biomecánica de las fibras PDL en el movimiento dental de ortodoncia

Figura 6. Deformaciones principales máxima y mínima en los lados mesial y distal del modelo de diente por la carga de ortodoncia 1 N
en la dirección mesiodistal, a lo largo de tres regiones dentro del modelo. Los gráficos relacionan la tensión con la la distancia vertical desde la parte superior del
cavidad del diente.
doi: 10.1371 / journal.pone.0102387.g006

PLOS ONE | www.plosone.org 9 Julio de 2014 | Volumen 9 | Número 7 | e102387

 Función biomecánica de las fibras PDL en el movimiento dental de ortodoncia

Figura 7. Deformaciones principales máximas y mínimas en los lados vestibular y lingual del modelo de diente de la carga de ortodoncia 1 N en la dirección
vestibulolingual, a lo largo de tres regiones dentro del modelo. Los gráficos relacionan la tensión con la distancia vertical desde la parte superior de la cavidad del
diente.
doi: 10.1371 / journal.pone.0102387.g007

PLOS ONE | www.plosone.org 10 Julio de 2014 | Volumen 9 | Número 7 | e102387


no en compresión. Cuando se aplica una carga vertical, las fibras en el
ápice no se estiran y, por lo tanto, solo la matriz blanda de PDL resiste el
diente en este punto. Sin embargo, cuando se aplica una carga de
ortodoncia, se produce la traslación y rotación del diente, lo que
estiraría las fibras apicales haciendo que ejerzan una fuerza sobre el
hueso alveolar en esta ubicación.
Para ambos casos de carga de ortodoncia, la tensión en el modelo
PDL sólido es siempre más alta en la parte superior del hueso alveolar y
luego disminuye hacia el vértice del diente en ambos lados del modelo.
Este no es el caso del modelo fibroso PDL. En este modelo, hay una
distribución más uniforme de la tensión a lo largo del hueso alveolar en
el lado del diente que se aleja de la dirección del movimiento del diente.
Esto es particularmente obvio con la carga mesiodistal. En el lado hacia
el que se mueve el diente, hay menos diferencia entre los modelos PDL
sólidos y fibrosos, excepto en el ápice. Esto se debe al hecho de que las
fibras PDL solo ejercen fuerza en tensión y, por lo tanto, en este lado, el
PDL fibroso se comporta de manera similar a un PDL sólido.
Comparado con el modelo PDL sólido, el modelo PDL fibroso
permite una mayor cantidad de movimiento dental con ambas
cargas de ortodoncia. La estructura cruzada de las fibras PDL (figura
2) asegura que algunas fibras estén siempre en tensión y, por lo tanto,
resistan el movimiento del diente, independientemente de la dirección de la
carga aplicada [21]. Sin embargo, esto también significa que algunas fibras
están en compresión y, por lo tanto, no juegan ningún papel en la resistencia
al movimiento del diente. Por lo tanto, no es sorprendente que el modelo PDL
fibroso permita una mayor rotación e inclinación del diente en comparación
con el modelo PDL sólido.
Los resultados de la deformación en las figuras 6 y 7 se pueden interpretar a la
luz de las tres hipótesis que se muestran en la figura 1. Ninguno de los conjuntos de
resultados concuerda con la hipótesis de presión-tensión. Esta hipótesis predice que
debería haber compresión en el lado hacia el que se mueve el diente y tensión en el
lado opuesto. Ninguno de los conjuntos de resultados muestra regiones distintas de
compresión y tensión como se predijo.
La hipótesis de la flexión alveolar predice tanto la compresión como
la tensión que se producen en el hueso a cada lado del diente pero en
superficies opuestas del hueso alveolar, es decir, tensión en la superficie
interior y compresión en la superficie exterior o viceversa. Sin embargo,
para las cargas de ortodoncia mesiodistal y vestibulolingual (figuras 6 y
7), el tipo de estrés que se produce, ya sea de compresión o de tracción,
es el mismo en las superficies interior y exterior del hueso alveolar en
ambos lados del diente. Esto sugiere que quizás el hueso no se esté
doblando como se predijo. Alternativamente, dado que los resultados
de la deformación son muy similares en las superficies interior y
exterior, esto puede deberse a que el hueso alveolar es muy delgado en
este modelo. En consecuencia, la flexión puede afectar el hueso
trabecular y, por lo tanto, el signo cambia, por ejemplo, de compresión a
tensión, puede ocurrir en esta región más que en la región del hueso
alveolar. Este parece ser el caso de la carga vestibulolingual (figura 7)
donde en el lado lingual el hueso alveolar está predominantemente en
tensión mientras que el hueso trabecular está ligeramente más
comprimido, y en el lado vestibular el hueso alveolar está en
compresión mientras que el trabecular el hueso está en tensión.
La carga mesiodistal provoca tanto la inclinación del diente en la dirección
mesiodistal como la rotación del diente alrededor de su eje longitudinal, lo
que no se tiene en cuenta en la hipótesis de flexión alveolar (figura 1). Una
inspección más cercana de la dirección de las deformaciones en el hueso
alveolar indica que las deformaciones por tracción en el lado distal y las
deformaciones por compresión en el lado mesial (que son predichas por la
hipótesis de flexión alveolar) están predominantemente orientadas en la
dirección axial (es decir, paralelas a el eje largo del diente). Esto sugiere que si
el modelo solo se considera en dos dimensiones, la hipótesis de la flexión
alveolar puede parecer correcta. Sin embargo, en tres dimensiones, el
plegado simple en voladizo
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Función biomecánica de las fibras PDL en el movimiento dental de ortodoncia
del hueso alveolar no es la única causa de tensión en el hueso
alveolar.
Para la carga vestibulolingual, el lado lingual está predominantemente en
tensión como se predijo. Además, las deformaciones por tracción se orientan
principalmente en la dirección axial. Por el contrario, las deformaciones por
compresión, que no son predichas por la hipótesis de flexión alveolar, están
orientadas en el aro (es decir, dirigidas alrededor del diente dentro del plano
horizontal) y radiales (es decir, dirigidas lejos del eje largo del diente dentro
del plano horizontal). direcciones. De manera similar, en el lado de
compresión, las deformaciones por compresión están orientadas
principalmente en la dirección axial, mientras que las deformaciones por
tracción en ese lado están principalmente en las direcciones radial y de aro.
Estos resultados también brindan cierto apoyo a la hipótesis de la flexión
alveolar, aunque nuevamente la tensión debe considerarse en todas las
direcciones.
A diferencia de la hipótesis de presión-tensión y la hipótesis de
flexión alveolar, la hipótesis de la fibra estirada no considera si el hueso
está en compresión o en tensión, sino que se ocupa principalmente de si
el hueso está sometido a una deformación alta o baja. Esta hipótesis es
también la que debería verse más afectada por la inclusión o no de
fibras en el modelo de EF. Tanto para la carga mesiodistal como para la
carga vestibulolingual, la deformación es mayor en el modelo PDL
fibroso que en el modelo PDL sólido en el lado del cual se aleja el diente
(el lado mesial en la figura 6 y el lado vestibular en la figura 7). Esto
proporciona cierto apoyo a esta hipótesis que predice que las
deformaciones deberían ser elevadas en este lado debido al
estiramiento de las fibras PDL.
Si bien existe cierto apoyo para la hipótesis de la fibra estirada en el
lado en el que se forma el hueso, no está claro si la reabsorción en el
otro lado se debe a tensiones bajas. Para la carga vestibulolingual, la
magnitud de la tensión en el lado lingual no es muy diferente a la del
lado vestibular. Para la carga mesiodistal, existe una tensión casi
uniforme en el lado mesial (el lado del cual se aleja el diente). Por el
contrario, en el lado distal (el lado hacia el que se mueve el diente) las
deformaciones son razonablemente bajas en la parte superior del hueso
alveolar, pero aumentan mucho más hacia el ápice. En ninguno de los
casos las tensiones son particularmente bajas en la dirección del
movimiento de los dientes para sugerir que la resorción ósea se deba a
una carga insuficiente.
Para ambas cargas de ortodoncia, las deformaciones observadas en el hueso
alveolar están muy por debajo de los valores que normalmente se cree que
provocan la remodelación ósea [10]. Sin embargo, se debe enfatizar que este es un
modelo simplificado y, por lo tanto, no se puede suponer que los valores absolutos
de deformación en el modelo sean precisos. No obstante, esto concuerda con los
resultados de otros autores que también encontraron deformaciones muy bajas en
el hueso alveolar (p. Ej. [3,15]). Las tensiones bajas comúnmente observadas en el
hueso alveolar han llevado a la propuesta de que el estímulo para el movimiento del
diente de ortodoncia proviene del PDL en lugar del hueso alveolar (p. Ej., Chenet al. [
12]). Sin embargo, si el PDL es responsable de controlar el movimiento de los
dientes de ortodoncia, el estímulo mecánico para esto aún no está claro. Por
ejemplo, Qian
et al. [47] utilizó la tensión normal en el PDL para impulsar el movimiento de los
dientes, mientras que Chen et al. [12] eligió estrés hidrostático en el PDL.
Se ha sugerido que, en lugar de que todos los huesos respondan a los mismos
niveles de tensión, puede darse el caso de que la reabsorción y la formación se
desencadenen a diferentes niveles de tensión en diferentes huesos.
[48]. Además, se cree que el hueso alveolar es uno de los huesos más
fisiológicamente activos en los mamíferos [49]. Por lo tanto, aunque la tensión
en el hueso alveolar puede no estar al nivel que se sabe que causa
remodelación en otros huesos, aún puede ser lo suficientemente alta como
para causar remodelación aquí. Por lo tanto, el hecho de que las tensiones
sean bajas en el hueso alveolar no elimina la posibilidad de que el propio
hueso alveolar proporcione el estímulo para el movimiento dental de
ortodoncia.
11 Julio de 2014 | Volumen 9 | Número 7 | e102387

Los resultados de estos modelos no son concluyentes en cuanto a cuál de
las hipótesis propuestas para el movimiento dental de ortodoncia puede ser
correcta. Los resultados no parecen proporcionar ningún apoyo a la hipótesis
de presión-tensión, pero proporcionan algún apoyo para cada una de las
otras dos. Las regiones de compresión y tensión corresponden
aproximadamente a donde se esperarían de la hipótesis de flexión alveolar.
Los resultados también muestran que la inclusión de las fibras PDL es
particularmente importante para aumentar la tensión en el lado de la
formación de hueso como predice la hipótesis de la fibra estirada. Es posible
que el mecanismo exacto responsable del movimiento de los dientes de
ortodoncia sea una combinación de estas dos hipótesis junto con la
regulación de la propia PDL.
Estos resultados muestran que la inclusión de la estructura fibrosa del PDL
es importante en los modelos de EF cuando se investigan las cargas de
ortodoncia. En comparación con el modelo PDL fibroso, el modelo PDL sólido
restringe la cantidad de movimiento dental observado. Las fibras también
ayudan a distribuir la carga por todo el hueso alveolar en comparación con el
modelo PDL sólido donde la mayor parte de la carga es soportada por la parte
superior del hueso. Como era de esperar, las fibras tienen mayor efecto en el
lado del hueso del que se aleja el diente, ya que en su mayoría estarán en
tensión.
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Función biomecánica de las fibras PDL en el movimiento dental de ortodoncia
Por supuesto, se debe tener cuidado al interpretar estos resultados
debido a la geometría altamente simplificada y las propiedades del
material en el modelo. Sin embargo, como nos preocupaba
principalmente la diferencia relativa entre los resultados de dos
modelos, los resultados muestran claramente que la inclusión de las
fibras PDL influye tanto en la magnitud como en la distribución de la
deformación producida en el hueso circundante. Con las limitaciones de
este modelo en mente, será interesante investigar el papel de las fibras
PDL en modelos morfológicamente precisos basados en escaneos
microCT de mandíbulas humanas reales.
información de soporte
Archivo S1 Prueba de modelos.
(PDF)
Contribuciones de autor
Concibió y diseñó los experimentos: SWM UW MJF FG. Realización de los
experimentos: SWM PJW. Analizados los datos: SWM PJW MJF FG. Contribuyó a
la redacción del manuscrito: SWM UW PJW MJF FG.
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13 Julio de 2014 | Volumen 9 | Número 7 | e102387