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[Paleontología, vol. 63, Parte 3, 2020, págs. 375–393]
ARTÍCULO DE REVISIÓN
EL ORIGEN DEL PLAN DEL CUERPO DE TORTUGA:
EVIDENCIA DE FÓSILES Y EMBRIONES
por RAINER R. SCHOCH1 y HANS-DIETER SUES2
1Museo Staatliches fu
€r Naturkunde, Rosenstein 1, D-70191, Stuttgart, Alemania;
2Departamento de Paleobiología, Museo Nacional de Historia Natural, Smithsonian
Texto mecanografiado recibido el 4 de junio de 2019; aceptado en forma revisada el 23 de septiembre de 2019
Abstracto: El origen del plan corporal único de las tortugas ha sido durante
mucho tiempo uno de los misterios más intrigantes de la morfología
evolutiva. Los descubrimientos de varias tortugas de tallo nuevas, junto
con los conocimientos de estudios recientes sobre el desarrollo del
caparazón en las tortugas existentes, han proporcionado nueva
información crucial sobre este tema. Ahora es posible desarrollar un
escenario integral para la secuencia de cambios evolutivos que conducen
a la formación del cuerpo de la tortuga.
TURTULOS son únicos entre los tetrápodos existentes y extintos
conocidos, incluidas otras formas con armadura formada por placas
óseas (por ejemplo, armadillos), en su posesión de un caparazón
óseo que incorpora gran parte de la columna vertebral y encierra el
tronco (Zangerl 1969; Fig. 1). Este caparazón consta de un caparazón
dorsal y un plastrón ventral, que suelen estar unidos por un puente
óseo a cada lado. Está abierto anteriormente para la cabeza, el
cuello y las extremidades anteriores, y posteriormente para las
extremidades posteriores y la cola. El caparazón y el plastrón
consisten en placas óseas típicamente interconectadas por suturas,
que llevan escudos queratinosos en la mayoría de las tortugas. En
las tortugas de tallo derivado y corona, la escápula se encuentra
dentro del caparazón, que está parcialmente formado por las
costillas, a diferencia de la condición en todos los demás tetrápodos
donde la escápula se encuentra fuera de la caja torácica.
Una fila media de placas del caparazón (neurales) está
firmemente unida a los ápices subyacentes de las espinas neurales
de las vértebras dorsales. La mayor parte del caparazón está
formado por placas costales, que incorporan las costillas del tronco
(Fig. 2) y se extienden a ambos lados de la serie neural.
Joyce et al. (2004) citó la presencia de un completo
caparazón óseo (usando la tortuga verde, Chelonia mydas, como
especificador) como la característica clave de diagnóstico para el
clado Testudinata (del latín testudo, tortuga), que incluye tortugas
de grupo (Testudines) y varias tortugas de tallo. Todos los
testudinatanos conocidos carecen de dientes marginales en los
maxilares superior e inferior. Joyceet al. (2004) restringió el uso de la
© 2019 Los Autores. doi: 10.1111 / pala.12460
Paleontología publicado por John Wiley & Sons Ltd en nombre de la Asociación Paleontológica Este es un
artículo de acceso abierto bajo los términos de la Licencia de Atribución Creative Commons.
que permite su uso, distribución y reproducción en cualquier medio, siempre que se cite debidamente la obra original.
rainer.schoch@smns-bw.de
Institución, Washington, DC 20560, Estados Unidos; suesh@si.edu
planificar dentro de un marco filogenético y evaluarlo a la luz del
desarrollo ontogenético del caparazón en las tortugas existentes. El
registro fósil demuestra que la evolución del caparazón de la tortuga
tuvo lugar durante millones de años e involucró una serie de pasos.
Palabras clave: tortuga, caparazón, plastrón, desarrollo, filogenia.
nombre Testudines al clado que comprende el antepasado
común más reciente de Chelonia mydas y Chelus fi mbriatus (
matamata) y todos los descendientes de ese antepasado.
El origen del plan corporal de la tortuga ha sido durante mucho
tiempo uno de los misterios más intrigantes en la morfología
evolutiva (Lee 1993, 1996; Rieppel & Reisz 1999; Rieppel 2000,
2013, 2017; Lysonet al. 2010, 2013, 2016; Carroll 2013; Joyce
2015; Schoch & Sues 2015, 2018). Como han señalado varios
autores (Rieppel 2017), la evolución del plan corporal de la
tortuga fue difícil de entender como resultado de la adquisición
gradual y escalonada de características, cada una de las cuales
tendría que conferir algún valor adaptativo.
Hasta hace poco, las tortugas de tallo indiscutibles geológicamente
más antiguas databan del Triásico Tardío (Norian; C. 205-215 Ma). Incluyen
Proganochelys quenstedti, Proterochersis robusta
y Keuperotesta limendorsa de Alemania (Baur 1887; Fraas 1913;
Jaekel 1913-14 de octubre de 1915-dieciséis; Gaffney 1985, 1990;
Szczygielski y Sulej 2016, 2019),Proterochersis porebensis de
Polonia (Szczygielski & Sulej 2016) y Palaeochersis
talampayensis de Argentina (Rougier et al. 1995; Sterliet al.
2007). Estas tortugas de tallo ya tienen caparazones óseos completos y,
por lo tanto, arrojan poca luz sobre la evolución temprana del plan
corporal de la tortuga. Hugallet al. (2007) planteó la hipótesis de que las
tortugas probablemente ya se habían separado de otros linajes de
reptiles durante el Período Pérmico.
El plan corporal de las tortugas con caparazón es tan distintivo
que algunos investigadores se han preguntado si alguna vez sería
375
376 PALAEONTOLOGÍA, VOLUMEN 63
posible identificar un precursor de tortuga en el registro fósil.
Por ejemplo, Carroll (1988, p. 210) escribió que el desarrollo
temprano del caparazón en las tortugas existentes "no
proporciona ninguna pista sobre la forma en que este patrón
evolucionó filogenéticamente". Durante la última década, se
han descubierto varios nuevos taxones de tortugas de tallo y se
ha reevaluado una supuesta tortuga de tallo del Pérmico. Junto
con los estudios modernos sobre el desarrollo ontogenético del
caparazón en las tortugas existentes, aclaran los cambios
evolutivos que llevaron al plan corporal de la tortuga.
Presentamos aquí una revisión de estas diversas líneas de
evidencia y su relación con el origen y la evolución temprana del
plan corporal de la tortuga. Específicamente, consideramos cuatro
cuestiones interconectadas: (1) cuáles son los parientes más
cercanos de las tortugas entreexistente reptiles: lepidosaurios
(escamatos y rincocéfalos) o arcosaurios (crocodilianos y aves); (2)
¿Cuáles son los parientes más cercanos de las tortugas entreextinto
amniotes; (3) ¿cómo funciona el caparazón óseo?desarrollar en
tortugas existentes; y (4) ¿cómo se formó el caparazón óseo?
evolucionar en tortugas de tallo. Los dos primeros temas,
relacionados con la posición filogenética de las tortugas, pueden
abordarse mediante el análisis filogenético. La tercera cuestión, la
transformación morfológica que conduce a un caparazón de tortuga
completo basado en el registro fósil, implica el desarrollo de un
escenario evolutivo dentro del marco histórico proporcionado por el
análisis filogenético (enfoque transformacional; Rieppel & Kearney
2007). Finalmente, este escenario (Figs. 3, 4) se puede comparar con
lo que se conoce sobre la formación de características individuales
durante el desarrollo ontogenético del caparazón en tortugas
existentes (enfoque generativo; Rieppel & Kearney 2007).
Esta revisión se basa en datos anatómicos para Eunotosaurus
(Cox 1969; Lyson et al. 2013, 2014, 2016; Beveret al. 2015;
pers. obs.),Eorhynchochelys (Li et al. 2018), Odontochelys
(Li et al. 2008), PappochelysSchoch & Sues 2015, 2018),
ProganochelysGaffney 1990; pers. obs.) yProterochersis
(Szczygielski & Sulej 2016, 2019; obs. Pers.) Las edades absolutas
para las etapas se basan en la Carta Cronoestratigráfica
Internacional v.2018/08 (Cohen et al. 2013, actualizado)
POSICIÓN FILOGENÉTICA DE LAS
TORTUGAS
Las relaciones filogenéticas de Testudinata con otros tetrápodos han
sido polémicas durante mucho tiempo. Las tortugas generalmente
se consideran el taxón hermano de Diapsida, que en la actualidad
están representadas por lepidosaurios (escamatos y tuatara).
HIGO. 1.Características del caparazón de tortuga. A, sección sagital hasta el
1819-21). B-C, caparazón óseo de Chelydra serpentina en: B, oblicuo
componentes indicados por diferentes matices. D, caparazón (en vista dorsal); E, plastrón (en vista ventral); de una tortugaTestudo) con diferentes
patrones que indican los elementos óseos ontogenéticamente distintos. Gris claro, costales; gris medio, nucals; huesos plastrales posteriores de color gris
oscuro; negro, entoplastrón y epiplastra; patrón de línea, neuronales.
y arcosaurios (crocodilianos y aves) (Werneburg &
Sanchez-Villagra 2009).
Desde el trabajo pionero de Hedges & Poling (1999) y Zardoya &
Meyer (1998, 2001), los análisis de base molecular han recuperado
tortugas como el grupo hermano de los arcosaurios o incluso
anidando entre los arcosaurios. Un análisis que utiliza un gran
conjunto de datos para detectar la ausencia o presencia de micro
ARN (miARN) respalda una relación entre tortugas y arcosaurios
(Fieldet al. 2014). Esto es consistente con otros estudios que se
basaron en ADN mitocondrial y nuclear y tortugas recuperadas con
arcosaurios (Iwabeet al. 2005; Tzikaet al. 2011). Chiariet al. (2012)
publicó un análisis de los datos de la secuencia de ADN de 248 genes
en 14 taxones de amniote y apoyó la agrupación de tortugas con
arcosaurios. Un estudio de más de 1100 elementos ultraconservados
y las secuencias de ADN flanqueantes en los genomas de una
variedad de taxones de reptiles también apoyó esta hipótesis
(Crawfordet al. 2012).
La mayoría de los análisis de datos de secuencias tratan los sitios
de nucleótidos individuales como caracteres. Luet al. (2013) intentó
un enfoque diferente utilizando genes como personajes, cada uno
con múltiples estados. Su estudio se basó en un conjunto de datos
que comprende 4584 genes ortólogos. ('Ortólogo' denota genes
homólogos que divergieron después de un evento de especiación.
Los genes ortólogos generalmente tienen una función similar a la
del gen ancestral del que evolucionaron). Los autores generaron
inesperadamente tres hipótesis contradictorias: se encontraron
tortugas con arcosaurios, con lepidosaurios, o incluso como el grupo
hermano de ambos. Ninguno de estos resultados tuvo un apoyo
estadístico particularmente fuerte. Lu y col. (2013) interpretaron esto
como una posible evidencia de que las tortugas, los lepidosaurios y
los arcosaurios divergieron rápidamente entre sí temprano y luego
se diversificaron.
Muchos biólogos consideran que los datos moleculares son
inherentemente superiores a la información morfológica para
reconstruir relaciones filogenéticas. Sin embargo, en un gran
conjunto de datos, los datos de los sitios de nucleótidos (o
residuos de aminoácidos) pueden ser heterogéneos. Otro tema
importante, la atracción de ramas largas, surge cuando la
divergencia evolutiva entre linajes se produjo hace mucho
tiempo. Si algunos de estos linajes tienen rangos temporales
mucho mayores que otros, es posible que estos linajes hayan
desarrollado el mismo nucleótido en el mismo sitio porque solo
hay cuatro nucleótidos posibles para la sustitución.
Los estudios moleculares sobre los tetrápodos amniote existentes
muestran solo un pequeño conjunto de linajes de tetrápodos: mamíferos,
tortugas, lepidosaurios, crocodilianos y aves. Todos estos grupos se
diversificaron en los últimos 100 millones de años, pero están vinculados
esqueleto de una tortuga de vainaEmys orbicularis) (modificado de la vista
dorsolateral de Bojanus; C, como un dibujo de contorno con diferentes huesos
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378 PALAEONTOLOGÍA, VOLUMEN 63
HIGO. 2. Integración completa del esqueleto axial dorsal en el
caparazón de un matamataChelus fi mbriatus). Caparazón mostrado en
vista ventral (visceral). Se ha cortado la cresta ósea entre el caparazón y el
plastrón. Las facetas posteriores emparejadas son para la unión de la
cintura pélvica. Modi fi cado digitalmente a partir de una ilustración en Ru
€timeyer (1873).
entre sí por linajes que se extendieron durante cientos de
millones de años (Wang et al. 2013). Philippeet al. (2011) señaló
que los métodos moleculares para
La reconstrucción de filogenias supone, al menos en cierto grado, que las
tasas de cambio molecular son ampliamente comparables entre linajes.
Sin embargo, entre los tetrápodos existentes, los crocodilianos y las
tortugas muestran las tasas más lentas de cambio molecular reportadas y
las serpientes algunas de las más rápidas (Hugall
et al. 2007). Las tasas de cambio promedio entre linajes pueden
atraer a los grupos que evolucionan lentamente unos hacia otros y
empujar a los grupos que evolucionan rápidamente hacia la base del
HIGO. 3.Serie de transformación morfológica para las tortugas tallo del Triásico que conducen a la presencia de un caparazón óseo completamente desarrollado en
Proganochelys. Modificado de Schoch & Sues (2015). Tenga en cuenta que la disposición del escudo en el caparazón deProganochelys se
muestra porque la configuración de los componentes óseos no es evidente en ninguna de las muestras conocidas; se resalta la extensión
inferida de los nervios y costales. Si se incluye, el taxón posicionado equívocamenteEunotosaurus se colocaría en la base del árbol y
cambiaría la optimización del carácter del recuento de vértebras dorsales, incrementándola de 9 a la autapomorfa 12 en
Eorhynchochelys.
árbol filogenético. Todavía es difícil reconstruir la historia profunda
de los linajes evolutivos utilizando métodos moleculares pero, en los
últimos años, los investigadores han formulado métodos de
inferencia probabilística que son más robustos a la atracción de
ramas largas que los enfoques de parsimonia. Los modelos de tasas
variables en un marco bayesiano también son prometedores para
superar algunas limitaciones de los métodos tradicionales de tasas
de árboles completos.
Sorprendentemente, hay escaso apoyo morfológico para una
relación de grupo hermano entre tortugas y arcosaurios
(Rieppel 2000). Hill (2005) observó que las tortugas y los
lepidosaurios compartían varias características esqueléticas
derivadas, como la presencia de una gran abertura (fenestra
tiroidea) entre el isquion y el pubis y la presencia de un quinto
metatarsiano en forma de gancho. Sin embargo, la primera
característica también está presente en varios reptiles
arcosauromorfos (Pritchard & Sues 2019) y el desarrollo
ontogenético del último hueso (que involucra el quinto tarso
distal) difiere en detalle no solo entre escamatos y tortugas, sino
incluso entre tortugas (Joyceet al. 2013a). En una evaluación
detallada de las características citadas en apoyo de una relación
cercana entre las tortugas (existentes) y los arcosaurios, Rieppel
(2000) solo aceptó la conexión de la membrana nictitante del ojo
a un músculo piramidal (derivado del músculo retractor bulbi) y
el desplazamiento del origen de las arterias subclavias de la
aórtica al arco carotídeo como posibles sinapomorfias. Bhullar y
Bever (2009) enumeraron la presencia de un elemento
laterosfenoide osificado en la caja del cerebro y la presencia de
una fila o filas de elementos de armadura de la dorsal media
como características derivadas compartidas para tortugas y
reptiles arcosauriformes. La homología del laterosfenoide en
ambos clados es controvertida y el último carácter se invalida
por el hecho de que las placas dorsales medias en las tortugas
no son de origen dérmico, a diferencia de las de los
crocodilianos (Vickaryous &
Ampliar la consideración de las relaciones de las tortugas a clados
extintos de tetrápodos amniote no resolvió inicialmente esta
situación. Los análisis filogenéticos de deBraga y Rieppel (1997) y
Rieppel y Reisz (1999) recuperaron a las tortugas como el grupo
hermano de Sauropterygia, un clado principal de reptiles diápsidos
marinos del Mesozoico, y, a su vez, este par hermano como más
estrechamente relacionado con los lepidosaurios y sus parientes
cercanos (Lepidosauriformes). Aumentando aún más el alcance del
personaje.-matriz taxonómica, Bever et al. (2015) y Schoch & Sues
(2018) apoyaron la filogenia
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380 PALAEONTOLOGÍA, VOLUMEN 63

HIGO. 4.Diagramas de etapas tempranas en el desarrollo del caparazón en tortugas de tallo. Para cada taxón, se muestra una sección transversal en la mitad del
tronco (izquierda) y una vista lateral del esqueleto del tronco (derecha).

posición de las tortugas entre los reptiles diápsidos, pero no pudo
resolver sus afinidades con mayor precisión.
La ausencia de aberturas temporales detrás de la órbita a ambos
lados del cráneo distingue a las tortugas entre los amniotas
existentes. Osborn (1903) utilizó la configuración diferente de las
aberturas en la región temporal para dividir Amniota en dos grupos
principales, Synapsida (mamíferos y sus parientes cercanos) con una
sola abertura a cada lado del cráneo, y Diapsida (la mayoría de
reptiles y aves) con dos aberturas en cada lado (aunque esta
condición se modifica mucho con frecuencia entre muchos diápsidos
como pájaros y serpientes). Varios reptiles primitivos (incluidos
varios taxones que ahora se consideran diápsidos del tallo)
comparten con Testudinata la ausencia de aberturas temporales.
Inexplicablemente, Osborn (1903) colocó a estos grupos entre
Synapsida a pesar de que carecían de la característica diagnóstica
clave de este grupo. Williston (1917) propuso un tercer grupo
importante, Anapsida, para la recepción de reptiles sin aberturas
temporales. Él y otros autores posteriores postularon que la
configuración anápsida de la región temporal representaba la
condición ancestral de los amniotas y las tortugas relegadas a una
posición basal en relación con otros reptiles. Con algunas
modificaciones menores, el Osborn-La clasificación de Williston
siguió siendo de uso general hasta hace muy poco.
Goodrich (1916) ya consideró probable que la ausencia de
aberturas temporales en las tortugas representara una
condición secundaria. Su hipótesis ha recibido un fuerte apoyo
del descubrimiento de la tortuga de tallo del Triásico Medio.
Pappochelys, que tiene dos aberturas temporales claramente
definidas a cada lado del cráneo (Schoch & Sues 2015,
2018). Werneburg (2015) sugirió que la musculatura del cuello
posiblemente condujo a la pérdida de la fenestración temporal en las
tortugas. Las fuerzas de tracción ejercidas por los músculos del cuello
podrían haberse distribuido de manera más uniforme en el cráneo sin
regiones temporales que en un cráneo con grandes fenestras temporales
y estrechas barras óseas que delimitan estas aberturas.
EL REGISTRO FÓSIL DE LAS PRIMERAS
TORTUGAS DE MADERA
En esta sección, revisamos el registro fósil de las primeras tortugas
de tallo, a partir de la supuesta tortuga de tallo del Pérmico.
Eunotosaurus a varios taxones del Triásico que están cada vez más
estrechamente relacionados con el grupo de la corona Testudines (Joyce
et al. 2004; Lysonet al. 2010; Joyce 2017; Schoch & Sues
2018). Análisis filogenéticos encontradosEunotosaurus, Pappochelys,
Eorhynchochelys y Odontochelys como sucesivos taxones hermanos
de Testudinata según lo definido por Joyce et al. (2004).
Eunotosaurus
Eunotosaurus africanus es un reptil de hasta 30 cm de
largo del Pérmico medio (Capitán; C. 259-265 Ma)
SCHOCH & SUES: PLAN DE CUERPO DE TORTUGA 381
Tapinocefalia Zona de ensamblaje de Sudáfrica y probablemente
estratos correlativos en Malawi. Tiene un cráneo proporcionalmente
pequeño, de hocico corto y un tronco en escorzo transversalmente
ancho encerrado por costillas ligeramente superpuestas
anteroposteriormente ensanchadas. En su descripción original de
Eunotosaurus, Seeley (1892) ya comparó el alargamiento de sus
vértebras dorsales y las amplias costillas del tronco con las
características correspondientes de las tortugas, pero dudó en
inferir una relación cercana. Watson (1914) hipotetizó por primera
vez explícitamenteEunotosaurus como precursor de la tortuga. Citó
el bajo número (nueve) de vértebras dorsales, el alargamiento de
sus centros y especialmente las distintivas costillas del tronco, que
comparó con las costillas ensanchadas en los embriones de las
tortugas existentes. Cox (1969) volvió a estudiar todo el material al
que se hizo referenciaEunotosaurus y descartó las similitudes
esqueléticas con las tortugas como "meramente convergentes". Gow
(1997) reportaron especímenes adicionales que proporcionaron
nuevos datos anatómicos importantes, especialmente en el cráneo.
Hipotetizó las afinidades parareptilianas porEunotosaurus.
Estudios posteriores colocados más específicamente
Eunotosaurus ya sea en Millerettidae (Cisneros et al. 2004) o
como la sistemática de ese clado (Gow 1997; Tsuji &€ller
Mu 2009).
Lyson et al. (2010, 2013, 2014, 2016) y Bever et al.
(2015) volvieron a estudiar el cráneo y el esqueleto axial postcraneal
de Eunotosaurus mediante exploración microCT y análisis
histológico de huesos poscraneales.
Las siguientes apomorfías de Testudinata están
presentes en Eunotosaurus y compartido con Pappochelys,
Odontochelys y Proganochelys:
1. Nueve vértebras dorsales. Aparte de indiscutibles tortugas
madre y tortugas corona,Eunotosaurus es el único reptil
conocido hasta la fecha con un número bajo comparable de
vértebras dorsales. (El número de dorsales enPappochelys
permanece desconocido.)
2. Centro de las vértebras dorsales más del doble de largo que alto.
3. Costillas del tronco ensanchadas anteroposteriormente, con
extensiones anterior y posterior en forma de fl angel de la diáfisis
costal, que tiene forma de T en sección transversal.
En contraste con estos caracteres derivados compartidos en el
esqueleto axial poscraneal, la estructura craneal de Eunotosaurus
difiere considerablemente de la de otras tortugas de tallo del
Triásico conocidas, así como de la mayoría de los diápsidos. Aunque
hay una gran emarginación ventral de la mejilla que probablemente
representa una abertura temporal inferior (Gow 1997), está
delimitada posteriormente por el cuadratojugal en lugar del
escamoso (Beveret al. 2015, fi g. 2). Esta condición derivada, en la
que escamosa y cuadratoyugal han cambiado de posición, está
presente en otros lugares solo en algunos parareptiles como los
owenettids (Reisz & Scott 2002; Cisneroset al. 2004; MacDougall y
Reisz 2014). EnEunotosaurus, el escamosal es un puntal en lugar de
un elemento de cuatro rayos como en Pappochelys, Odontochelys y
la mayoría de los saurios, y el yugal tiene forma de cuña, sin el
proceso posterior (cuadratoyugal)
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presente en muchos diápsidos y tortugas de tallo (Pappochelys,
Eorhynchochelys). Bever et al. (2015, 2016) reportaron aberturas
temporales superiores en un juvenil de Eunotosaurus e interpretó
un pequeño espacio irregular entre los huesos parietal, postorbital y
escamoso del techo del cráneo en un individuo adulto como la
misma abertura. Sin embargo, la abertura está cubierta por un gran
supratemporal en el adulto y se parece mucho a los espacios
irregulares entre los huesos en la región temporal de algunas etapas
de crecimiento de los parareptiles milleréptidos (Gow 1972). En el
paladar, una gran fenestra suborbital entre el ectopterigoideo y el
palatino caracteriza a todos los saurios, incluidas las tortugas y sus
taxones de tallos triásicos. En
Eunotosaurus, estos elementos palatinos están en amplio contacto, con la
evidencia equívoca de una pequeña hendidura en el lado izquierdo del
cráneo, que fue identi fi cado por Bever et al. (2015) como una fenestra
suborbitaria.
En resumen, el cráneo de Eunotosaurus, así como ciertos
huesos postcraneales como el ilion, se parecen más a los de los
parareptiles que a los de las tortugas de tallo o los diápsidos
basales. Incluso siEunotosaurus se encuentra que es una
tortuga de tallo, su estructura craneal no podría considerarse
ancestral a la condición de tortuga en muchos aspectos (región
temporal, techo medial ancho).
El análisis filogenético de Bever et al. (2015) encontrado
Eunotosaurus en la base de Pan-Testudines, el clado total que
comprende las tortugas y sus taxones de tallo (Joyce et al.
2004). En los análisis de Lysonet al. (2013) y Schoch & Sues
(2015), Pan-Testudines se ubicó más cerca de los
sauropterigios y lepidosauromorfos. Análisis posteriores de
Beveret al. (2015) y Schoch & Sues (2018) recuperaron Pan-
Testudines en una politomía no resuelta con otros clados
importantes de reptiles diápsidos.
La incertidumbre sobre la posición filogenética de
Eunotosaurus resulta de la documentación aún incompleta de
su estructura esquelética y de características posiblemente
autapomórficas como las costillas del tronco parcialmente
superpuestas (Lyson et al. 2016). Incluso si finalmente se
descubre que no está estrechamente relacionado con las
tortugas,Eunotosaurus proporciona un modelo morfológico útil
para la fase inicial en la evolución de un tronco rígido y acortado
con costillas que se expanden hacia la dermis, una
transformación que evidentemente ocurrió durante la evolución
del caparazón de tortuga (Lyson et al. 2013, 2014; Joyce 2015).
Pappochelys
Pappochelys rosinae es un 25-Reptil de 30 cm de largo del
Triásico Medio superior (ladiniano; C. 237-247 Ma)
Formación Erfurt (Lettenkeuper) de Baden-Wu€rttemberg (Alemania
muchos) (Schoch & Sues 2015, 2018). Se conoce por
varios esqueletos parciales y varios huesos aislados.
Pappochelys comparte varias características derivadas con
testudinatans, que incluyen:
1. Vómero anteriormente cóncavo, enmarcando una gran fenestra anterior y
constreñido posterolateralmente, lo que da como resultado una coana
expandida medialmente (como en Proganochelys).
2. Vómeros fusionados a lo largo de la línea media (compartidos con las
tortugas del grupo de la corona pero ausentes en Proganochelys).
3. Escápula alta y con forma de puntal (como en Odontochelys y
Proganochelys), con un `` proceso '' acromial redondeado
desarrollado menos prominentemente que en Odontochelys y
tortugas más derivadas.
4. Húmero con cabeza proximal elevada.
5. Número reducido de vértebras dorsales. Pappochelys
probablemente tenía de ocho a diez vértebras dorsales,
comparable a la condición en Eunotosaurus y en
Odontochelys y tortugas más derivadas.
6. Centro vertebral dorsal alargado. Los centra son
comparables en longitud relativa a los deOdontochelys.
7. Sinapofisis alineadas verticalmente. Las facetas confluentes de las
costillas (sinapofisis) de las vértebras dorsales están alineadas
verticalmente, lo que probablemente restringe el movimiento de
las costillas. Esta característica es compartida porOdontochelys
pero difiere de las sinapofisis anterodorsalmente inclinadas en
Eunotosaurus (Cox 1969).
8. Costillas del tronco en forma de T en la sección transversal debido a las
extensiones en forma de lámina anterior y posterior al eje de la costilla,
lo que da como resultado un contorno ligeramente asimétrico en la vista
dorsal (compartido con Odontochelys). A diferencia de
Eunotosaurus, las costillas no se imbrican.
9. Costillas del tronco más cortas y menos curvadas
ventrolateralmente que en amniotas basales y Eunotosaurus,
pero más que en Odontochelys y tortugas más derivadas.
10. Gastralia robusta y dispuesta en pares, una por vértebra y sin
elemento medial. Tienen forma de boomerang, ligeramente
asimétricos y robustos. Sus extremos distales carecen de
facetas para los segmentos de costillas cartilaginosas, a
diferencia deEunotosaurus. Las superficies externas de la
gastralia tienen una escultura compuesta de surcos y crestas
paralelas que terminan en espinas óseas distalmente.
11. Pubis con proceso anteromedial (también en
Odontochelys y Proganochelys).
12. Pubis con proceso lateral distinto. Este proceso contactó
al plastrón enOdontochelys, Proganochelys
y tortugas más derivadas; presumiblemente entró en
contacto con la canasta de gastralia enPappochelys
previamente. La configuración diápsida del cráneo de
Pappochelys se asemeja a la condición en los saurios pero
difiere de la de los reptiles diápsidos más basales como
Petrolacosaurus y Youngina. La configuración tetraradiada
del posible escamoso se deriva en relación con la afección
en los diápsidos basales, al igual que su presunto contacto
con el cuadratoyugal, la forma del yugal y la ausencia de un
hueso supratemporal. Estas características también son
inconsistentes con las relaciones previamente hipotetizadas
entre tortugas y parareptiles (Lee 1993; Laurin y Reisz 1997)
o entre tortugas y reptiles captorínidos (Gaffney y

Meylan 1988; Gauthieret al. 1988). Como enEunotosaurus,
todos los elementos de la mandíbula tienen dientes. Las siguientes características
diápsidas están presentes enPappochelys:
1. Tetraradiado escamoso, con proceso ventral largo y
delgado, en lugar de placas como el escamoso en
Captorhinidae o Petrolacosaurus.
2. Límite parietal anteroposteriormente corto, fenestra temporal
superior ovalada medialmente.
3. Fenestra suborbitaria bien desarrollada.
4. Interclavícula cruciforme, con gran proceso anterior con
margen anterior redondeado (compartido por varios clados
de reptiles diápsidos).
5. Fémur con fosa distinta entre el cóndilo tibial y la cresta
tibiofemoralis (compartida por las tortugas).
6. Lámina ilíaca con un proceso posterior largo y margen
dorsal recto (como en Odontochelys y Proganochelys).
7. Metatarso V claramente en forma de gancho, con un proceso
medial robusto y una pequeña proyección lateral (aunque esta
característica tiene diferentes historias ontogenéticas en
saurios y tortugas; Joyce et al. 2013a).
8. Astragalus y calcáneo fusionados (como en parareptiles
pareiasaurianos, diápsidos lepidosauromorfos, algunos
especímenes de Odontochelys, y Proganochelys).
Varios autores han interpretado la gastralia como precursora
de los huesos plastrales más posteriores (Jaekel 1915; Goodrich
1930; Romer 1956; Zangerl 1969) pero, hasta hace poco, había
poca evidencia para apoyar esta hipótesis. Eunotosaurus tiene
pares de gastralia delgados que carecen de elementos laterales
y medianos (Lyson et al. 2013). La coraza de gastralia robusta en
Pappochelys puede interpretarse como estructuralmente
intermedio entre los pares de gastralia en Euno-
tosaurus y el hueso completamente formado plastrón
Odontochelys y tortugas más derivadas.
Eorhynchochelys
La tortuga de tallo, Eorhynchochelys yuantouzhuensis, de
Triásico superior (Carniano; C. 227-237 Ma) Wayao Miembro de la
Formación Falang de Guizhou (China), se diferencia de otras tortugas de
tallo del Triásico en su tamaño corporal mucho mayor, alcanzando una
longitud total de 1,8 m (Li et al. 2018). Se parecePappochelys en posesión
de una cola larga, costillas del tronco ensanchadas anteroposteriormente
pero que no se superponen, la retención de gastralia y el contorno de la
fenestra temporal inferior. Como enEunotosaurus y Pappochelys, el
maxilar y el dentario tienen dientes pequeños. Presumiblemente, al
menos en parte relacionado con su tamaño corporal mucho mayor,
Eorhynchochelys tiene huesos de las extremidades proporcionalmente
más robustos que Pappochelys,
incluyendo un húmero con extremos articulares expandidos. Carece de
osteodermos en extremidades, cuello, tronco y cola.
Eorhynchochelys comparte algunas apomorfías con tortugas
más derivadas que están ausentes en Eunotosaurus y
Pappochelys:
SCHOCH & SUES: PLAN DE CUERPO DE TORTUGA 383
1. Premaxila y extremo anterior del desdentado dentario,
probablemente cubierto por un pico queratinoso en vida (como
en las tortugas de tallo derivado y corona).
2. Ausencia de fenestra temporal superior.
3. Arcos neurales de las vértebras del tronco con ápices
claramente expandidos.
4. Costillas del tronco que se extienden lateralmente con una ligera
curvatura ventral.
5. Isquion con una extensión posterior, que se asemeja a la
estructura donde el isquion contacta con el hipoisquion en
Odontochelys y tortugas más derivadas.
6. Placa puboisquiádica con el isquion y el pubis bien
suturados juntos en lugar de unidos entre sí como
en Pappochelys.
7. Acromion en la escápula más prominente que en
Pappochelys pero no tan distinto como en Odontochelys.
La presencia de 12 vértebras dorsales en Eorhynchochelys
difiere de la condición en Eunotosaurus, Odontochelys
y las tortugas de tallo del Triásico Tardío con caparazón completo,
todas las cuales tienen menos de 10 dorsales. El número de
vértebras dorsales enPappochelys no se puede establecer en
ausencia de una columna articulada, pero probablemente estaba
entre 8 y 10 (Schoch & Sues 2018). Además de la ausencia de una
fenestra temporal superior, las características derivadas del cráneo
deEorhynchochelys incluyen la fusión de los frontales, la región
posterior proporcionalmente corta de la tabla del cráneo y la
ausencia de un proceso ventral en el escamoso. Los ápices
claramente expandidos de las espinas neurales dorsales
posiblemente sostuvieron elementos neurales en la vida, pero estos
no se conservan en el único espécimen conocido. Una interpretación
alternativa de estas expansiones es que sirvieron como puntos de
en unión para músculos y ligamentos epaxiales bien desarrollados
entre las espinas neurales.
La región temporal del cráneo de Eorhynchochelys
se parece al de Pappochelys en presencia de un yugal trirradiado
con un proceso posterior corto, una fenestra temporal inferior
grande ventralmente abierta y un postorbitario trirradiado.
los Eorhynchochelys también comparte con Pappochelys costillas dorsales
que terminan distalmente en extremos suavemente ahusados, a
diferencia de Odontochelys, que tiene costillas con extremos distales
romos. Como enEunotosaurus, su tronco alcanza su mayor ancho en la
mitad de su longitud, mientras que el tronco de Pappochelys parece
haber sido más o menos paralela. El pubis deEorhynchochelys
carece del proceso anterior (epipúbico) presente en Pappochelys
y tortugas de tallo más derivadas. AmbosPappochelys y
Eorhynchochelys carecen de hipoisquio osificado.
Odontochelys
Odontochelys semitestacea también es del Triásico Superior
(Carniano; C. 227-237 Ma) Wayao Miembro de la Formación
Falang de Guizhou (China) pero se recuperó de un horizonte
a unos 7,5 m por encima de la capa dando
384 PALAEONTOLOGÍA, VOLUMEN 63
HIGO. 5. El plastrón óseo en dos tortugas de tallo derivadas.
A, Odontochelys semitestacea (modificado de Lyson et al. 2014), el registro
más antiguo de un plastrón completamente desarrollado; el sombreado gris
claro indica áreas sin osificar. B,Proganochelys quenstedti
(modificado de Gaffney 1990). No a escala.
Eorhynchochelys. El material publicado comprende tres
especímenes excelentemente conservados que juntos documentan
la mayor parte del esqueleto (Li et al. 2008). Desafortunadamente,
estos importantes fósiles aún no se han descrito en detalle.
Odontochelys tiene un plastrón completamente desarrollado (a
excepción de una fontanela mediana estrecha en el holotipo de O.
semitestacea; Fig. 5A) pero carece de caparazón. Ranuras en el
Los elementos plastrales muestran que estos huesos tenían escudos
queratinosos. La hioplastra, la hipoplastra y la mesoplastra tienen
procesos similares a espinas que se proyectan lateralmente. La
pelvis incluye un hipoisquio osificado. Las costillas dorsales de
Odontochelys se ensanchan anteroposteriormente y en forma de T
en la sección transversal. Se extienden lateral y dorsalmente en
lugar de lateral y ventralmente como en las tortugas de tallo más
basales. Aunque parecidos a los deEunotosaurus, las nervaduras no
se superponen, dejando espacios entre elementos sucesivos, como
en Pappochelys y Eorhynchochelys. ContraHirasawa et al.
(2013), no se fusionan con las vértebras, según las
fotografías publicadas por Li et al. (2008). Odontochelys
tiene placas óseas estrechas y rectangulares sostenidas por sus espinas
neurales dorsales. Aunque probablemente sean homólogos a los nervios
de las tortugas, estos elementos no se fusionaron con las espinas
neurales y se desplazaron después de la muerte (Liet al. 2008).
Odontochelys comparte varias funciones con Pappochelys y
Eorhynchochelys. En los tres taxones, la cintura escapular está
situada anterior a la caja torácica, a diferencia de las tortugas más
derivadas. El húmero y el fémur son menos robustos que en
Proganochelys, y varias características parecidas a las de una
tortuga de este último están menos desarrolladas (por ejemplo,
cabeza proximal elevada del húmero). Las falanges pre-unguales de
manus y pes son proporcionalmente más cortas que las de la
mayoría de los saurios y las falanges unguales son largas. Los dígitos
III y IV del manus y pes tienen cada uno cuatro falanges, en lugar de
dos o tres. Las costillas sacras no están fusionadas a las vértebras
sacras y las 'costillas' caudales no están fusionadas a las vértebras
caudales. Como enPappochelys y Eorhynchochelys, la larga cola de
Odontochelys comprende al menos 20 vértebras. El cráneo de
Odontochelys tiene un hocico proporcionalmente más largo y afilado que
en Proganochelys. Los dientes marginales están presentes en la
premaxila, el maxilar y el dentario. El pterigoideo tiene un proceso
transversal distinto como en los reptiles más basales.
Odontochelys es claramente más derivado que Pappochelys,
y comparte las siguientes características derivadas con
Testudinata:
1. Plastrón completamente desarrollado, compuesto por cinco
pares de elementos en forma de placa (hioplastra, hipoplastra,
xiphiplastra y dos pares de mesoplastra), así como la
interclavícula completamente integrada (entoplastrón) y las
clavículas (epiplastra). Sus huesos son gruesos, planos y están
bien suturados entre sí. La presencia de dos pares de
mesoplastra se ha documentado en otros lugares solo en el
testudinatan basalProterochersis (Szczygielski y Sulej 2016). El
2. entoplastrón tiene facetas anterolaterales bien desarrolladas
para el contacto con la epiplastra, que están alineadas
verticalmente como en el testudinatan basal.Proganochelys.
3. Extremidades anteriores notablemente más largas y robustas que
las posteriores. Las extremidades anteriores y posteriores en
Eorhynchochelys son más o menos iguales en longitud.
4. Un hipoisquio ossi fi ed se adjunta a los extremos
posteriores de la isquia, como en Proganochelys y
tortugas más derivadas.

5. El pubis y el isquion forman una placa ósea rígida.
Proterochersis
Proterochersis robusta, de la parte inferior del Triásico
superior (Norian; C. 208-227 Ma) Lo €Wenstein For-
mación de Baden-Wu€rttemberg (Alemania) (Fraas 1913),
es el testudinatan más antiguo conocido y más basal.
Szczygielski y Sulej (2016) identificaron dos taxones adicionales,
Proterochersis porebensis de los Lechos Zbaszynek del Triásico
Superior (Noriano) de Polonia y Keuperotesta limendorsa
de la parte inferior del Triásico Superior (Noriano) Lo
€Formación Wenstein de Baden-Wu €rttemberg. Ambos dif-
fer de P. robusta en las características del caparazón. Joyce
(2017) sinónimo Keuperotesta con Proterochersis pero mantuvo
su especie tipo como válida.
Proterochersis Actualmente se conoce solo por su caparazón
óseo y su cintura pélvica. El caparazón alcanzó una longitud de unos
40 cm y es muy abovedado, a diferencia del caparazón algo
aplanado dorsoventrally deProganochelys y comparable a la
condición en tortugas existentes con hábitos predominantemente
terrestres. Los procesos epiplastrales no contactan dorsalmente con
el hueso nucal del caparazón. El caparazón de
Proterochersis incluye un hueso nucal y elementos periféricos.
Su plastrón tiene dos pares de mesoplastra, como en
Odontochelys pero a diferencia de Proganochelys. Los huesos pélvicos
están unidos por sutura al caparazón, una condición que evolucionó de
forma independiente en las tortugas pleurodiranas (Joyce et al. 2013B).
Proganochelys
Baur (1887) nombrado por primera vez Proganochelys quenstedti en
una nota a pie de página sobre la base de un molde natural de la
superficie interna de una concha del Triásico Superior (Noriano) Lo
€Formación Wenstein (Stubensandstein) de BadenWu
€rttemberg (Alemania). Quenstedt (1889) más tarde
describió el mismo espécimen bajo el nombre
Psammochelys keuperina. Jaekel (1914, 1915)-16)
describió restos esqueléticos mucho más completos de
la formación correlativa Arnstadt cerca de Halberstadt
en SajoniaAnhalt (Alemania) bajo el nombre 'Stegochelys
'(preocupado y luego renombrado Triassochelys) dux.
Además, especímenes adicionales de Proganochelys
€Wenstein
quenstedti fueron recuperados y Trossingen
del Lo forma-
ciones de Baden-Wu€rttemberg. Basado en un monográfico
revisión de todos los fósiles disponibles, Gaffney (1990) refirió
todo el material a un solo taxón, Proganochelys quenstedti.
Restos esqueléticos de tortugas de tallo estrechamente relacionadas
de la Formación Huai Hin Lat del Triásico Superior (Noriano) de
Tailandia (P. ruchae; de Broin 1984) y la Formación del Fiordo
Fleming del Triásico Superior (Noriano) de Groenlandia Oriental
también se han mencionado ProganochelysJoyce 2017).
SCHOCH & SUES: PLAN DE CUERPO DE TORTUGA 385
Huesos fragmentarios de una tortuga de tallo, Chinlechelys
tenertesta, fueron reportados de la Formación Bull Canyon del
Triásico Superior (Norian) de Nuevo México (Joyce et al.
2009). Posteriormente Joyce (2017) sinonimizóChinlechelys con
Proganochelys pero mantuvo su especie tipo como válida.
Proganochelys tiene un caparazón óseo completamente desarrollado
con el caparazón y el plastrón conectados por un puente óseo a cada
lado. Su caparazón está más aplanado dorsoventralmente que el de
Proterochersis, y la cintura pélvica no está suturada. Proganochelys
carece de dientes marginales pero su vómer y palatino llevan
dentículos. Conserva un hueso lagrimal. El pterigoideo carece de una
brida transversal, a diferencia deOdontochelys. La articulación
craneal básica entre el basalfenoides y el pterigoideo está abierta,
como en las tortugas de tallo más basales y la mayoría de los demás
reptiles, pero a diferencia de los testudinatans más derivados. Las
costillas del tronco se articulan entre los centros en lugar de sobre
ellos como en las tortugas de tallo más basales y otros amniotas. El
plastrón deProganochelys tiene proyecciones gular y extragular bien
desarrolladas y un par de mesoplastra (Gaffney 1985; Fig. 5B). A
diferencia deProterochersis, sus procesos epiplastrales contactan
ampliamente el caparazón dorsalmente. El caparazón tenía más
escudos que más testudinatans derivados. La porción dorsal del ilion
está muy expandida. Tanto manus como pes tienen una fórmula
falangeal reducida de 2-2-2-2-2. Los osteodermos cubren el cuello,
las extremidades y la cola enProganochelys. Los elementos distales
de la cola forman una estructura similar a un palo.
Paleochersis
Palaeochersis talampayensis se conoce a partir de un esqueleto
bastante completo y otros restos esqueléticos del Triásico
Superior (Norian; 213-227 Ma) Formación Los Colorados de la
provincia de La Rioja (Argentina) (Rougier et al. 1995; Sterliet al.
2007; Joyce 2017). Tiene un caparazón óseo completamente
desarrollado, que alcanzó una longitud de 50 cm. Es probable
que los procesos epiplastrales contactaran ampliamente con el
caparazón. Aunque el cráneo dePaleochersis se parece al de
Proganochelys en la retención de los huesos lagrimales y
supratemporales, se diferencia del primero en varias
características derivadas como la ausencia de dentículos en el
vómer, la fusión de la articulación pterigoidea base y el estrecho
contacto entre la apófisis paroccipital y el cuadrante y
escamoso. . El caparazón dePaleochersis difiere de la de
Proterochersis en presencia de supramarginales anteriores y
ausencia de escudos postanales. El número de mesoplastra en
Paleochersis es incierto.
EVOLUCIÓN DEL PLAN DEL CUERPO DE LA
TORTUGA
Durante la última década, los descubrimientos de las tortugas
de tallo del Triásico Pappochelys, Eorhynchochelys y
386 PALAEONTOLOGÍA, VOLUMEN 63
Odontochelys, junto con el reexamen del Pérmico medio
Eunotosaurus, han documentado varias etapas morfológicas en
la formación del plan corporal de la tortuga. Siguiendo a Lyson
et al. (2013, 2014), Eunotosaurus se utiliza como etapa inicial en
esta secuencia de transformación. En las últimas décadas, los
escenarios evolutivos han recibido muchas críticas por su falta
de rigor empírico. Históricamente, los investigadores a menudo
no lograron hacer una distinción clara entre reconstruir la
historia evolutiva de un
grupo de organismos y la generación de narra adaptacionista
tives a explican las transformaciones morfológicas dentro de
observado ese grupo. Sin embargo, Gans (1989) argumentó que
los escenarios cuidadosamente diseñados son útiles para
comprender la historia evolutiva de los fenómenos biológicos.
Señaló que los escenarios deben complementar los cladogramas,
que proporcionan un marco histórico comprobable y, por lo tanto,
deben desarrollarse primero. Los fósiles son documentos
inherentemente incompletos de formas de vida extintas y deben
interpretarse a la luz de los organismos existentes. Los datos de
desarrollo sobre este último proporcionan una herramienta
poderosa para evaluar escenarios evolutivos. En esta sección,
comparamos las características del plan corporal de las tortugas de
tallo extintas con información embriológica sobre la formación de
estructuras homólogas en las tortugas existentes.
CARAPACHO
Evidencia embriológica
El caparazón de las tortugas es único entre los amniotas tanto en su
estructura como en su desarrollo. Se diferencia incluso de la
armadura dérmica del tronco notablemente parecida a una tortuga
en el reptil placodont del Triásico Tardío.Henodus donde las
vértebras, las costillas y la gastralia estaban presumiblemente
unidas por ligamentos pero no integradas en el caparazón (Westphal
1975).
El escenario predominante involucró la formación del caparazón
en las tortugas a través de la fusión de placas óseas dérmicas
(osteodermos) a las costillas subyacentes (Versluys 1914; Lee
1993, 1996; Joyceet al. 2009; ver Rieppel (2017) para un
excelente estudio histórico). Invocaba a una tortuga precursora
con una densa cubierta de elementos de armadura dorsal, que
se osificaba en la dermis (denominada "Ancestro de lunares"
por Rieppel). Lee (1993, 1996, 1997) argumentó que tal
precursor podría encontrarse entre los parareptiles
pareiasaurianos del Pérmico medio a tardío, que él consideraba
el clado que contiene las tortugas. Los osteodermos dorsales
del 'Ancestro de lunares' eventualmente se fusionarían en
placas más grandes que a su vez se fusionaron con las costillas
subyacentes. Los análisis filogenéticos de Lee (1997) y Tsuji
(2013) sugieren de hecho un aumento en la complejidad y
extensión de la armadura dorsal dorsal de pareiasaurs basales
comoBradysaurus a los derivados como Anthodon.
Sin embargo, esta hipótesis no explica cómo la armadura dérmica se
fusionó con las costillas subyacentes. Tampoco tiene en cuenta la
posición de la cintura escapular dentro del caparazón en las tortugas
en lugar de fuera de la caja torácica como en otros amniotas. Esto
llevó a Watson (1914) y otros a postular un desplazamiento hacia
atrás de la cintura escapular durante la ontogenia. Sin embargo,
Ruckes (1929) y Burke (1991) notaron que la posición relativa de la
cintura escapular en realidad no cambia durante la ontogenia, sino
que las costillas del tronco en desarrollo crecen sobre la cintura
escapular.
En la mayoría de los amniotas, las costillas se desarrollan a partir
de los somitas y crecen lateral y ventralmente hacia la pared lateral
del cuerpo, y finalmente encierran gran parte del tórax. En las
tortugas, por el contrario, las costillas crecen principalmente
lateralmente hacia el disco carapacial. El caparazón se desarrolla a
partir de este disco de tejido conectivo debajo de la dermis en la
parte posterior del embrión (Hirasawaet al. 2013). Ruckes (1929)
observó que las costillas quedan atrapadas en la cresta carapacial,
una protuberancia distinta a lo largo de la periferia del disco
carapacial, y continúan creciendo lateralmente dentro de esta
protuberancia. Esta cresta se desarrolla entre las yemas de las
extremidades y posteriormente se extiende anterior y
posteriormente más allá de estas yemas. Los procesos de desarrollo
que subyacen a esta condición inusual se han analizado
cuidadosamente en las últimas décadas. Burke (1989, 1991)
argumentó por primera vez que la cresta carapacial genera una
señal inductiva que guía el crecimiento lateral en lugar de ventral de
las costillas en desarrollo (detención axial). Detección de genes
expresados específicamente en la cresta carapacial de la tortuga
china de caparazón blando (Pelodiscus sinensis), Kuraku et al. (2005)
demostraron que esta señal es provocada por la expresión de
ciertos genes que, aunque conservados a lo largo de los principales
linajes evolutivos de los vertebrados, adquirieron una expresión
novedosa en la cresta carapacial.
Una vez completamente desarrollado, la osificación de los
precursores de las costillas cartilaginosas comienza con la
deposición de una manga de hueso perióstico. Las extensiones
anterior y posterior se expanden desde y permanecen continuas con
las mangas periósticas de las costillas. Por tanto, las placas costales
se desarrollan como extensiones de la osificación pericondral de las
costillas, no como huesos dérmicos. De manera similar, las placas
neurales crecen a partir del hueso pericondral que rodea los arcos
neurales dorsales. Por lo tanto, los nervios y costales son de origen
completamente endoesquelético (Hirasawaet al. 2013). En el tallo de
la tortugaOdontochelys, las costillas del tronco no se abren en
abanico anteroposteriormente (como lo hacen en muchas tortugas
derivadas) sino que convergen ligeramente hacia la región del
tronco medio (Li et al. 2008). Nagashimaet al. (2007) observó que la
destrucción experimental de la cresta carapacial en embriones de
tortugas de caparazón blando existentes suprime el abanico de las
costillas. Sin embargo, este procedimiento no afectó el crecimiento
lateral de las costillas. Sobre la base de estos datos, los autores
argumentaron que la cresta carapacial induce el abanico de las
costillas del tronco (patrón fl abellate) solo al final de

ontogenia y que este paso del desarrollo aún no estaba
presente en Odontochelys.
Este trabajo, junto con nuevos datos sobre el desarrollo muscular,
llevó a Kuratani et al. (2011) para proponer la 'teoría del
plegamiento' para el origen del caparazón en las tortugas. El primer
paso del desarrollo es la detención axial de las costillas del tronco en
el que la cresta carapacial suprime el crecimiento de las costillas en
el dominio de la placa lateral. Como resultado, las costillas son
proporcionalmente más cortas que en otros reptiles. El disco
carapacial crece independientemente de las costillas mientras que la
pared del cuerpo se pliega debajo de él. Este pliegue de la pared del
cuerpo hace que las costillas se extiendan anteriormente sobre la
cintura escapular y provoque cambios en la disposición de los
músculos unidos a la escápula, que adquieren nuevos sitios de unión
(Nagashimaet al. 2009; Kuratani y Nagashima 2012).
Arroz et al. (2015) demostró que los procesos de
El desarrollo del caparazón y la formación costera difieren
considerablemente entre las tortugas de caparazón duro y blando
existentes. En ambos grupos, sin embargo, la cresta carapacial evita
que las costillas se extiendan ventrolateralmente hacia la pared del
cuerpo. Rice y sus colegas subrayaron el papel de esta cresta como
centro de señalización como una innovación evolutiva clave de las
tortugas.
El nucal, el hueso anteromediano del caparazón, se desarrolla por
separado en un proceso de osificación de dos etapas de todos los
demás elementos carapaciales en las tortugas existentes (Gilbert et
al. 2007). Ahora se considera homólogo a la cleithra emparejada en
amniotes más basales (Lysonet al.
2013), después de que Vallen (1942) hubiera homologado
originalmente la nucal con supracleithra, que, sin embargo, son
elementos de osteictios que no están presentes en los
tetrápodos. La nucal nunca se pierde en las tortugas; incluso
está presente en la tortuga laúd (Dermochelys coriacea), que de
€lker 1913).
otra manera carece de elementos carapaciales (Vo El trapecio
El músculo ius se origina a lo largo de la superficie anteroventral
de la nuca, proporcionando evidencia anatómica adicional para
homologar este elemento del caparazón con la cleithra en otros
amniotes (Lyson et al. 2013).
Los centros de osificación de los periféricos ocurren primero a lo
largo del margen anterior del caparazón y, durante el crecimiento
posterior, aparecen más posteriormente. Estos huesos forman la
periferia del caparazón y se expanden lateral e internamente
durante su crecimiento (Gilbertet al. 2001). El pygal se forma como el
último elemento periférico y, por tanto, último óseo de
el caparazón.
Evidencia fósil
diferente a Eunotosaurus, los tortugas de tallo Pappochelys,
Eorhynchochelys y Odontochelys probablemente limite retenido
ited movilidad de las costillas del tronco basada posición y
en la estructura de las sinapofisis y la presencia de
SCHOCH & SUES: PLAN DE CUERPO DE TORTUGA 387
espacios intercostales. La posición intervertebral de las
sinapofisis típicas de las tortugas se observa por primera vez en
los testudinatans basales.Proganochelys y Proterochersis, en el
que las placas costales ya están completamente suturadas entre
sí.
Las placas costales del caparazón en Proganochelys y las
tortugas más derivadas tienen una capa de hueso
esponjoso intercalada entre una capa externa e interna de
hueso cortical (Scheyer & Sander 2007). Este patrón
estructural está ausente en las costillas ensanchadas de
Pappochelys; las condiciones en Odontochelys y
Eorhynchochelys aún se desconocen.
Un nucal se identifica por primera vez en Proterochersis y
Proganochelys. Lyson et al. (2013) notaron que la migración
dorsal de la cleitra y su eventual fusión en la nucal, junto con la
pérdida de las ramas escapulares de las clavículas, condujo a
una amplia separación de estos huesos originalmente
estrechamente asociados y la reconfiguración de la cintura
escapular en las tortugas. Finalmente, Szczygielski & Sulej (2019)
plantearon la hipótesis de que los periféricos, suprapágicos y
pygal tienen más probabilidades de ser de origen osteodérmico.
PLASTRÓN
Evidencia embriológica
Al igual que el caparazón, el plastrón es una característica única
derivada de las tortugas. La presencia de un plastrón óseo
completamente formado enOdontochelys demuestra que el
desarrollo del plastrón precedió al del caparazón en las tortugas
(Li et al. 2008). Es interesante notar que la osificación del
caparazón va por detrás de la del plastrón en las tortugas
existentes (Rieppel 1993) a pesar de que el inicio del desarrollo
ontogenético de ambas mitades del caparazón de tortuga
coincide (Riceet al. 2016). Clarket al. (2001) demostraron que los
huesos plastrales se forman por osificación intramembranosa
de células derivadas de la cresta neural.
La porción anterior del plastrón consta de un par de
epiplastra situado anterolateralmente y el entoplastrón
anteromedial (Fig. 6). Siguiendo a Parker (1868), la mayoría de
los autores han homologado la epiplastra con las clavículas en
otros tetrápodos y el entoplastrón con la interclavícula en estas
últimas. Lysonet al. (2013) brindó un apoyo convincente para
esta hipótesis al señalar que los músculos
esternocleidomastoideo se adhieren a la epiplastra y al
entoplastrón, tal como se adhieren a las clavículas y la
interclavícula en otros tetrápodos existentes. El entoplastrón y
el epiplastra son los primeros en osificarse durante el desarrollo
ontogenético del plastrón (Rieppel 1993; Gilbert
et al. 2001). Las condensaciones óseas con numerosas espículas
óseas se forman a lo largo de los bordes laterales del mesénquima
ventral y crecen medialmente, formando finalmente placas óseas.
Cuvier (1817) sugirió que el plastrón de las tortugas
388 PALAEONTOLOGÍA, VOLUMEN 63
HIGO. 6. El plastrón de las tortugas corona integra componentes de
la cintura pectoral dérmica (clavículas e interclavícula, gris) y gastralia
fusionada (negra), que aún se puede rastrear en el embrión de Chelydra
serpentina se muestra aquí. Figura modificada de Rieppel
(1993). La barra de escala representa 2 mm.
corresponde al esternón en otros tetrápodos. Arrozet al.
(2016) demostraron que la posición relativa y el momento de las
condensaciones plastrales coinciden con las de los precursores de
los cartílagos esternal en aves y ratones. Sin embargo, las
condensaciones en el mesénquima ventral de los embriones de
tortuga se comprometen con la formación de hueso y, por lo tanto,
suprimen el desarrollo de los cartílagos esternales.
Los huesos más posteriores del plastrón se han considerado
durante mucho tiempo homólogos a la gastralia en otros
amniotes (Zangerl 1939). Al principio del desarrollo, estos
elementos plastrales están representados por grupos de
espículas óseas. Gilbertet al. (2007) proporcionó evidencia
histoquímica que sugiere que la gastralia en el caimán
americano (Alligator mississippiensis) derivan de las células de
la cresta neural, al igual que los huesos plastrales posteriores
de las tortugas. Sin embargo, la gastralia del cocodrilo se
desarrolla dentro del mesénquima externamente adyacente a la
musculatura abdominal (Vickaryous y Hall 2008).
Evidencia fósil
Pappochelys tiene un conjunto ventral de pares de gastralia muy
compactos. Estos gastralia son robustos, proporcionalmente mucho
más largos que en otros amniotes y no hay elementos mediales, a
diferencia de otros reptiles. Sus extremos distales suelen estar
bifurcados o en forma de cepillo. El examen histológico demostró
que la gastralia enPappochelys son elementos únicos más que el
resultado de la fusión de huesos más pequeños y delgados (Schoch
et al. 2019). Las gastralia individuales varían considerablemente en
forma. Además, existe una diferenciación regional de estos huesos,
con gastralia simple en forma de varilla en la región anterior del
tronco y otras más posteriores que se retuercen a lo largo de sus
ejes largos.
Li et al. (2018) ilustró algunas gastralia en Eorhynchochelys
que se parecen a los de Pappochelys, pero el
La disposición de estos huesos no está clara ya que el único esqueleto
conocido de esta tortuga de tallo está expuesto en vista dorsal.
Odontochelys documenta la aparición más temprana de un
plastrón óseo completo en el linaje de las tortugas. Tiene el
complemento completo de huesos plastrales presentes en tortugas
más derivadas con la adición de dos pares de mesoplastra. Los
elementos plastrales forman proyecciones que se extienden
lateralmente y terminan en púas óseas.
ESTABILIZACIÓN DEL TRONCO
En Eunotosaurus (Cox 1969; Lysonet al. 2013, 2014; Joyce
2015) y las tortugas de tallo del Triásico que carecen de un
caparazón óseo completo, el acortamiento del tronco se asocia con
costillas ensanchadas y centros vertebrales alargados. Las costillas
no son tan anchas anteroposteriormente como las placas costales
en el caparazón de tortugas más derivadas con caparazones óseos
completamente formados, pero ya ocupan una posición más dorsal
que en otros amniotas.
Eunotosaurus tiene 10 vértebras dorsales (Lyson et al.
2013), a diferencia del número más alto (14-30) en la mayoría de los
demás reptiles€ller
(Mu et al. 2010). Pappochelys probablemente no tenga
más de 10 dorsales, pero aún se desconoce el número exacto de sus
vértebras cervicales. Odontochelys, Proganochelys,
y la mayoría de las tortugas más derivadas tienen 8 vértebras
cervicales y 9 dorsales. SolamenteEorhynchochelys Es inusual en la
posesión de 9 cervicales y 12 dorsales.
Odontochelys difiere de Pappochelys en tener costillas
ventrolateralmente menos curvadas, lo que resulta en un tronco
dorsoventralmente más aplanado. EnEunotosaurus, las costillas son
mucho más largas que en cualquiera de las tortugas de tallo del Triásico y
se curvan fuertemente ventrolateralmente (Cox 1969; Lyson et al.
2014). También están más expandidos anteroposteriormente
que enPappochelys, Eorhynchochelys y Odontochelys,
y, a diferencia de los últimos taxones, posteriormente se
superponen sucesivas costillas en gran parte de su longitud, sin
dejar espacio para los músculos intercostales. Los extremos distales
de las costillas enEunotosaurus son romas y tienen facetas para la
unión de segmentos costoesternales cartilaginosos como en otros
reptiles (Lyson et al. 2014), lo que sugiere la presencia de un
esternón presuntamente cartilaginoso.
En la mayoría de los amniotas, las costillas y los músculos abdominales
actúan en conjunto para facilitar la respiración y estabilizar el tronco
(Brainerd y Owerkowicz 2006). El ensanchamiento de las costillas del
tronco y la pérdida concomitante de los músculos intercostales en el linaje
de la tortuga eliminaron la expansión y contracción de la caja torácica
para respirar. En cambio, las tortugas desarrollaron un sistema
respiratorio único que involucra dos pares de músculos antagonistas, el
músculo transverso del abdomen y el músculo obliquus abdominis (Gans
y Hughes 1967; Landberget al. 2003). En la mayoría de los amniotas, estos
músculos se insertan en las superficies internas (viscerales) de todas las
costillas dorsales. En las tortugas, sin embargo, se insertan solo en el

costillas dorsales anterior y posterior y no en las costillas
mediodorsales. Lysonet al. (2014) demostraron que este
patrón distintivo de inserción ya estaba presente en
Eunotosaurus.
En Pappochelys, La estabilización del tronco también involucró su
canasta ventral de pares de gastralia robustos muy compactos, no
muy diferente de la condición en reptiles sauropterigios (Robinson
1975). Sus gastralia son proporcionalmente mucho más largos que
en otros amniotes. Es probable que la canasta de gastralia en
Pappochelys, junto con el acortamiento de la región del tronco,
habría restringido en gran medida la flexibilidad abdominal y
protegido la parte inferior.
Paleobiología de las tortugas de tallo
El caparazón de las tortugas existentes sirve principalmente como
protección para el animal (Zangerl 1969; Magwene & Socha
2012). Rieppel y Reisz (1999) argumentaron que evolucionó
inicialmente en tortugas de tallo que viven en el agua porque los
depredadores acuáticos probablemente atacarían a sus presas
desde abajo. Además, Rieppel (2013) sugirió que el plastrón en
Odontochelys podría haber servido como lastre óseo para el control
de la flotabilidad y que la posición ventral de este lastre en la región
del tronco sería hidrodinámicamente ventajoso para este propósito.
La ocurrencia deEorhynchochelys y Odontochelys en los estratos
marinos parece ser consistente con un origen acuático del
caparazón de tortuga. Las proporciones de las extremidades de
Odontochelys corresponden a las de las tortugas actuales que viven
en cuerpos de agua estancados o pequeños (Rieppel 2017). Sin
embargo, Joyce (2015) argumentó que las cortas falanges
proximales deOdontochelys sugieren que esta tortuga de tallo era
más terrestre, quizás viviendo principalmente en áreas pantanosas.
La presencia de restos de plantas terrestres en los estratos de los
queEorhynchochelys y
Odontochelys fueron recuperados indica que estos depósitos
probablemente no se formaron lejos de la tierra. Por lo tanto, es
probable que estas tortugas de tallo vivieran a lo largo de la costa en
lugar de en mar abierto (Liet al. 2008, 2018). La ocurrencia de
Pappochelys en estratos sedimentarios lacustres podría
interpretarse como evidencia adicional de un origen acuático del
plan corporal de la tortuga. Sin embargo, el trabajo histológico
demostró que los huesos de esta tortuga de tallo carecen de las
modi fi caciones (por ejemplo, paquiosis) comúnmente asociadas
con un modo de vida predominantemente acuático (Schoch
et al. 2019). Además, los fósiles de esta tortuga de tallo se
encuentran junto con los restos esqueléticos de una
considerable diversidad de tetrápodos terrestres (Schoch &
Seegis 2016). La mayoría de los especímenes deEunotosaurus
se han recuperado de estratos depositados en llanuras de
inundación continentales con cuerpos de agua efímeros (Lyson
et al. 2016). Gaffney (1990) reconstruidoProganochelys como
semiacuático basado particularmente en el ambiente
deposicional en el que se conservaron sus restos. Sin embargo,
SCHOCH & SUES: PLAN DE CUERPO DE TORTUGA 389
Joyce y Gauthier (2004) argumentaron que este testudinatan basal
era probablemente terrestre basado en las proporciones relativas de
sus extremidades anteriores. La presencia de osteodermos en el
cuello, la cola y las extremidades y el recuento de falanges reducidos
en los manus y pes deProganochelys proporcionar apoyo adicional
para su interpretación. Scheyer y Sander (2007) investigaron la
microestructura de los elementos de la cáscara deProganochelys y
Proterochersis. Descubrieron que estos huesos débilmente
vascularizados tienen capas corticales externas e internas bien
desarrolladas, al igual que en las tortugas terrestres existentes. Esta
imagen histológica difiere de la de los elementos del caparazón en
las tortugas acuáticas, que normalmente están más vascularizadas y
tienen capas corticales reducidas. Scheyer & Sander (2007)
coincidieron con Joyce & Gauthier
(2004) que Proganochelys y Proterochersis eran animales
terrestres.
Lyson et al. (2016) presentó un caso convincente de que
Eunotosaurus fue fossorial. La cintura escapular y la extremidad
anterior muestran características compatibles con esta actividad
inferida, incluida la presencia de una gran cresta deltopectoral en el
húmero, la presencia de un proceso olécranon prominente en el
cúbito robusto y las falanges unguales grandes y espatuladas del
manus. Lysonet al. (2016) interpretó las costillas ensanchadas y
superpuestas de Eunotosaurus como proporcionar rigidez al tronco
acortado, lo que proporcionaría una base estable para emplear las
extremidades anteriores para excavar arañazos. En su análisis de
costillas ensanchadas en ciertas especies de mamíferos existentes,
Jenkins (1970) argumentó que la estabilización del tronco es
importante para la efectividad del uso de las extremidades
anteriores durante la excavación y otras actividades. Las costillas y
los músculos intercostales gruesos ayudan a proporcionar la
estabilidad necesaria.
Lyson et al. (2016) reconstruido Eunotosaurus como madrigueras
para crear refugio, pero principalmente buscando comida sobre el
suelo, comparable a los hábitos de las tortugas de tierra existentes.
Además, los autores supusieron que la fossorialidad fue un factor
importante en la evolución temprana del plan corporal de la tortuga.
Basado en datos histológicos, Schochet al.
(2019) postuló que el Triásico Medio Pappochelys tenía un modo de
vida anfibio y posiblemente fosorial. La información actualmente
disponible sugiere que las tortugas de tallo más antiguas con
caparazón completo tenían hábitos predominantemente terrestres.
CONCLUSIONES
Los nuevos descubrimientos de las primeras tortugas de tallo y los
estudios recientes del desarrollo ontogenético del caparazón en las
tortugas existentes han llevado a reconsiderar el origen del
caparazón de tortuga, la característica clave de diagnóstico de
Testudinata. Las primeras tortugas de tallo todavía carecen de
caparazón y plastrón, pero ya tienen troncos en escorzo con costillas
ensanchadas y vértebras dorsales alargadas. El Triásico Medio
 390 PALAEONTOLOGÍA, VOLUMEN 63
Pappochelys Posee una canasta ventral compuesta por pares de robustas
gastralia. El Triásico Tardío tempranoOdontochelys es la tortuga de tallo
más antigua conocida con un plastrón completamente desarrollado pero
carece de un caparazón completo. Los testudinatans basales tardíos del
Triásico Tardío, mejor documentados porProganochelys,
tienen conchas óseas completamente desarrolladas con caparazón y
plastrón. Las trayectorias evolutivas en la formación del caparazón
en las tortugas de tallo siguen de cerca las trayectorias
ontogenéticas en las tortugas existentes. Investigaciones
embriológicas recientes han demostrado que las placas costal y
neural del caparazón son de origen exclusivamente
endoesquelético. La cresta carapacial en los embriones de tortuga
guía el crecimiento lateral en lugar de ventrolateral de las costillas
del tronco, así como su disposición típicamente en forma de abanico.
Este último da como resultado la posición de la cintura escapular
dentro del caparazón en las tortugas. El elemento nucal del
caparazón es homólogo a la cleithra en otros tetrápodos. El plastrón
comprende los homólogos de las clavículas y la interclavícula en
otros tetrápodos en la parte anterior y placas que probablemente
sean homólogas a la gastralia en la parte posterior. El registro fósil
demuestra que el desarrollo del caparazón de la tortuga tuvo lugar
en múltiples pasos durante millones de años. Lo más probable es
que esta transformación haya ocurrido en tortugas de tallo no
acuáticas. Las afinidades diápsidas de las tortugas, planteadas
durante mucho tiempo sobre la base de datos moleculares, han
recibido apoyo morfológico de la configuración craneal
inequívocamente diápsida en el tallo-tortugaPappochelys.
Agradecimientos. Agradecemos a Isabell Rosin, Norbert Adorf y
Marit Kamenz por su ayuda durante el trabajo de campo y por
su meticulosa preparación de los especímenes de Pappochelys.
También agradecemos a Jacques Gauthier, Randall Irmis, Walter
Joyce, Nicole Klein, Tyler Lyson, Erin Maxwell, Olivier Rieppel,
Torsten Scheyer, Erich Weber e Ingmar Werneburg por sus
útiles discusiones, y a Roger Benson por sus sugerencias
editoriales.
Editor. Roger Benson
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