Enfermedades Infecciosas Emergentes de Amenazas a la biodiversidad y Wildlife--

Salud humana
Peter Daszak , Et al.
Ciencia 287 , 443 (2000);
DOI: 10.1126 / science.287.5452.443

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2000 por la Asociación Americana para el Avance de la Ciencia; todos los derechos reservados. El título Ciencia es un
marca registrada de la AAAS.
 S IENCIAS ' S do ompA ss ● REVISIÓN

REVISIÓN : WILDLIFEECOLOGY

Emerging Infectious Diseases of Wildlife -

Amenazas a la biodiversidad y la salud humana
Peter Daszak, 1, 2 * Andrew A. Cunningham, 3 Alex D. Hyatt 4

especies ( 7), el aumento de la participación de veterinarios ( 8, 9), y los

enfermedades infecciosas emergentes (EIDs) de vida libre animales salvajes pueden clasificarse en tres grupos principales avances en la biología de la población huésped-parásito ( 4, 10), la

sobre la base de criterios epizootiológicas clave: (i) EID asociadas con la de “desbordamiento” de los animales domésticos a las amenaza de enfermedades de la fauna ahora se toma más en serio
poblaciones de fauna que viven en las proximidades; (Ii) EIDs relacionados directamente a la intervención humana, a través del ( 11-13).
host o de parásitos translocaciones; y (iii) EID sin participación humana o animal doméstico manifiesta. Estos fenómenos tienen
dos importantes implicaciones biológicas: en primer lugar, muchas especies silvestres son reservorios de patógenos que Temas causales comunes
amenazan a los animales domésticos y la salud humana; En segundo lugar, la fauna EID representan una amenaza sustancial a El número cada vez mayor de la vida silvestre EID puede reflejar el
la conservación de la biodiversidad mundial. aumento de la vigilancia, pero los paralelos entre los factores
causales que impulsan la aparición de EID humanos y la vida
silvestre sugieren que esta tendencia es válida ( 14) ( Figura 1). la
aparición de enfermedades más frecuentemente el resultado de un

T
aparición de enfermedades infecciosas patógenos, tales
élsíndrome
como el últimasde
dos décadas hanadquirida,
inmunodeficiencia visto lala
tuberculosis resistente a múltiples fármacos, y enfermedades
transmitidas por garrapatas, que representan una amenaza
global sustancial para la salud humana ( 1). Aparición se asocia
con una serie de factores causales subyacentes ( 1, 2).
morbilivirus altamente patógena, enzoótica a Asia,
fue introducida en África en
1889. El frente panzootia viajó 5.000 kilometros en 10 años,
alcanzando el cabo de Buena Esperanza por 1897, extirpando
más del 90% de la población de búfalos de Kenia y causar
efectos secundarios en las poblaciones de depredadores y la
extinción local de la mosca tsé-tsé. Las poblaciones de algunas
especies permanecen agotan y la persistencia de la peste
el 5 de enero 2011
cambio en la ecología de anfitrión, patógeno, o ambos ( 15). expansión
de la población humana ha conducido al surgimiento de EID a
través de aumentar la densidad de población, especialmente en
zonas urbanas (dengue, el cólera), y su expansión hacia el hábitat
silvestre (enfermedad del virus del río Ross) ( 2, dieciséis). Esta
invasión puede haber sido un factor clave en África para el
surgimiento mundial de los virus de Marburg y Ébola y virus de la
inmunodeficiencia humana (VIH) ( 2, 17). Las presiones de la

Estos incluyen interacciones con patógenos zoonóticos
dentro de un continuo huésped-parásito entre fauna, animal
doméstico, y las poblaciones humanas (Fig. 1). En esta
revisión, se identifica un número de EID que implican
principalmente la fauna [( 3, 4), Tabla 1 y la Tabla 1 Web ( 5)]. Definimos
afectan seriamente las poblaciones humanas. Tales brotes
EID vida silvestre mediante la aplicación de criterios
similares a los utilizados para definir EID humanos ( 1, 2) y
clasificar de acuerdo con sus características específicas que
están o nuevo (Tabla 2) y “emergente” a su epizootiología.
bovina en África oriental continúa amenazando las poblaciones
de bóvidos.
Las pandemias de cólera, la gripe y otras enfermedades
panzootia claro de enfermedades en la fauna silvestre son
probablemente los eventos raros, pero la falta de concienciación e
información, en particular durante las décadas anteriores de la
expansión europea, es casi seguro que desmiente su verdadero
alcance. Históricamente, enfermedades de la fauna se han
www.sciencemag.org
invasión humana en la reducción de hábitat de la fauna también
causar un aumento de la densidad de población de la fauna y la
aparición de EIDs fauna ( 11-13, 18). El movimiento internacional de
ganado y las prácticas agrícolas modernas han llevado a EID
como la peste bovina en África y la encefalitis espongiforme bovina
(EEB) en Europa. Situaciones similares ocurren en poblaciones de
vida silvestre administrados ya sea in situ o en cautiverio. La
extensión de la ordenación in situ puede ser subestimado
sustancialmente. análisis reciente (de 19) sugiere que 15.000
toneladas de arveja

EID vida silvestre, pasado y presente
EID paralelos entre humanos y la vida silvestre se extienden a
la colonización humana temprana del globo y la difusión de
patógenos exóticos. De la misma manera que los
conquistadores españoles introdujeron la viruela y el
sarampión a las Américas, el movimiento de los animales
domésticos y otros durante la colonización introdujo su propio
conjunto de agentes patógenos. La peste bovina panzootia
africana de finales de los años 1880 y 1890 es un paradigma
descargado de
considerado importantes sólo cuando la agricultura o la salud
humana han sido amenazados. Sin embargo, a causa de los brotes
de la enfermedad en peligro de extinción
Figura 1. La continuidad ecológica huésped-parásito
(aquí parásitos incluyen los virus y parásitos
procariotas). Existen mayoría de las enfermedades
emergentes dentro de un huésped y el parásito UUM
conti- entre la vida silvestre, los animales domésticos, y
las poblaciones humanas. Algunas enfermedades

para la introducción, propagación y el impacto de los afectan exclusivamente a un solo grupo, y las

patógenos exóticos virulentas en poblaciones de animales complejas relacio- nes entre las poblaciones de
acogida sentó las bases para la enfermedad de emer-
silvestres ( 4, 6). Esta
gencia. Ejemplos de EID que superponen estas
categorías son los estribos moquillo canino (animales
domésticos para la vida silvestre), la enfermedad de

1 Instituto de Ecología de la Universidad de Georgia, Athens, GA 30602, Lyme (vida silvestre para los seres humanos), la fiebre

EE.UU.. 2 Enfermedades Infecciosas y Patología Actividad de la División de por arañazo de gato (animales domésticos para los

Enfermedades Virales y Rickettsia, Centro Nacional de Enfermedades seres humanos) y la rabia (las tres categorías). Las

Infecciosas, Centros para el Control y Prevención de Enfermedades, Atlanta, flechas indican algunos de los factores clave que

GA 30333, EE.UU.. 3 Instituto de Zoología de la Sociedad Zoológica de impulsan la aparición de enfermedades.

Londres, Regent Park, Londres NW1 4RY, Reino Unido. 4 Laboratorio

Australiano de Salud Animal, CSIRO, Private Bag 24, Geelong, Victoria
3220, Australia.

* A quién debe dirigirse la correspondencia. E-mail:

daszak@uga.edu

www.sciencemag.org Ciencia Vol 287 21 de DE ENERO DE el año 2000 443

 S IENCIAS ' S do ompA ss

frutos secos son alimentadas anualmente a Reino Unido pájaros Antropogénico del cambio climático global es probable que spill-over, apuntala la aparición de una variedad de vida
del jardín. Esta forma de aprovisionamiento ha llevado a la cause cambios importantes en el área de distribución geográfica silvestre EID. Spill-over es una amenaza particular para las
aparición de la infección por Salmonella typhimurium DT40, y Escherichia
y la incidencia de enfermedades infecciosas transmitidas por especies en peligro de extinción, debido a que la presencia de
coli 086: K61 en Gran Bretaña y Mycoplasma gallisepticum artrópodos. Expansión de la distribución geográfica del mosquito reservorios infectados puede disminuir la densidad umbral del
vector se ha propuesto para explicar la reaparición de la malaria patógeno y conducir a la extinción local (población) ( 8, 9, 11). Las
en los Estados Unidos. debido a la alta densidad y diversidad de y el dengue en América del Sur, África central y Asia durante los poblaciones del perro salvaje africano ( Lycaon pictus) han ido
aves en las estaciones de alimentación ( 19). años 1980 y 1990 ( 22). Del mismo modo, el vector jején de la disminuyendo desde los años 1960. Esta especie está en
El mantenimiento de la brucelosis en los bisontes en el Parque peste equina (AHS) y la lengua azul ha invadido recientemente peligro y, con una población fragmentada de menos de 5000,
Nacional Grand Teton (Estados Unidos) se relaciona con la Europa y el norte de África ( 23). es susceptible a eventos estocásticos tales como brotes de
presencia de la enfermedad en el alce simpátrico administrado ( 20). Incluso enfermedades. Los perros salvajes se extinguieron en el
los cambios en los cultivos herbáceos pueden conducir a la Serengeti en 1991, coincidiendo con el moquillo en perros
aparición de enfermedades, tales como el cambio en la agricultura domésticos epizootia simpátricos ( 18, 24). La rabia también ha
desde el este de los Estados Unidos al centro del país, lo que Spill-over y “spill-Back” causado la mortalidad de perros salvajes, y una variante viral
permitió la reforestación de Nueva Inglaterra, que proporciona las La transmisión de agentes infecciosos de las poblaciones de
condiciones para la emergencia de la enfermedad de Lyme ( 21). animales de depósito (especies menudo casero) a la fauna
sympatric, denominado

Tabla 1. Seleccionado las enfermedades infecciosas emergentes * (EIDs) de los seres humanos y la mentira emergencia. El cuadro ampliado (tabla 1 Web) está disponible como material complementario ( 5). EID
fauna terrestre, clasi fi cado para demostrar el grado de implicación de los seres humanos, los animales que implican solamente los seres humanos, los seres humanos y los animales domésticos, o animales
domésticos, y la vida silvestre. Tomados en conjunto con los mencionados en el texto, esta lista es domesticados solamente no están incluidos. EIDs de ambientes marinos están cubiertos en un
representativa, y los ejemplos se eligen puramente para demostrar la gama de patógenos, hosts y documento separado, relacionado ( 3).

el 5 de enero 2011
factores sub

La enfermedad y la Geografía de Impacto sobre la fauna Factores asociados con

Patógeno Hospedadores ‡ Refs.
clase de EID † emergencia poblaciones la aparición

Los seres humanos, los animales domésticos y la fauna silvestre

enfermedad del virus Hendra 1 el virus Hendra Los seres humanos, caballos, palo de Australia, Papúa Desconocido Desconocido ( dieciséis)
(Paramixovirus) fruta reservorio Nueva Guinea

www.sciencemag.org
Nipah virus de la enfermedad 1 El virus Nipah Los seres humanos, cerdos y perros Malasia y Desconocido Desconocido ( 45)
(Paramixovirus) domésticos, murciélagos de la fruta Singapur
La criptosporidiosis 4 Cryptosporidium parvum ( parásitoLos seres humanos, ganado, Europa, EE.UU. Desconocido prácticas agrícolas, ( 36)
protozoario) roedores salvajes y otros aparición del VIH, la
mamíferos transferencia
crossspecies
Los seres humanos-vida silvestre

síndrome pulmonar Sin Nombre y otras cepas Los seres humanos, peromyscus spp., Américas, esp. SW Probablemente poco evento ENOS y la ( 37)
Hantavirus 1 de hantavirus y otros roedores EE.UU. impacto invasión humana
(bunyavirus)
virus de Marburg y Marburg y Ébola Los seres humanos y los primates no África La alta mortalidad en Marburg: la translocación de ( 17)
Ébola (loviruses fi) subsahariana,

descargado de
humanos, depósito insectivorous o palo primates no humanos y los monos infectados
La fiebre hemorrágica 1 de fruta sospecha Indonesia, salvajes en cautividad para la investigación de
Filipinas laboratorio; Ébola: el
contacto con cadáveres o
pacientes humanos o no
humanos infectados

granulocytotropic Ehrlichia chaffeensis, E. Los seres humanos, cérvidos, EE.UU., Europa, Al parecer poco impacto, Incierto ( 64)
monocitotrópica humana phagocytophila y caballos, perros y otros África pero underresearched
ehrlichiosis 1,4 E. equi ( transmitida por
garrapatas rickettsia)
plaga 4 Yersinia pestis Los seres humanos, amplia gama de Panglobal, en La alta mortalidad en enzoóticos focos son ( sesenta y cinco)
(bacteria) mamíferos (especialmente particular la poblaciones de perritos restos del último
roedores) hosts India, SW de la pradera durante brote en panzootia
EE.UU. epizootias que de 1900
conducen a
disminuciones en
peligro hurón de patas
negro

Animales domésticos y la fauna silvestre

El moquillo canino 3 virus del moquillo canino
(Morbillivirus)
Amplia gama de carnívoros EE.UU., África Extinción de perro salvaje Desbordamiento de los ( 7, 24)
africano y poblaciones perros domesticados
hurón negro de patas;
amenaza para el lobo
etíope

444 21 de 287 VOL DE ENERO DE CIENCIAS el año 2000 www.sciencemag.org

 S IENCIAS ' S do ompA ss

común en perros domésticos simpátricos se ha
identificado de un incidente de este tipo ( 25).
La expansión geográfica de las poblaciones humanas y la
consiguiente invasión de los portadores del perro doméstico
pueden explicar la aparición y el impacto de la rabia en
perros salvajes en el Serengeti ( 25).
Desbordamiento de los brotes de epizootias representa una
seria amenaza tanto para la vida silvestre y, a través de
desbordamiento inversa ( “derrame-back”), a sim-
patric poblaciones de animales domésticos susceptibles.
La brucelosis probablemente fue introducido en América
con el ganado. En el Parque Nacional de Yellowstone
(Estados Unidos), la presencia de esta enfermedad en
alces y bisontes se considera una amenaza potencial para
ganado domesticado pastoreo en los límites del parque ( 20). translocaciones
Otros ejemplos de infecciones indirectos incluyen la sarna
sarcóptica en zorros (Europa) y wombats (Australia) y
bovino
la tuberculosis (global). La última amenaza con derramarse de
nuevo a ganado doméstico ( 8, 9) y, en última instancia, a los seres
humanos.
Debido al surgimiento de host o parásito
La translocación de la vida silvestre para la conservación, la
agricultura y la caza se produce a escala mundial, con un riesgo
inherente de la exposición de las especies silvestres a los agentes
infecciosos exóticos

Tabla 1. ( continuado)

La enfermedad y la Geografía de Impacto sobre la fauna Factores asociados con

Patógeno Hospedadores ‡ Refs.
clase de EID † emergencia poblaciones la aparición

animales-humanos-vida silvestre domésticos ( continuado)

enfermedad parvovirus canino 1 parvovirus canino cánidos Europa, EE.UU. causa que se sospeche de Evolución de la nueva cepa, ( 66)
grises disminución de la el contacto con los
población de lobos; perros domésticos
amenaza para el lobo

el 5 de enero 2011
etíope

varroasis 2 Varroa jacobsoni abejas salvajes y Panglobal excepto la mortalidad en masa Introducción de los ejércitos ( 28)
(ácaro) domésticos Australasia y C. catastrófica, por ejemplo, en la región enzoótica
África la pérdida del 75% de las
colonias salvajes en
California
enfermedad de Newcastle 2 virus de la enfermedad de cormoranes de doble cresta, pelícanos, La alta mortalidad Canadá, EE.UU. Desconocido ( 67)
neurotrópico velogénicos Newcastle gaviotas, aves de corral tasas (hasta 80 a
(paramixovirus) 90%)

www.sciencemag.org
La sarna sarcóptica 2 Sarcoptes scabiei Mamíferos Australia, Reino Reciente amenaza para la La dispersión de ( 68)
(ácaro) Unido, Suecia vida silvestre en Suecia; animales salvajes
amenaza emergente a infectados;
wombats en Australia interacciones
internas perro-vida
silvestre

Sólo los animales salvajes

Anfibio Batrachochytrium Gama de especies de anfibios, Australia, América mortalidades masivas, Desconocido; La ( 40, 41)
quitridiomicosis 1 dendrobatidis incluyendo los anuros y Central y disminución de la evidencia indica
(hongo) salamandras América del población, las introdujo patógeno y,
Norte extinciones locales y posiblemente asociado

descargado de
posiblemente globales con el cambio
climático en América
del C.

coriorretinitis viral “ceguera Wallal virus y posiblemente el Canguro spp. Australia mortalidad Desconocido; posiblemente ( 69)
canguro” 1 virus Warrego; orbivirus sustanciales relacionado con el clima
transmitidas por vectores

Cray fi sh plaga 2 Aphanomyces astaci Cray pescado Europa las tasas de mortalidad Introducción de ( 70)
(hongo) altas con disminución infectados de
de la población, América del Norte
amenazando con la Cray pescado (en el
extinción de especies que la infección es
nativas enzoótica y no letal)

animales salvajes en cautiverio

Steinhausiosis Steinhausia sp. (Parásito Partula Caracoles extinción global de P. Desconocido ( 54, 55)
protozoario) turgida
la malaria aviar Plasmodium spp. Aves La alta mortalidad en las Translocación de ( 71)
(parásitos especies susceptibles, animales VE NAI a
regiones
protozoarios) por ejemplo, pingüinos enzoóticas

Neumonía paramixovirus serpientes Epizootias con altas Desconocido ( 72)

Ophidian tasas de mortalidad

* Antes de esta revisión, algunas enfermedades de la fauna habían sido etiquetados como “emergente” ( 19, 73). Los criterios utilizados para distinguir emerge de enfermedades infecciosas establecidos se describen en la introducción y en la Tabla 2.
† EID son clasi fi sobre la base de sus características “emergentes”, de acuerdo con criterios enumerados en la Tabla 2. EID de animales salvajes cautivos no se clasifican fi
ya que la distribución geográfica no es relevante en estos casos. ‡ No se enumeran todos los hosts. La identidad de los reservorios para algunos EID sigue siendo incierto.

www.sciencemag.org Ciencia Vol 287 21 de DE ENERO DE el año 2000 445


( 4, 8, 9). Translocación y la introducción de animales a nuevas
regiones geográficas corresponden a un aumento mundial de
los viajes y el comercio humano como factores subyacentes
para la aparición de enfermedades infecciosas ( 2, 14). El
desplazamiento de los peces, anfibios y, posiblemente, pueden
haber impulsado la aparición de epizootias ranavirus como
amenazas para peces de agua dulce y salvaje herpetofauna ( 26).
Del mismo modo, una epizootia de rabia en la región del
Atlántico medio de los Estados Unidos como resultado de la
translocación de mapaches infectados de un foco enzoótico el
sureste de los Estados Unidos ( 27). La introducción de los
ejércitos potenciales en nuevas áreas geográficas sin
co-introducción de patógenos también puede dar lugar a la
aparición de enfermedades. Por ejemplo, varroasis, una
enfermedad de las abejas causada por el ácaro Varroa
jacobsoni, extendido a nivel mundial (excepto Australia) después
de que la abeja europea ( Apis mellifera) se introdujo en Asia ( 28).
Esta forma de emergencia es una preocupación especial a
los programas de conservación de especies en peligro que traen
alopátridas en estrecha proximidad o que alteren las variables
básicas huésped-parásito, tales como la densidad y estructura de
la población ( 8, 9, 11, 13). Los análisis moleculares de un virus del
herpes recién descubierto asociada con la enfermedad en los
elefantes en cautividad indican que un virus del herpes
normalmente benigna del elefante africano puede ser letal para su
primo asiático ( 29).
Otro ejemplo notable es la exposición de los animales del zoológico
en el Reino Unido a alimentos contaminados por el agente de la
encefalopatía espongiforme bovina ( 30). Scrapielike encefalopatías
espongiformes cree que el resultado de la exposición al agente de
la EEB se han confirmado en 58 animales de zoológico, de 17
especies ( 31). Las recomendaciones se han publicado para
adelantarse a las consecuencias potencialmente desastrosas para
la vida silvestre, la agricultura y la salud pública deben EEB ser
introducido en la vida silvestre de vida libre ( 31).
Los factores de riesgo para la aparición de enfermedades en
los programas de conservación son complejas. Por ejemplo, la
toxoplasmosis epizootia, con altas tasas de mortalidad, se ha
producido en los lémures cautivos, primates del Nuevo Mundo, y
marsu- australiana
Tabla 2. De fi nición y clasi fi de EIDs de la vida silvestre en base a
parámetros epizootiológicos fundamentales derivados de ( 1, 2). EIDs de
los seres humanos se definen como enfermedades que están recién
reconocido, recién aparecieron en la población, o están aumentando
rápidamente en incidencia o rango geográfico ( 1, 2). Aquí, y en la Tabla
1, clasificamos EIDs de acuerdo a sus características específicas que
están surgiendo o novela. E, emergente, nueva o en aumento; R,
reconocido.
Incidencia o
tipo Agente La
geográfica
de identificacióninfeccioso
electrónica especie hospedadora
distancia
1 mi mi mi
2 R mi mi
3 R mi R
4 R R mi
446 21 de 287 VOL DE ENERO DE CIENCIAS el año 2000 www.sciencemag.org
S IENCIAS ' S do ompA ss
pials. Estos animales evolucionados en ausencia de Toxoplasma asociado con la disminución de América Central y selvas
gondii, y sólo recientemente, después de la intervención
humana (translocación), que han estado expuestos al
parásito ( 32). La alimentación de los ratones neonatos
contaminados a primates callitrichidos cautivos (titíes y
tamarinos) condujo a la aparición de la hepatitis callitricidos ( 32), anfitriones, y para provocar caídas y, posiblemente, las
causada por una variante del patógeno zoonótica, virus de la
coriomeningitis linfocítica (LCMV). El riesgo zoonótico de
LCMV se refleja en la transferencia de patógenos de los
seres humanos a las especies silvestres. Por ejemplo, el
sarampión contratados amenaza de los humanos gorilas de
montaña salvajes habituados a los turistas, y el poliovirus ha
matado a los chimpancés en el Parque Nacional de Gombe
en Tanzania ( 33).
los programas de cría en cautividad tienen como objetivo
mantener las poblaciones genéticamente viables y saludables para
la posterior liberación en el medio natural. La posible transferencia
de patógenos en las poblaciones silvestres no expuestas
previamente en zonas sensibles, a menudo protegidas representa
un serio desafío para los esfuerzos de conservación ( 8, 9, 13).
Esto puede afectar a los programas de liberación, incluso cuando no
se observa ninguna enfermedad aparente. La liberación de los grillos
de campo criados en cautividad ( campestris gryllus) fue suspendido
en Inglaterra después del descubrimiento de los parásitos no
identificados, potencialmente exóticas que no estaban asociadas
con la mala salud, pero que plantea una amenaza a la enfermedad
de las especies silvestres simpátricos en los sitios de liberación ( 34).
La pérdida de parásitos específicos del host a partir de especies
en peligro de extinción en los programas de cría en cautividad es
también una amenaza sustancial a la conservación de la
biodiversidad. Además de las obligaciones éticas para conservar
los conjuntos de parásitos junto con sus anfitriones más
favorecidas ( 35), el mantenimiento de las relaciones
huésped-parásito establecidos puede ser importante para el
bienestar general de la especie huésped, tanto a nivel individual
(mantenimiento de la inmunidad) y a nivel de población
(mantenimiento de la diversidad genética) ( 8, 9, 11-13).
Aparición Sin la intervención humana
manifiesta
Las correlaciones entre la aparición de enfermedades
humanas (como la criptosporidiosis, fiebres hemorrágicas, el
cólera y la malaria) y los patrones climáticos [inundaciones, el
de El Nin~o Oscilación del Sur (ENOS)] son ​comunes ( 36, 37). Estos
perfil de EID tiene implicaciones para su posterior aparición de
patrones también pueden causar cambios en la prevalencia de
parásitos y las tasas de mortalidad de intensidad y de acogida
en los animales salvajes tales como los de 3 a 4 años ciclos de
choques de población en ovejas salvajes en el archipiélago St.
Kilda, Escocia ( 38), y grandes epizootias de peste equina cada
10 a 15 años en África del Sur ( 39).
Existe una creciente evidencia de que la frecuencia y la
gravedad de estas reacciones son influenciadas por efectos
antropogénicos sobre el clima.
Una enfermedad fúngica recién descubierto, la
quitridiomicosis cutánea, recientemente se ha identificado como
la causa de la mortalidad de anfibios
tropicales australianos ( 40). La aparición de la quitridiomicosis
en anfibios cambia radicalmente nuestra visión de la EID de
vida silvestre, ya que es la primera de esas enfermedades a
surgir en los sitios “vírgenes”, para infectar una amplia gama de
extinciones en regiones dispares. Hipótesis para la aparición
relativamente sincrónica de quitridiomicosis anfibio incluyen
globalmente introducción asistida humano a las poblaciones de
anfibios previamente no expuestas ( 41), o una alteración de las
relaciones huésped-parásito preexistentes debido al cambio
climático ( 42).
La amenaza zoonótica
La mayoría de los EID humanos son el resultado de la exposición
a patógenos zoonóticos, es decir, las que se transmiten
naturalmente entre animales y humanos, con o sin
establecimiento de un nuevo ciclo de vida en los seres humanos.
La vida silvestre juegan un papel clave en su aparición,
el 5 de enero 2011
proporcionando una “piscina zoonótica” a partir del cual pueden
surgir patógenos previamente desconocidas ( 2). Esto ocurre
clásicamente para el virus de la influenza, que causa pandemias
en humanos después del intercambio periódico de genes entre los
virus de las aves salvajes y domésticos, cerdos y seres humanos.
secuencia de ácido nucleico recientes análisis han demostrado la
transmisión directa de la gripe aviar en seres humanos ( 43) y han
identificado posibles depósitos de primates no humanos de la que
www.sciencemag.org
los tipos de VIH 1 y 2 originaron ( 44). reservorios naturales para el
virus Ébola y Marburg han demostrado ser más difícil de alcanzar
( 17), A pesar de fruta o insectívoros, murciélagos insectívoros y
roedores han sido tentativamente implicados. El enlace a los
murciélagos se refuerza debido a que (i) pueden apoyar la
replicación del virus inoculados experimentalmente, (ii) la infección
humana se ha producido cerca de sitios de murciélago-percha, y
(iii) subtipos del virus de Ébola han sido identificados en regiones
geográficamente dispersos (incluyendo Madagascar y las
Filipinas). El análisis de secuencias sugiere que los brotes de
descargado de
Ébola separadas están asociados con eventos de emergencia
distintas, que se producen ya sea directamente desde el depósito
principal, o por medio de huéspedes intermedios secundarios o
terciarios. Se cree que la cadena de eventos similares que se han
producido en Australia para el virus Hendra (depósito de
murciélago de la fruta, caballos y seres humanos) y virus
Menangle (depósito de murciélago de la fruta, cerdos
domesticados y seres humanos) ( dieciséis), y en Malasia y
Singapur para el virus Nipah (fruta depósito bat), que causa una
enfermedad fatal de los seres humanos, perros y cerdos ( 45). La
participación de los murciélagos de la fruta en este grupo de alto
enfermedades zoonóticas. Un número de especies son endémicas
de las islas oceánicas remotas, y estos pueden albergar
enzoótica, potencialmente zoonóticos, patógenos.
Las búsquedas de nuevos patógenos zoonóticos se han
convertido en parte de la estrategia para hacer frente a las
amenazas de enfermedades a los seres humanos emergentes, y el
conocimiento de los estudios de patógenos conocidos pueden ayudar a

esta vigilancia. Telford et al. (46) en comparación gremios de
ciervos transmitidas por garrapatas patógenos zoonóticos en
Eurasia Ixodes spp. garrapatas con los fromAmerica descrito y
descubierto una nueva flavivirus, “virus garrapata del venado,”
relacionado con el virus Powassan virulento. Este trabajo mostró
gremios huésped-parásito similares en la vida silvestre conjuntos
de huésped-vector separados desde el Pleistoceno, y tiene
importantes implicaciones para la futura orientación de los
esfuerzos de vigilancia.
“La contaminación de patógenos”: Implicaciones para la
diversidad biológica mundial
Uno de los costos de la dominación humana del ecosistema
de la Tierra es cada vez mayor homogeneidad biogeográfica
global causado por la introducción generalizada de la flora y
fauna nativas en nuevas áreas ( 14, 47). Esta forma
antropogénico de la invasión, a veces se denomina
“contaminación biológica” ( 14, 47, 48) ha causado la pérdida
de la biodiversidad a nivel mundial, sobre todo en las islas
oceánicas ( 49).
pérdida similar de la biodiversidad se produce cuando la
enfermedad se introduce en Nai poblaciones Ve.
La introducción de la viruela, el tifus, el sarampión y por los
conquistadores en los siglos 15 y 16 dio lugar a la despoblación
catastrófica y 50 millones de muertes entre los nativos
sudamericanos ( 4). Un número de equivalentes epizootiológicas
de estos “primer contacto” despoblaciones haber ocurrido, pero
teniendo en cuenta la escala global de la introducción de
animales domésticos y salvajes antropogénico, su verdadero
alcance, probablemente se ha subestimado. MacPhee y Marx ( 50)
implicar la introducción de enfermedades infecciosas en la
notable pérdida de la biodiversidad después de la colonización
humana de las masas continentales y las grandes islas en los
últimos 40.000 años, incluyendo muchas de las extinciones de la
megafauna del Pleistoceno. Si los agentes patógenos se han
introducido en una escala global dentro de la historia reciente de
la humanidad, el número de enfermedades de la fauna nativa
que actualmente se consideran en realidad se originó a partir de
estos eventos de introducción? introducción antropogénica de
patógenos exóticos, que llamamos aquí la contaminación de
patógenos (patógenos invasión por intermedio humano), está
implicada en muchos EID fauna silvestre enumeradas en la Tabla
1, a menudo actuando en consorcio con los eventos de
desbordamiento para conducir emergencia.
la contaminación de patógenos representa una amenaza
importante para la biodiversidad mundial. En primer lugar, tiene el
potencial de causar la despoblación catastrófica del nuevo y Nai
VE población de acogida. Segundo-
OND, cuando enfermedades introducidas se convierten
enzoótica, descensos iniciales pueden ser seguidas por la
depresión población crónica, y si se reduce la densidad de
acogida umbral para la transmisión de enfermedades, pueden
producirse la extinción local. En algunos casos, el éxito de la
invasión de especies huésped puede ser mejorada por la
competencia parásito mediada ( “aparente competencia”) debido
al impacto de las enfermedades co-introducido en especies
residentes ( 10). Enfermedad co-introducción
www.sciencemag.org Ciencia Vol 287 21 de DE ENERO DE el año 2000
S IENCIAS ' S do ompA ss
También puede afectar a los seres humanos, ya sea directamente
(virus de Marburg importación en Alemania) o a través de efectos
sobre los animales domesticados (la introducción de la peste equina
en España con la cebra).
Aunque hay numerosos ejemplos de la aparición de
enfermedades después de la introducción de patógenos
(Tabla 1), existe, sin duda, muchos más que no se han
identificado como tal. Por ejemplo, la disminución de las
ardillas rojas en Gran Bretaña, registrado desde 1900,
puede haber sido causado por un parapoxvirus transmitida
desde ardillas grises introducidas en el que es benigna ( 51).
Si el agente patógeno se introdujo conjuntamente a Gran
Bretaña con la ardilla gris, o si el establecimiento de este
huésped reservorio en Gran Bretaña llevó a un aumento de
la exposición de las ardillas rojas a un patógeno
preexistente, es desconocido.
La mecánica de la contaminación de patógenos implican
tráfico internacional de materiales agrícolas, animales
domesticados, cultivos de alimentos, y la madera, y en los
desechos contaminados biológicamente tales como vertederos y
de agua de lastre ( 47,
48). hotspots globales de la biodiversidad y los sitios silvestres
como el Gala'pagos y la Antártida no están exentos ( 52). La
evidencia de enfermedad introducida en la fauna antártica
(anticuerpos contra el patógeno pollo doméstico, virus de la
enfermedad infecciosa de la bolsa, en pingüinos de la
Antártida) ha llevado a la legislación para mantener controles
más estrictos contra la contaminación de patógenos ( 52).
El impacto de la contaminación de patógenos se puede
aumentar mediante secundaria o “reacción en cadena” efectos que
son difíciles de predecir. La alta mortalidad de los conejos después
de la introducción de la mixomatosis en el Reino Unido causó
disminución de la población en los armiños, halcones y búhos ( 4). La
mixomatosis también condujo a la extinción local de la gran
mariposa azul en peligro de extinción, mediante la reducción de la
presión de pastoreo en brezales, que, a su vez, ha eliminado el
hábitat de una especie de hormigas que asiste en desarrollo las
larvas de mariposa ( 12). El efecto sobre la ecología del bosque
después de la lluvia enfermedad mediada por la extinción local de
especies múltiples conjuntos de anfibios aún no se ha evaluado,
pero es probable que sea sustancial ( 41).
Vitousek et al. (47) sugieren que la introducción de
especies exóticas es la segunda causa más importante de la
extinción a la pérdida de hábitat. La introducción de
patógenos podría alcanzar un estatus similar. Las
enfermedades introducidas han sido implicados en la
extinción local de un número de especies ( 7-11, 18, 24, 25) y la
extinción global (especies) de las aves de Hawai ( 53),
la thylacine ( 11), reptiles (Mascareñas 49),
megafauna del Pleistoceno ( 50), y otros. En el primer
ejemplo definitivamente probada de la extinción por una
infección, un parásito microsporidio extirpó la población
cautiva remanente del caracol árbol de la Polinesia, Partula
turgida
( 54). Así, el 20 o así otras especies de
Partula se producen exclusivamente en cautiverio puede estar
en mayor riesgo de extinción que antes
pensamiento. Este caso pone de relieve los problemas inherentes
parásitos presentes a la comunidad de conservación, en el que
hay dependencia de cría en cautividad y reintroducción como
salvaguardia contra la extinción. extinción a nivel mundial como un
efecto secundario de la enfermedad se produjo después de la
mortalidad en masa de la hierba de la anguila ( Zostera marina) en
la costa atlántica de Estados Unidos causada por el moho del lodo Labyrinthula
zosterae.
Aquí un Z. marina lapa-eelgrass específica,
alveus Lottia, fue conducido a la extinción después de la pérdida de
más de 90% de su hábitat ( 55). Estos dos casos también ponen de
relieve las consecuencias de ignorar las enfermedades de
invertebrados, que son la forma más vistoso de la vida ( 47) y son
componentes cruciales de la mayoría de los ecosistemas.
perspectivas
Hay un costo económico clara de EID vida silvestre. Por ejemplo,
en 1994, profilaxis post-exposición para 665 personas que
tuvieron contacto potencial con un solo gato rabioso en una
el 5 de enero 2011
tienda de mascotas en New Hampshire costó $ 1.1 millones, y se
ha estimado que la carga económica del tratamiento de la
enfermedad de Lyme en los Estados Unidos puede ser alrededor
de $ 500 millones por año ( 56). El costo de la importación de AHS
en España se estima en $ 20 millones ( 23). En Australia, un
reciente epizootia de sardinas reduce la producción pesquera en
alrededor de $ 12 millones durante 3 años ( 57). El impacto
económico de los EID zoonóticas pueden ser difíciles de predecir
www.sciencemag.org
y pueden tener consecuencias complejas. Por ejemplo, la
reciente propuesta para prohibir la donación de sangre en los
Estados Unidos por personas que han pasado más de 6 meses
de forma acumulativa en el Reino Unido durante 1980 a 1996 y
son considerados como portadores potenciales del agente de la
EEB, se reducirá el suministro de sangre de Estados Unidos por
2,2% ( 58). El costo de la enfermedad introducida a humanos,
animales de granja, y la salud de las plantas del cultivo es más
de $ 41 mil millones por año en los Estados Unidos ( 48). Aunque
el valor de la biodiversidad y la importancia de las amenazas de
descargado de
enfermedades se puede calcular ( 59), el costo de la pérdida de
biodiversidad debido a la enfermedad aún no se ha evaluado.
Hay pocos reglamentos relativos a las amenazas de
enfermedades exóticas a los animales salvajes, y unos sistemas
de vigilancia están en su lugar. Las medidas actuales para la
detección y el control de los EID humana y el ganado son
inadecuados para la identificación de amenazas similares para
la vida silvestre. La comunidad de la conservación ha elaborado
directrices para prevenir la liberación de animales portadores de
agentes patógenos exóticos a áreas nuevas ( 8, 9). Estas
recomendaciones están actualmente infrautilizadas: de casi 700
translocaciones vertebrados terrestres (dentro de los programas
de conservación) por año entre 1973 y 1986 en los Estados
Unidos, Australia, Canadá y Nueva Zelanda, el 24% se produjo
sin ningún tipo de detección de enfermedades, y menos del 25%
involucrado investigaciones sobre las causas de muerte de los
animales translocados ( 60).
Las estrategias futuras para supervi- EID vida silvestre
447
 S IENCIAS ' S do ompA ss

lanza y el control, pueden adaptar las técnicas que ahora se utilizan
para estudiar los EID de los seres humanos y animales domésticos
tales como imágenes por satélite, que se utiliza en el análisis de los
brotes de cólera relacionados con ENOS y la previsión relacionados
con este fenómeno se epidemias de fiebre del Valle del Rift ( 37). Un
aumento del uso de grupos de noticias de Internet moderados en la
difusión rápidamente información de calidad sobre los brotes es
evidente, y algunas (ProMED, 61)
incluir regularmente datos sobre EID de flora y fauna. Medidas
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de control de fauna EID en gran medida se han intentado, como
parte de una estrategia para evitar su difusión a los seres
humanos (control de la rabia) o animales domesticados
(sacrificio de los reservorios de vida silvestre). Los recientes
intentos de controlar la rabia canina salvaje mediante la
vacunación de los perros domesticados adyacentes al Parque
Nacional del Serengeti, y la vacunación de los gorilas de
montaña contra el sarampión y la de los chimpancés contra el
poliovirus sugieren una tendencia creciente ( 25, 34). Woodroffe ( 9)
predijo un papel cada vez mayor de la gestión de la población,
sobre la base de los estudios de modelado ( 13, 20), como
enfermedades de las plantas que podrían ser considerados emergentes
utilizando los criterios en ( 1, 2).
5. Una versión ampliada de la Tabla 1 (tabla 1 Web) está disponible para
Ciencia suscriptores en línea en www.
sciencemag.org/feature/data/1041321.shl.
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32. AA Cunningham, D. Buxton, KM Thomson,

alternativa o complemento, para dirigir la intervención veterinaria.
Existen diferencias importantes entre éticas animal
domesticado y EID humanos, donde muchas de las enfermedades
de declaración obligatoria y son medidas de control llevadas a cabo
fácilmente, y EID vida silvestre, para los que existen pocas
9. R. Woodroffe, Anim. Conserv. 2, 185 (1999).
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34. AA Cunningham, Mem. Mus. Victoria 56, 647

enfermedades de declaración obligatoria y el control es a menudo
politizado y con fondos insuficientes. Se requieren nuevas iniciativas.
McSweegan ( 62) propusieron que se presentarán los planes de
impacto de enfermedades infecciosas para los proyectos de
desarrollo a gran escala. Del mismo modo, los planes de impacto
enfermedades de animales silvestres podrían ser incorporados en
las declaraciones de impacto ambiental. Además, los estudios
13. RM de mayo, Conserv. Biol. 2, 28 (1988); AM y Lyles (1997).
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14. temas causales que subyacen a la aparición de EIDs humanos están
estrechamente paralelos a factores que impulsan la aparición de EIDs
vida silvestre (por ejemplo, viajes internacionales tiene su paralelo en el
movimiento internacional de ganado y otros animales). La
“globalización” de la agricultura, el comercio y los movimientos de
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ecológicos, que han demostrado el grado de influencia del parásito
en la estructura de la comunidad y la biodiversidad a través de la
regulación población de acogida y la competencia aparente ( 10), también
población humana [DP Fidler, Emerg. Infectar. Dis. 2, 77 (1996); AJ 274, 2025 (1996); KJ Linthicum et al., Science 285, 397 (1999).
McMichael et al., Bioscience 49, 206 (1999)] se puede equiparar, por EID
vida silvestre, con el aumento de la homogeneidad biogeográfica 38. BT Grenfell et al., Nature 394, 674 (1998).
humana resultante de influencia sobre los ecosistemas [SL Pimm et al., 39. M. Baylis, PS Mellor, R. Meiswinkel, Naturaleza 397, 574

puede permitir la predicción de la combinación de parásito, host, y Science 269,
los parámetros ambientales más probable que conduzca a la
347 (1995)].
aparición de enfermedades. 15. SJ Schrag y P. Wiener, Tendencias Ecol. Evol. 10,
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París, Francia, 1997); Anónimo, Veterinario. Rec. 143, 378 (1998).
74. Agradecemos BWJ Mahy, CC Brown, JE y Dawson
JK Kirkwood para la revisión crítica de este manuscrito;
JP O'Connor por su ayuda editorial; JE Dawson,
PT Hooper, KR Kerry, BP Oldroyd, D. Pimentel,
MJ criba y SR Telford para el acceso a datos no publicados; y
MA Farmer, JR Fischer, CS Goldsmith,
CD Humphrey, TG Ksiazek, R. McLean, D. Porter,
JW Porter, W.-J. Shieh, T. Whistler, y SR Zaki útil para los
debates.
el 5 de enero 2011
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