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Plantas C3 - C4 Grupo 2.en - Es
Plantas C3 - C4 Grupo 2.en - Es
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Revista de botánica experimental, Vol. 67, No. 10 págs. 2953–2962, 2016 doi: 10.1093 /
jxb / erw056 Publicación de acceso anticipado 22 de febrero de 2016
DOCUMENTO DE REVISIÓN
* Correspondencia: gowik@uni-duesseldorf.de
Abstracto
C4 las plantas evolucionaron independientemente más de 60 veces de C3 antepasados. C4 la fotosíntesis es un rasgo complejo
y su evolución desde el ancestral C3 La vía fotosintética implicó la modificación de la anatomía de la hoja y la fisiología de la
hoja acompañada de cambios en la expresión de miles de genes. Bajo alta temperatura, mucha luz y el CO actual2
concentración en la atmósfera, la C4 la vía es más eficiente que C3 la fotosíntesis porque aumenta el CO2 concentración
alrededor del principal CO2 enzima fijadora Rubisco. La reacción de oxigenasa y, en consecuencia, la fotorrespiración se
suprimen en gran medida. En la presente revisión describimos un escenario para C4 evolución que no solo incluye evitar la
fotorrespiración como la principal fuerza impulsora de C4 evolución, pero también destaca la relevancia de los cambios en la
expresión de los genes fotorrespiratorios para inducir y establecer fases importantes en el camino de C3 a C4.
Introducción
La gran mayoría del carbono orgánico de la tierra está fijado involucra dos tipos de células diferentes, el mesófilo y las células de la
por la enzima ribulosa-1,5-bisfosfato carboxilasa / oxigenasa vaina del haz (Figura 1A), mientras que solo se conocen unas pocas
(Rubisco). La enzima funciona como oxigenasa y carboxilasa especies que realizan una C4 ciclo dentro de una sola celda (Edwards et
usando CO2 y O2 dependiendo de sus concentraciones, la al., 2004).
carboxilación genera ácido 3-fosfoglicérico (3-PGA) y la C4 las plantas se caracterizan por altas tasas de fotosíntesis y un uso
oxigenación genera adicionalmente 2-fosfoglicolato (2-PG). eficiente de los recursos hídricos y nitrogenados. Debido a su CO2
La fotorrespiración, la vía utilizada para regenerar 2-PG, mecanismo de concentración pueden reducir su conductancia
tiene lugar en los cloroplastos, peroxisomas y mitocondrias. estomática y ahorrar agua. Porque Rubisco funciona de manera más
Consume ATP y NADPH y conduce a una pérdida neta de CO2 eficiente con niveles más altos de CO2 concentraciones, C4 las plantas
para la planta. Esto reduce la eficiencia de la fijación de también necesitan menos Rubisco, la enzima más abundante en las hojas
carbono en las plantas hasta en un 30% en condiciones de las plantas, lo que genera ahorros de nitrógeno. La C4 ciclo en sí
cálidas y secas (Bauwe et al., 2010; Raines, 2011). C4 implica la fijación inicial de CO2 en forma de bicarbonato en las células
la fotosíntesis actúa como CO2 bombea e inhibe la reacción de del mesófilo por la fosfoenolpiruvato carboxilasa (PEPC), lo que da como
oxigenación aumentando efectivamente el CO intracelular2 resultado el compuesto de cuatro carbonos oxaloacetato que se
también2 ratio en el sitio de Rubisco. C4 la fotosíntesis generalmente convierte en los metabolitos de transporte malato o aspartato.
© The Author 2016. Publicado por Oxford University Press en nombre de la Society for Experimental Biology. Reservados todos los derechos. Para obtener
permisos, envíe un correo electrónico a: journals.permissions@oup.com
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Estos se transfieren a las células de la vaina del haz donde el CO2 Las plantas suelen ser más delgadas que las de C3 plantas y exhiben una
se libera mediante una descarboxilasa, ya sea la enzima málica densidad de venas más alta para garantizar que cada célula del mesófilo
dependiente de NADP, la enzima málica dependiente de NAD, la esté en contacto directo con una célula de la vaina del haz (Figura 1A) (
fosfoenolpiruvato carboxicinasa o una combinación de dos de Dengler y Nelson, 1999). Tanto el mesófilo como las células de la vaina
estas enzimas (Furbank, 2011; Elegir et al., 2011; Wang et al., del haz experimentan cambios de expresión génica para la adaptación (
2014). El piruvato resultante se transfiere de nuevo al mesófilo Bräutigamet al., 2011; Bräutigam et al., 2014; Gowik et al., 2011).
donde el fosfoenolpiruvato se regenera mediante piruvato El rasgo complejo de C4 la fotosíntesis requiere la presencia
ortofosfato dikinasa. El co2 liberado en la vaina del haz es re- simultánea de sus sustratos anatómicos y bioquímicos. Zea mays (
fijado por Rubisco, que se encuentra exclusivamente en las maíz) las hojas de la cáscara tienen un mayor espaciamiento de las
células de la vaina del haz en C4 plantasFigura 1B) (Hatch, 1987). venas y carecen de la disposición anatómica de la anatomía de
C4 la fotosíntesis evolucionó de forma independiente más de 60 Kranz. En consecuencia, solo se desarrolla una versión incompleta
veces dentro de las angiospermas (sabio et al., 2011). Esto hace que del rasgo con menores rendimientos de fijación de carbono (
C4 la fotosíntesis uno de los casos más notables de evolución Pengelly et al., 2011). Asimismo, si alguno de los C4 las enzimas del
convergente de un rasgo complejo (Westhoff y Gowik, 2004). ciclo se reducen drásticamente por mutación o intervención
Requiere dos compartimentos, uno para la fijación inicial de carbono molecular, la vía no es funcional aunque los rasgos anatómicos y
por PEPC, realizado con mayor frecuencia como una célula mesófila, otros bioquímicos están presentes (Dever et al., 1995; Dever et al.,
y otro para la fijación de carbono por Rubisco, realizado con mayor 1997; Pengelly et al., 2012). Si solo partes del rasgo, que es la alta
frecuencia como la célula de la vaina del haz en una disposición expresión de ciertas enzimas, se reconstituyen en C3 plantas, el
llamada anatomía de Kranz, donde las células de la vaina del haz resultado es frecuentemente perjudicial para la planta (Fahnenstich
rodean los haces vasculares y están rodeados por las células del et al., 2007; Hausler et al., 2001; Hausler et al., 2002). Esta
mesófilo (Figura 1A) (Hatch, 1987). Los diferentes tipos de células se complejidad, el requisito de que todas las cosas estén presentes
adaptan al rasgo. Las células de la vaina del paquete están simultáneamente, hace que sea difícil imaginar cómo pudo haber
agrandadas y son fotosintéticamente competentes, rodeadas por procedido la evolución. Un modelo escalonado de C4 se propuso la
una pared celular menos permeable que puede o no estar evolución (Monson, 1999) y muy refinado en los años siguientes (
suberizada (Botha, 1992;Evert et al., 1996). Están conectados al Sage, 2004; sabio et al., 2012). Modelado de C4 evolución con
mesófilo por muchos plasmodesmos (Evert et al., 1977; Botha, 1992; enfoques bayesianos (Williams et al., 2013) o con modelado
Sowinski et al., 2008; Majeran et al., 2010). Hojas de C4 bioquímico (Heckmann et al., 2013)
La fotorrespiración conecta C3 y C4 fotosíntesis | 2955
confirmó la sucesión de pasos propuestos anteriormente, pero patrones como uno de los primeros pasos (Sage, 2004), que se
indicó que el camino evolutivo es suave (Heckmann et al., 2013). confirmó en un modelo bayesiano (Williams et al., 2013) (Figura 2).
La venación en sí es un rasgo variable tanto dentro de una especie
La fotorrespiración está fuertemente asociada con la como entre especies (Lundgren et al., 2014). Está bajo alta presión
evolución de la C4 vía fotosintética. Por un lado, la reducción de selectiva (Roth-Nebelsick et al., 2001) porque el patrón de venación de la
la fotorrespiración fue una de las fuerzas impulsoras detrás de C hoja determina en parte la resistencia al flujo de agua a través de la
4 evolución. Por otro lado, todos los modelos de C4 evolución ( planta (Sack y Holbrook, 2006). En promedio, la venación contribuye
Monson, 1999; Bauwe, 2011; sabio et al., 2012;Heckmann et al., alrededor de un tercio a la resistencia total al agua, pero puede alcanzar
2013; Williams et al., 2013) predicen que el establecimiento de hasta el 98% (resumido enSack y Holbrook, 2006). El potencial hídrico es
un CO fotorrespiratorio2 bomba que reubica el CO de importancia clave porque determina la apertura de los estomas a
fotorrespiratorio2 La liberación a las células de la vaina del haz es través del estado hídrico de las células, que a su vez determina las tasas
un paso intermedio importante hacia la C4 ciclo. Este CO de fotosíntesis (Sack y Holbrook, 2006; Brodribb et al., 2007). Por tanto,
fotorrespiratorio2 La bomba también se denomina C2 fotosíntesis los patrones de venación se acoplan indirectamente a las tasas de
porque el compuesto de dos carbonos glicina sirve como CO2 fotosíntesis. La resistencia al agua está determinada más fuertemente
el metabolito de transporteFigura 1C; Brevemente, la fotorrespiración se por el patrón de venación en especies que se establecen en condiciones
Figura 2 La trayectoria hacia C4. Abreviaturas: C, carbono; GDC, glicina descarboxilasa; IVD, distancia interveinal; M, mesófilo; N, nitrógeno; PEPC,
fosfoenolpiruvato carboxilasa; PS, fotosíntesis; RubisCO, ribulosa-1,5-bisfosfato carboxilasa / oxigenasa.
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Finalmente, una mayor densidad de venación puede reducir la pérdida hojas de la C4 especies Gynandropsis gynandra en comparación con el de
por pastoreo alterando la palatabilidad. Con base en estos análisis, un los estrechamente relacionados C3 especies Tarenaya hassleriana. La
entorno alternativo en el que se establecen especies con patrones de identidad molecular de los factores que controlan estos cambios sigue
venación altos puede ser un entorno con mucha luz y alta temperatura siendo desconocida hasta la fecha. Una vez que se establece la identidad
con una disponibilidad de agua generalmente alta, pero fluctuante y, en de las venas, es necesario establecer las identidades de las células en la
ocasiones, limitada. Las plantas competidoras se marchitarán en un hoja. El análisis del transcriptoma del desarrollo de hojas foliares y de
entorno así y, por lo tanto, dejarán de competir. Los análisis de modelos cáscara de maíz, así como el examen de mutantes de maíz, implican un
pueden mostrar en el futuro cuál de los dos escenarios es verdadero en papel de la red reguladora SCARECROW / SHORTROOT en el
un conjunto de condiciones dado. Si la venación ha evolucionado establecimiento de la anatomía de Kranz (Slewinski et al., 2012; Slewinski,
independientemente de C4 fotosíntesis con su propio conjunto de 2013; Wang et al., 2013). Un modelo que describe cómo la vía
presiones selectivas, uno podría esperar que la venación estrecha debe SCARECROW / SHORTROOT podría estar involucrada en el patrón de
haber evolucionado en linajes sin C4 especies. Y de hecho tal C3 existen Kranz y la especificación de la vaina del haz y C4 células del mesófilo se
especies, como lo muestra Christin et al. (2013). detalla en Fouracre et al. (2014).
Hay dos consecuencias que se derivan de un patrón de venación más La importancia del preacondicionamiento anatómico para la
estrecho en hojas similares: (i) el espacio para el mesófilo evolución de C4 y probablemente también la evolución de la bomba
C4 orígenes posteriores a la disminución atmosférica del CO2 Hace 30 Este modelo cualitativo de la bomba fotorrespiratoria fue
millones de años, algunos por más de 20 millones de años, la ampliamente confirmado por datos fisiológicos y el modelo
evidencia limitada indica C4 evolución antes del declive (Prasad et al., cuantitativo por von Caemmerer (1989). Usando el modelo de
2011;Christin y Osborne, 2014; Christin et al., 2014). Tanto la fotosíntesis de von Caemmerer / Farquhar (Farquhar et al., 1980; von
continua evolución de la bomba fotorrespiratoria como C4 Caemmerer, 2000) y comenzando con una especie con venación
la fotosíntesis así como la evolución previa al CO2 La disminución indica que estrecha y asumiendo una disponibilidad de luz ilimitada, Heckmann
los cambios locales de las condiciones ambientales, como una disminución et al. (2013) demostró que la bomba fotorrespiratoria proporciona
local en la disponibilidad de agua, son críticos para la limitación del carbono y, una pequeña ganancia de aptitud en términos de tasas de
por lo tanto, para la evolución de la C4 rasgo (Figura 2). asimilación de carbono más altas, y predijo que sería el primer
La bomba fotorrespiratoria es una posibilidad para que las cambio que ocurrirá en la evolución de C4 (Figura 2).
plantas se ocupen de las limitaciones de CO2 porque permite una La historia evolutiva de cómo se estableció la bomba
asimilación de carbono más eficiente (Ku et al., 1983; Monson et al., fotorrespiratoria en el género Flaveria fue investigado
1984). Si bien la existencia de la denominada C3-C4 Las especies de recientemente en detalle molecular (Schulze et al., 2013). Una
plantas intermedias se conocían desde hace mucho tiempo, los duplicación de genes liberó a la proteína glicina descarboxilasa P del
mecanismos bioquímicos detallados que subyacen a este tipo de conflicto adaptativo. Ambas copias fueron subfuncionalizadas por
La bomba fotorrespiratoria puede ser un callejón sin salida o un se traducen inmediatamente en biomasa y, por tanto, en ganancia
intermedio que conduce inevitablemente a C4 se mantuvo. Los modelos de aptitud. Cuando aumenta en expresión, la presión selectiva
predijeron la evolución de la C4 ciclo como el siguiente paso (Heckmann cambiará inmediatamente a la siguiente enzima o transportador (o
et al., 2013; Williams et al., 2013) pero no proporcionó explicaciones interfaz celular) que sea limitante (Mallmann et al., 2014).
sobre el mecanismo. El aumento de C4 Es probable que la actividad del ciclo sea impulsada por la
presión selectiva sobre el sistema, es decir, la evolución hacia C total4
especie procede sólo si el carbono sigue siendo limitante. Esta
De la bomba fotorrespiratoria a C4 fotosíntesis
evolución probablemente incluyó cambios en las paredes de la vaina
La bomba fotorrespiratoria no solo enriquece el CO2 en las células de del haz para aumentar el CO2 atrapamiento y O2 exclusión y cambios
la vaina del haz. Dos moléculas de glicina se mueven hacia la vaina en las vías de salida para C4 metabolitos del ciclo, además de los
del haz y solo una molécula de serina se mueve hacia atrás en la cambios en la expresión génica de la C4 genes del ciclo. Por lo tanto,
versión más sencilla de la vía. Por lo tanto, no solo el CO2 pero una vez una baja actividad C4 El ciclo se hace cargo para reponer el
también el amoníaco se acumula en la vaina del haz (Figura 1C). Esto desequilibrio de amoníaco resultante del CO fotorrespiratorio.2
conduce a un desequilibrio masivo de nitrógeno entre el mesófilo y bomba, la evolución del verdadero C4 especie se vuelve inevitable
las células de la vaina del haz cuando la bomba fotorrespiratoria mientras persista la presión selectiva, que limita el carbono. Este
ya no se detecta en C4 especieBräutigam et al., 2011;Gowik et al., 2011; hacer frente al desequilibrio de nitrógeno. Por ejemplo, los
Bräutigam et al., 2014). Reducción artificial de C4 actividad del ciclo hasta aminoácidos que llevan dos grupos amino, como la glutamina o
el punto en que ya no puede mantener suficiente CO2 enriquecimiento la asparagina, podrían considerarse metabolitos de transporte,
por mutaciónDever et al., 1997) o por enfoques transgénicos (Pengelly et que podrían ser superiores al uso de C4 ciclo bajo ciertas
al., 2012) causa fenotipos que recuerdan a los mutantes circunstancias (Mallmann et al., 2014). En tercer lugar, la idea de
fotorrespiratorios y, en consecuencia, pueden aliviarse mediante el que el establecimiento de una actividad C baja4 ciclo conduce
crecimiento en niveles elevados de CO2 concentraciones. La evolución ha automáticamente al establecimiento de la C completa4 la
maniobrado C4 plantas en un rincón: escapar requiere la ganancia fisiología asume una presión selectiva continua. Cuando el
simultánea de la expresión de Rubisco en el mesófilo y una expresión carbono ya no era limitante por alguna razón o cuando el
elevada de los genes fotorrespiratorios, y por lo tanto es poco probable ( entorno era variable (Chenget al., 1989), esa planta habría
Figura 2). Debido a que el rasgo es fijo, la limitación de carbono ya no es quedado atrapada en su etapa actual. Investigaciones futuras en
necesaria para mantenerlo, por lo tanto C4 Las especies ahora pueden grupos con solo una bomba fotorrespiratoria pero sin C4 la
estar limitadas por otros nutrientes además del carbono. fotosíntesis distinguirá entre estas hipótesis alternativas.
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