Universidad Autónoma del Estado de México

Facultad de Ciencias
Licenciatura de Biología
Herpetología
Profesor: M. en C. Xóchitl Aguilar Miguel
Alumno: Jesús Mendieta Plata
Presenta
Sistemática de dos Familias Plathodontidae y Viperidae

Desde que surgió la vida hace 3.500 millones de año, se ha expresado de infinitas
formas y tamaños diferentes, y a toda esa variabilidad de organismos vivos le
llamamos biodiversidad. Actualmente se piensa que existen alrededor de 8.7
millones de especies (Martins, 2011).

En términos de herpetofauna, México posee una gran variedad de especies. Los

anfibios constituyen un grupo de vertebrados con una diversidad total de 376
especies (Oleaet al., 2014) y se estima que en México existen 864 especies de
reptiles descritas, que representan el 8.7% de los reptiles del mundo (Flores &
García, 2014). Por múltiples razones es necesario e importante ordenar toda esa
enorme diversidad, y para hacerlo, primero es importante clasificarla.

La primera clasificación sistemática la realizó Linneo en (1875), para ello partió de

la observación de semejanzas estructurales entre los organismos, concluyendo que
aquellos que presentasen estructuras similares deberían pertenecer al mismo
grupo. En este sentido, una clasificación es el producto de estudios sistemáticos y
permite expresar en forma resumida todo lo que se conoce acerca de los
organismos clasificados. Por lo tanto, las clasificaciones siempre se basan en una
serie de observaciones de las características estructurales, de comportamiento o
ecológicas de los organismos en cuestión que se conocen como “caracteres.”
 La idea de cómo debe establecerse la clasificación de un grupo
de organismos cualquiera a partir de una serie de caracteres ha ido variando con el
tiempo. Actualmente, la metodología más aceptada es la metodología cladística, la
cual se basa en buscar la clasificación que permita explicar por ancestralidad común
la mayor cantidad posible de semejanzas observadas (Ricardo & Autino, 2009).

En el grupo de los anfibios, encontramos el orden Caudata, en la que se encuentra

la familia más grande de salamandras existentes (Plethodontidae) que se
caracteriza por una respiración completamente cutánea, esto debido a que carecen
de pulmones (Wake, 1966; AmphibiaWeb, 2018).
Cabe destacar que las salamandras de la familia Plethodontidae tienen las
radiaciones más exitosas en la larga historia evolutiva de los anfibios caudados, que
comprenden más de dos tercios de todas las especies de salamandras vivas (Wake,
1966, 2013; AmphibiaWeb, 2018). Si hablamos en términos numéricos, el orden
Caudata cuenta con 652-659 especies distribuidas en 10 familias a nivel mundial
(Frost, 2013). Dentro de este orden, la familia Plethodontidae contiene
aproximadamente el 66 % de todas las especies de salamandras con 471 , 371
para la subfamilia Hemidactyliinae, y 100 para la subfamilia Plethodontinae (Wake,
2013; AmphibiaWeb, 2018). Sin embargo, en nuestro país, encontramos 13
géneros, 116 especies, de las cuales 96 son endémicas, siendo muy alto el
porcentaje de endemismo con 82.7% (Olea & 2014).

La evolución de los rasgos en los pletodontidos se caracterizó por una homoplasia

generalizada, es decir, hubo un cambio evolutivo paralelo que hizo que dos o más
organismos presentasen un mismo carácter adquirido independientemente (Mueller
et al. 2004).

Dentro de la historia filogenética, el análisis de Plethodontidae realizado por Wake

en (1966) condujo a una revisión taxonómica que reconoció dos subfamilias, una
Plethodontinae muy grande y una Desmognathinae mucho más pequeña. Esta
taxonomía, basada en el análisis de la osteología comparativa y la historia de la
vida, fue aceptada casi universalmente hasta la publicación de grandes conjuntos
de datos moleculares (por ejemplo, Mueller et al., 2004) y combinados moleculares
 y morfológicos (por ejemplo, Chippindale et al., 2004). Los
análisis de estas bases de datos mostraron que la revisión taxonómica era
necesaria. En particular, una de las dos subfamilias, Desmognathinae, estaba
profundamente anidada dentro de la otra, Plethodontinae. Por consiguiente Mueller
et al., (2004) y Chippindale et al. (2004) analizaron un conjunto de datos combinado
(dos genes mt más un gen nuclear, RAG1 y datos morfológicos de la literatura),
produciendo una filogenia ampliamente resuelta, excepto por la posición incierta de
Hemidactylium. Proponiendo una nueva taxonomía con cuatro subfamilias:
Bolitoglossinae, Hemidactylinae, Plethodontinae y Spelerpinae. Esta taxonomía fue
ampliamente adoptada, hasta el descubrimiento del primer pletodontido asiático,
Karsenia (Min et al., 2005). Posteriormente Vieites et al. (2011) presentaron un
conjunto de datos basado en tres genes nucleares (RAG1, POMC y BDNF) donde
hubo la identificación de dos clados principales bien sustentados condujeron a una
taxonomía con dos subfamilias, Plethodontinae y Hemidactyliinae.

La taxonomía de Wake (1966) se basó en rasgos morfológicos e históricos de la

vida. La subfamilia de Wake, Plethodontinae, se caracterizó por los caracteres
larvales y embrionarios del aparato hibranquial que se cree que se derivan, y por lo
demás rasgos que se consideran ancestrales en relación con los desmognatinos.
La subfamilia Desmognathina se basaba en las sinapomorfías asociadas con el
movimiento de la cabeza, la apertura de la boca y la locomoción (especialmente los
caracteres vertebrales), actualmente los análisis moleculares han dado pie a nuevas
relaciones filogenéticas.

Los pletodontidos se distribuyen de forma curiosa y única, altamente disyuntiva y

asimétrica en la región Holartica, con el 98% de las especies en América (Wake,
2013) algunas en la parte mediterránea central de Europa y una única especie
(Karsenia koreana) en Corea (Min et al., 2005).
Durante mucho tiempo se pensó que los pletodontidos se originaron en Appalachia
en América del Norte porque se pensaba que la pérdida de pulmones había
evolucionado en los arroyos de las montañas y este sistema montañoso es antiguo
y estable. Además, se pensaba que las larvas eran un estado ancestral para la
 familia y los taxones con plena representación. Los
pletodontidos de los Apalaches exhiben una alta diversidad cladística actual,
diversidad adaptativa y riqueza de especies. Otra evidencia para muchos es que
esta área no es solo la región de origen sino también la zona. En el que se produjo
la diversificación primaria. Esta idea fue respaldada por análisis en el contexto de
la historia geológica y la filogenia molecular (Macey, 2005), y por lo tanto es
ampliamente aceptada. Sin embargo, la hipótesis "Fuera de Appalachia" fue
desafiada con el descubrimiento de la división basal entre dos clados principales:
Hemidactyliinae del este de América y Plethodontinae del oeste de Estados Unidos.
Por otra parte Mueller et al. (2004) propusieron un origen transcontinental
norteamericano de pletodontidos, sin embargo la distribución actual de
pletodontidos no retiene ninguna pista sobre su historia biogeográfica temprana
debido a que los principales clados, Plethodontinae y Hemidactyliinae, ambos tienen
representantes en el Oeste y Este de América del Norte. Si bien se observa una
gran diversidad ecológica y de especies en las montañas de los Apalaches, este
patrón puede ser engañoso para inferir el centro de origen pletodontido si no se
consideran las distribuciones de los fósiles relevantes (Shen et al., 2015). De hecho
estos registros fósiles sugieren que el área ancestral más probable para estas
familias de salamandras estadounidenses (incluida Amphiumidae) es el Oeste de
América del Norte.

Para la filogenia actual propuesta por Shen et al., (2015) se hizo un muestreo de
25 especies de pletodontidos que representan todos los géneros. El ADN genómico
total se extrajo de tejidos conservados en etanol (hígado o músculo) mediante un
protocolo estándar de extracción de sal y se hicieron arboles genéticos obtenidos
para los 50 genes nucleares analizados. Utilizaron tres programas populares de
citas de reloj relajado bayesiano, MultiDivTime y BEAST para estimar los tiempos
de divergencia y todos los análisis de datación molecular se realizaron con tres
particiones de codones, como en los análisis filogenéticos.

Los resultados publicados por Shen et al (2015) produjeron topologías similares

para las 25 especies de pletodontidos y concuerdan con lo reportado
 anteriormente, además encuentran un fuerte apoyo para la
opinión de que los pletodontidos se dividieron en dos clados principales
(Plethodontinae y Hemidactyliinae). Por lo tanto dentro de la subfamilia
Hemidactyliinae, la estructura cladística a nivel de género está bien resuelta. El
género monotípico Hemidactylium se resuelve de manera sólida como el taxón
hermano de Batrachoseps + Bolitoglossini, estos últimos tienen una característica
única en la lengua, que se pude proyectar hacia delante con una velocidad
extraordinaria. Dentro de la subfamilia Plethodontinae, la estructura cladística no se
resuelve con firmeza. Sin embargo, un análisis de Aneides  +  Desmognathus está
fuertemente respaldado por los análisis bayesianos, además las posiciones de dos
géneros monotípicos, Ensatina y Karsenia son peculiarmente inestables entre los
análisis. Las ramas internas que separan estos géneros son extremadamente cortas
en comparación con las ramas en otros lugares de la familia, lo que sugiere que
estos eventos cladísticos antiguos ocurrieron casi simultáneamente.

A pesar de varios estudios recientes, la filogenia de las salamandras Plethodontide

aún no se ha resuelto completamente y las posiciones filogenéticas de varios
géneros clave, especialmente Hydromantes y Karsenia, son polémicas. Además a
pesar de los estudios moleculares recientes que han construido una base de datos
cada vez mayor, falta un consenso general sobre las relaciones filogenéticas entre
los principales linajes de pletodontidos, ya que de los escasos análisis basados en
unos pocos genes nucleares y genomas de ADNmt completos han arrojado
resultados contradictorios al colocar varios géneros clave (Vieites et al., 2011). Esta
incertidumbre sobre las relaciones ha obstaculizado la comprensión de los procesos
macro evolutivos que subyacen a la diversidad de esta familia.
 Según la concepción moderna de la sistemática, los reptiles,
así definidos, constituyen un grupo parafilético debido a que no incluyen a parte de
sus descendientes (Aves y Mamíferos) y sólo podrían definirse por plesiomorfías
(amniotas sin pelos ni plumas). Actualmente, el término Reptilia se utiliza para definir
al clado compuesto por los tradicionalmente conocidos como “reptiles” vivientes más
las aves, y es un clado independiente de los Synapsida (Ricardo& Autino, 2009).

Dentro de los reptiles, las serpientes es un grupo de reptiles muy peculiar y

fácilmente distinguible. Sin embargo la clasificación de este grupo de reptiles ha
sido muy controversial y se han publicado varias propuestas de relaciones
filogenéticas en los últimos años, pero todavía no hay un consenso entre los
taxónomos sobre varios grupos problemáticos de serpientes (Lee et al., 2007).

Las serpientes de la familia cosmopolita Viperidae forman un linaje monofilético de

serpientes venenosas, que comprenden alrededor de 329 especies, están
actualmente dispuestas en 35 géneros, que pertenecen a tres subfamilias:
Viperinae, Azemiopinae y Crotalinae (Uetz & Hosek, 2014). Las viperinas, o las
"víboras verdaderas", comprenden 98 especies, mientras que Azemiopinae
comprende solo dos y ambas subfamilias están restringidas al Viejo Mundo.
Crotalinae, o las "víboras de fosetas", es el linaje de víboras más diverso y más
ampliamente distribuido, que comprende alrededor de 229 especies tanto en el Viejo
como en el Nuevo Mundo.

En los últimos años, el acceso a nuevas secuencias de ADN de Viperidae ha

mejorado las inferencias filogenéticas realizadas únicamente con base en datos
morfológicos (Pyron et al., 2013). El estudio pionero de Wüster et al. (2008) exploró
las relaciones filogenéticas entre los taxones superiores, posteriormente Pyron et
al. (2013) incluyeron más géneros y especies para sus estudios, sin embargo las
relaciones filogenéticas y el ritmo de la diversificación entre los linajes son aún
inciertos y discutibles.
 La clasificación más actual propuesta por Alencar et al., (2016)
está compuesta por secuencias de 11 genes, seis mitocondriales (12S, 16S, cytb,
cox1, nd2, nd4) y cinco nucleares (bndf, c-mos, jun, nt3, rag1) que comprende la
más completa filogenética. Sus análisis filogenéticos dieron como resultado un árbol
relativamente bien resuelto que confirman la monofila de la familia y las subfamilias
(Viperinae y Crotalinae). Las relaciones filogenéticas entre subfamilias también se
recuperaron con un alto apoyo con Viperinae siendo hermana de un clado formado
por Azemiopinae y Crotalinae.

De acuerdo (Alencar et al., 2016) las estimaciones del tiempo de divergencia

sugieren que el ancestral de las víboras divergió de su grupo hermano en el
Paleoceno (alrededor de 64.5 Mya) y que las víboras comenzaron a diversificarse
desde el Paleoceno tardío hasta el Eoceno medio (59.9 - 40.4 Mya). Durante el
Eoceno (alrededor de 49.91 - 33.86 Mya) y en el Eoceno medio hasta el Oligoceno
tardío (alrededor de 42.45 - 28.31 Mya), las subfamilias Viperinae y Crotalinae
comenzaron a diversificarse, respectivamente. Las víboras de fosetas del Nuevo
Mundo comenzaron a irradiar alrededor del Oligoceno medio / tardío al Mioceno
temprano (31.05 - 20.99 Mya).

Desde su aparición, las serpientes han realizado una radiación especialmente

rápida, perteneciendo actualmente 2,500 especies a este grupo, el cual está
presente en hábitats que varían desde el mar hasta el desierto, y que está
representado en todos los continentes excepto la Antártica. ¿Qué es lo que es lo
que les permitió este éxito?

La radiación temprana de estas serpientes está asociada con la evolución de un

sistema de veneno altamente derivado, que pudo haber permitido la invasión de
nuevos nichos como menciona Pyron, (2013).

La evolución del aparato venenoso constituyó la adaptación clave que posibilitó a

las serpientes venenosas la transición de un modo mecánico (constricción) a un
modo químico (veneno) de matar e ingerir presas mucho más grandes que ellas
mismas. Otras adaptaciones, como la de la cobra, sirven también como mecanismo
de defensa (Fry et al., 2006). El aparato venenoso de los vipéridos es mucho más
 especializado que en otro grupo de serpientes por ejemplo si
lo comparamos con el aparato venenoso de los elápidos, el cual es el menos
especializado en el grupo de las serpientes venenosas genuinas. La glándula de
veneno posee un lumen grande que almacena grandes cantidades de veneno. De
manera general, los venenos de vipéridos se encuentran compuestos por una gran
cantidad de moléculas, entre las que destacan péptidos y proteínas (Serrano et al,
2005).

Además, la historia evolutiva de la subfamilia Crotalinae está marcada por la

evolución de un par de fosas sensibles al calor en cada lado de sus cabezas entre
el ojo y la fosa nasal "fosas loreales" las cuales detectan variaciones de calor en el
medio ambiente. Por eso ayudan a los crotalinos a encontrar presas, a huir de
predadores o a hallar lugares para la termorregulación. Aunado a esto otra gran
diferencia entre los vipéridos del viejo mundo y el nuevo mundo es el tipo de
reproducción, siendo los vipéridos del nuevo mundo ovovivíparos exceptuando el
género Lachesis que es ovíparo compartiendo con los vipéridos del viejo mundo, la
oviparidad como tipo de reproducción (Alencar et al., 2016).

Por otra parte el descubrimiento y la descripción continuos de nuevas especies,

particularmente en los trópicos, complican la comprensión de los factores que
promueven la diversificación y conducen a la variación en la diversidad de especies
en las distintas regiones. El estudio de la diferenciación de los miembros de la
familia Viperidae y Plathodontidae ha requerido de métodos micro y
macromoleculares combinados con interpretaciones ecológico-biogeográficas que
han logrado determinar de manera más concisa sus relaciones filogenéticas.

Finalmente la sistemática y la clasificación son ciencias dinámicas, que progresan,

como todas las ciencias, proponiendo, comprobando y rechazando hipótesis, por lo
que las clasificaciones y las filogenias se perfeccionan o cambian a medida que los
conocimientos avanzan. Como resultado de esto, la sistemática ha sufrido en estos
últimos años una revolución con el cladismo, que si bien no brinda todas las
respuestas, es el mejor paradigma sistemático disponible hasta el momento.
Bibliografía

Alencar, L.R., Quental, T.B., Grazziotin, F.G., Alfaro, M.L., Martins, M., Venzon, M., & Zaher,
H. (2016). Diversificación en víboras: relaciones filogenéticas, tiempo de divergencia y
cambios en las tasas de especiación. Filogenética molecular y evolución, 105, 50-62.

AmphibiaWeb. 2018. AmphibiaWeb: Información sobre biología y conservación de

anfibios. http://amphibiaweb.org/ [consultado el 30 de Septiembre de 2018].

Chippindale, P. T., Bonett, R. M., Baldwin, A. S., & Wiens, J. J. (2004). Phylogenetic
evidence for a major reversal of life‐history evolution in plethodontid
salamanders. Evolution, 58(12), 2809-2822.

Flores, V. O., & García, V. U. O. (2014). Biodiversidad de reptiles en México. Revista

mexicana de biodiversidad, 85, 467-475.

Frost, D. R. (2013). Amphibian species of the World.

Fry, BG, Vidal, N., Norman, JA, Vonk, FJ, Scheib, H., Ramjan, SR, ... y Hodgson, WC
(2006). Evolución temprana del sistema de veneno en lagartos y
serpientes. Nature , 439 (7076), 584.

Martins, A (2011). Calculan en 8,7 millones el número de especies del planeta. BBC Mundo.
Consultado el 29 de septiembre de 2018. Obtenido de
https://www.bbc.com/mundo/noticias/2011/08/110824_especies_censo_am

Macey, J. R. (2005). Plethodontid salamander mitochondrial genomics: a parsimony

evaluation of character conflict and implications for historical
biogeography. Cladistics, 21(2), 194-202

Min, M.S., Yang, S.Y., Bonett, R.M., Vieites, D.R., Brandon, R. A., y Wake, D.B
(2005). Descubrimiento de la primera salamandra plethodontid
asiática. Nature, 435 (7038), 87.

Mueller, R.L, Macey, J.R, Jaekel, M., Wake, D.B, & Boore, J.L. (2004). Homoplasia
morfológica, evolución de la historia de vida y biogeografía histórica de las salamandras
plethodontid inferidas de genomas mitocondriales completos. Actas de la Academia
Nacional de Ciencias, 101 (38), 13820-13825.
 Lee, M. S. Y., Hugall, A. F., Lawson, R., & Scanlon, J. D. (2007).
Phylogeny of snakes (Serpentes): combining morphological and
molecular data in likelihood, Bayesian and parsimony analyses. Systematics and
Biodiversity, 5 (4): 371 – 389.

Olea, G. P., Villela, O. F., & Almeralla, C. M. (2014). Biodiversidad de anfibios en México.
Revista Mexicana de Biodiversidad, 85, 460-466.

Pyron, R.A., Burbrink, F.T., Wiens, J.J., (2013). A phylogeny and revised classification of
Squamata, including 4161 species of lizards and snakes. BMC Evolutionary Biology 13, 1-
53. DOI: 10.1186/1471-2148-13-93

Pough, F. H., Andrews, R. M., Cadle, J. E., Crump, M. L., Savitzky, A. H., & Wells, K. D.
(1998). Herpetology. Prentice Hall, New Jersey, XII. 577 pp.

Ricardo, M., & Autino A. G. (2009). Sistematica y filogenia de los vertebrados Con énfasis
en la fauna argentina. 2 ed.

Shen, X. X., Liang, D., Chen, M. Y., Mao, R. L., Wake, D. B., & Zhang, P. (2015). Enlarged
multilocus data set provides surprisingly younger time of origin for the Plethodontidae, the
largest family of salamanders. Systematic Biology, 65(1), 66-81.

Uetz, P., & Hosek, J., (2014). The reptile database. Available from http: //www.reptile-
database.org,

Vieites, D. R., Román, S. N., Wake, M. H., & Wake, D. B. (2011). A multigenic perspective
on phylogenetic relationships in the largest family of salamanders, the
Plethodontidae. Molecular Phylogenetics and Evolution, 59(3), 623-635.

Wake D.B. (1966). Comparative osteology and evolution of the lungless salamanders,
Family Plethodontidae. Mem. South Calif. Acad. Sci. 4: 1 – 111.

Wake D.B. (1991). Homoplasy: the result of natural selection, or evidence of design
limitations? Amer. Nat. 138: 543 – 567.

Wake, D. & Vredenburg, V. (2008). Are we in midst of the sixth mass extinction? A view from
the world of amphibians. Proceedings of the National Academy of Sciences 105:11466-
11473.

Wake, D. B. (2013). The enigmatic history of the European, Asian and American
plethodontid salamanders. Amphibia-Reptilia, 34(3), 323-336.
 Wüster, W., Peppin, L., Pook, C.E., Walker, D.E. (2008). A nesting of
vipers: phylogeny and historical biogeography of the Viperidae (Squamata:
Serpentes). Molecular Phylogenetics and Evolution 49(2), 445-459.