Fpls 13 921469

Machine Translated by Google
TIPO Revisión
PUBLICADO 28 julio 2022 DOI
10.3389/fpls.2022.921469
Sistemas agroforestales de cacao
ACCESO ABIERTO más allá de los estigmas: Impacto
EDITADO POR
Shahin S. Ali, de la incidencia del estrés biótico y
Colección Americana de Cultivos Tipo (ATCC), Estados
abiótico
Unidos
REVISADO POR
Mutusamy Ramakrishnan,
universidad forestal de nanjing,
Porcelana Yeirme Y. JaimesSuarez*, Albert S. CarvajalRivera, Donald A. Galvis
Indrani Kakati Baruah,
Neira, Fabricio EL Carvalho and Jairo RojasMolina
Departamento de agricultura de los Estados Unidos
(USDA), Estados Unidos
*CORRESPONDENCIA Centro de Investigación La Suiza, Corporación Colombiana de Investigación Agropecuaria—
Yeirme Y. JaimesSuárez AGROSAVIA, Rionegro, Colombia
yjaimes@agrosavia.co
SECCIÓN DE ESPECIALIDADES
Este artículo fue enviado a El bajo conocimiento tecnológico en las cadenas productivas, el cambio climático
Plant Biophysics and Modeling, una
global y la desinformación son amenazas concretas a la seguridad alimentaria.
sección de la revista
Fronteras en la ciencia de las plantas Además, estas amenazas combinadas también desencadenan inestabilidad
ecológica en áreas megadiversas del mundo, especialmente en algunos países
RECIBIDO 15 Abril 2022
ACEPTADO 06 julio 2022 productores de cacao en América del Sur, donde este cultivo juega un papel
PUBLICADO 28 julio 2022 socioeconómico importante, incluso siendo utilizado para reemplazar cultivos
CITACIÓN ilícitos. En consecuencia, el uso de enfoques de sistemas agroforestales ha surgido
JaimesSuárez YY, CarvajalRivera AS, Galvis
Neira DA, Carvalho FEL and RojasMolina J
como una buena alternativa para mantener la productividad, agregar productos
(2022) Sistemas agroforestales de cacao más allá de básicos de alto valor a los productores y proporcionar importantes servicios
los estigmas: Impacto de la incidencia del estrés ecosistémicos para la agricultura sostenible. Sin embargo, las limitaciones
biótico y abiótico.
Frente. ciencia de las plantas asociadas a la competencia por los recursos entre las especies que componen el
13:921469. doi: 10.3389/fpls.2022.921469 sistema, y la mayor incidencia de algunas enfermedades, han llevado a muchos
DERECHOS DE AUTOR productores a abandonar esta estrategia, optando por el monocultivo. En esta
© 2022 JaimesSuárez, CarvajalRivera, Galvis revisión, buscamos recopilar la principal información disponible en la literatura, con
Neira, Carvalho and RojasMolina.
el objetivo de responder a la pregunta: ¿cuál es la evidencia científica real que
Este es un artículo de acceso abierto distribuido bajo los
términos de Creative Commons respalda los beneficios y los daños de adoptar sistemas agroforestales en la
Licencia de atribución (CC BY). Se permite el
producción de cacao? Buscamos hacer un escrutinio crítico de los posibles efectos
uso, distribución o reproducción en otros foros,
siempre que se acredite al autor o autores originales y negativos de ciertas asociaciones del sistema agroforestal con el estrés biótico y
a los propietarios de los derechos de autor y se cite la abiótico en el cacao. Aquí revisamos la posible competencia por la luz y los
publicación original en esta revista, de acuerdo con la
práctica académica aceptada. No se permite ningún
nutrientes y discutimos las principales características que se deben buscar en los
uso, distribución o reproducción que no cumpla genotipos de cacao para optimizar estas relaciones interespecíficas. Además,
con estos términos. revisamos los avances de investigación que muestran el comportamiento de las
principales enfermedades del cacao (escoba de bruja, podredumbre helada,
podredumbre negra) en modelos de sistemas agroforestales contrastados con
monocultivo, así como la optimización de prácticas agronómicas para reducir
algunos de estas tensiones. Este compendio, por lo tanto, arroja luz sobre una
brecha importante en el establecimiento de una agricultura verdaderamente
sostenible, que ha sido tratada mucho más desde la perspectiva del estigma
negativo que desde las ventajas tecnológicas reales que se pueden combinar en beneficio de un e
PALABRAS CLAVE
AFS, podredumbre negra de la vaina, podredumbre helada de la vaina, eficiencia en el uso de la luz, eficiencia en el uso del agua, bruja
enfermedad de la escoba
Fronteras en la ciencia de las plantas 01 fronterassin.org
JaimesSuárez et al. 10.3389/fpls.2022.921469
Introducción en los cultivos de cacao y su contribución a la incidencia de enfermedades,
lo cual es complejo y requiere un conocimiento integral de los factores
El cacao (Theobroma cacao L.) es una planta nativa del norte de la que favorecen su desarrollo. CAFS dijo tener microambientes con alta
Amazonía, actualmente cultivada en regiones tropicales del mundo, humedad relativa y reducido aporte de luz, lo que favorece la incidencia
especialmente en países africanos (Motamayor et al., 2008). En América, de estas enfermedades. Este preconcepto ha alentado a muchos
los principales países productores son Ecuador, Brasil, Perú y Colombia productores a eliminar o reducir la cantidad de árboles de sombra de las
(FAOStat, 2021). Aunque esta especie proviene del sotobosque y tiene plantaciones (Marconi y Armengot, 2020). Sin embargo, el ciclo de vida
una amplia variedad de adaptaciones para crecer en condiciones de de cada uno de estos patógenos difiere de los demás. Además, las
poca disponibilidad de luz (Salazar et al., 2018), debido a su plasticidad interacciones plantapatógeno son procesos sistémicos no lineales y
fenotípica, algunos países han tenido éxito en adoptar sistemas de cultivo extremadamente complejos , que son altamente afectados por el
de cacao en monocultivo con plena disponibilidad. exposición al sol ambiente, incluyendo la incidencia de otros factores ecosistémicos como
(Lennon et al., 2021). En consecuencia, el cacao se cultiva en el mundo la presencia de biocontroladores naturales.
tanto en sistemas de monocultivo como agroforestales, y se considera
que los dos tienen diferentes enfoques de producción y sostenibilidad. Desafortunadamente, pocos estudios comparan CAFS y
monocultivos de cacao en cuanto a las ventajas y desventajas que
Los sistemas agroforestales de cacao (CAFS) pueden clasificarse pueden ocurrir. Esta información permitiría resolver múltiples
como tradicionales o asociados a arreglos de plantación. Los CAFS aspectos asociados al costobeneficio de la producción de cacao, la
tradicionales han intervenido bosques compuestos por diferentes realidad socioeconómica de los cacaocultores y la sostenibilidad a
especies en multiestratos, donde el cacao entra a reemplazar uno de los largo plazo del sistema productivo. De ahí que exista una creciente
estratos y los estratos superiores se mantienen como sombra. Los CAFS necesidad de documentar estas ventajas y desventajas, siendo de
con arreglos de siembra tienen un diseño con un patrón de siembra especial interés los sistemas agroforestales (SAF). En esta revisión
homogéneo que involucra cacao y una o más especies de árboles actual, exploramos cómo el AFS influye en la fisiología de las
acompañantes para brindar sombra. En estos sistemas, las especies plantas de cacao en función del uso de luz, agua y nutrientes, y
seleccionadas para la sombra también representan buena parte de los destacamos las posibles correlaciones entre las enfermedades del
ingresos económicos de la plantación, como en el caso de los árboles cacao y el modelo agronómico empleado. Además, en este
maderables, que pueden ser utilizados para agregar productos de alto documento, intentamos escudriñar cómo el manejo de los árboles
valor al sistema (Álvarez Carrillo et al., 2012; Sambuichi et al., 2012). En forestales puede favorecer o limitar el desarrollo de enfermedades
los CAFS, las copas de los árboles forestales pueden amortiguar las en los cultivos de cacao. Esta información contribuirá a la
condiciones ambientales, reduciendo la temperatura del aire, ayudando implementación de mejores prácticas y diseños de plantación para
a retener la humedad y contribuyendo a la mejora de las propiedades el manejo de CAFS, así como ayudará a seleccionar las mejores
fisicoquímicas del suelo, además de impactar en el mantenimiento de la estrategias para el manejo integrado de enfermedades del cacao.
biodiversidad (RojasMolina et al. ., 2017; Marconi y Armengot, 2020).
Sin embargo, el manejo inadecuado de estas copas limita la entrada
de luz y en consecuencia limita la fotosíntesis, afectando Sistemas agroforestales de cacao vs.
negativamente la producción de cacao (Salazar et al., 2018). monocultivo: uso de luz, agua y nutrientes
El manejo inadecuado de los CAFS ha generado una necesidad
creciente de incrementar la productividad del cacao, y el monocultivo de
cacao se ha convertido en una alternativa para lograrlo (Zuidema et al., Eficiencia en el uso de sombra y luz en
2005; de Almeida y Valle, 2010). Sin embargo, esta alternativa también sistemas agroforestales
tiene desventajas, como la posibilidad de estrés fotooxidativo, asociado
al exceso de luz (Bassi y Dall'Osto, 2021), y la presión por el uso de agua La luz es uno de los recursos más cruciales para el crecimiento y
y fertilizantes, que también pueden representar un factor negativo para desarrollo de las plantas y, en consecuencia, es un factor determinante
el cacao. sostenibilidad si no se gestiona adecuadamente. Por otro lado, para la productividad de los cultivos. Las plantas pueden absorber la luz
algunos autores correlacionan positivamente las enfermedades del cacao en los complejos de fotosistemas de los tilacoides y emplear esta energía
con CAFS (Andres et al., 2016). Aunque las enfermedades de las plantas como fuente principal para todas las reacciones de asimilación, incluida
pueden causar pérdidas de rendimiento de hasta el 100% en el cacao, la asimilación de nitrógeno, azufre y carbono (Brestic et al., 2021).
su gravedad depende del nivel de manejo de la plantación de cacao. Las En consecuencia, estas reacciones son el evento primordial para la
tres principales enfermedades del cacao de particular interés son: (1) formación de biomasa que define el crecimiento y la productividad de las
Moniliophthora perniciosa, el agente causal de la enfermedad de la plantas (Foyer et al., 2017; Lima Neto et al., 2021). Aunque todas las
escoba de bruja (WBD), (2) Moniliophthora roreri, que causa la pudrición plantas dependen de la luz, el exceso de este recurso puede ser
helada de la vaina (FPR), y (3) Phytophthora spp. que causa la pudrición potencialmente dañino para las plantas. La acumulación de electrones
negra de la vaina (BPR). No obstante, las condiciones ambientales están en la cadena de transporte de los tilacoides puede promover la formación
fuertemente ligadas a los procesos patogénicos en los sistemas agrícolas de especies reactivas de oxígeno que pueden causar muerte celular,
(Cooke, 2006). Todavía hay controversia sobre el uso de árboles de sombra clorosis, abscisión de hojas e incluso muerte de plantas (Foyer, 2018). Por otro lado, poca l
limita seriamente la energía disponible para las reacciones químicas, productividad a largo plazo del cacao, las parcelas de siembra asociadas
cruciales para el crecimiento y la productividad de las plantas (Lawlor y con AFS han sido recomendadas y ampliamente utilizadas en América del Sur.
Tezara, 2009). De hecho, del total de la luz que cae sobre las hojas, La luz de saturación promedio para el cacao es de aproximadamente
alrededor del 85 % es absorbido por las clorofilas, y solo alrededor del 5 % 400–500 μmolm−2 s−1 (Salazar et al., 2018). Esta intensidad es
de esta energía se almacena como materia orgánica (Pinnola y Bassi, relativamente baja, ya que puede llegar a 1000 en frijol y hasta 1500
2018). Por lo tanto, para sobrevivir en condiciones contrastantes de μmolm−2 s−1 en algunas especies de cultivos monocotiledóneas como el
fluctuación de la luz, como las que se encuentran en diferentes diseños arroz y el trigo (Carvalho et al., 2014; Lobo et al., 2019). Estos datos indican
agronómicos, las plantas necesitan desarrollar varias estrategias moleculares que para la mayoría de las variedades de cacao, las intensidades luminosas
y bioquímicas relacionadas con mejorar la eficiencia del uso de la luz (LUE) superiores a 500 μmolm−2 s−1 no tienen efectos positivos en la fotosíntesis,
en la sombra (AFS) o disipar el exceso de luz para evitar estrés oxidativo de lo contrario pueden consistir en un exceso de energía. Teniendo en
(monocultivo). cuenta que el cultivo de cacao puede tener lugar en regiones tropicales
El cacao se originó en las regiones del sotobosque de la Amazonía y (RodríguezMedina et al., 2019), el exceso de energía puede plantear un
está relativamente adaptado para tolerar condiciones de sombra (González problema para los productores de cacao, lo que justifica su uso en condiciones de AFS con som
Orozco et al., 2020). En condiciones de sombra provocadas por las otras Se recomienda encarecidamente el uso de aproximadamente un 30–40
hojas de la planta, como ocurre en el sotobosque, las plantas más altas % de sombra para el manejo adecuado del cacao (Beer et al., 1998; Álvarez
absorben la mayor parte de la energía luminosa disponible, especialmente Carrillo et al., 2012). Sin embargo, las condiciones de luz por debajo de
en la gama azul y roja. Esta absorbancia contrasta con la transmisión de 400–500 μmolm−2 s−1 pueden potencialmente limitar la disponibilidad de
luz de las longitudes de onda más largas, con menor energía disponible, energía procesada por las antenas del fotosistema, exigiendo un LUE mayor
compuesta principalmente por el rango rojo lejano (Lorrain et al., 2008). para asegurar el crecimiento y la productividad. Además, se deben
Las proporciones relativas entre el rojo y el rojo lejano también son considerar otros factores como la altitud, la orientación cartesiana y la
importantes señales ambientales capaces de modular procesos en las frecuente incidencia de nubes en la región para maximizar la disponibilidad
plantas relacionados con el mejor uso de la luz y, en consecuencia, de luz en AFS (Salazar et al., 2018). Por lo tanto, las plantas de cacao que
señalar una mayor eficiencia en el uso de este recurso (Puthiyaveetil et presentan una mayor LUE pueden ser más productivas en condiciones de
al., 2012; Goldschmidt Clermont y Bassi, 2015). Entre las estrategias sombra AFS. De esta forma, la disposición de los CAFS es de fundamental
desencadenadas por las plantas en estas condiciones se encuentran: (1) importancia para asegurar que se disponga de la intensidad lumínica
un aumento relativo en la proporción entre antenas y centros de reacción; adecuada para el crecimiento y productividad del cacao (Mortimer et al.,
(2) regulación a la baja de los procesos de disipación, como el enfriamiento 2018). Aprovechar la gran plasticidad fenotípica y la diversidad genética que
no fotoquímico (NPQ); (3) cambios anatómicos relacionados con el área presentan las plantas de cacao también puede permitir una mayor selección
foliar y la densidad; y (4) ajustes en la proporción entre los fotosistemas I de genotipos con mayor LUE. Este enfoque podría conducir a un diseño
y II (Coopman et al., 2010; Hughes et al., 2014; Ruban, 2015). CAFS nuevo, más dinámico y eficiente.
Por lo tanto, las plantas de cacao necesitan exhibir una o más de estas
características de aclimatación para sobrevivir y producir en condiciones de El LUE, sin embargo, no puede tomarse como un proceso estático ya
sombra. que es extremadamente dinámico. Por ejemplo, estudios recientes en AFS
Sin embargo, a pesar de su adaptación a ambientes sombreados, el de café han informado que incluso cuando la irradiación se redujo en un 60
cacao también tiene una notable plasticidad fenotípica que le permite crecer %, la eficiencia del uso de la luz del café aumentó en un 50 %, lo que dejó
y desarrollarse en condiciones de exposición a pleno sol (Salazar et al., estable la productividad primaria neta en todos los niveles de sombra
2018; Baligar et al., 2021). Esta plasticidad probablemente surge de la (Charbonnier et al., 2017). En estas plantas, las características endógenas
capacidad de modular la expresión de genes y regular características y otras condiciones ambientales tienen más efecto sobre la productividad
morfoanatómicas que le permiten a la planta aumentar su capacidad de que la intensidad de la luz por mar. Los autores concluyeron que la edad de
fotosíntesis mientras promueve mecanismos de defensa contra el exceso las plantas y la competencia interespecífica por agua y nutrientes del suelo
de luz, como se espera para las condiciones de pleno sol (Scheibe, 2019). ). entre el café y las especies arbóreas fueron más relevantes para la
Tras el aumento de la fotosíntesis, las plantas de cacao cultivadas a pleno productividad de los cultivos (Charbonnier et al., 2017). En cacao, no existen
sol tienen una mayor productividad que las plantas cultivadas en ambientes estudios sobre la plasticidad LUE como respuesta a diferentes condiciones
sombreados (Mortimer et al., 2018). microclimáticas e interacciones interespecíficas dentro de las diferentes
Sin embargo, los estudios también han demostrado que, aunque la parcelas CAFS. Sin embargo, algunos estudios abordaron las respuestas
productividad aumenta en condiciones de pleno sol, el ciclo de vida fotosintéticas bajo diseños CAFS contrastantes (GómezYarce et al., 2020)
productivo se acorta muchos años (Rajab et al., 2016). Además, la incidencia y evaluaron variedades de cacao contrastantes (AgudeloCastañeda et al.,
de algunos estreses bióticos puede volverse más frecuente en condiciones 2018). Estos estudios también refuerzan la gran plasticidad de los genotipos
de pleno sol que en la sombra, como WBD. Estas respuestas en el ciclo de de cacao y la importancia de las interacciones interespecíficas en los
vida y las interacciones plantaenfermedad también pueden estar diseños de CAFS.
posiblemente asociadas con una mayor competencia en el flujo de equilibrio Los mecanismos que subyacen al ajuste LUE en las plantas como
energético (Figura 1). Además, los servicios ecosistémicos proporcionados respuesta a diferentes intensidades de luz aún no están completamente
por los árboles maderables AFS deben ser considerados debido a su dilucidados hasta la fecha. Las relaciones fuentesumidero, que están
sostenibilidad del medio ambiente. Por lo tanto, para maximizar la fuertemente asociadas con la asignación de carbono durante la fase reproductiva,
FIGURA 1
Modelo esquemático que destaca el equilibrio de la energía luminosa, los esqueletos de carbono y el uso de nutrientes distribuidos entre la activación de los
mecanismos de protección contra el estrés biótico y la productividad en el contexto de un sistema agroforestal (SAF). En AFS, el cacao compite por la energía
luminosa y los nutrientes del suelo con las especies de árboles de sombra. Esta competencia es contrarrestada directamente por los servicios ecosistémicos que
brindan los árboles de sombra que pueden favorecer la eficiencia en el uso del agua y las propiedades químicas del suelo (mejor disponibilidad de nutrientes).
Además, las diferencias en la calidad de la luz (composición de luz roja/roja lejana – FR/R) y el equilibrio contrastante en los niveles de triosasfosfato y
otras moléculas de señalización pueden activar vías de compensación fisiológica para optimizar el equilibrio energético de las plantas de cacao dependiendo de la
genética. fondo. Estas respuestas compensatorias fisiológicas pueden incluir ajustes en la regulación estomática, inducción/relajación de mecanismos de
disipación de exceso de energía (apagado no fotoquímico, NPQ) y ajustes estequiométricos en los complejos del fotosistema (PSII/PSI). Finalmente, el
balance energético y metabólico dinámico resultante del modelo AFScacao puede competir directamente con la demanda energética/metabólica de los
mecanismos de defensa del estrés biótico, determinando así el grado de limitación en la productividad potencial de cada genotipo específicamente. Las
estrellas amarillas en la figura representan procesos centrales para una investigación más profunda en modelos AFScacao.
podría representar un factor decisivo en la determinación de la LUE en todavía se necesita asociar las posibles interacciones de los patógenos
especies vegetales de sombra (Cannell, 1971). Según esta hipótesis, la dentro del modelo competitivo CAFS.
eficiencia del uso de la luz se ajusta en respuesta a la activación de los
gradientes sumiderofuente. En este caso, la demanda energética,
principalmente relacionada con la producción de frutas, sería en última Servicios ecosistémicos de los sistemas
instancia el factor limitante para determinar la LUE. Esta respuesta, a su agroforestales del cacao: disponibilidad de agua y nutrientes
vez, estaría altamente determinada por otras condiciones ambientales,
además de la luz, que de hecho sería la fuerza impulsora detrás de la En los CAFS también se debe considerar la competencia
regulación de la LUE (Charbonnier et al., 2017). interespecífica por agua y nutrientes (Niether et al., 2019). Diferentes
Se sabe que muchos mecanismos moleculares compiten especies de árboles maderables son capaces de interferir de muchas
directamente por el flujo energético dirigido a la biosíntesis de maneras con la fertilidad y microbiología de los suelos, afectando
azúcar, lo que afecta indirectamente la asignación de carbono a las frutas (consecuentemente
Figura 1). la disponibilidad de recursos nutricionales para que
Por ejemplo, el enfriamiento no fotoquímico (Murchie y Ruban, 2020) y la el cacao complete su ciclo biológico de crecimiento y desarrollo. Sin
actividad fotorrespiratoria (Guilherme et al., 2019) pueden afectar embargo, se han documentado varias ventajas de CAFS. Estos pueden
drásticamente el balance energético en las hojas. disminuir la temperatura del aire y del suelo en comparación con el
Estudios con el objetivo de comprender los componentes fisiológicos, monocultivo, reduciendo la evapotranspiración (Mortimer et al., 2018).
moleculares y genéticos asociados a estos procesos en el cacao, Por lo tanto, CAFS puede desempeñar servicios ecosistémicos que
especialmente en un contexto integrador y multidisciplinario. contribuyen a aumentar la resiliencia de las plantas de cacao a la variabilidad climática (Gre
FIGURA 2
Impacto en el desarrollo de enfermedades y productividad del cacao en sistemas agroforestales en comparación con monocultivo. Las flechas verdes significan un proceso
favorecido y las flechas rojas significan un proceso desfavorable. AFS promueve cambios específicos en el microambiente del cacao, especialmente relacionados con una mayor
humedad y, potencialmente, una mayor amortiguación de los cambios de temperatura, a pesar de que puede reducir la velocidad del viento dentro del sistema. Estos cambios
tienen el potencial de inducir un aumento en la longevidad de las plantas de cacao, un mejor uso de los biocontroladores de plagas y enfermedades y, en última instancia,
promover la sostenibilidad ambiental. Además, puede promover una menor necesidad de riego y fertilización, así como una menor incidencia de la enfermedad de la escoba
de bruja (EMB), impactando positivamente en los costos de los productores. Sin embargo, en paralelo, los modelos AFS tienen un gran potencial para impactar negativamente
en la productividad del cacao debido a una mayor susceptibilidad a la pudrición negra de la vaina (BPR) y la pudrición helada de la vaina (FPR) si la poda y el manejo fitosanitario
no se llevan a cabo adecuadamente.
Asimismo, diferentes especies de árboles tienen distintos a varios procesos para mejorar la eficiencia en el uso del agua de los
requerimientos de recursos hídricos, lo que puede ser un factor cultivos AFS, reduciendo la necesidad de complementar el riego (Hatfield
extremadamente importante en condiciones en las que este recurso y Dold, 2019). Por lo tanto, los servicios ecosistémicos potenciales
se vuelve escaso. En un CAFS, la productividad del cacao estará relacionados con un mejor uso de los recursos hídricos realizados por el
determinada por la intersección de cuatro factores principales: (1) el modelo AFS deben ser considerados como un factor extremadamente
antecedente genético del genotipo específico del cacao, que positivo en el balance que incluye la incidencia de enfermedades, el
determina el grado de plasticidad de la respuesta fenotípica bajo costo de manejo y la productividad, cuando se compara con el sistema
oscilaciones ambientales; (2) la especificidad del hábito de los de monocultivo, especialmente bajo el escenario proyectado del cambio climático global.
árboles acompañantes; (3) las características biofísicas del entorno En cacao, Zuidema et al. (2005) encontraron que la radiación
donde se desarrolla el sistema, incluidas la temperatura, la altitud y anual y la precipitación acumulada de las épocas secas explican el
las precipitaciones; y (4) la posibilidad de ocurrencia o no de estrés 70% de la variación de la producción respecto al potencial simulado,
biótico; que están todos sujetos a la interferencia del factor humano (Figura 2en
). más de 30 localidades del trópico, con una fuerte correlación entre
Según la hipótesis AFS, los árboles maderables pueden interferir la precipitación de los meses más secos y el rendimiento anual de
(alelopatía+competencia) con el cultivo y generar efectos complementarios granos secos de cacao. Estos datos confirman la importancia de la
(Hierro y Callaway, 2021). A través de la alelopatía y la competencia, los disponibilidad de agua para la productividad del cacao. Sin embargo,
árboles maderables pueden agotar algunos nutrientes o liberar sustancias a pesar de la alta importancia del recurso hídrico en el cacao, existen
potencialmente fitotóxicas, con efectos negativos en el crecimiento y la pocas publicaciones de valor práctico sobre las respuestas del cultivo
productividad de algunos cultivos (Scavo et al., 2018). Por otro lado, las a la sequía o al riego (Jegadeeswari y Kumar, 2019; Hebbar et al.,
interacciones interespecíficas favorables también pueden hacer que 2020), especialmente bajo arreglos agroforestales. Niether et al.
algunos recursos minerales estén más disponibles. (2019) reportaron que el AFS modifica las relaciones hídricas del
alterando las propiedades químicas de los suelos, por ejemplo (Hosseini cacao a través de cambios en el porcentaje de luz transmitida,
Bai et al., 2017). Incluso se ha reportado que algunos modelos AFS precipitación efectiva y microclima, donde la evapotranspiración
pueden afectar el pH y aumentar la disponibilidad de carbono orgánico, alcanza valores de 5.12mmdía−1 en el monocultivo y 4.51mmdía−1
induciendo la calidad microbiológica de los suelos y favoreciendo así a en un AFS. La evidencia experimental ha demostrado que los árboles
los cultivos asociados (Bai et al., 2016). Asimismo, la AFS puede contribuir de cacao completamente expuestos tienen ciclos de producción más cortos, lo que llev
al deterioro progresivo de la planta, pérdida de vigor (proliferación de T. speciosum, T. subincana, T. sylvestris; Meinhardt et al., 2008).
algunas enfermedades y ataques de insectos), y finalmente muerte Dentro del biotipo C se han reportado dos patotipos identificados como
(Alpízar et al., 1986). patotipos A y B, donde el patotipo A es el más virulento y se encuentra
Además, en plena exposición, factores como la alta radiación y la distribuido en Colombia, Bolivia y Ecuador. Por otro lado, el patotipo B se
temperatura del aire pueden tener efectos negativos en las plantas de encuentra en Brasil y Venezuela y presenta menor virulencia (Gramacho
cacao (Salazar et al., 2018). Cuando las hojas de cacao se exponen et al., 2016).
directamente al sol, hay un aumento de la temperatura de la hoja del Moniliophthora perniciosa es un patógeno hemibiotrófico,
40%, sobre las hojas bajo sombra (28°C). Esto da como resultado un caracterizado por tener dos fases diferentes en su ciclo de vida (Evans,
gran aumento en la fotorrespiración de las hojas expuestas a pleno sol 2016). Sorprendentemente, el patógeno es un parásito obligado cuyo
(Huang et al., 2016), lo que aumenta la posibilidad de estrés hídrico. micelio no es infeccioso y solo las esporas son capaces de inducir la
Además, si no se satisfacen los requerimientos hídricos, el desequilibrio infección (Kilaru y Hasenstein, 2005). Después de la infección, M.
entre el aporte de energía lumínica incidente en las hojas y el consumo perniciosa coloniza al huésped como un patógeno biotrófico, afectando
por procesos metabólicos puede generar fotoinhibición, fotodaño y nuevos brotes, cojines florales y frutos, presentando diversos síntomas.
efectos irreversibles en el crecimiento y desarrollo de las plantas (Cunha Las retamas vegetativas se desarrollan en el tallo y las ramas, donde las
et al., 2019). ). Este problema es de particular importancia para Colombia, yemas axilares y laterales sufren hiperplasia, produciendo tallos alargados
que puede presentar variaciones de más del 1.000% de la intensidad e hinchados con hojas flácidas y pecíolos largos (Silva et al., 2002).
lumínica diaria (Salazar et al., 2018), alcanzando picos de 2.500μEm−2 Después de 3 a 4 meses, las hojas se caen, dejando solo las ramas
s−1 en algunas regiones. De hecho, en plantas de cacao estresadas, marchitas que se asemejan a una escoba. En los botones florales pueden
puede ocurrir una reducción de al menos un 25 % en las tasas de formarse múltiples flores y frutos partenocárpicos con forma de zanahoria
asimilación de CO2, mientras que las tasas de transpiración pueden o chirimoya que rápidamente se necrosan, tornándose leñosos, duros y
disminuir en un 40 % debido al cierre estomático (AgudeloCastañeda et “momificados”. En los frutos en desarrollo se forman lesiones irregulares
al., 2018), lo que puede verse agravado por la aparición de estrés biótico de color café oscuro que, a diferencia de M. roreri, se endurecen y
paralelo y deficiencias nutricionales. Además, los CAFS son sistemas quedan libres de micelio (Aime y PhillipsMora, 2005; Evans, 2016).
completamente dinámicos. El tiempo y la intensidad de la poda son Finalmente, el patógeno inicia su fase necrotrófica o saprofita en los
esenciales para equilibrar la disponibilidad de luz y agua en condiciones tejidos muertos infectados, produciendo los cuerpos fructíferos del hongo,
ambientales que varían estacionalmente para conservar microambientes llamados basidiocarpos. Si se presentan condiciones ambientales
para la producción de cacao con menos exposición a climas desfavorables (Niether
et al., 2019).
favorables, el patógeno libera las basidiosporas, las cuales se dispersan
Por lo tanto, a pesar de las posibles reducciones de productividad, con la ayuda del viento para iniciar un nuevo ciclo de infección (Evans,
que también pueden compensarse con procedimientos de manejo más 2016).
apropiados, los AFS pueden beneficiar la durabilidad y estabilidad a largo Algunos estudios informan sobre la incidencia de WBD en
plazo de los cultivos asociados. Además, las estrategias de AFS pueden plantaciones de cacao cultivadas en CAFS, coincidiendo que las
traer beneficios de ahorro de costos en el uso de fertilizantes y riego plantaciones agroforestales con cacao tienen una menor incidencia de
(Wartenberg et al., 2020). Sin embargo, la posible correlación entre el WBD (Cuadro 1; Evans, 1998). En consecuencia, es posible suponer
uso de AFS y la incidencia de estrés biótico seguiría siendo, con mucho, que a medida que los cultivos de cacao se conviertan gradualmente en
el punto más controvertido por su uso generalizado en los sistemas de monocultivos, la incidencia de WBD puede aumentar significativamente
producción de cacao. En las próximas secciones, esta revisión analizará (Jacobi et al., 2013). Cuando las plantaciones de cacao están expuestas
los hechos y los mitos sobre la susceptibilidad a enfermedades de los a pleno sol sin árboles de sombra, esto conduce a un aumento en la
AFS asociados con el cacao. formación de brotes y flores y, asociado con esto, un aumento en la
susceptibilidad de los tejidos meristemáticos (Milz, 2006). Las condiciones
ideales para que este patógeno progrese en los monocultivos se basan
Sistemas agroforestales de cacao en el cambio de ambiente del patosistema, lo que también implica una
vs. monocultivo: desarrollo de baja actividad de los biocontroladores (Figura 2). En este sentido, los
enfermedades del cacao CAFS albergan especies vegetales autóctonas que contribuyen a la
formación de múltiples microorganismos antagónicos y saprófitos, que han evolucionado ju
enfermedad de la escoba de bruja Generalmente, estos microorganismos crecen bajo la copa de los
árboles, en el filoplano y en el suelo (materia orgánica), que en
La EMB, provocada por el hongo M. perniciosa, puede generar condiciones ambientales CAFS están protegidos de la luz solar directa,
pérdidas de hasta el 100% de la producción, provocando incluso el la temperatura y la desecación (Schroth et al., 2000; Vaast y Somarriba,
abandono del cultivo (Pereira et al., 1996; Meinhardt et al., 2008; Andres 2014; Armengot et al., 2020). Al mismo tiempo, el manejo técnico
et al., 2016). ; Sousa Filho et al., 2021). Se informan cuatro biotipos (C, intensivo de los cultivos en plena exposición promueve la sobreproducción
H, L y S) para M. perniciosa, que se clasifican por su biología reproductiva de flores y ramas, lo que a su vez aumenta los sitios potenciales de
y especificidad de huésped. El biotipo C infecta plantas de la familia infección. Esta situación, unida al factor adverso provocado por la
Malvaceae, incluido el género Theobroma (T. cacao, T. grandiflorum, T. sobreexposición a la luz y el aumento de la velocidad del viento, puede
bicolor, T. obovatum, T. microcarpum, facilitar las condiciones para el desarrollo de
CUADRO 1 Revisión de literatura sobre el uso de sistemas agroforestales (SAF) en la producción de cacao, evidenciando sus efectos en la incidencia de enfermedades y potencial impacto en la productividad.
Impacto de AFS en la
Patógeno Impacto en el desarrollo de la enfermedad País de Referencia
productividad del cultivo de cacao
Phythpthora spp. No hay diferencias significativas en comparación con Condicionado positivo Bolivia Armengot et al. (2020)
monocultivos si las prácticas culturales se aplican oportunamente
Phythpthora spp. No hay diferencias significativas en comparación con Condicionado positivo Ghana Lechón (2020)
Phythpthora spp. La incidencia y la gravedad de la enfermedad de la mazorca negra aumentan Negativo Cameron Ambang et al. (2019)
proporcionalmente con el aumento del nivel de sombra.
Phythpthora megakarya Las especies compañeras de AFS son huéspedes y propagan el Negativo cameron Holmes et al. (2003)
enfermedad.
Phythpthora megakarya Las especies compañeras de AFS son huéspedes y propagan el Negativo África Occidental Opoku et al. (2002)
enfermedad.
Phythpthora palmivora, Las especies compañeras de AFS son huéspedes y propagan el Negativo Ghana Akrofi (2015)
Phythpthora megakarya enfermedad.
Moniliophthora roreri No hay diferencias significativas en comparación con Condicionado positivo México Torres de la Cruz et al. (2011)
Moniliophthora roreri No hay diferencias significativas en comparación con Condicionado positivo Perú Krauss y Soberanis (2001)
Moniliophthora roreri No hay diferencias significativas en comparación con Condicionado positivo Bolivia Armengot et al. (2020)
Moniliophthora perniciosa La incidencia y la gravedad de la enfermedad de la escoba de bruja Positivo Ecuador Evans (1998)
disminuir proporcionalmente con el aumento del nivel de sombra.
Moniliophthora perniciosa La incidencia y la gravedad de la enfermedad de la escoba de bruja Positivo Perú Krauss y Soberanis (2001)
Moniliophthora perniciosa La incidencia y la gravedad de la enfermedad de la escoba de bruja Positivo Bolivia Jacobi et al. (2013)
Moniliophthora perniciosa La incidencia y la gravedad de la enfermedad de la escoba de bruja Positivo Venezuela HernándezVillegas (2016)
Moniliophthora perniciosa La incidencia y la gravedad de la enfermedad de la escoba de bruja Positivo Bolivia Andres et al. (2016)
Moniliophthora perniciosa La incidencia y la gravedad de la enfermedad de la escoba de bruja Positivo Bolivia Armengot et al. (2020)
Un impacto positivo significa que no hubo diferencia significativa en cuanto a la incidencia de una determinada enfermedad, mientras que un impacto negativo indica que existe una mayor incidencia
de la enfermedad, en ambos casos comparando el modelo AFS con el monocultivo. Un impacto condicionado positivo significa que no hay diferencias en la progresión de la enfermedad comparando SAF y
sistemas de monocultivo si se adoptan oportunamente prácticas culturales adecuadas.
Infección por M. perniciosa (Evans, 1998; Schroth et al., 2000). La el monocultivo promueve el secado rápido de las retamas,
humedad relativa también juega un papel importante en la formación de escobas.aumentando el período de esporulación y el potencial de inóculo
Si esta variable climática es estable y no sufre fuertes alteraciones, se ha (Schroth et al., 2000; Meinhardt et al., 2008; Evans, 2016). En este
demostrado que se favorece la aparición de retamas (Nunes et al., 2002). sentido, CAFS se presenta como una alternativa viable para mitigar
los efectos económicos producidos por el WBD. El CAFS promueve
La mayor humedad constante permite que las basidiosporas condiciones ambientales adversas para la propagación de las
germinen y penetren en el tubo germinativo. Los estudios han esporas y el desarrollo de la enfermedad, amortiguando la
informado que se requieren al menos 4 a 6 h de alta humedad (100 temperatura y la ventilación en las plantaciones de cacao (Milz,
% HR) para la germinación de basidiosporas, pero después de 14 h 2006; Niether et al., 2020).
de exposición a 100 % HR, la infección exitosa alcanza el porcentaje
máximo (Frias et al., 1995) . Esta condición se ve favorecida en el
cultivo de cacao bajo sombra o en épocas de alta precipitación. Al Pudrición helada de la vaina
final de la fase necrotrófica, las escobas requieren una condición
particular para generar sus basidiocarpos, lo que requiere la La FPR o moniliasis, causada por el patógeno hemibiotrófico
alternancia entre períodos húmedos y secos para estimular la Moniliophthora roreri, se clasifica como la enfermedad del cacao
más importante
generación de basidiocarpos y desarrollar la infección. Las condiciones ambientales en América y el Caribe. esta enfermedad es
relacionadas
considerado más destructivo y difícil de controlar que el BPR denominado “clon” (Jaimes et al., 2019), y la diversidad y agresividad del
y el WBD y puede causar hasta el 90% de las pérdidas económicas, aislado de M. roreri (Jaimes et al., 2016), que determinará el nivel de
provocando el abandono de importantes regiones productoras de granos intervención requerido para las plantas de cacao. Además, se ha encontrado
como Ecuador, Perú, Colombia y Costa Rica (Krauss y Soberanis, 2001; que la densidad de árboles de sombra y la densidad de árboles de cacao
PhillipsMora y Wilkinson, 2007; Bailey et al., 2018). Su alta capacidad de tienen una correlación negativa con la intensidad de la FPR. Para establecer
dispersión (más de siete mil millones de esporas en un fruto enfermo) y su CAFS que no conducen a FPR, se debe considerar la arquitectura del árbol
capacidad de adaptarse a una amplia gama de condiciones ambientales de sombra y su
(PhillipsMora y Wilkinson, 2007), lo convierten en un patógeno agresivo distribución debe ser moderada y uniforme dentro de la
que ha tenido una rápida distribución en el medio ambiente . América del plantación (Gidoin et al., 2014). Por lo tanto, las estrategias de CAFS y
Sur y Central. Después de la penetración, las esporas generan manchas monocultivo presentan características tanto positivas como negativas
aceitosas, hiperplasia, manifestándose como hinchazones (jorobas), relacionadas con la progresión de la enfermedad, su éxito dependerá de su
maduración prematura de los frutos y manchas marrones, después de 45 manejo, el genotipo de cacao y el diseño de plantación. La baja o alta
días en el lugar se desarrolla una capa de micelio blanco que se oscurece incidencia de FPR también puede depender de las condiciones
a medida que maduran las esporas. Finalmente, los frutos se secan y microclimáticas generadas ya que el patógeno requiere diferentes
momifican, quedando adheridos al árbol (Jaimes y Aranzazu, 2010; Bailey condiciones climáticas (humedad y temperatura) para completar cada fase
et al., 2018). de su ciclo (Evans, 1981).
La respuesta de la moniliasis a las condiciones de sombra
proporcionadas por el CAFS es positiva para la enfermedad, encontrando
que la incidencia de la enfermedad crece proporcionalmente al aumento Pudrición negra de la vaina
del nivel de sombra. El ambiente sombreado proporcionado por el AFS
implica una amortiguación de la temperatura, una reducción en la Pudrición negra de la vaina causada por Phytophthora spp. es la
disponibilidad de la luz y la velocidad del viento y, en consecuencia, un enfermedad de mayor importancia económica en el cultivo del cacao en el
aumento de la humedad relativa (Niether et al., 2020). Estas condiciones mundo, provocando pérdidas del 30% de la producción, además de
microclimáticas proporcionadas por el CAFS respetan positivamente la provocar la mortalidad de hasta el 10% de los árboles anualmente.
intensidad y el desarrollo de la enfermedad, ya que la FPR se ve favorecida Produciendo cancros en los tallos (Guest, 2007). Hasta el momento, se han
por un aumento de la humedad relativa (> 90%) y por temperaturas más reportado siete especies de Phytophthora relacionadas con la etiología de
bajas (2026, 9°C; Torres de la Cruz et al., 2011). En México se reporta que la enfermedad BPR en el cultivo del cacao, siendo P. palmivora la especie
una reducción del 50% de la sombra, independiente del manejo utilizado, cosmopolita del grupo (Akrofi, 2015), con distribución pantropical (Perrine
puede disminuir la incidencia de FPR hasta en un 20%, y también se walker, 2020). Las otras especies solo se han encontrado en países o
encuentra que si se aplica un manejo integrado se podría reducir la regiones geográficas específicas, como América del Sur y Central: P.
incidencia hasta en un 68% (Torres de la Cruz et al., 2011). capsici, P. citropthora y P. tropicalis (Barreto et al., 2015; de Bahia et al.,
2015; Fernández Maura et al., 2018), Brasil: P. theobromicola (Decloquement
De igual forma, en Perú se encontró que la incidencia de FPR es 25% et al., 2021), Venezuela: P. megasperma (Molina et al., 2016), África
mayor en el tratamiento con sombra densa que con cultivos a pleno sol occidental: P. megakarya y P. katsurae (Guest, 2007 ; Liyanage y Wheeler,
(Krauss y Soberanis, 2001). En Bolivia, revelan que el sistema agroforestal 2007).
sucesional desarrolló una mayor incidencia de FPR que el monocultivo Entre estas especies, P. megakarya es la más importante económicamente
(Armengot et al., 2020). Sin embargo, ambos estudios tampoco revelan en el mundo, ya que se reporta en los países africanos con mayor
diferencias significativas en la incidencia de FPR cuando se aplica el manejo producción de cacao (FAOStat, 2021). La enfermedad puede causar
integrado de enfermedades, independientemente del nivel de sombra del pérdidas del 60 al 100 % de la producción en países como Camerún, Gabón
cultivo (Cuadro 1). y Ghana (Deberdt et al., 2008; Akrofi et al., 2015; COCOBOD, 2019). A su
vez, P. megakarya produce efectos significativos en los costos de producción
Por otro lado, la organización y selección de la comunidad vegetal que respecto a otras especies ya que requiere la aplicación de fungicidas
integra el CAFS es un criterio importante en el desarrollo de la enfermedad, (Opoku et al., 2002), costando hasta 21 millones de paquetes de fungicidas
donde existen especies que generan un microclima más seco que favorece por año en Ghana (COCOBOD, 2019).
la dispersión de esporas, como es el caso de Erythrina poeppigiana, que
transporta una mayor cantidad de esporas en el aire respecto a Inga edulis La infección por Phytophthora en plántulas de vivero causa necrosis
y Gliricidia sepium. Esta condición probablemente se deba a las propiedades de las hojas y pudrición de la raíz, mientras que las infecciones de tallos y
fisiológicas de la especie ya que E. poeppigiana soporta una mayor ramas en el campo causan cancros. Cada etapa del desarrollo del fruto,
intervención del árbol a través de la poda (Meléndez y Somarriba, 1999). desde la floración hasta la maduración, es susceptible a la infección y
Sin embargo, no se debe descalificar a esta especie compañera , ya que al produce necrosis, pero los frutos inmaduros son los más susceptibles
generar condiciones más secas, la infección con M. roreri también es (Akrofi, 2015). Los primeros síntomas aparecen de 2 a 3 días después de
desfavorable. Se puede decir que la incidencia la infección y consisten en una mancha clorótica translúcida, luego la
mancha se vuelve marrón y se extiende rápidamente para cubrir toda la
y la severidad de la FPR también dependen del genotipo de cacao, también fruta después de 10 a 14 días (Luz y Silva, 2001). Se desarrollan frutos infectados en estado a
olor característico a pescado 35 días después de la aparición del primer condiciones microclimáticas predisponentes para el desarrollo de patógenos
síntoma, que se asocia a la mancha de micelio con esporas blanquecinas (Figura 2). Con esto, se puede concluir que la incidencia y severidad de
(Barreto et al., 2015). Phytophthora spp. en CAFS aumentan proporcionalmente al nivel de sombra
La pudrición negra de la mazorca se ve influenciada positivamente por (Ambang et al., 2019).
condiciones húmedas y frías (Akrofi, 2015), especialmente cuando la temperatura Adicionalmente, la incidencia de la FPR no siempre está relacionada con una alta
es inferior a 20 °C y la humedad relativa es superior al 85 % (De Oliveira y Luz, densidad de sombra, en cultivos con pocos árboles enfermos se incrementa la
2005). Estas son condiciones que pueden ocurrir bajo CAFS, y en base a estos incidencia de esta enfermedad y el número de árboles enfermos.
datos, podríamos suponer una influencia negativa de CAFS en el control de esta vainas maduras (Armengot et al., 2020; Leitão, 2020). No siempre, el
enfermedad. Ha sido desarrollo de FPR está relacionado con el alto nivel de sombra, también
informó que los CAFS, que incluyen árboles frutales, palmas y bosques, es necesario considerar una adecuada distribución de árboles de
tienen un microclima que difiere de las condiciones de los monocultivos sombra para regular el nivel de sombra en la plantación. Una distribución
con una exposición solar completa (Niether et al., 2020). La mayoría de los inadecuada puede generar microclimas con alta humedad relativa y
agricultores relacionan las condiciones microclimáticas generadas en los CAFS baja velocidad del viento (Niether et al., 2020), condiciones que
como una de las causas de una mayor incidencia de enfermedades fúngicas, en predisponen al desarrollo de FPR. Sin embargo, algunos autores
comparación con los monocultivos con exposición total al sol (Armengot et al., 2020). informan que no hay diferencia entre la incidencia de la enfermedad en
Se han reportado diversas teorías sobre la influencia de CAFS en el PBS y la incidencia en un monocultivo, siempre que se implementen
desarrollo de Phytophthora spp. en plantas de cacao, que incluyen investigaciones prácticas de manejo adecuadas en la plantación (Armengot et al., 2020;
sobre la proporción de sombra proporcionada por varios SAF y su impacto en el Leitão, 2020).
desarrollo de la enfermedad BPR (Cuadro 1). Estos estudios revelan la influencia
que algunas especies compañeras de AFS pueden tener en la diseminación y el
potencial de inóculo de Phytophthora spp. en el cultivo del cacao, algunas de Interacciones de estrés biótico y
estas especies pueden incluso funcionar como hospedantes del patógeno. abiótico en cacao
De hecho, de la raíz de nueve especies utilizadas con frecuencia en CAFS en En su ambiente natural, la exposición de las plantas a condiciones
Ghana se aisló P. megakarya (Akrofi et al., 2015). Estas especies se reportan en combinadas de estrés biótico y abiótico es una regla más que una regla.
la composición florística de SAF con cacao de África (Sonwa et al., 2007) y son excepción. De hecho, este es un tema candente en la literatura (Suzuki et al.,
ampliamente utilizadas en sistemas agroforestales en países americanos, como 2014; Kissoudis et al., 2016; Fichman y Mittler, 2020) y las complejas respuestas
Musa paradisiaca, Persea americana, Mangifera indica y Carica papaya (Ramírez desencadenadas por estos eventos combinados aún se conocen muy poco.
Meneses et al., 2013; Guiracocha et al., 2016; Peña et al., 2019; Mercedes Curiosamente, la combinación de condiciones que potencialmente causan estrés
Ordoñez y RangelCh, 2020; Jaimes et al., 2021). Otras especies frecuentemente en las plantas no promueve únicamente respuestas aditivas, es decir, la suma de
utilizadas en este sistema en África también son reportadas como hospederas de dos eventos que por sí solos tienen el potencial de inducir estrés en las plantas
P. megakarya y P. palmivora, entre las cuales podemos encontrar especies de no necesariamente genera una respuesta de estrés más severa. Sí, de hecho, en
bosques y palmeras como Irvingia gabonensis, Funtumia elastica, Sterculia muchas ocasiones se han observado respuestas aditivas, por ejemplo en caupí,
tragacanta, Ricinodendron heudelotii y Elaeis guinnensis; arbustos y plantas donde la exposición previa al estrés salino puede generar susceptibilidad a
bajas como Dracaena mannii, Xanthosoma saggitifolium, Colocasia esculenta, enfermedades causadas por virus en genotipos resistentes conocidos (Varela et
Athyrium nipponicum y Ananas comosus (Opoku et al., 2002; Holmes et al., 2003; al., 2019).
Akrofi et al., 2015). Estos reportes sugieren que la influencia del potencial de
inóculo de Phytophthora spp., que albergan las especies compañeras de cacao, Sin embargo, también se ha demostrado que la combinación de estrés es
podría explicar la ineficiencia en el control de la enfermedad (Akrofi et al., 2015). interactiva, es decir, al cambiar una condición ambiental específica potencialmente
Además, para ajustar las estrategias de manejo de la enfermedad, es necesario estresante, las respuestas de plasticidad sistémica en diferentes niveles en los
proponer métodos de control que no solo contemplen el manejo de la enfermedad agentes vegetales pueden desencadenar mecanismos como ensayos que
en el cacao sino también en las especies acompañantes, especialmente en promueven una aclimatación previa del organismo. a otros Tipos de futuras
aquellas que pueden ser reservorio de inóculo primario ya que estas plantas son condiciones estresantes. Este fenómeno se conoce como memoria de estrés de
asintomáticas. las plantas (Nikiforou y Manetas, 2017; PintóMarijuan et al., 2017; Auler et al.,
2021) y está directamente relacionado con los procesos de tolerancia cruzada
que se han observado en las plantas (Carvalho y Silveira, 2020). Por ejemplo,
recientemente ChávezArias et al. (2021) destacaron que la combinación de
algunos estreses abióticos y la herbivoría de artrópodos en el maíz puede
Por otro lado, existe poca información sobre los niveles de sombra que aumentar la producción de compuestos volátiles y no volátiles, lo que da como
favorecen la enfermedad FPR. Sin embargo, en uno de estos estudios se resultado una mejor respuesta a las infestaciones de plagas.
encontró que una composición florística diversa en CAFS puede causar problemas
de estructura espacial cuando su distribución en la plantación es heterogénea. En el cacao, sin embargo, los estudios en profundidad sobre la combinación
La distribución heterogénea de árboles puede proyectar sombra densa en la de estreses bióticos y abióticos aún son raros. Por un lado, sí, tenemos estudios
mayoría de los casos, y por lo tanto genera muy instigadores como se informa en el presente
(Beer et al., 1998; Schroth et al., 2000; Niether et al., 2019, 2020) que condiciones para aumentar el tamaño de la población de polinizadores
comparan, por ejemplo, la influencia del entorno asociado a CAFS con la (Armengot et al., 2016).
del Desde el punto de vista económico, la agrosilvicultura es menos
ambiente asociado con el monocultivo en términos de rentable que el monocultivo, pero el beneficio económico se da a más
incidencia o no de las enfermedades típicas del árbol del cacao. Estos largo plazo y a nivel de la sociedad en general al establecer sistemas
enfoques nos permiten discernir con un alto grado de claridad que sí, en agroforestales con un adecuado nivel de sombra, ya que los servicios
algunas situaciones, especialmente cuando se asocian con un manejo ambientales que se ofrecen son mayores y sostenibles. a largo plazo
inadecuado de CAFS, es posible observar una mayor incidencia de (Owusu et al., 2021). Además, los sistemas agroforestales proporcionan
enfermedades en las plantas de cacao. Sin embargo, al comparar el ingresos adicionales por árboles de sombra (maderables, frutales,
ambiente CAFS con el ambiente de monocultivo, varios factores abióticos medicinales, etc.) y reducen el uso de insumos externos (herbicidas y
pueden variar simultáneamente, como la luz, la humedad, la temperatura grandes cantidades de fertilizantes) y, para muchos pequeños productores,
y la intensidad del viento, lo que hace imposible distinguir los factores mano de obra contratada, que a la larga término hace que la agrosilvicultura
interactivos entre cada uno de los componentes del sistema ambiental. sea más rentable.
Para promover la implementación de CAFS y compensar los menores
Por lo tanto, esta información aún presenta una brecha muy importante en la rendimientos que han llevado a una menor adopción, se han propuesto
comprensión de los efectos de los estreses combinados en el cacao y merece incentivos a los beneficios que este sistema brinda, desde un punto de vista
una investigación futura. ecológico, como mercados alternativos, certificados ambientales, comercio
En la actualidad nos enfrentamos a una crisis global asociada a la justo, o como una estrategia para reducir el problema del cambio climático.
inminencia de los efectos irreversibles del cambio climático global, que Aunque los rendimientos de cacao son un 25 % más bajos en CAFS en
debería verse agravada aún más por las consecuencias colaterales comparación con el monocultivo, los beneficios adicionales de la diversificación
desencadenadas por la pandemia mundial del COVID19. En este de productos hacen que los dos sistemas sean comparables (Niether et al.,
contexto, se destacan eventos climáticos más drásticos como lluvias y 2020).
estaciones secas (Lahive et al., 2019), aumento en los costos de los
fertilizantes y altos precios de los productos agrícolas, que amenazan la
seguridad alimentaria mundial (Roubík et al., 2022). Por lo tanto, Conclusión y perspectivas
comprender los procesos de interacción entre los estreses bióticos y
abióticos combinados en especies donde estos procesos aún son poco Los trabajos reunidos en esta revisión rechazan la hipótesis de que
conocidos, como el cacao, puede anticipar acciones estratégicas los CAFS siempre están relacionados con estreses bióticos y abióticos.
tempranas que pueden ser de gran importancia. Los monocultivos se verían favorecidos en cuanto a productividad e
incidencia de enfermedades en comparación con CAFS, excluyendo
WBD, ya que algunas características como mayor floración y brotes
Retorno económico: CAFS vs pueden favorecer la incidencia de esta enfermedad en cultivos con exposición total al sol.
monocultivo Por lo tanto, esta condición de cultivo requiere una mayor demanda de
agua y nutrientes, relacionada con CAFS, lo que representa una amenaza
En términos de retorno económico, existe una percepción negativa de concreta para la sostenibilidad productiva, especialmente considerando
los CAFS frente a los monocultivos. Esto se debe a que la comparación se los escenarios proyectados de cambio climático global.
realiza con base únicamente en la producción de cacao en grano en el corto plazo. Por otro lado, si bien algunos estudios reportan que la incidencia de
Claramente, en este período hay una mayor producción en monocultivo. BPR y FPR puede verse favorecida en los diseños de CAFS, también se
Sin embargo, a largo plazo, la producción de cacao bajo la sombra de reporta que la correcta selección del modelo agroforestal y la inclusión de
árboles agroforestales se verá compensada porque se alarga la vida prácticas agronómicas oportunas, incluyendo el control biológico y cultural,
productiva de un árbol. Esto se debe a que las hojas del árbol del cacao mitigaría la incidencia de estas enfermedades, así como aumentaría la
bajo sombra son más longevas ya que se reduce su exposición a la productividad, igualando los monocultivos. Además, es importante resaltar
radiación solar (Niether et al., 2020). que los CAFS brindan servicios ecosistémicos como el mantenimiento de
polinizadores, mayor eficiencia en el uso del agua, demanda de nutrientes
Por otro lado, para mantener una adecuada productividad de los que pueden generar una producción más sustentable. Del mismo modo,
monocultivos se requiere de la fertilización química, ya que con la fertilización la selección de genotipos con mejor comportamiento en condiciones de
orgánica no hay diferencias con la producción de un CAFS. En los CAFS no poca luz (mayor eficiencia en el uso de la luz) y mejor balance energético,
existen diferencias en la producción entre el uso de fertilizantes orgánicos e puede contribuir a la mitigación de los estreses abióticos normalmente
inorgánicos . Esto puede estar asociado al hecho de que la fecundación atribuidos a los CAFS. Por tanto, es necesario explorar los recursos
tecnológicos y científicos que ya están disponibles y aplicarlos a modelos
no tiene el mismo efecto relevante que la disponibilidad de luz en los de producción basados en AFS. Además, todavía es necesario profundizar
sistemas agroforestales. Por lo tanto, se cree que para mejorar la en nuestra comprensión de los mecanismos
productividad del cacao en los sistemas agroforestales, se deben
seleccionar variedades tolerantes a la sombra, así como adecuadas
provocado por el cacao ante estas complejas interacciones. Expresiones de gratitud
Conocer y comprender cómo funcionan estos procesos es clave
para mejorar las prácticas agrícolas y garantizar la seguridad Agradecemos a la Corporación Colombiana de Investigación
alimentaria en un futuro de cambio climático global. Agropecuaria (AGROSAVIA) por brindar la infraestructura y el apoyo para
el desarrollo de esta investigación.
Contribuciones de autor
Conflicto de intereses
JRM y YJS: idea detrás de esta revisión de literatura. ACR, DGN y
FELC: búsqueda bibliográfica y elaboración del borrador del manuscrito. Los autores declaran que la investigación se realizó en el
FELC: revisión crítica y edición exhaustiva. ausencia de cualquier relación comercial o financiera que pueda
YJS y FELC: revisaron la versión final del manuscrito antes de su envío. interpretarse como un potencial conflicto de interés.
Todos los autores contribuyeron al artículo y
aprobó la versión enviada.
nota del editor
Fondos Todas las afirmaciones expresadas en este artículo pertenecen
únicamente a los autores y no representan necesariamente las de sus
The project was financed by the Sistema General de Regalias through organizaciones afiliadas, o las del editor, los editores y los revisores.
the project “Investigación, desarrollo e innovación en cacaos especiales Cualquier producto que pueda ser evaluado en este artículo, o afirmación
bajo sistemas agroforestales” que pueda hacer su fabricante, no está garantizada ni respaldada por el
(BPIN 2013000100255). editor.
Referencias
AgudeloCastañeda, G. A., CadenaTorres, J., AlmanzaMerchán, P. J., and PinzónSandoval, Auler, PA, Souza, GM, da Silva Engela, MRG, Do Amaral, MN, Rossatto, T., Da Silva, MGZ, et
E. H. (2018). Desempeño fisiológico de nueve genotipos de cacao (T. cacao L.) bajo la sombra de al. (2021). Memoria de estrés de las respuestas fisiológicas, bioquímicas y metabolómicas en dos
tres especies forestales en Santander. Colombia. Rev. genotipos de arroz diferentes bajo estrés por sequía: la escala importa. ciencia de las plantas 311,
Colomb. Ciencias Hortícolas 12, 223–232. doi: 10.17584/rcch.2018v12i1.7341 110994–110910. doi: 10.1016/j. plantasci.2021.110994
Aime, MC y PhillipsMora, W. (2005). Los agentes causales de la escoba de bruja y la
pudrición helada de la vaina del cacao (chocolate, T. cacao) forman un nuevo linaje de Marasmiaceae. Bai, W., Sun, Z., Zheng, J., Du, G., Feng, L., Cai, Q., et al. (2016). La combinación de árboles y
Micología 97, 1012–1022. doi: 10.1080/15572536.2006.11832751 cultivos aumenta la eficiencia en el uso de la tierra y el agua en una zona semiárida. agricola
Gestión de agua 178, 281–290. doi: 10.1016/j.agwat.2016.10.007
Akrofi, A. (2015). Phytophthora Megakarya: una revisión de su estado como patógeno en el
cacao en África occidental cinco enfermedades principales del cacao (T. cacao Lss.), pudrición de Bailey, BA, Evans, HC, PhillipsMora, W., Ali, SS y Meinhardt, LW
la vaina por Phytophthora (vaina negra), escoba de bruja, virus del brote hinchado, muerte regresiva (2018). Moniliophthora roreri, agente causal de la pudrición helada de la vaina del cacao. mol.
de la raya vascular y monilia vaina. Ciencia de cultivos africanos. J. 23, 67–87. Disponible en: https:// Patol de plantas . 19, 1580–1594. doi: 10.1111/mpp.12648
www.ajol.info/index.php/acsj/article/view/113716/103435
Baligar, VC, Elson, MK, Almeida, A.AF, de Araujo, QR, Ahnert, D. y He, Z. (2021).
Akrofi, A., AmoakoAtta, I., Assuah, M. y Asare, EK (2015). Enfermedad de la vaina negra en El impacto de las concentraciones de dióxido de carbono y la densidad de flujo de
el cacao (T. cacao, L) en Ghana: propagación de Phytophthora megakarya y papel de las plantas fotones fotosintéticos de baja a adecuada en el crecimiento, la fisiología y la eficiencia
económicas en la epidemiología de la enfermedad. Protección de cultivos 72, 66–75. doi: 10.1016/ en el uso de nutrientes de los genotipos juveniles de cacao. Agronomía 11:397. doi:
j. cropro.2015.01.015 10.3390/ agronomía11020397
Alpízar, L., Fassbender, H. W., Heuveldop, J., Fölster, H., and Enríquez, G. (1986). Barreto, MA, Santos, JCS, Corrêa, RX, Luz, EDMN, Marelli, J. y Souza, AP
Modelado de sistemas agroforestales de cacao (T. cacao) con laurel (Cordia alliodora) y poro (E. (2015). Detección de resistencia genética a la enfermedad de la mazorca negra del
poeppigiana) en Costa Rica. Agrofor. sist. 4, 175–189. doi: 10.1007/ BF02028353 cacao causada por tres especies de Phytophthora. Euphytica 206, 677–687. doi: 10.1007/
s1068101514904
ÁlvarezCarrillo, F., RojasMolina, J., and SuarezSalazar, J. C. (2012). Simulación de arreglos Bassi, R. y Dall'Osto, L. (2021). Disipación de la energía luminosa absorbida en exceso: los
agroforestales de cacao como una estrategia de diagnóstico y planificación para productores. mecanismos moleculares. año Rev. Plant Biol. 72, 47–76. doi: 10.1146/annurev arplant071720015522
Cienc. Tec. Agrop. 13, 145–150. Available at: http:// www.scielo.org.co/pdf/ccta/v13n2/v13n2a04.pdf
Beer, J., Muschler, R., Kass, D. y Somarriba, E. (1998). Manejo de sombra en plantaciones de
Ambang, Z., DidaLontsi, SL y BertrandMboussi, S. (2019). Influencia de la estructura de los café y cacao. Agrofor. sist. 38, 139–164. doi: 10.1007/9789401590082_6
sistemas agroforestales de cacao en el desarrollo de la enfermedad de la mazorca negra en la
región central de influencia de la estructura de los sistemas agroforestales de cacao en el desarrollo
de la enfermedad de la mazorca negra en la región central. Soy. J.Innov. Brestic, M., Yang, X., Li, X. y Allakhverdiev, SI (2021). Fotosíntesis de cultivos para el siglo XXI.
Res. aplicación ciencia 9, 338–342. Disponible en: http://www.americanjiras.com/ Fotosintetizador. Res. 150, 1–3. doi: 10.1007/
s11120021008695
Zachee Ref.1ajira260819.pdf
Andrés, C., Comoé, H., Beerli, A., Schneider, M., Rist, S. y Jacobi, J. (2016). Cannell, MGR (1971). Producción y distribución de materia seca en árboles de
“Cacao en monocultivo y agrosilvicultura dinámica”, en Reseñas de Agricultura Sostenible. 19ª Coffea arabica L. en Kenia afectada por las diferencias climáticas estacionales y la
edición. ed E. Lichtfouse (Cham, Suiza: Springer,) 121–153. presencia de frutos. Ana. aplicación Biol. 67, 99–120. doi: 10.1111/j.17447348.1971.
tb02910.x
Armengot, L., Barbieri, P., Andrés, C., Milz, J. y Schneider, M. (2016). Los sistemas
agroforestales de cacao tienen un mayor retorno de la mano de obra en comparación con los Carvalho, FEL, Ribeiro, CW, Martins, MO, Bonifacio, A., Staats, CC, Andrade, CMB, et al. (2014).
monocultivos a pleno sol . Agron. Sostener. desarrollo 36, 1–10. doi: 10.1007/s1359301604066 Las plantas de arroz con eliminación de APX citosólico mantienen la fotosíntesis mediante la
regulación de la expresión de proteínas relacionadas con la fotoquímica, el ciclo de Calvin y la
Armengot, L., Ferrari, L., Milz, J., Velásquez, F., Hohmann, P. y Schneider, M.
fotorrespiración. Fisiol. Planta. 150, 632–645. doi: 10.1111/personas 12143
(2020). Los sistemas agroforestales de cacao no aumentan la incidencia de plagas y enfermedades
en comparación con los monocultivos bajo buenas prácticas de manejo cultural. Protección de Carvalho, FEL y Silveira, JAG (2020). "Señalización retrógrada de H2O2 como mecanismo
cultivos 130:105047. doi: 10.1016/j.cropro.2019.105047 fundamental para comprender el cebado y la tolerancia al estrés cruzado en las plantas", en
Estrés mediado por cebado y tolerancia al estrés cruzado en plantas de cultivo. eds. MAMÁ GómezYarce, J. P. , MompotesLargo , ER , LopezCastro , A. , Hernandez

Hossain, F. Liu y DJ Burritt (Cambridge, MA: Academic Press), 57–78. Arredondo , JD , and CordobaGaona , ODJ (2020). Eficiencia del intercambio gaseoso en
sistema agroforestal cacao – olmo español en el Noroeste Antioqueño, Colombia. Rev. Padre.
Charbonnier, F., Roupsard, O., le Maire, G., Guillemot, J., Casanoves, F., Lacointe, A., et al.
fac. Nac. Agron. Medellín 73, 9283–9291. doi: 10.15446/rfnam.
(2017). El aumento de la eficiencia en el uso de la luz sostiene la productividad primaria neta de v73n3.85278
las plantas de café bajo sombra en el sistema agroforestal. Entorno de células vegetales. 40,
1592–1608. doi: 10.1111/pce.12964 GonzalezOrozco , CE , Galan , AAS , Ramos , PE , and Yockteng , R. (2020).
Explorando la diversidad y distribución de parientes silvestres de cultivos de cacao (T. cacao L.) en
ChávezArias, CC, LigarretoMoreno, GA, RamírezGodoy, A. y RestrepoDíaz, H. (2021).
Colombia. Gineta. recurso Cultivo. Evol. 67, 2071–2085. doi: 10.1007/s10722020009601 Gramacho,
Respuestas del maíz desafiadas por sequía, temperatura diurna elevada y estrés por herbivoría de
artrópodos: una visión fisiológica, bioquímica y molecular. Frente. ciencia de las plantas 12:702841. KP, Newman Luz, EDM, Da Silva, FS, Lopes, UV, Pires, JL y Pereira, L. (2016). Variabilidad
doi: 10.3389/fpls.2021.702841 patogénica de Moniliophthora perniciosa en tres zonas agroecológicas de la región cacaotera de
Bahía, Brasil. Raza de cultivo. aplicación
COCOBOD (2019). Informes anuales y estados financieros consolidados GHANACOCOA
Biotecnología. 16, 7–13. doi: 10.1590/198470332016v16n1a2
BOARD. Disponible en: https://cocobod.gh/
Green, AG, Abdulai, A.R., Duncan, E., Glaros, A., Campbell, M., Newell, R., et al. (2021). Una
Cooke, BM (2006). “Evaluación de enfermedades y pérdida de rendimiento”, en La epidemiología
revisión de alcance de la revolución agrícola digital y los servicios ecosistémicos: implicaciones para
de las enfermedades de las plantas. eds. BM Cooke, DG Jones y B. Kaye (Países Bajos: Springer),
43–80. las agendas de investigación y políticas canadienses. Facetas 6, 1955–1985. doi: 10.1139/
facetas20210017
Coopman, RE, FuentesNeira, FP, Briceño, VF, Cabrera, HM, Corcuera, LJ y Bravo, LA (2010).
Invitado, D. (2007). Black pod: diversos patógenos con impacto global en el cacao
Partición de la energía lumínica en los fotosistemas I y II durante el desarrollo de Nothofagus nitida
producir. Fitopatología 97, 1650–1653. doi: 10.1094/PHYTO97121650
creciendo bajo diferentes ambientes de luz en el bosque siempre verde templado lluvioso de Chile.
Estructura de árboles. Función 24, 247–259. doi: 10.1007/s004680090395z Guilherme, EA, Carvalho, FEL, Daloso, DM y Silveira, JAG (2019).
El aumento en la reducción de nitrato asimilatorio y la fotorrespiración mejora la asimilación de
CO2 bajo fotoinhibición inducida por luz alta en cotssston. Reinar. Exp.
Cunha, JR, Carvalho, FEL, LimaNeto, MC, JardimMesseder, D., Cerqueira, JVA, Martins,
Bot. 159, 66–74. doi: 10.1016/j.envexpbot.2018.12.012
MO, et al. (2019). Los enfoques proteómicos y fisiológicos revelan nuevos conocimientos para
descubrir el papel de la APX tilacoidal del arroz en respuesta al estrés por sequía. J. Proteoma Guiracocha, G., Harvey, C., Somarriba, E., Krauss, U. y Carrillo, E. (2016).
192, 125–136. doi: 10.1016/j.jprot.2018.08.014 Conservación de la biodiversidad en sistemas agroforestales con cacao y banano en Talamanca,
Costa Rica. Agroforestería en las américas 8, 77–86. Available at: http://45.32.134.17/bitstream/
de Almeida, A.AF y Valle, RR (2010). “Cacao: ecofisiología del crecimiento y la producción”,
handle/11554/5948/Conservacion_de_la_ biodiversidad.pdf?sequence=1&isAllowed=y
en Ecofisiología de los cultivos arbóreos tropicales, Capítulo 3. ed. FM
DaMatta (Hauppauge, Nueva York: Nova Science Publishers).
Hatfield, JL y Dold, C. (2019). Eficiencia en el uso del agua: avances y desafíos
de Bahía, RC, AguilarVildoso, CI, Luz, EDMN, Lopes, UV, Machado, RC
en un clima cambiante. Frente. ciencia de las plantas 10:103. doi: 10.3389/fpls.2019.00103
R. y Corrêa, RX (2015). Resistencia a la enfermedad de la mazorca negra en una población
segregante de árboles de cacao. trop. Patol de plantas. 40, 13–18. doi: 10.1007/s4085801400037 Hebbar, KB, Apshara, E., Chandran, KP y Prasad, PVV (2020). Efecto del CO2 elevado, las altas
temperaturas y el déficit de agua sobre el crecimiento, la fotosíntesis y la eficiencia del uso del agua
De Oliveira, ML y Luz, EDMN (2005). Identificación y Gestión de
de toda la planta del cacao (T. cacao L.). En t. J. Biometeorol. 64, 47–57. doi: 10.1007/
Principales Enfermedades del Cacao en Brasil. Isleños: CEPLAC/CEPEC/SEFIT. s00484019017920
Deberdt, P., Mfegue, CV, Tondje, PR, Bon, MC y Ducamp, M. (2008).
HernándezVillegas, J. (2016). Incidencia de la escoba de bruja (Crinipellis perniciosa) sobre el
Impacto de factores ambientales, fungicidas químicos y control biológico en la dinámica de producción
rendimiento de dos agroecosistemas de cacao con diferentes condiciones de manejo. Bioagro. 28,
de mazorcas de cacao y la enfermedad de la mazorca negra (Phytophthora megakarya) en Camerún.
59–64. Available at: http://ve.scielo.org/scielo. php?
Biol. Control 44, 149–159. doi: 10.1016/j.biocontrol.2007.10.026
script=sci_arttext&pid=S131633612016000100008&lng=es&tlng=es
Decloquement, J., RamosSobrinho, R., Elias, SG, Britto, DS, Puig, AS, Reis, A., et al. (2021).
Hierro, JL y Callaway, RM (2021). La importancia ecológica de la alelopatía.
Phytophthora theobromicola sp. nov.: Una nueva especie que causa la enfermedad de la vaina negra
año Rev. Ecol. Evol. sist. 52, 25–45. doi: 10.1146/annurevecolsys051120030619 Holmes, KA,
en el cacao en Brasil. Frente. Microbiol. 12:537399. doi: 10.3389/ fmicb.2021.537399
Evans, HC, Wayne, S. y Smith, J. (2003). Irvingia, un huésped forestal del patógeno de la
mazorca negra del cacao, Phytophthora megakarya, en Camerún. Patol de plantas . 52, 486–
Evans, HC (1981). Podredumbre de la vaina del cacao causada por Moniliophthora (Monilia) Roreri.
490. doi: 10.1046/j.13653059.2003.00869.x
Fitopatol. Papilla. 24, 1–44. Disponible en: https://www.cabdirect.org/cabdirect/abstract/
19811373782 Hosseini Bai, S., Trueman, SJ, Nevenimo, T., Hannet, G., Bapiwai, P., Poienou, M., et al. (2017).
Efectos de las especies de árboles de sombra y el espaciamiento en las concentraciones de nutrientes
Evans, HC (1998). Enfermedad y sustentabilidad en el agroecosistema cacaotero. en cacao
del suelo y las hojas en las plantaciones de cacao a los 8 años después del establecimiento. agricola
sostenible Workshop30 Mar3 Abr 1998 (Panamá).
ecosistema Reinar. 246, 134–143. doi: 10.1016/j.agee.2017.06.003
Evans, HC (2016). “Enfermedad de la Escoba de Bruja (Moniliophthora perniciosa): Historia y
Huang, W., Yang, Y., Hu, H. y Zhang, S. (2016). Respuesta biológica del ciclo agua – agua al
Biología”, en Enfermedades del Cacao. eds. B. Bailey y L. Meinhardt (Dordrecht: Springer), 137–177.
cambio en la fotorrespiración en el tabaco. J. Photochem. Fotobiol.
B Biol. 157, 97–104. doi: 10.1016/j.jphotobiol.2016.02.006 Hughes,
Estadísticas de la FAO (2021). FAOSTAT. Alimentación Agrícola. Organo. Disponible en: http://
NM, Carpenter, KL, Keidel, TS, Miller, CN, Waters, MN y Smith, WK (2014). Costos y
www.fao.org/ faostat/en/#data%0D (Consultado el 4 de agosto de 2021).
beneficios fotosintéticos de las antocianinas abaxiales versus adaxiales en C. esculenta 'mojito'.
Fernández Maura, Y., Lachenaud, P., Decock, C., Díaz Rodríguez, A., and Abreu Romero, N. Planta 240, 971–981. doi: 10.1007/
(2018). Caracterización de Phytophthora, agente etiológico de la pudrición negra de la mazorca del s0042501420906
cacao en Cuba y Guyana Francesa. Cent. Agrícola 45, 17–26.
Jacobi, J., Schneider, M., Bottazzi, P., Pillco, M., Calizaya, P. y Rist, S. (2013).
Disponible en: http://scielo.sld.cu/pdf/cag/v45n3/02535785cag450317.pdf
Resiliencia de los agroecosistemas y percepciones de los agricultores sobre los impactos del cambio climático
Fichman, Y. y Mittler, R. (2020). Señalización sistémica rápida durante estreses abióticos y bióticos: en las fincas de cacao en el alto Beni, Bolivia. Renovar. agricola Sistema de alimentos 30, 170–183. doi: 10.1017/
¿es la onda ROS maestra de todos los oficios? Planta J. 102, 887–896. doi: 10.1111/tpj.14685 S174217051300029X
James , YY , AgudeloChestnut , GA , Baez , E. , Rengifo , G. y Rojas , J. (2021).
Foyer, CH (2018). Especies reactivas de oxígeno, señalización oxidativa y regulación de la Modelo productivo para el cultivo de cacao (T. cacao L) en el departamento de Santander. Colombia:
fotosíntesis. Reinar. Exp. Bot. 154, 134–142. doi: 10.1016/j. envexpbot.2018.05.003 Editorial AGROSAVIA Santander.
James, YY, y Aranzazu, F. (2010). Manejo de enfermedades del cacao (T. cacao L) en
Foyer, CH, Ruban, AV y Nixon, PJ (2017). Soluciones de fotosíntesis para mejorar la productividad. Colombia, con énfasis en monilia (Moniliophthora roreri) (Bucaramanga, Colombia: Corpoica),
Filosofía Trans. R Soc. Lond B Biol. ciencia 372:20160374. doi: 10.1098/rstb.2016.0374 90 Disponible en: http://catalogobac.hosted.exlibrisgroup. com/F?
func=direct&local_base=BAC01&doc_number=000056560
Frías, GA, Purdy, LH y Schmidt, RA (1995). Un método de inoculación para evaluar la resistencia Jaimes, YY, Gonzalez, C., Rojas, J., Cornejo, OE, Mideros, MF, Restrepo, S., et al. (2016).
del cacao a Crinipellis perniciosa. Planta Dis. 79:787. doi: 10.1094/PD790787 Diferenciación geográfica y estructura genética poblacional de Moniliophthora roreri en las principales
zonas productoras de cacao en Colombia. Planta Dis. 100, 1548–1558. doi: 10.1094/PDIS12151498
RE
Gidoin, C., Avelino, J., Deheuvels, O., Cilas, C. y Bieng, MAN (2014). La estructura espacial
de los árboles de sombra y la producción de vainas explican la intensidad de la pudrición helada Jaimes, Y. Y., Ribeyre, F., Gonzalez, C., Rojas, J., Furtado, E. L., and Cilas, C.
de la vaina en los agrobosques de cacao, Costa Rica. Fitopatología 104, 275–281. doi: 10.1094/ (2019). Factores que afectan la dinámica de la pudrición helada de la mazorca en las principales
PHYTO07130216R zonas cacaoteras del estado de Santander, Colombia. Planta Dis. 103, 1665–1673. doi: 10.1094/
PDIS10181761RE
GoldschmidtClermont, M. y Bassi, R. (2015). Compartir luz entre dos fotosistemas: mecanismo de
transiciones de estado. actual Opinión Biol. vegetal 25, 71–78. doi: 10.1016/j.pbi.2015.04.009 Jegadeeswari, V. y Kumar, N. (2019). Efecto del déficit hídrico sobre las respuestas
fisiológicas y bioquímicas en clones de cacao (T. cacao L.). J. Pharmacogn. Fitoquímica.
8, 1820–1824. Disponible en: https://www.phytojournal.com/archives/2019/ vol8issue3/PartW/ Niether, W., Jacobi, J., Blaser, WJ, Andres, C. y Armengot, L. (2020). Sistemas
82426874.pdf agroforestales de cacao versus monocultivos: un metanálisis multidimensional.
Reinar. Res. Letón. 15, 1–13. doi: 10.1088/17489326/abb053
Kilaru, A. y Hasenstein, KH (2005). Desarrollo y patogenicidad del hongo Crinipellis perniciosa en
interacción con hojas de cacao Desarrollo y patogenicidad del hongo Crinipellis perniciosa en interacción Niether, W., Schneidewind, U., Fuchs, M., Schneider, M. y Armengot, L.
con hojas de cacao. (2019). Producción subterránea y aérea en monocultivos de cacao y sistemas agroforestales. ciencia
Fitopatología 95, 101–107. doi: 10.1094/PHYTO950101 Entorno Total. 657, 558–567. doi: 10.1016/j.scitotenv.2018.12.050
Kissoudis, C., Sunarti, S., Van De Wiel, C., Visser, RGF, van der Linden, CG y Bai, Y. (2016). Las Nikiforou, C. y Manetas, Y. (2017). Memoria de estrés ecológico: evidencia en dos de siete especies
respuestas al estrés biótico y abiótico combinado en el tomate se rigen por la intensidad del estrés y el a través del examen de la relación entre la asimetría fluctuante de la hoja y la fotosíntesis. Ecol. índico
mecanismo de resistencia. Exp. J. Bot. 67, 5119–5132. doi: 10.1093/jxb/erw285 74, 530–534. doi: 10.1016/j. ecolind.2016.11.004
Krauss, U. y Soberanis, W. (2001). Rehabilitación de campos de cacao enfermos en Perú a través Nunes, AML, Dias, CT, Dos, S. y Nunes, MAL (2002). Estudios epidemiológicos de la escoba
de la regulación de la sombra y el momento de las medidas de biocontrol. Agrofor. sist. 53, 179–184. de bruja Cupuassu (Crinipellis perniciosa)
doi: 10.1023/A:1013376504268 Uso del análisis canónico. Inglés: Embrapa.
Lahive, F., Hadley, P. y Daymond, AJ (2019). Las respuestas fisiológicas del cacao al medio ambiente Opoku, IY, Akrofi, AY y Appiah, AA (2002). Los árboles de sombra son huéspedes alternativos del
y las implicaciones para la resiliencia al cambio climático. Una revisión Agron. Sostener. desarrollo 39, patógeno del cacao Phytophthora megakarya. Protección de cultivos 21, 629–634. doi: 10.1016/
1–22. doi: 10.1007/s1359301805520 S02612194(02)000133
Lawlor, DW y Tezara, W. (2009). Causas de la disminución de la tasa fotosintética y la Owusu, V., AkotoAdjepong, V., Acheampong, E. y Barnes, VR (2021).
capacidad metabólica en células foliares con deficiencia de agua: una evaluación crítica de los Percepciones de los agricultores y desempeño económico de los niveles de sombra de la agrosilvicultura
mecanismos y la integración de los procesos. Ana. Bot. 103, 561–579. doi: 10.1093/aob/mcn244 del cacao en Ghana. J. Sostener. Para. 1–19. doi: 10.1080/10549811.2021.1883444
Leitão, MCC (2020). Árboles de sombra, enfermedades y producción de cacao en el oeste Peña, J., Velarde, N., and Sánchez, G. (2019). Composición florística, riqueza, diversidad y
de Ghana: un estudio de caso. Disertación. Universidad de Wageningen, Wageningen, Países sscarbono secuestrado por diferentes tipos de sistemas agroforestales en la Provincia de Tambopata
Bajos. Disponible en: https://bscmsc.pps.wur.nl/shadetreesdiseaseand cocoaproduction Madre de Dios. Monograph. Universidad Nacional Amazónica de Madre de Dios, Puerto Maldonado,
westernghanacasestudy Perú. Available at: http://hdl. handle.net/20.500.14070/472
Lennon, AM, Lewis, VR, Farrell, AD y Umaharan, P. (2021). Respuestas fotoquímicas a la luz en
hojas de sol y sombra de T. cacao L. (Amelonado de África Occidental). ciencia Pereira, JL, De Almeida, LCC y Santos, SM (1996). Enfermedad de la escoba de bruja del
Hortico. (Ámsterdam) 276:109747. doi: 10.1016/j.science.2020.109747 cacao en Bahia: intentos de erradicación y contención. Protección de cultivos 15, 743–752.
doi: 10.1016/s02612194(96)00049x
Lima Neto, MC, Carvalho, FEL, Souza, GM y Silveira, JAG (2021).
Comprender la fotosíntesis en una multiescala espaciotemporal: la necesidad de una visión Perrinewalker, F. (2020). Interacción Phytophthora palmivoracacao. J. Hongos 6, 1–20. doi: 10.3390/
sistémica. teor. Exp. Fisiol vegetal. 33, 113–124. doi: 10.1007/s4062602100199w jof6030167 PhillipsMora, W. y
Liyanage, N. y Wheeler, B. (2007). Phytophthora katsurae del cacao. Patol de Wilkinson, M. (2007). Vaina helada de cacao: una enfermedad con un rango geográfico limitado pero
plantas . 38, 627–629. doi: 10.1111/j.13653059.1989.tb01463.x con un potencial ilimitado de daño. Fitopatología 97, 1644–1647. doi: 10.1094/PHYTO97121644
Lobo, AKM, Orr, DJ, Gutiérrez, O., Andralojc, PJ, Sparks, C., Parry, MA
J., et al. (2019). La sobreexpresión de ca1pasa disminuye la abundancia de Rubisco y el rendimiento Pinnola, A. y Bassi, R. (2018). Mecanismos moleculares implicados en la planta.
de grano en trigo 1 [CCBY]. Fisiol vegetal. 181, 471–479. doi: 10.1104/pp.19.00693 fotoprotección. Bioquímica Soc. Trans. 46, 467–482. doi: 10.1042/BST20170307
Lorrain, S., Allen, T., Duek, PD, Whitelam, GC y Fankhauser, C. (2008). PintóMarijuan, M., Cotado, A., FletaSoriano, E., and MunnéBosch, S. (2017).
La inhibición de la evitación de la sombra mediada por fitocromos implica la degradación de los Memoria del estrés por sequía en los mecanismos fotosintéticos de una especie invasora de CAM,
factores de transcripción bHLH que promueven el crecimiento. Planta J. 53, 312–323. doi: 10.1111/j. Aptenia cordifolia. Fotosintetizador. Res. 131, 241–253. doi: 10.1007/s1112001603133
1365313X.2007.03341.x
Puthiyaveetil, S., Ibrahim, IM y Allen, JF (2012). Componentes de señalización de oxidación
Luz, EDMN y Silva, SDVM (2001). “Pudrición parda, cancro y otras enfermedades por reducción en vías reguladoras de transiciones de estado y ajuste de la estequiometría del
Phytophthora en el cacao”, en Enfermedades por Phytophthora en Brasil. eds. EDMN Luz, AF fotosistema en cloroplastos. Entorno de células vegetales. 35, 347–359. doi: 10.1111/
Santos, K. Matsuoka y JL j.13653040.2011.02349.x
Bezerra (Campinas, Brasil: Livraria Editora Rural), 175–265.
Rajab, YA, Leuschner, C., Barus, H., Tjoa, A. y Hertel, D. (2016). El cultivo de cacao bajo una cubierta
Marconi, L. y Armengot, L. (2020). Sistemas agroforestales complejos contra la de árboles de sombra diversa permite un alto almacenamiento y secuestro de carbono sin pérdidas de
homogeneización biótica: El caso de las plantas en el estrato herbáceo de los sistemas de rendimiento. PLoS Uno 11:e149949. doi: 10.1371/revista. teléfono.0149949
producción de cacao. agricola ecosistema Reinar. 287, 3–5. doi: 10.1016/j. edade.2019.106664
RamírezMeneses, A., GarcíaLópez, E., ObradorOlán, J. J., RuizRosado, O., and CamachoChiu,
Meinhardt, LW, Rincones, J., Bailey, BA, Aime, MC, Griffith, GW, Zhang, D., et al. (2008). W. (2013). Diversidad florística en plantaciones agroforestales de cacao en Cárdenas, Tabasco, México.
Moniliophthora perniciosa, el agente causal de la enfermedad de la escoba de bruja del cacao: ¿qué Univ. y Cienc. 29, 215–230. doi: 10.19136/era. a29n3.55
hay de nuevo de este viejo enemigo? mol. Patol de plantas. 9, 577–588. doi: 10.1111/
j.13643703.2008.00496.x
RodríguezMedina, C., Arana, AC, Sounigo, O., Argout, X., Alvarado, GA y
Meléndez, L., and Somarriba, E. (1999). Microambiente y cantidad de sporas de Moniliophthora Yockteng, R. (2019). Mejoramiento del cacao en Colombia, pasado, presente y futuro. Criar.
roreri en el aire bajo tres sistemas de sombra leguminosa en cacao. Sci. 69, 373–382. doi: 10.1270/jsbbs.19011 Rojas
Agroforestería en las Américas 6, 39–41.
Molina, J., Caicedo, V., and Jaimes, Y. Y. (2017). Dinámica de descomposición de la biomasa en
Mercedes Ordoñez, C., and RangelCh, J. O. (2020). Composición florística y aspectos de sistemas agroforestales con T. cacao L., Rionegro, Santander (Colombia). Agron. Colomb. 35, 182–
la estructura de la vegetación en sistemas agroforestales con cacao (T. cacao L. Malvaceae) 189. doi: 10.15446/agron.colomb.
en el departamento del Huila, Colombia. Rev. la Acad. Colomb. v35n2.60981
Ciencias Exactas, Físicas y Nat. 44, 1033–1046. doi: 10.18257/raccefyn.1183
Roubík, H., Losťák, M., Ketuma, CT, Procházka, P., Soukupová, J., Hakl, J., et al.
Bazo, J. (2006). Influencia de las medidas de cultivo y cuidado sobre la enfermedad de la escoba de (2022). Crisis actual del coronavirus y pandemias pasadas: ¿qué puede pasar en la agricultura
bruja (Crinipellis perniciosa (Stahel) Singer) en clones de cacao en la zona de asentamiento de Alto posterior al COVID19? Sostener. Pinchar. consumo 30, 752–760. doi: 10.1016/j. spc.2022.01.007
Beni Bolivia. disertación.
Molina, S., PérezMartínez, S., Demey, J., Isturiz Zapata, M., and Sosa, D. (2016). Rubán, AV (2015). Evolución bajo el sol: optimización de la captación de luz en la fotosíntesis. Exp.
Diversidad genética de Phytophthora spp. en plantaciones venezolanas de cacao mediante marcadores J. Bot. 66, 7–23. doi: 10.1093/jxb/eru400
ISSR. Rev. Protección Veg. 31, 1–8. Available at: http://scielo. sld.cu/pdf/rpv/v31n1/rpv01116.pdf
Salazar, JCS, Melgarejo, LM, Casanoves, F., Di Rienzo, JA, DaMatta, FM y Armas, C. (2018).
Limitaciones de la fotosíntesis en hojas de cacao bajo diferentes sistemas agroforestales en la Amazonía
Mortimer, R., Saj, S. y David, C. (2018). Apoyar y regular los servicios ecosistémicos en los sistemas colombiana. PLoS Uno 13:e206149. doi: 10.1371/journal.pone.0206149
agroforestales de cacao. Agrofor. sist. 92, 1639–1657. doi: 10.1007/ s1045701701136
Sambuichi, RHR, Vidal, DB, Piasentin, FB, Jardim, JG, Viana, TG, Menezes, AA, et al.
Motamayor, JC, Lachenaud, P, Da Silva, W, Loor, R, Kuhn, DN, Brown, JS, et al. (2008). Diferenciación (2012). Agrobosques de Cabruca en el sur de Bahía, Brasil: componente arbóreo, prácticas de
geográfica y genética de poblaciones del árbol del chocolate amazónico (T. cacao L). PLoS Uno manejo y conservación de especies arbóreas. Biodiversos.
3:e3311. doi: 10.1371/journal.pone.0003311 Conservar 21, 1055–1077. doi: 10.1007/s1053101202403
Murchie, EH y Ruban, AV (2020). Enfriamiento dinámico no fotoquímico en plantas: del mecanismo Scavo, A., Restuccia, A. y Mauromicale, G. (2018). “Alelopatía: principios y aspectos básicos para el
molecular a la productividad. Planta J. 101, 885–896. doi: 10.1111/tpj.14601 control de Agroecosistemas”, en Reseñas de Agricultura Sostenible. edición S.
Gaba (Berlín: SpringerNature), 47–101.
Scheibe, R. (2019). Mantenimiento de la homeostasis mediante alternativas controladas para http://dx.doi.org/10.1037/0021843X.111.2.212 Torres de la Cruz, M., Ortiz García, C., Teliz
la distribución de energía en las células vegetales en condiciones cambiantes de oferta y demanda. Ortiz, D., Mora Aguilera, A., & Nava Díaz, C (2011). Progreso temporal y manejo integrado de la
Fotosintetizador. Res. 139, 81–91. doi: 10.1007/s111200180583z pudrición helada de la vaina (Moniliophthora roreri) DEL CACAO EN TABASCO, MÉXICO. J. Plant Pathol.
93, 31–36. Disponible en: https://www.torrossa.com/es/resources/an/2466173
Schroth, G., Gasparotto, L., Krauss, U. y Vohland, K. (2000). Plagas y enfermedades en sistemas
agroforestales del trópico húmedo. Agrofor. sist. 97, 131–141. doi: 10.1023/A1006468103914 Vaast, P. y Somarriba, E. (2014). Compensaciones entre la intensificación de cultivos y los
servicios ecosistémicos: el papel de la agrosilvicultura en el cultivo del cacao. Agrofor. sist. 88, 947–
956. doi: 10.1007/s104570149762x
Silva, S., Luz, E., Almeida, OC, Gramacho, K. y Bezerra, J. (2002). Redescripción
de los síntomas causados por Crinipellis perniciosa en cacao. Agrotrópica 1, 1– Varela, ALN, Oliveira, JTA, Komatsu, S., Silva, RGG, Martins, TF, Souza, PFN, et al. (2019).
23. Disponible en: https://biblat.unam.mx/es/revista/agrotropica/articulo/ Un genotipo de caupí resistente (Vigna unguiculata [L.] Walp.) se volvió susceptible al virus del
redescriptiondasymtomatologiacausadaporcrinipellisperniciosaemcacaueiro mosaico severo del caupí (CPSMV) después de la exposición al estrés salino. J. Proteoma 194,
200–217. doi: 10.1016/j.jprot.2018.11.015
Sonwa, DJ, Nkongmeneck, BA, Weise, SF, Tchatat, M., Adesina, AA y Janssens, MJJ (2007).
Diversidad de plantas en agrobosques de cacao en la zona de bosques húmedos del sur de Wartenberg, AC, Blaser, WJ, Roshetko, JM, Van Noordwijk, M. y Six, J.
Camerún. Biodiversos. Conservar 16, 2385–2400. doi: 10.1007/ s1053100791871
(2020). Fertilidad del suelo y crecimiento y productividad de T. cacao bajo especies de árboles de
sombra comúnmente intercalados en Sulawesi, Indonesia. Suelo vegetal 453, 87–104. doi: 10.1007/
Sousa Filho, HR, de Jesus, RM, Bezerra, MA, Santana, GM y de Santana, RO s1110401803921x
(2021). Historia, difusión y estrategias de control de campo de la escoba de bruja Zuidema, Pensilvania, Leffelaar, Pensilvania, Gerritsma, W., Mommer, L. y Anten, NP
del cacao. Patol de plantas. 70, 1971–1978. doi: 10.1111/ppa.13457
R. (2005). Modelo fisiológico de producción de cacao (T. cacao): presentación, validación y
Suzuki, N., Rivero, RM, Shulaev, V., Blumwald, E. y Mittler, R. (2014). Abiótico aplicación del modelo. agricola sist. 84, 195–225. doi: 10.1016/j. agsy.2004.06.015
y combinaciones de estrés biótico. Fitol nuevo. 203, 32–43. doi: 10.1111/nph.12797

Fpls 13 921469

Cargado por

Información del documento

Descripción original:

Título original

Derechos de autor

Formatos disponibles

Compartir este documento

Compartir o incrustar documentos

Opciones para compartir

¿Le pareció útil este documento?

¿Este contenido es inapropiado?

Copyright:

Formatos disponibles

Fpls 13 921469

Cargado por

Copyright:

Formatos disponibles

Machine Translated by Google

Phythpthora spp. No hay diferencias significativas en comparación con Condicionado positivo Bolivia Armengot et al. (2020)

Phythpthora spp. No hay diferencias significativas en comparación con Condicionado positivo Ghana Lechón (2020)

Phythpthora spp. La incidencia y la gravedad de la enfermedad de la mazorca negra aumentan Negativo Cameron Ambang et al. (2019)

Phythpthora megakarya Las especies compañeras de AFS son huéspedes y propagan el Negativo cameron Holmes et al. (2003)

Phythpthora megakarya Las especies compañeras de AFS son huéspedes y propagan el Negativo África Occidental Opoku et al. (2002)

Phythpthora palmivora, Las especies compañeras de AFS son huéspedes y propagan el Negativo Ghana Akrofi (2015)

Moniliophthora roreri No hay diferencias significativas en comparación con Condicionado positivo México Torres de la Cruz et al. (2011)

Moniliophthora roreri No hay diferencias significativas en comparación con Condicionado positivo Perú Krauss y Soberanis (2001)

Moniliophthora roreri No hay diferencias significativas en comparación con Condicionado positivo Bolivia Armengot et al. (2020)

Moniliophthora perniciosa La incidencia y la gravedad de la enfermedad de la escoba de bruja Positivo Ecuador Evans (1998)

Moniliophthora perniciosa La incidencia y la gravedad de la enfermedad de la escoba de bruja Positivo Perú Krauss y Soberanis (2001)

Moniliophthora perniciosa La incidencia y la gravedad de la enfermedad de la escoba de bruja Positivo Bolivia Jacobi et al. (2013)

Moniliophthora perniciosa La incidencia y la gravedad de la enfermedad de la escoba de bruja Positivo Venezuela HernándezVillegas (2016)

Moniliophthora perniciosa La incidencia y la gravedad de la enfermedad de la escoba de bruja Positivo Bolivia Andres et al. (2016)

Moniliophthora perniciosa La incidencia y la gravedad de la enfermedad de la escoba de bruja Positivo Bolivia Armengot et al. (2020)

Estrés mediado por cebado y tolerancia al estrés cruzado en plantas de cultivo. eds. MAMÁ GómezYarce, J. P. , MompotesLargo , ER , LopezCastro , A. , Hernandez

También podría gustarte

Fpls 13 921469

Cargado por

Información del documento

Descripción original:

Título original

Derechos de autor

Formatos disponibles

Compartir este documento

Compartir o incrustar documentos

Opciones para compartir

¿Le pareció útil este documento?

¿Este contenido es inapropiado?

Copyright:

Formatos disponibles

Fpls 13 921469

Cargado por

Copyright:

Formatos disponibles

Machine Translated by Google

Phythpthora spp. No hay diferencias significativas en comparación con Condicionado positivo Bolivia Armengot et al. (2020)

Phythpthora spp. No hay diferencias significativas en comparación con Condicionado positivo Ghana Lechón (2020)

Phythpthora spp. La incidencia y la gravedad de la enfermedad de la mazorca negra aumentan Negativo Cameron Ambang et al. (2019)

Phythpthora megakarya Las especies compañeras de AFS son huéspedes y propagan el Negativo cameron Holmes et al. (2003)

Phythpthora megakarya Las especies compañeras de AFS son huéspedes y propagan el Negativo África Occidental Opoku et al. (2002)

Phythpthora palmivora, Las especies compañeras de AFS son huéspedes y propagan el Negativo Ghana Akrofi (2015)

Moniliophthora roreri No hay diferencias significativas en comparación con Condicionado positivo México Torres de la Cruz et al. (2011)

Moniliophthora roreri No hay diferencias significativas en comparación con Condicionado positivo Perú Krauss y Soberanis (2001)

Moniliophthora roreri No hay diferencias significativas en comparación con Condicionado positivo Bolivia Armengot et al. (2020)

Moniliophthora perniciosa La incidencia y la gravedad de la enfermedad de la escoba de bruja Positivo Ecuador Evans (1998)

Moniliophthora perniciosa La incidencia y la gravedad de la enfermedad de la escoba de bruja Positivo Perú Krauss y Soberanis (2001)

Moniliophthora perniciosa La incidencia y la gravedad de la enfermedad de la escoba de bruja Positivo Bolivia Jacobi et al. (2013)

Moniliophthora perniciosa La incidencia y la gravedad de la enfermedad de la escoba de bruja Positivo Venezuela Hernández­Villegas (2016)

Moniliophthora perniciosa La incidencia y la gravedad de la enfermedad de la escoba de bruja Positivo Bolivia Andres et al. (2016)

Moniliophthora perniciosa La incidencia y la gravedad de la enfermedad de la escoba de bruja Positivo Bolivia Armengot et al. (2020)

Estrés mediado por cebado y tolerancia al estrés cruzado en plantas de cultivo. eds. MAMÁ Gómez­Yarce, J. P. , Mompotes­Largo , ER , Lopez­Castro , A. , Hernandez­

También podría gustarte

Moniliophthora perniciosa La incidencia y la gravedad de la enfermedad de la escoba de bruja Positivo Venezuela HernándezVillegas (2016)

Estrés mediado por cebado y tolerancia al estrés cruzado en plantas de cultivo. eds. MAMÁ GómezYarce, J. P. , MompotesLargo , ER , LopezCastro , A. , Hernandez