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De estos, los cultivos transgénicos más cosechados en el país incluyen soja,
maíz (verano e invierno) y algodón con 34,86, 15,38 y 1,0 millones de
hectáreas, respectivamente, totalizando una tasa de adopción del 93 %
(ISAAA, 2018).
La causa principal más común de pérdidas poscosecha en la producción
de maíz es el daño físico de los insectos a los granos almacenados, como el
ataque del gorgojo del maíz, Sitophilus zeamais.
(Motschulsky, 1955) (Coleoptera: Curculionidae), lo que provoca pérdidas
cualitativas y cuantitativas a los granos (Abass et al., 2014). Su capacidad
para iniciar la infestación en el campo y atacar granos intactos hasta la fase
de almacenamiento justifica su importancia en el sistema de producción de
maíz (Caneppele et al., 2003).
El efecto de los herbicidas sobre las poblaciones de insectos en los
campos de maíz debe considerarse en el manejo integrado de plagas (MIP),
ya que las moléculas de estos químicos pueden tener efectos nocivos sobre
las especies de artrópodos, incluidos los insectos beneficiosos (de Menezes
& Soares, 2016; Zanuncio et al., 2018).
Sin embargo, las interacciones de diferentes herbicidas con diferentes
genotipos de cultivos y especies de insectos son particulares (De Souza et
al., 2020), lo que dificulta la obtención de información precisa sobre el tema.
El presente estudio observó la aparición de adultos de S. zeamais en
genotipos de maíz transgénico y no transgénico asperjados con diferentes
aplicaciones de herbicidas.
material y métodos
El estudio se realizó por primera vez en el campo de la estación experimental
del Instituto de Ciencias Agrícolas de la Universidad Federal dos Vales do
Jequitinhonha e Mucuri ­ UFVJM, en el municipio de Unaí, estado de Minas
Gerais, Brasil. El suelo de textura media fue fertilizado según recomendaciones
para maíz (Ribeiro et al., 1999).
El ensayo fue un experimento factorial 3 × 5 en un diseño de bloques
completos al azar con cuatro repeticiones. El primer factor comprende tres
genotipos de maíz, Herculex® y PowerCore®, ambos genéticamente
modificados y isohíbridos (no transgénicos). El segundo factor incluye cinco
tratamientos herbicidas: Atrazina, Atrazina + Nicosulfurón, Glufosinato de
Amonio, Nicosulfurón y tratamiento control sin aplicación de herbicidas. Cada
parcela fue de 4,8 × 5,0 m, con 8 surcos por tratamiento. Los genotipos de
maíz se sembraron a 0,6 m de espaciamiento entre hileras con ocho semillas
por metro lineal.
Cuando fue necesario se utilizó un sistema de riego por goteo con turnos de
riego cada 24 horas. Las hileras fronterizas estaban plantadas con pimientos
morrones y maracuyá.
El genotipo de maíz Herculex®, evento TC1507, presenta el gen Cry1F
que confiere resistencia al ataque de insectos lepidópteros y el gen pat,
originado de Strep­tomyces viridochromogenes, que confiere tolerancia a la
actividad del herbicida Glufosinato de Amonio. El genotipo PowerCore®,
registrado por el evento MON89034 × TC1507 × NK603, posee los genes
Cry1F, Cry2Ab2 y Cry1A.105 que brindan resistencia al ataque de insectos
lepidópteros y los genes pat y cp4­epsps (aroA: CP4) que confieren tolerancia.
a los herbicidas glufosinato de amonio y glifosato, respectivamente. Se utilizó
como control un híbrido de maíz isogénico no Bt (isohíbrido) del mismo origen
genético. Los herbicidas se aplicaron al trigésimo día después de la siembra,
cuando las plantas de maíz tenían cuatro hojas completamente expandidas,
con un aspersor de boquilla única operado neumáticamente equipado con
una boquilla de chorro plano TT11002 calibrada para proporcionar un volumen
de aspersión de 150 L ha­1 . El deshierbe manual no fue
2/6
realizado en las parcelas de control. Las dosis aplicadas de los químicos
fueron 2400 g ha­1 de Atrazina, 2400 g ha­1 de Atrazina + 60 g ha­1 de
Nicosulfurón, 400 g ha­1 de Glufosinato de Amonio y 60 g ha­1 de Nicosulfurón.
Las mazorcas de maíz cosechadas se llevaron al Campus JK de la
UFVJM, en Diamantina, estado de Minas Gerais, Brasil, para su secado hasta
un contenido de humedad del 13 %.
La segunda parte del estudio se realizó bajo temperatura controlada (25
± 1 °C), humedad relativa (HR: 70 ± 10 %) y un fotoperiodo de 12 horas en el
laboratorio de Control Biológico de Insectos. Después de la trilla, se colocaron
300 g de granos de cada parcela en macetas de plástico por triplicado. El
experimento se organizó durante 100 días. Se realizaron seis evaluaciones
del surgimiento natural de S. zeamais . Los adultos de S. zeamais se
recolectaron mediante tamizado (malla nº 60), se contaron y se trasladaron a
la colección del laboratorio para que la evaluación posterior no tuviera los
mismos insectos.
La emergencia de S. zeamais en los tratamientos fue sometida a análisis
de varianza mediante el programa estadístico SISVAR (versión 5.6). Las
medias se compararon mediante análisis de regresión. El grado en que la
variable independiente (genotipo e interacción genotipo­herbicida) determinó
las variables dependientes ( emergencia de S. zeamais) se estimó mediante
análisis de regresión no lineal según Carvalho et al. (2014).
Resultados
La aparición de S. zeamais se vio afectada de manera diferente por las
interacciones entre genotipos y tratamientos herbicidas, como se muestra en
las Figuras 1, 2 y 3, y en la Tabla 1.
El genotipo Isohíbrido, sin exposición a herbicidas, mostró una
emergencia significativa de S. zeamais durante todo el período cubierto por
la evaluación (Fig. 1, Cuadro 1). Además, no hubo aparición de S. zeamais
para la aplicación isohíbrida con atrazina (Fig. 1).
Sin embargo, con la exposición a nicosulfurón, un pico de emergencia
siguió un modelo gaussiano en el genotipo isohíbrido no transgénico (Fig.
1). Los tratamientos con aplicación de herbicidas siguieron una respuesta
similar en la emergencia de S. zeamais en el Isohíbrido (Fig. 1, Tabla 1).
En el genotipo Herculex®, un pico de emergencia inducido por la
exposición al glufosinato de amonio siguió un modelo gaussiano (Fig. 2).
Además, con la aplicación de Atrazina, mezcla de Atrazina + Nicosulfurón y
Nicosulfurón, se ajustó significativamente un modelo gaussiano de tres
parámetros para describir el comportamiento de emergencia durante los 100
días de evaluación (Fig. 2).
El genotipo PowerCore® tratado con Nicosulfurón o con Glufosinato de
Amonio mostró un comportamiento de crecimiento asintótico de la emergencia
de S. zeamais con asíntota superior después de 55 días. Por otro lado, no se
observó efecto de la aplicación de Atrazina y Atrazina + Nicosulfurón en la
emergencia de S. zeamais durante el período evaluado (Fig. 3).
La media total de emergencia de S. zeamais no mostró diferencias
estadísticamente significativas entre los genotipos con aplicación de Atrazina
y Atrazina + Nicosulfurón (Fig. 2, Tabla 1).
La aparición media de S. zeamais en el tratamiento sin exposición a herbicidas
difirió entre el isohíbrido y los otros genotipos (Figs. 1 y 3, Tabla 1). Los
genotipos Herculex® y Pow­erCore® se vieron significativamente afectados
por el glufosinato de amonio (Tabla 1). PowerCore® se vio afectado
significativamente en la aparición de S. zeamais con Nicosulfuron,
especialmente entre los 55 y 90 días (Fig. 3, Tabla 1).
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Figura 1. Emergencia de Sitophilus zeamais en el genotipo Isohíbrido con exposición a diferentes

tratamientos herbicidas durante 100 días.

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Figura 2. Emergencia de Sitophilus zeamais en el genotipo Herculex® con diferentes tratamientos

herbicidas, durante 100 días.
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Figura 3. Emergencia de Sitophilus zeamais en el genotipo PowerCore® con diferentes

tratamientos herbicidas, durante 100 días.

Cuadro 1. Las medias totales de emergencia de Sitophilus zeamais en granos de diferentes genotipos de maíz con y
sin aplicación de herbicida

Atrazina + Amonio
Genotipo Control atrazina nicosulfurón
nicosulfurón Glufosinato

isohíbrido 2,31 ± 4,43 b 0,00 ± 0,00 a 0,10 ± 0,30 a 0,06 ± 0,16a 0,90 ± 1,59a

Hérculex® 0,03 ± 0,14a 1,28 ± 2,13a 0,71 ± 2,72a 3,88 ± 5,96 c 0,60 ± 1,72a

PowerCore® 0,89 ± 3,80 un 0,78 ± 1,64a 0,22 ± 0,88a 2,19 ± 3,46 b 2,47 ± 4,03 b

Los valores seguidos por la misma letra minúscula en la columna no difieren según la prueba de Scott Knott con una probabilidad del 5%.

Discusión genotipos. Los genotipos de las plantas pueden mostrar diferencias

en el fenotipo metabólico (Ren et al., 2009), afectando la preferencia
Los agroquímicos se han utilizado cada vez más, dados sus beneficios de S. zeamais (Frazão et al., 2018). Los herbicidas pueden interactuar
en el control de plagas, patógenos y malezas (Pereira et al., 2009; con genotipos, alterando las rutas metabólicas o el desarrollo de las
Smith et al., 2008). Cerca de 300 herbicidas disponibles plantas y su atractivo para los insectos (De Souza et al., 2020). El
comercialmente se dirigen a 27 mecanismos diferentes dentro de las atractivo de los insectos se basa en la orientación olfativa y las
plantas, incluidas enzimas involucradas en la biosíntesis de variaciones en la proporción de componentes volátiles producidos por
carotenoides, clorofila, aminoácidos, ácidos grasos, lípidos y celulosa. las plantas (Bruce et al., 2005; Toshova et al., 2010). La presencia de
La baja tasa de aplicación de algunos herbicidas a cultivos específicos compuestos fenólicos en los granos de maíz es uno de los factores
puede aumentar la biomasa, el crecimiento, el contenido de proteínas relacionados con la resistencia al ataque de S. zeamais (Demissie et
y la resistencia a enfermedades (Cutulle et al., 2018; Xin et al., 2012). al., 2015). Cuando se llevan a cabo modificaciones por estas
Por otro lado, la inserción de un gen extraño en plantas puede interacciones, pueden ocurrir cambios no deseados en la calidad de
provocar alteraciones fenotípicas no deseadas (Jiang et al., 2017; los recursos vegetales debido a los efectos pleiotrópicos, afectando
Ladics et al., 2015; Li et al., 2015). Además, el estrés químico inducido la interacción insecto­planta (Ladics et al., 2015; Schuler et al., 1999).
por la aplicación de herbicidas puede afectar la composición de las En este sentido, el Isohíbrido evaluado en este estudio puede tener
plantas y el atractivo de los insectos, principalmente debido a los estímulos químicos favorables involucrados en la atracción de S.
complejos mecanismos involucrados en la respuesta al estrés causado zeamais para la oviposición y el desarrollo.
por los sitios no objetivo de los herbicidas tanto en OGM como en La emergencia de S. zeamais en los genotipos Herculex® y
plantas no transgénicas (Ghanizadeh & Harrington, 2017; Herman y precio, Power­Core®
2013). , cuando se aplicó Glufosinato de Amonio, fue alta
Para Isohíbrido sin aplicación de herbicidas, hubo picos de durante el período evaluado. El gen pat, aislado de los genes
emergencia significativos de S. zeamais durante el período evaluado viridocromo Tii494 de Streptomyces (Strauch et al., 1988), codifica la
en comparación con Herculex® y PowerCore®. fosfinotricina­N­acetil transferasa.
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enzima, que cataliza una reacción de acetilación de NH2 del glufosinato de
amonio, inactivándolo en una forma no tóxica (Krenchinski et al., 2019). Por lo
tanto, la exposición a herbicidas puede inducir estrés en las plantas que afecta
la vía bioquímica general, incluidos los mecanismos defensivos de los
herbívoros (Dyer, 2018; Xin et al., 2012). Estas interacciones pueden variar
según el genotipo estudiado. Se sabe que los genotipos Herculex® y Pow­
erCore® poseen el gen pat que confiere tolerancia al Glufosinato de Amonio,
lo que indica los posibles efectos de estas interacciones.
La selectividad del Nicosulfurón en maíz está relacionada con la rápida
detoxificación de este herbicida, transformándolo en compuestos no fitotóxicos
(Fonne­Pfister et al., 1990).
El maíz dulce (Zea mays L. var. rugosa), al ser tratado con Nicosulfuron, mostró
un menor número de aminoácidos y un aumento en la cantidad total de azúcares
(Cutulle et al., 2018), lo que puede haberse reflejado en la mayor preferencia
para S. zeamais en el genotipo PowerCore® . Además, la tolerancia de los
híbridos de maíz a los herbicidas post­emergentes del grupo de las sulfonilureas
es bastante variable y puede ser alta para unos y reducida para otros (Cavalieri
et al., 2008), lo que puede explicar la baja emergencia de S. zeamais . en los
otros genotipos.
Los medios más bajos de emergencia de S. zeamais exhibidos en genotipos
con atrazina podrían estar relacionados con la ausencia de estímulos químicos
involucrados en la selección de la planta huésped para la oviposición con esta
sustancia química. Los mecanismos de interacción entre S. zeamais y las
plantas de maíz en los agroecosistemas siguen siendo poco conocidos y
requieren más atención en comparación con otras plagas de insectos del maíz
(Brown & Lee, 2002; Ni et al., 2012).
Por ejemplo, el atractivo de S. zeamais en el grano de maíz está influenciado
por aspectos como la dureza, el tamaño y la cantidad de proteína y almidón (De
Groote et al., 2017; Dobie, 1974).
Es posible que se hayan producido diferencias en estos parámetros en los
genotipos utilizados en este estudio.
Aún es necesario comprender mejor las interacciones entre los genotipos
de las plantas de maíz y S. zeamais , en particular cómo los parámetros de
atractivo se ven afectados por la inserción de genes extraños y el estrés por
herbicidas en el campo y el almacenamiento. En este trabajo, se observó
evidencia de interferencia de herbicidas en maíz tanto transgénico como no
transgénico para el éxito de la colonización de S. zeamais . Es necesario
realizar esfuerzos para comprender mejor los factores que influyen en las
relaciones entre S. zeamais y las plantas de maíz para desarrollar estrategias
de manejo que reduzcan S. zeamais .
Infestación en maíz almacenado.
Conclusiones
La inserción de un gen exógeno y herbicidas aplicados en el campo en plantas
de maíz pueden cambiar componentes de la interacción entre secta y planta,
siendo el isohíbrido más atractivo para S. zeamais cuando no se aplican
herbicidas. Las aplicaciones de los herbicidas Atrazina y Atrazina + Nicosulfurón
pueden reducir potencialmente el atractivo de las plantas para S. zeamais. El
glufosinato de amonio aumentó la preferencia de S. zeamais por Herculex® y
Nicosulfuron por PowerCore®.
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https://doi.org/10.1016/j.ecoenv.2017.08.055
Origen y Financiamiento
Este artículo forma parte de proyectos de investigación de la Universidade
Federal dos Vales do Jequitinhonha e Mucuri con financiamiento del Conselho
Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq), Fundação de
Amparo à Pesquisa do Estado de Minas Gerais (FAPEMIG), Coordenação de
Aper­feiçoamento de Pessoal de Nível Superior (Código de Finanzas CAPES
001).
Contribución del autor
Los autores Luiza Pereira Sánchez, Evander Alves Ferreira y Marcus Alvarenga
Soares, concibieron la investigación. Luiza Pereira Sánchez, Michael Willian
Rocha de Souza y Edson Aparecido dos Santos realizaron experimentos. Cíntia
Maria Teixei­ra Fialho, Evander Alves Ferreira y Ronnie Von dos Santos Veloso
analizaron datos y realizaron análisis estadísticos. Lui­za Pereira Sánchez,
Michael Willian Rocha de Souza, Ronnie Von dos Santos Veloso y Marcus
Alvarenga Soares escribieron el manuscrito.
Intereses en conflicto
Los autores no declaran ningún conflicto de intereses.