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Causas, consecuencias y biomarcadores del estrés en cerdos: una

actualización
Silvia Martínez-Miró1 *, Fernando Tecles2 *, Marina Ramón1, Damián Escribano2, Fuensanta Hernández1,
Josefa Madrid1, Juan Orengo1, Silvia Martínez Subiela2, Xavier Manteca3y José Joaquín Cerón2

Resumen

Antecedentes: En las últimas décadas ha habido una creciente preocupación por el estrés animal en las explotaciones porcinas intensivas
debido a las consecuencias indeseables que produce el estrés en la fisiología normal de los cerdos y sus efectos sobre su bienestar y
rendimiento productivo general. Esta revisión analiza los tipos de estrés más importantes (social, ambiental, metabólico, inmunológico y por
manipulación humana), y sus consecuencias biológicas para los cerdos.
Se describen los cambios fisiopatológicos asociados al estrés, así como los efectos negativos del estrés en la producción porcina. Además se
proporciona una actualización de los diferentes biomarcadores utilizados para la evaluación del estrés. Estos biomarcadores se pueden
clasificar en cuatro grupos según el sistema o eje fisiológico evaluado: sistema nervioso simpático, eje hipotálamo-hipófisis-suprarrenal, eje
hipotálamo-hipófisis-gonadal y sistema inmunitario.

Conclusiones:El estrés es un proceso con causas multifactoriales y produce una respuesta orgánica que genera efectos negativos en la salud y
producción animal. Idealmente, se debe usar un panel de varios biomarcadores para evaluar el estrés resultante de varias causas y los
diferentes sistemas fisiológicos involucrados en la respuesta al estrés. Esperamos que esta revisión aumente la comprensión del proceso de
estrés, contribuya a un mejor control y reducción de los posibles estímulos estresantes en los cerdos y, finalmente, fomente futuros estudios
y desarrollos para monitorear, detectar y manejar mejor el estrés en las granjas porcinas.
Palabras clave:Estrés, Cerdos, Biomarcadores
Antecedentes
El aumento mundial de la demanda de productos animales en las últimas décadas ha llevado al uso de sistemas intensivos que han demostrado producir
estrés en los animales [1]. Desde que Hans Selye introdujo por primera vez el concepto de estrés como “la respuesta no específica del cuerpo a cualquier
demanda de cambio” [2], el concepto ha recibido varias definiciones, por lo que en la actualidad su significado puede variar dependiendo del campo biológico
en el que se encuentre. esta usado. Según Fink [3], el estrés en las ciencias del comportamiento se considera como la percepción de una amenaza, con la
consiguiente ansiedad, incomodidad, tensión emocional y dificultad para ajustamiento. En términos de neuroendocrinología pura, el estrés es cualquier
estímulo que provoque la liberación de la hormona adrenocorticotrópica (ACTH) y glucocorticoides suprarrenales; y para los sociólogos es todo desequilibrio
social que produce perturbaciones en la estructura social en la que vive una población
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[3]. A pesar de esta variabilidad en el significado, una de las definiciones más aceptadas de estrés es "la respuesta biológica provocada cuando un individuo
percibe una amenaza a su homeostasis" [4] que puede aplicarse tanto a humanos como a animales. En esta revisión estudiaremos los principales tipos de
estrés que pueden afectar a los cerdos en condiciones de ganadería intensiva, sus consecuencias y los principales biomarcadores que pueden utilizarse para
detectar si los cerdos
En la literatura se han descrito varias clasificaciones de estrés. Desde un punto de vista práctico, interesa clasificar el estrés según su
duración y también según sus causas. En cuanto a la duración del estrés, puede ser agudo (de corta duración, de minutos o varios días) o
crónico (de semanas, meses o incluso años). Además, dependiendo de su causa, el estrés puede clasificarse en social, ambiental,
metabólico, inmunológico o debido a prácticas humanas y manipulación de animales.
están soportando condiciones estresantes.

* Correspondencia:silviamm@um.es;ftecles@um.es
1Departamento de Producción Animal, Campus de Excelencia Mare Nostrum,
Universidad de Murcia, 30100 Murcia, España
2Departamento de Medicina y Cirugía Animal, Campus de Excelencia Mare Nostrum,
Universidad de Murcia, 30100 Murcia, España
La lista completa de información del autor está disponible al final del artículo. © 2016 El autor(es).Acceso abiertoEste artículo se
distribuye bajo los términos de la licencia internacional Creative Commons Attribution 4.0 (http://creativecommons.org/licenses/by/4.0/), que
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estrés en los animales. Por ejemplo, en zonas donde hay

Principales causas del estrés
En las siguientes líneas estudiaremos las principales causas de estrés, así
como las situaciones en los actuales sistemas de producción intensiva donde
los cerdos pueden estar más expuestos a estas causas. Es importante señalar
que diferentes factores externos pueden producir una respuesta de estrés
similar, pero por otro lado, un mismo estímulo estresante puede producir
una respuesta diferente en el animal dependiendo de su edad, genética,
sistema de producción o exposición previa al estímulo. .
Estrés social
Los cerdos se reagrupan con congéneres desconocidos en diferentes momentos
de su ciclo productivo, como durante la gestación o después del destete, durante
el período de engorde o antes del transporte al matadero. En estas situaciones, los
cerdos pueden pelear
temporadas de frío o calor extremo, en fincas ubicadas en zonas de alto
ruido o en caso de falla de equipos. Es importante tener en cuenta que
los efectos del ambiente térmico sobre los cerdos no dependen
únicamente de la temperatura ambiente, sino de la llamada
temperatura efectiva, que depende de la temperatura ambiente,
También se debe señalar que los ambientes áridos de los sistemas de
producción modernos tienen un efecto negativo en el bienestar animal
debido a la falta de material de cama y/o pisos de rejilla. Crean un ambiente
pobre donde los cerdos no pueden desarrollar su comportamiento natural
[21]. La incapacidad para realizar comportamientos altamente motivados
puede conducir a una respuesta de estrés. Este es el caso, por ejemplo,
cuando se
impide que las cerdas muestren un comportamiento de construcción del nido
antes del parto [22].
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para establecer una nueva jerarquía de dominancia y esto genera estrés [5]. Dicho
estrés social puede ser agudo, inmediatamente después de la reagrupación, o
crónico, cuando los animales están socialmente subordinados o aislados [6], o
como resultado de reagrupaciones sociales repetidas [7].
El estrés social puede variar según el tamaño del grupo, el espacio disponible y
el género y la genética del cerdo. Los grupos más grandes parecen tener menos
estrés social que los grupos más pequeños, lo que refleja una menor probabilidad
de monopolizar los recursos a medida que aumenta el tamaño del grupo [8]. El
alojamiento intensivo implica una reducción del espacio por animal, lo que
provoca estrés debido a la restricción de movimientos y libertad para alimentarse
[9]. Se ha demostrado que la frecuencia de las interacciones sociales y el
comportamiento agresivo aumenta a medida que disminuye el espacio disponible
en las cerdas alojadas en grupo [10, 11] y la tasa de crecimiento disminuye
linealmente a medida que disminuye el espacio disponible por cerdo [12]. La
respuesta al estrés social es mayor en los hombres que en las mujeres [13]. El
comportamiento agresivo después de la reagrupación varía entre los individuos y,
hasta cierto punto, estas diferencias individuales tienen una base genética. Como
resultado, algunas líneas de cerdos parecen pelear menos que otras cuando se
mezclan individuos desconocidos [14].
Estrés metabólico
Este estrés resulta de la restricción o privación de alimentos y/o agua [23–25].
Aunque la mayoría de los estudios en la literatura inducen estrés metabólico por
medio de modelos experimentales, el estrés metabólico también puede aparecer
en condiciones de crianza intensiva cuando las cerdas preñadas son sujetas a
alimentación restringida, lo que se ha demostrado que resulta en hambre crónica
[26]. Asimismo, en el proceso de mezcla de cerdas gestantes, es habitual que los
animales más sumisos tengan menos o ningún acceso a la comida [27].
En cualquier caso, los efectos negativos de la privación de alimentos dependerán de la
duración del período de ayuno. Cuando un animal se ve privado de alimentos, sus niveles
de glucosa en sangre descienden y entran en un estado catabólico que requiere el uso y
la producción de combustibles alternativos como los ácidos grasos no esterificados
(NEFA), betahidroxibutirato y glicerol para las necesidades energéticas [28, 29]. Estos
analitos podrían usarse como indicadores de estrés metabólico [29].

Estrés inmunológico
El estrés inmunológico se produce cuando un animal es desafiado por agentes
infecciosos [30], lo que puede ocurrir debido a la presencia de

neutralidad para la edad del cerdo en estabulación (es decir, para lechones en predespertación entre 28 y 32 °C, para lechones en destete entre 22 y
28 °C (dependiendo del peso vivo, con menor peso vivo que requiere mayor temperatura), para animales en crecimiento cerca a 20 °C, para cerdos
de engorde entre 16 y 18 °C, para cerdas gestantes entre 15 y 18 °C, y para cerdas lactantes y verracos cerca de 16 °C) [15]. Sin embargo, en
ocasiones no se pueden mantener las condiciones ambientales óptimas en las granjas produciendo
Estrés ambiental
La cría intensiva de cerdos requiere el control de la temperatura, la humedad, la luz, la concentración de polvo y gases, los niveles de amoníaco y la intensidad del sonido [15–20]. Por
ejemplo, la temperatura ambiente debe estar lo más cerca posible de la temperatura
la enfermedad o después de la vacunación. El estrés puede considerarse una posible causa pero también una consecuencia de las enfermedades infecciosas. Una
situación de estrés produce cambios en el número y proporción de leucocitos en sangre [31], proliferación celular inducida por mitógenos, citotoxicidad de células
asesinas naturales y circulación inflamatoria.

factores [32], que pueden resultar en una mayor susceptibilidad a cualquier enfermedad infecciosa [33]. Y en el caso de una enfermedad existente, el estrés
asociado puede predisponer a los cerdos a la aparición de una enfermedad diferente que complica el proceso [13, 34].

Consecuencias del estrés en cerdos

Estrés por manejo de animales
En las granjas comerciales, los cerdos están sujetos a prácticas de manejo que
pueden causar estrés agudo. Algunas de estas prácticas, como el lazo o la
extracción de sangre de la vena cava, producen un alto estrés, mientras que
otras, como los tatuajes o las descargas eléctricas, indujeron un estrés más
moderado en un estudio previo [35]. De manera similar, se ha demostrado
que la castración, una operación común en algunas granjas, causa estrés
cuando se lleva a cabo sin anestésicos ni analgésicos [36].
Respuesta biológica
Los cerdos perciben los factores estresantes mencionados anteriormente como
una amenaza para su homeostasis, lo que desencadena una variedad de
respuestas biológicas (conductuales, neuroendocrinas e inmunológicas).
Respuestas conductuales
Evitar una amenaza, hacerle frente o esconderse de ella se puede describir como
un comportamiento normal, mientras que los estereotipos (un patrón de
comportamiento repetitivo e invariable sin un objetivo o función evidente) se
consideran comportamientos
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Situaciones en sistemas de producción intensiva donde los cerdos están más expuestos a factores
estresantes
Existen dos situaciones particulares en el sistema productivo, el destete
y el transporte, cuando los animales están más expuestos a las causas
de estrés descritas anteriormente, y que generan un alto grado de
estrés en los animales. El destete es un período lleno de desafíos para el
lechón, como la separación abrupta de la cerda, el transporte a un
nuevo entorno físico, una fuente de alimento diferente, la mezcla con
anormales que pueden aparecer después de un estrés [41]. Además, la defecación
frecuente puede ser un indicador de miedo y estrés, y el comportamiento agresivo
excesivo, así como el morderse la cola y las orejas, se consideran
comportamientos anormales [42, 43]. Un etograma de comportamiento para
evaluar la respuesta externa de los cerdos al estrés ha sido propuesto por Ruis et
al. [44], que cubre las conductas de exploración, defecación/micción, inactividad
(dormir, acostarse, sentarse y pararse), ingestión (alimentarse y beber), vocalizar y
caminar.

sobrecargar los camiones, minimizar el tiempo que los cerdos están en el camión, usar pisos antideslizantes en las rampas de carga y proporcionar un manejo adecuado de los cerdos
por parte de personas bien capacitadas [16, 40].

lechones de otras camadas, una mayor exposición a patógenos y antígenos dietéticos o ambientales y prácticas de manejo como como vacunación y
administración de fármacos [37].
El transporte a otra explotación o matadero también incluye la exposición a diferentes eventos estresantes, como la salida de la sala habitual, la
carga y descarga de camiones, el ayuno, la temperatura y la humedad diferentes, el ruido, la vibración del vehículo o densidades de población
inadecuadas [16, 38].

Por ello, se debe tener especial cuidado en el destete, proporcionando dietas de alta calidad para minimizar el riesgo de diarrea y fortalecer el
sistema inmunológico. Las proteínas animales altamente digeribles y los aditivos alimentarios, como enzimas y ácidos dietéticos, pueden usarse
para mejorar la digestibilidad de la dieta. Otra opción sería ofrecer dietas bajas en proteínas y fortificadas con aminoácidos para limitar la cantidad
de proteína fermentable presentada al intestino y el uso de pre y probióticos, ácidos grasos poliinsaturados de cadena larga n-3 y linoleico n-6.
ácido. Además, se debe prestar especial atención a las condiciones ambientales y sanitarias en la etapa posterior al destete, y se debe utilizar un
sistema de gestión integral para minimizar la exposición a enfermedades [37, 39].
Además, existen informes publicados y documentos oficiales con lineamientos para mejorar el bienestar y la producción de los cerdos
durante el transporte [16, 40]. Estas pautas incluyen evitar temperaturas extremas y la
Respuesta del eje simpático-adrenal-medular (SAM)
Las catecolaminas (epinefrina y norepinefrina) son liberadas por las células cromafines de la médula suprarrenal cuando el sistema nervioso simpático es
activado por un estímulo de estrés. Un aumento de la frecuencia cardíaca y de la presión arterial es una de las consecuencias de esta activación. También se
observan otros cambios, como la constricción de los vasos del intestino y de la piel, la dilatación de los vasos del músculo esquelético, la dilatación de las
pupilas o la liberación de glucosa y lípidos del hígado. Todos estos cambios a corto plazo preparan al animal para enfrentar el estímulo estresante o para
escapar de él [45].

Respuesta del eje hipotálamo-pituitario-suprarrenal (HPA) El factor liberador de corticotropina es liberado por el hipotálamo una vez que se detecta el
estímulo estresante. Como consecuencia de esto, la glándula pituitaria anterior libera la hormona adrenocorticotrópica (ACTH). Finalmente, la
corteza suprarrenal produce y libera glucocorticoides para aumentar el catabolismo de los tejidos ricos en proteínas y grasas para producir glucosa
[45].

Respuesta del eje hipotálamo-pituitario-gonadal (HPG)

El estrés generalmente se acompaña tanto de un aumento en la actividad HPA como de una disminución en HPG [46]. Los glucocorticoides inhiben la liberación de la
hormona luteizante (LH) de la hipófisis y la secreción de estradiol y progesterona por parte del ovario [47], así como la testosterona de los testículos [48],

disminución de las concentraciones sanguíneas de estas hormonas. El estrés prolongado o crónico generalmente da como resultado la inhibición de la reproducción, mientras que el
efecto del estrés transitorio o agudo en ciertos casos puede ser estimulante [49].
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Parámetro afectado Estímulos estresantes Disminución,% Referencia

Estrés por calor Blanco et al. [17]

ADFI 32.3
47.0 Pearce et al. [19]

ambiente sucio 8.0 Lee et al. [55]

Subdirector General Estrés por calor
39.3 Blanco et al. [17]

Apiñamiento Hyun et al. [54]

15.7
mezclando
7.1 Hyun et al. [54]

espacio decreciente 15.0 Hyung et al. [54]

disponibilidad

B/N ambiente sucio 10.0 Lee et al. [55]

Estrés por calor Blanco et al. [17]
9.8
G: F Envío (4h) 2.9 Hicks et al. [56]
Estrés por calor Blanco et al. [17]
16.3
espacio decreciente 10.0 Hyung et al. [54]
disponibilidad

39,3 % menos de ganancia media diaria, 9,8 % menos de peso corporal final y 16,3 % menos de relación ganancia:alimento en comparación con los cerdos alojados a 23,9
°C [17]. De hecho, el consumo de alimento puede disminuir hasta en un 47 % en cerdos alojados a
ADFIingesta diaria promedio de alimento,Subdirector Generalganancia diaria promedio,B/Npeso corporal,G: F Ganancia:

relación de alimentación

temperaturas por encima de la zona termoneutral [19]. Del mismo

Respuesta del sistema inmunológico
Esta respuesta depende del mediador liberado en el proceso de estrés:
catecolaminas o glucocorticoides [50]. Las catecolaminas, que suelen
producirse al inicio del estrés o durante un estímulo estresante de corta
duración, producen un aumento de leucocitos (principalmente
granulocitos y linfocitos), que se liberan a la circulación sistémica. Por
otro lado, el cortisol que predomina cuando los estímulos estresantes
son prolongados, disminuye principalmente el número de linfocitos en
sangre. Los glucocorticoides también pueden suprimir la producción de
citoquinas e inmunoglobulinas [50-52].
Consecuencias para la producción porcina
Los cerdos en sistemas intensivos tienen que hacer frente a estímulos estresantes a
largo plazo e intensos a corto plazo que afectan su bienestar. Los altos niveles de
estrés y el bajo bienestar tienen efectos negativos en cinco factores principales
relacionados con la producción porcina: rendimiento, reproducción, comportamiento, parámetros de producción de la granja.
inmunidad y calidad de la carne [53]. La magnitud de estos efectos variará
dependiendo de la duración e intensidad del estrés, y de la experiencia temprana, la
edad y la genética del animal [4]. A continuación se proporcionan algunos ejemplos
representativos de estos efectos negativos.
Cualquier condición estresante puede producir una disminución en los parámetros de
rendimiento de los cerdos como el consumo de alimento, la ganancia diaria o el peso corporal
(Tabla 1). Por ejemplo, los cerdos alojados a 32,2 °C tuvieron una disminución del 32,3 % en la
ingesta diaria promedio de alimento, tabla 1Resumen de los estímulos estresantes que producen una
disminución del
modo, Hyung et al. [54] encontraron que las tasas de crecimiento se redujeron en
un 15,7 y un 7,1 % como resultado del hacinamiento y la mezcla, respectivamente,
y mostraron una disminución en la ganancia diaria y en la relación ganancia:
alimento de alrededor del 15 y el 10 %, respectivamente, cuando el espacio
disponible por cerdo se redujo de 0,56 a 0,25 m2/ cerdo. Del mismo modo, Lee et
al. [55] mostró que los cerdos recién destetados alojados en un ambiente limpio
consumían aproximadamente un 8 % más de alimento y crecían más rápido
(alrededor del 10 %) que aquellos alojados en un ambiente sucio, y Hicks et al. [56]
describieron que el envío a las 4 h en lechones destetados produjo una pérdida del
2,9 % del peso corporal.
Se ha descrito un efecto negativo sobre el sistema reproductivo en verracos en
situaciones de estrés, con una reducción tanto del volumen del eyaculado como de la
calidad del semen, mientras que las primerizas y cerdas pueden tener menos lechones
nacidos por camada y una menor tasa de reproducción, así como una reproducción
irregular. mayor intervalo del destete al estro [49], lo que lleva a una caída en los
En situaciones de estrés puede haber una reducción en la función normal
del sistema inmunológico [31, 34], que puede incluso suprimir la respuesta
después de la vacunación [13]. Esto se traducirá en un aumento de la
presencia de enfermedades [57], con el consiguiente aumento de costes y
disminución de la producción.
Además, el estrés afecta la calidad de la carne y se encontró un aumento en la
incidencia de carnes pálidas, blandas y exudativas (PSE) y oscuras, firmes y secas (DFD), y
se encontró una reducción en la calidad de la carne cuando se utilizaron sistemas de
manipulación estresantes [16].

rendimiento de los cerdos Biomarcadores de estrés estudiados en cerdos

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No existe un procedimiento de “estándar de oro” para determinar con precisión el

grado de bienestar animal y el nivel de estrés de un animal. Las metodologías que
se utilizan con frecuencia para cuantificar el estrés en animales incluyen: (1)
observaciones conductuales directas utilizando sistemas de puntuación de
comportamiento [44, 53, 58] o análisis de video de reconocimiento de
comportamiento automatizado [59, 60] y (2) biomarcadores que pueden reflejar
las respuestas fisiopatológicas subrayar [61–63]. Hay una tendencia a evaluar un
panel de varios biomarcadores que representan los diferentes sistemas del cuerpo
involucrados: SAM, eje HPA, eje HPG y sistema inmunológico.

Sistema Nervioso Simpático: alfa-amilasa y

cromogranina A alfa-amilasa
Esta enzima se utiliza en humanos como biomarcador de estrés
porque aumenta después del estrés tanto físico como psicológico
[64]. Se mide en saliva y su actividad es
se correlacionó con las concentraciones de catecolaminas en plasma, siendo un marcador de activación de SAM [64–66]. En cerdos, la actividad de la
alfaamilasa aumenta después de 1 min de inmovilización con asas nasales, sin embargo, se observó una alta variabilidad interindividual en las respuestas y
algunos cerdos no presentaron cambios evidentes después de este estímulo estresante [67]. Serían necesarios más estudios para aclarar el papel de esta
enzima en el estrés porcino.
fracción de cortisol unido a proteínas y el cortisol libre [91, 96]. Sin embargo, existe una tendencia creciente a utilizar la saliva para medir el
cortisol porque puede obtenerse mediante técnicas no invasivas y refleja solo el cortisol libre, que es la fracción activa [43, 83, 97].
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Aunque la mayoría de los estímulos de estrés tienden a aumentar el cortisol, en algunas situaciones estos niveles de cortisol permanecen sin cambios y muestran una gran
variabilidad entre individuos. Por ejemplo,

después de 24 y 48 h de transporte, las concentraciones de cortisol no se modificaron [98] y, de manera similar, las concentraciones de cortisol no se vieron
Cromogranina A afectadas por la privación de alimento o el aislamiento, con una gran variabilidad entre
cerdos individuales [25, 63]. Asimismo, McGlone et al. [99] no encontraron cambios
La cromogranina A (CgA) es una proteína soluble en ácido que significativos en los niveles de cortisol en plasma después del envío.
pertenece a la familia de las graninas [68]. Inicialmente se detectó
en gránulos cromafines de la médula suprarrenal, [69].
Posteriormente, se encontró CgA en vesículas secretoras de células
endocrinas,
neuroendocrinas y neuronales [70, 71]. Durante el estrés, la médula
suprarrenal y la glándula pituitaria anterior secretan CgA a la sangre,
y también se libera una cantidad menor de las terminaciones
nerviosas simpáticas [68]. Además, se ha detectado CgA en
glándulas salivales de humanos y varias especies animales [72-74]. Eje hipotálamo-pituitario-gonadal: testosterona
La testosterona es un andrógeno circulante producido por los testículos en los
La liberación de CgA en saliva está mediada por la secreción de
hombres y por los ovarios en las mujeres, con una pequeña cantidad producida
catecolaminas [75] y se ha relacionado con la activación de SAM
por la glándula suprarrenal. La producción de testosterona depende de la
[76]. En humanos, la medición de CgA en saliva se ha utilizado como
secreción de la hormona liberadora de gonadotropina (GnRH) por el hipotálamo.
un marcador fiable de la activación de SAM como alternativa a la
La GnRH se une a las gonadotropas de la hipófisis anterior para estimular la
adrenalina y la noradrenalina [77],
En cerdos, la CgA se ha utilizado como marcador de la activación de secreción de la hormona luteinizante (LH) y la hormona estimulante del folículo

SAM en diferentes situaciones, como la inmovilización con un lazo nasal [80],
después de la realimentación después de un período de privación de alimentos [25]
y después del aislamiento o reagrupamiento [63]. La CgA no se ve afectada por la
edad, el sexo o los ritmos circadianos [81]. Esto podría considerarse una ventaja en
comparación con otros biomarcadores del estrés, como el cortisol [82, 83] o la Ig A
[84], que están influenciados por estos factores.
Eje hipotálamo-pituitario-suprarrenal: Glucocorticoides
El cortisol es uno de los biomarcadores más utilizados para detectar estrés
en cerdos, y es el principal glucocorticoide en esta especie [85]. Su aumento
está relacionado con la activación del eje HPA [86-88].
(FSH). La FSH actúa sobre las células de Sertoli para ayudar a la espermatogénesis,
mientras que la LH induce la secreción de testosterona por las células de Leydig en
los testículos y por las células de la teca en los ovarios [100].
Aunque el estrés crónico tiene un efecto inhibidor de la secreción de
testosterona [101], se ha observado que el estrés agudo aumenta los niveles
de testosterona en la sangre [102] y la saliva [103]. Por ejemplo, en cerdos,
se detectó un aumento de la testosterona salival después de la
inmovilización con un lazo nasal o después de un transporte por carretera
corto [103]. La causa de este aumento de testosterona en condiciones de
estrés no está
clara, pero podría deberse a una mayor sensibilidad de los testículos a la LH,
como resultado de la activación del eje SAM [102]. Además, la
administración de ACTH a verracos indujo un rápido aumento de los niveles
de testosterona y las glándulas suprarrenales podrían ser una fuente de
testosterona en situaciones de estrés [104].

A pesar de su amplio uso, el cortisol está influenciado por

factores como el ritmo circadiano y la genética que podrían limitar su uso como biomarcador de estrés [89, 90]. Las concentraciones de cortisol siguen un
ritmo circadiano, con niveles matutinos hasta un 40% más altos que los niveles vespertinos [91, 92], aunque varios autores han observado un pico durante la
tarde [83, 93, 94]. Además, la concentración media de cortisol en cerdos disminuye con la edad, alcanzando un perfil estable alrededor de las 20 semanas de
edad, cuando los niveles eran un 37 % más bajos que a las 12 semanas [91, 95]. Además, el sexo es otra fuente de variación, con una concentración en los
machos castrados un 15 % más alta que en las nulíparas [91].
El plasma o el suero han sido las muestras más utilizadas para medir el cortisol en cerdos y reflejan tanto la
Sistema Inmune: proteínas de fase aguda, inmunoglobulina A e interleucina-18
Proteínas de fase aguda
Las proteínas de fase aguda (APP) son proteínas sanguíneas cuya concentración se modifica en respuesta a la inflamación, la infección y el estrés físico o
psicológico [105]. Se sintetizan principalmente en el hígado [106] y se liberan a la circulación sistémica para restaurar la homeostasis del organismo [107].
Sirven como herramienta para el diagnóstico de enfermedades en cerdos, especialmente para detectar inflamación aguda, pero también se han estudiado
como biomarcadores de estrés en plasma [105, 108, 109] y saliva [110].
Murata [111] desarrolló una hipótesis para explicar el vínculo entre la APP y el estrés. Esta hipótesis parte de la activación de los ejes SAM y HPA. La
liberación de catecolaminas por la SAM conduce a la inducción de citoquinas proinflamatorias como la interleuquina-6 [112], que se sabe que es un fuerte
inductor de la producción hepática de APP en cerdos [113]. En cerdos, numerosos estudios han medido la APP en condiciones estresantes; sin embargo, no
existe un patrón claro de respuesta de APP en situaciones de estrés y en algunos casos se obtuvieron resultados contradictorios. Por ejemplo, mientras que
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los niveles de haptoglobina aumentaron después de 20 min de transporte y 3 h de estabulación [114], 45 min de transporte o aislamiento social no
produjeron cambios significativos en esta APP [110]. Otro ejemplo es el caso del amiloide sérico A, que aumentó en animales aislados [110] pero no cambió
después del estrés inducido por cambios en el patrón de administración de alimentos [115]. Por lo tanto, se necesitarían más estudios para aclarar el vínculo
entre el estrés y la respuesta de fase aguda.
Esta revisión puede aumentar la comprensión del proceso de estrés, contribuir a un mejor control y reducción de los posibles estímulos estresantes en los
cerdos y alentar más estudios y desarrollos para monitorear, detectar y manejar mejor el estrés en las granjas porcinas. abreviaturas
ACTH, hormona adrenocorticotrópica; ADFI, ingesta media diaria de alimento; GMD, ganancia media diaria; APPs, proteínas de fase aguda; BW, Peso corporal; CgA, cromogranina A; DFD, oscuro, firme, seco; FSH,
hormona estimulante del folículo; G: F, ganancia: relación de alimentación; GnRH, hormona liberadora de gonadotropina; HPA, eje hipotálamo-pituitario-suprarrenal; HPG, eje hipotálamo-pituitario-gonadal; IgA,
inmunoglobulina A; IL-18, interleucina-18; LH, hormona luteinizante; PSE, pálido, blando, exudativo; SAM, eje simpático-adrenal-medular

Expresiones de gratitud
Este estudio ha sido financiado por el Ministerio de Economía y Competitividad de España (AGL 2012–33612) y por la Fundación Séneca de la Región de Murcia (proyecto 19894/GERM/15).

Contribuciones de los autores

Todos los autores participaron en el diseño y ayudaron a redactar el manuscrito y a
incluir información actualizada en el mismo. Una vez completado, todos los autores leyeron y
aprobaron el manuscrito final. SMM, FT y JJC conceptualizaron la revisión. JJC coordinó el proceso de
redacción del manuscrito.

Inmunoglobulina A
La inmunoglobulina A (IgA) es el anticuerpo más abundante en las membranas mucosas, donde tiene un papel protector contra agentes infecciosos,
alérgenos y proteínas extrañas [116]. La IgA se ha descrito como un biomarcador de estrés en ratas [117], perros [118] y humanos [119]. En cerdos, se ha
informado un aumento de IgA en saliva después de la inmovilización [84, 120], endotoxemia [121] y después del aislamiento [63]. En el caso del aislamiento,
la IgA se vio más afectada que otros marcadores como el cortisol y la testosterona [63].

interleucina-18
La interleucina-18 (IL-18) es una citocina proinflamatoria detectada inicialmente en células de Kupffer en ratones, aunque se ha localizado en otros
sitios como corteza suprarrenal, astrocitos, microglía o queratinocitos [122, 123]. Es un factor inductor de interferón-gamma [122] y también tiene
actividad antitumoral y antimicrobiana [124, 125].
Basado en su aumento en ratas después de la administración de ACTH [126], se ha propuesto la IL-18 como biomarcador del estrés. Aunque los estudios en animales
domésticos son muy escasos, se ha descrito un aumento de la concentración de IL-18 en saliva en cerdos tras 1 h de inmovilización [120].
Conflicto de intereses
Los autores declaran que no tienen intereses contrapuestos.

Consentimiento para publicación No aplica.

Aprobación ética y consentimiento para participar No aplica.

Detalles del autor

1Departamento de Producción Animal, Campus de Excelencia Mare Nostrum,
Universidad de Murcia, 30100 Murcia, España.2Departamento de Medicina y Cirugía
Animal, Campus de Excelencia Mare Nostrum, Universidad de Murcia, 30100 Murcia, España. 3Departamento de Ciencia Animal y de los Alimentos, Universidad Autónoma de Barcelona, 08193 Bellaterra, Barcelona,
España.

Recibido: 28 enero 2016 Aceptado: 3 agosto 2016

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Conclusiones
En este trabajo se revisan las principales causas y consecuencias del estrés en cerdos, así como los biomarcadores que se pueden utilizar para su evaluación. El estrés es
un proceso con causas multifactoriales, produciendo una respuesta orgánica que genera efectos negativos en la salud y producción de los animales afectados. Debido a
las diversas causas que pueden producir estrés y los diversos sistemas fisiológicos involucrados en la respuesta al estrés, lo ideal sería utilizar un panel de varios
biomarcadores para evaluar la respuesta al estrés en los animales. Esperamos eso
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