Universidad Distrital Francisco José de Caldas

Facultad Ciencias y Educación

Licenciatura en Biología
Fisiología Vegetal 140-1
Daniela González Lozano 20172140008
Lizzeth Viviana Pinilla Ortigoza 20172140043

Fluorescencia de clorofila, fotoinhibición y estrés abiótico: ¿Hay alguna diferencia en el hecho

de ser una especie C3 o C4?

Lucia Guidi 1,2 * , Ermes Lo Piccolo 1 y Marco Landi 1

• 1 Departamento de Agricultura, Alimentación y Medio Ambiente, Universidad de Pisa, Pisa,
Italia.
• 2 Centro de Impactos del Cambio Climático, Universidad de Pisa, Pisa, Italia.

El análisis de fluorescencia de clorofila es una de las técnicas más potentes y ampliamente

utilizadas para estudiar el efecto del estrés en el proceso fotosintético. Desde la primera utilización,
el Fv (Fluorescencia variable) / Fm (Fluorescencia máxima). La proporción se ha utilizado en gran
medida como un indicador sensible del rendimiento fotosintético de la planta. Las disminuciones de
este índice son indicativas de la reducción de la eficiencia del fotosistema II (PSII), es decir, la
fotoinhibición. En los últimos 20 años, la aplicación de fluorescencia de clorofila se ha mejorado en
gran medida, y se han establecido muchos otros parámetros informativos para detectar la eficiencia
fotoquímica del PSII y la división de la energía de la luz en mecanismos disipativos alternativos (qE,
enfriamiento dependiente de la energía; qZ, zeaxantina- enfriamiento dependiente y qI, enfriamiento
foto inhibitorio; qH, enfriamiento de antena fotoprotector sostenido; qM, enfriamiento dependiente del
movimiento del cloroplasto; qT, complejos de recolección de luz II-I transición de estado) como el
recientemente desarrollado "poder fotoprotector" de enfriamiento no fotoquímico (pNPQ). Esta
revisión informa una breve descripción de los principales parámetros de fluorescencia de clorofila y
un amplio análisis de la bibliografía actual sobre el uso de diferentes parámetros que son útiles para
detectar eventos de fotoinhibición de PSII. Además, en vista de las diferencias inherentes en las
características morfo anatómicas, fisiológicas y bioquímicas entre el metabolismo C3 y C4, se
proponen posibles diferencias en términos de fotoinhibición entre especies de plantas C3 y C4 en
condiciones de estrés. El intento es resaltar los límites de su comparación en términos de
susceptibilidad a la fotoinhibición y proponer la dirección de futuras investigaciones que, con la ayuda
de fluorescencia de clorofila, deberían mejorar el conocimiento de la diferente sensibilidad de C3 y
C4 a los estresores abióticos.

Palabras clave: estrés ambiental, fotoquímica, fotoinhibición, fotosíntesis, eficiencia del fotosistema
II.

Fotoinhibición y estrés
La fotoinhibición es un fenómeno que conduce a una reducción de la actividad fotosintética,
principalmente debido a las disminuciones inducidas por la luz en la asimilación de CO2 (Baker,
1996). Aunque la reducción en la foto asimilación puede depender de daños a muchos componentes
de la maquinaria fotosintética, con frecuencia el término fotoinhibición se usa para definir la inhibición
inducida por la luz de la actividad del fotosistema II (PSII) (Powles, 1984; Aro et al., 1993; Murata et
al., 2007). Como la luz es la energía necesaria para impulsar el proceso fotosintético, la fotoinhibición
es inevitable cuando la luz excede la tasa fotosintética. Sin embargo, el alcance de la fotoinhibición
depende del equilibrio entre el fotodaño y los mecanismos de reparación del núcleo de PSII (Demmig-
Adams et al., 2012). El esquema molecular clásico de la fotoinhibición se interpretó como la
generación de especies reactivas de oxígeno (ROS) inducidas por la reducción excesiva del aceptor
primario de PSII, la plastoquinona QA, o por la recombinación de carga entre el lado receptor y
donante de PSII (Aro et al., 1993). Las especies reactivas de oxígeno ROS generadas son
responsables del daño a los centros de reacción del PSII. Sin embargo, muchos estudios realizados
sobre este tema dan otra interpretación del mecanismo de fotoinhibición (Murata et al., 2012): Las
especies reactivas de oxígeno ROS no dañan los centros de reacción del PSII directamente, pero
inhiben la reparación de PSII (inhibiendo la síntesis de proteínas), con la estimulación resultante de
la fotoinhibición de PSII. En el nuevo esquema, el fotodaño al PSII ocurre por dos pasos
consecutivos: (i) la destrucción dependiente de la luz del grupo Mn del complejo de evolución de
oxígeno y (ii) la inactivación de los centros de reacción del PSII por la luz que ha sido absorbida por
la clorofila (Ohnishi et al., 2005).

Las plantas son organismos sésiles sometidos a tensiones abióticas diarias que determinan efectos
perjudiciales en el aparato fotosintético. De hecho, además de la alta luz solar, tensiones como la
escasez de agua o minerales, altas y bajas temperaturas, toxicidad de metales pesados y
contaminación del aire, pueden determinar en qué punto la luz absorbida por los pigmentos de
clorofila se vuelve excesiva para el requisito de maquinaria fotosintética (Murata et al. al., 2007). La
primera hipótesis sobre los efectos del estrés ambiental en la actividad del PSII sugirió que los
factores estresantes aceleran la fotoinhibición del PSII ( Björkman y Powles, 1984 ; Melis, 1999 ; Adir
et al., 2003) Recientemente, esta hipótesis ha cambiado y muchos investigadores han demostrado
que el mecanismo de reparación de PSII es más sensible al estrés ambiental que el proceso de
fotodaño en sí ( Nishiyama et al., 2001 ; Allakhverdiev y Murata, 2004 ; Takahashi y Murata, 2008 ;
Kangasjärvi et al., 2012 ; Nishiyama y Murata, 2014 ). El fotosistema II es el componente más
susceptible de sufrir daños en las membranas tilacoides. Por lo tanto, el resultado principal del estrés
abiótico es hacer que el PSII sea propenso a la fotoinhibición (Nishiyama et al., 2006). Por el
contrario, el PSI se daña con menos frecuencia debido a un mecanismo de fotoprotección muy
eficiente que puede prevenir la fotoinhibición (Gururani et al., 2015). La fotoinhibición a PSI ocurre
cuando el suministro de electrones del PSII excede su capacidad de aceptar electrones (Tikkanen y
Grebe, 2018). El proceso de recuperación en la ISP, cuando está foto dañado, es prolongado
(Tikkanen et al., 2014) y en algunos casos no es totalmente reversible (Kudoh y Sonoike, 2002). Sin
embargo, los mecanismos de protección involucrados en la fotoinhibición de PSI no se conocen bien,
porque la fotoinhibición de PSI estudiada se produjo en tilacoides aislados en condiciones no
estresadas, o in vivo solo en condiciones ambientales específicas y de manera específica de especie
(Teicher et al., 2000; Zhang y Scheller, 2004; Sonoike, 2011: Zivcak et al., 2015). No obstante,
algunos estudios revelaron que algunos factores regulan la fotoprotección de PSI, es decir, la
disminución de la velocidad de transporte de electrones dependiente del gradiente de protones o
mediada por cyt b6f (Joliot y Johnson, 2011; Suorsa et al., 2012) y la recolección de luz de Excitación
mediada por PSII (LHCII) de PSII y PSI mediante enfriamiento no fotoquímico y la fosforilación de
LCHII (Grieco et al., 2012). Además de estos factores, Tikkanen et al. (2014) informaron que la
fotoinhibición de PSII ralentiza la velocidad de transporte de electrones y evita la generación de ROS
y el fotodaño a PSI. Además, Ballottari et al. (2014) informó una regulación dependiente de
zeaxantina del tamaño de la antena funcional PSI en Arabidopsis Thaliana. Los autores demostraron
que, de manera similar a su acción en PSII, la unión de zeaxantina a componentes de PSI conduce
a la formación de cationes radicales carotenoides, que apagan una porción de la energía de
excitación absorbida.
El fenómeno de la fotoinhibición se ha estudiado durante más de un siglo mediante el uso de múltiples
enfoques bioquímicos, biofísicos y genéticos. Probablemente, la fluorescencia de clorofila es una de
las técnicas ecofisiológicas más utilizadas para estudiar el proceso fotosintético en plantas (Murchie
y Lawson, 2013) como lo demuestra la gran cantidad de fluorómetros de clorofila fáciles de usar, no
invasivos y portátiles que están disponibles en la actualidad. Sin embargo, a pesar de la simplicidad
de la utilización de fluorómetros de clorofila, la teoría e interpretación de los datos derivados de las
mediciones de fluorescencia de clorofila sigue siendo una cuestión compleja. Muchas revisiones
informan los antecedentes teóricos del análisis de fluorescencia de clorofila y un gran cuerpo de
investigación informa la utilización de esta metodología para proporcionar información relacionada
con el proceso fotosintético (Maxwell y Johnson, 2000 ; Baker, 2008 ; Guidi y Calatayud, 2014 ; Kalaji
et al. ., 2014 , 2017 ; Guo y Tan, 2015 ; Ruban, 2016; Stirbet et al., 2018 ). El primer parámetro
importante derivado de la curva de Kautsky fue la relación Fv / Fm ( Krause, 1988 ) y, posteriormente,
se convirtió en un parámetro clave para detectar la fotoinhibición de PSII inducida por un factor de
estrés (Krause y Weis, 1991). Para determinar esta relación, se aplica un haz de medición débilmente
modulado para determinar el rendimiento mínimo de fluorescencia en una hoja adaptada a la
oscuridad (F 0), y luego se superpone un flash de saturación para inducir el rendimiento máximo de
fluorescencia de clorofila (Fm). La relación Fv / Fm [( Fm- F0 ) / Fm ] representa un estimador de la
eficiencia fotoquímica máxima de PSII y se utiliza para detectar la pérdida de función de los centros
de reacción del PSII ( Öquist et al., 1992 ). Los valores de Fv / Fm varían típicamente entre 0,75 y
0,85, y esta relación es proporcional al rendimiento cuántico de la fotoquímica (Kitajima y Butler,
1975). Se considera que una disminución de esta proporción es un buen indicador de la fotoinhibición
que puede resultar de dos procesos diferentes (Öquist et al., 1992): una disminución en la constante
de velocidad de la fotoquímica del PSII causada por daños en los centros de reacción del PSII y/o
un aumento en la constante de velocidad de disipación no radiativa de la energía de excitación. La
disminución en la constante de velocidad para la fotoquímica del PSII conduce a un aumento en la
fluorescencia inicial en trampas de PSII abiertas (F0) mientras que un aumento en la constante de
velocidad de disipación de energía no radiativa conduce a una disminución en ambas fluorescencia
inicial (F0), y fluorescencia máxima en trampas PSII cerradas (Fm) (Kitajima y Butler, 1975). Sin
embargo, a veces la disminución de Fv / Fm la relación no está relacionada linealmente con la
cantidad de centros de reacción del PSII inactivados (Park et al., 1996). De hecho, vale la pena
subrayar que la relación Fv / Fm a veces se considera (erróneamente) como un indicador de foto
inactivación de PSII, pero esta relación disminuye no solo debido al cierre de los centros de reacción
del PSII sino también cuando otros procesos compiten con la carga separación como la disipación
térmica de la luz absorbida (Malnoë, 2018), como se detalla a continuación.

Aunque los parámetros informados anteriormente pueden proporcionar información útil, la

introducción del análisis de enfriamiento de fluorescencia de clorofila ha dado un avance adicional
en la detección de la fotoinhibición de PSII (van Kooten y Snel, 1990; Bolhàr-Nordenkampf y Öquist,
1993). El análisis de enfriamiento permite la separación de las contribuciones de los procesos
fotoquímicos y no fotoquímicos en el enfriamiento de la fluorescencia variable, al inducir un cierre
temporal de todos los centros de reacción del PSII mediante un fuerte pulso de luz saturante
(Schreiber et al., 1995 ; Baker, 2008) La disminución de la fluorescencia debido a la fotoquímica, es
decir, la separación de carga, se denomina enfriamiento fotoquímico. Con respecto a la fotoquímica,
el parámetro más útil derivado del análisis de enfriamiento es la medida de la eficiencia de PSII (Φ
PSII ; Genty et al., 1989). Superficialmente similar a Φ PSII, otro parámetro que puede derivarse del
análisis de enfriamiento es el coeficiente de enfriamiento fotoquímico, qP, que indica la proporción
de centros de reacción abiertos de PSII ( Maxwell y Johnson, 2000 ). El parámetro Φ PSII proporciona
información sobre la velocidad de transporte de electrones y, de manera diferente al Fv / Fm relación
(determinada en condiciones oscuras adaptadas) sobre la naturaleza de la fotoinhibición. De hecho,
la disminución de Φ PSII se debe a la inactivación de los centros de reacción del PSII destinados a
la fotoprotección (Krause et al., 1990) o puede ser un mecanismo que ajusta la eficiencia del PSII a
la densidad de flujo de fotones fotosintéticos (Critchley, 1994). Además, bajo la luz Φ PSII depende
de la actividad de las reacciones bioquímicas que consumen energía de la asimilación de CO2 (Genty
et al., 1989). Además de la proporción de energía luminosa canalizada a la fotoquímica, el análisis
de enfriamiento puede usarse para determinar la cantidad de energía luminosa disipada por
mecanismos alternativos, a saber, el enfriamiento no fotoquímico (Logan et al., 2014). Con el análisis
de enfriamiento, es posible identificar un parámetro clave, el enfriamiento no fotoquímico (NPQ), que
representa el proceso más rápido de disipación térmica rápida y reversible de la energía de luz
absorbida en la antena PSII (Niyogi, 2000; Müller et al. ., 2001; Horton y Ruban, 2005 ; Ruban et al.,
2012).

Aunque NPQ se ve como un mecanismo de disipación hacia el calor, intervienen varios

componentes: el dependiente de energía (qE), el dependiente de zeaxantina (qZ) y el enfriamiento
foto inhibitorio (qI) (Derks et al., 2015). Entre estos mecanismos, qE y qZ son esenciales para la
fotoprotección, mientras que qI podría representar el daño fitoinhibidor a los centros de reacción del
PSII (Ruban et al., 2012). qE es el componente más rápido y más eficaz en los centros de reacción
fotoprotectores de PSII del daño (Nilkens et al., 2010; Goss y Lepetit, 2014). En condiciones de
exceso de luz, se genera un gradiente de protón transtilacoidal (ΔpH), activando qE (Noctor et al.,
1993) La acidificación de la luz del tilacoide induce la protonación de la proteína de la subunidad S
del PSII (PSbS), que luego activa la violaxantina epo-oxidasa, que a su vez convierte la violaxantina
(Vio) en zeaxantina (Zea) (Demmig-Adams, 1990). Tanto PsbS como Zea actúan como moduladores
alostéricos que aumentan la sensibilidad de LHCII a los protones de la luz que inducen qE (Horton
et al., 2000; Ruban et al., 2012). El coeficiente qZ se caracterizó por Dall'Osto et al. (2005) y Nilkens
et al. (2010); se forma en 10-30 min, y es independiente de PSbS y ΔpH, aunque depende
estrictamente de la epoxidación de Zea e induce cambios conformacionales de la proteína de antena
menor CP26. qE y qZ, determinan los cambios del LHCII, mientras que el último coeficiente de temple
qI es relativamente más lento para relajarse (horas o más) e implica una pérdida en el número de
centros de reacción del PSII activos por fotoinhibición (Derks et al., 2015). El coeficiente qI es el
resultado de la fotoinhibición (Baker, 1996) y se debe principalmente a la inactivación y/o degradación
de la proteína D1. Sin embargo, qI depende sólo parcialmente de la degradación D1 (Demmig y
Björkman, 1987; Chow et al., 1989) y esta porción independiente ha sido recientemente nombrada
qH (Malnoë et al., 2017) que abarca diferentes procesos. Algunos de los cuales apuntan a la
fotoprotección, ocurren en la antena posiblemente con mecanismos similares involucrados en qE y
qZ. Sin embargo, estos componentes actúan de una manera diferente para disipar el exceso de
energía de excitación y están involucrados en la respuesta adaptativa a las restricciones ambientales
(Malnoë et al., 2017). El coeficiente qH proporciona información sobre la disminución de la relación
Fv / Fm . De hecho, una disminución en la relación puede ser atribuible a una alta F0 (debido a la
inactivación de los centros de reacción de PSI o al desprendimiento de la antena), pero también a la
disminución de F0 y Fm atribuible a la presencia de qH.

En teoría, los componentes de NPQ se pueden separar, pero prácticamente esto no siempre es una
cuestión simple debido a la heterogeneidad de su cinética de inducción y relajación que puede
proporcionar resultados a veces engañosos, es decir, la superposición del tiempo de recuperación
de qZ y qI (Nilkens et al., 2010 ). Por lo tanto, dado que tanto la fotoinhibición / fotodaño como NPQ
comprometen la medida de Φ PSII ( Ruban y Murchie, 2012 ), se ha desarrollado una nueva
metodología de fluorescencia para evaluar in vivo el potencial protector de NPQ (Ruban y Murchie,
2012 ; Ruban y Belgio, 2014) El método consiste en monitorear la fotoinhibición que resulta de la
disminución de qP en la oscuridad, medida inmediatamente después de la iluminación para
determinar el parámetro qPd. Ambos parámetros qPd y NPQ se utilizan para ajustar Φ PSII . La
metodología permite la separación de la efectividad de la NPQ fotoprotectora del efecto fitoinhibidor
que ocurre en las hojas (Ruban y Belgio, 2014 ; Giovagnetti y Ruban, 2015 ; Ware et al., 2015 ; Lo
Piccolo et al., 2018).

Por lo general, el término NPQ está relacionado con la disipación del exceso de energía lumínica
absorbida como calor, aunque algunos mecanismos apagan el exceso de energía de excitación sin
disipación de calor. Entre los procesos que no disipan el exceso de energía como calor ( Malnoë,
2018 ), la disminución de la fluorescencia puede depender del movimiento del cloroplasto inducido
por la luz actinica blanca o azul (el componente qM; Cazzaniga et al., 2013 ; Dall'Osto et al., 2014).
Incluso la redistribución de energía entre los dos fotosistemas determina una disminución en la
fluorescencia de clorofila a temperatura ambiente: el proceso da como resultado la transición del
estado II-I y se debe al movimiento de LHCII fosforilado fuera de PSII (Quick y Stitt, 1989) Este
componente de NPQ se denomina qT a pesar de que no contribuye significativamente a NPQ con
intensidades de luz saturadas (Nilkens et al., 2010) y también puede deprimirse en condiciones de
alta luz (Mekala et al., 2015 ). Ferroni y col. (2014) informaron en lycophytes un mecanismo extra-qT
que podría reflejar el uso de PSI como un desactivador de energía para PSII a través de un
mecanismo de derrame de energía. Curiosamente, también se sugirió que el derrame de energía a
PSI es funcionalmente relevante en las angiospermas, en particular cuando la intensidad de la luz se
vuelve tan alta que la capacidad de la planta para qE está saturada y, por lo tanto, es insuficiente
para una fotoprotección efectiva (Ferroni et al., 2016; Tiwari et al., 2016).

En conclusión, la fotoinhibición de PSII representa un mecanismo por el cual las plantas limitan el
fotodaño a PSII pero también conservan PSI que no está equipado con sus propios mecanismos de
reparación (Sonoike, 2011 ; Tikkanen et al., 2014 ; Järvi et al., 2015). En conclusión, la fotoinhibición
de la PSII se consideraba previamente como un mecanismo exclusivamente negativo para limitar el
foto daño a la PSII, limitando efectivamente el proceso fotosintético. La nueva perspectiva de la
fotoinhibición de PSII también la entiende como un medio para proteger la PSI, que no está equipada
con sus propios mecanismos de reparación.

Fotoinhibición en especies C3 y C4
En general, se acepta que las plantas C4 como el maíz, el sorgo y la caña de azúcar tienen niveles
impresionantemente más altos de eficiencia fotosintética que la mayoría de las especies C3, como
el trigo y el arroz ( Kajala et al., 2011 ). Esto es atribuible a los diferentes mecanismos de fijación de
carbono conectados a las diferencias morfo anatómicas y bioquímicas existentes entre las especies
C3 y C4. La fotosíntesis C3 solo usa el ciclo de Calvin para fijar el CO2, un evento que es catalizado
por la ribulosa-1,5-bisfosfato carboxilasa (Rubisco) y tiene lugar dentro de los cloroplastos de las
células mesofílicas (MC). Por el contrario, en las especies C4, las actividades fotosintéticas se dividen
entre las células de la envoltura mesofílica y del haz (BSC) que son anatómicamente y
bioquímicamente distintas. En la fotosíntesis C4, el primer paso de la fijación de carbono es
catalizado por la fosfoenolpiruvato (PEP) carboxilasa, que conjuga CO2 con fosfoenolpiruvato PEP
formando oxaloacetato (OAA). Luego, el OAA se reduce a malato, que luego se difunde en el Haz
BSC donde se descarboxila, y el CO2 ingresa al ciclo de Calvin. De esta manera, el metabolismo
fotosintético C4 opera un CO2-concentrador alrededor de Rubisco, que a su vez reduce
significativamente la actividad de la oxigenasa o Rubisco. Además, los cloroplastos del Haz BSC
contienen un bajo nivel de Fotosistema II PSII (Romanowska et al., 2017) y, aunque en los
cloroplastos de BSC PSII contiene todos los polipéptidos involucrados en el transporte de electrones
y la evolución del oxígeno, está en gran parte inactivo (Romanowska et al., 2008). Por el contrario,
los cloroplastos de las células mesofílicas MC tienen una mayor actividad de fotosistema II PSII, pero
prácticamente no tienen actividad de Rubisco (Furbank y Foyer, 1988).

El mecanismo metabólico en las especies C4 aumenta la eficiencia de utilización de energía- al

reducir la pérdida de energía posterior debido a la fotorrespiración, como ocurre en las especies C3,
lo que resulta en mayores rendimientos fotosintéticos y eficiencia de uso del agua de C4 en
comparación con el metabolismo C3 (Majeran et al., 2010). Se cree que este mecanismo de
concentración de CO2 en el metabolismo de C4 evolucionó en respuesta a la disminución de las
concentraciones atmosféricas de CO2 en escalas de tiempo geológicas (Ehleringer et al., 1991). Una
mayor eficiencia en el uso del agua es atribuible al hecho de que el mecanismo de concentración de
CO2 permite que las especies C4 mantengan un gran gradiente de difusión para CO2 y operan con
una conductancia foliar más baja que las especies C3, reduciendo así la pérdida de agua por
transpiración (Long, 1999). Además de estas características generales, las especies C4 se clasifican
en subtipos según la reacción de descarboxilación que utilizaron, una característica que hace una
diferencia adicional en su eficiencia de uso de energía y, a su vez, su rendimiento fotosintético:
enzima málica NADP (NADP-ME), Enzima NAD-málica (NAD-ME) y PEP carboxiquinasa (PEPCK)
(Hatch, 1987). Sin embargo, no se han descrito realmente especies P4 de tipo PEPCK "puro", y
actualmente la enzima málica NAD-ME (por ejemplo, Panicumvirgatum, Pennisetumglaucum,
Amaranthus spp.) Y subtipos de la enzima málica NADP-ME (por ejemplo, Zea mays, Saccharum
spp., Y Sorgo bicolor) se sugieren como vías bioquímicas C4 distintas, con o sin el servicio adicional
de la vía PEPCK carboxiquinasa (Rao y Dixon, 2016). Todas estas características hacen que las
especies C4 se adapten mejor a altas intensidades de luz y altas temperaturas, y por lo tanto, las
especies C4 están principalmente presentes en áreas más cálidas, como las regiones tropicales /
subtropicales (Edwards et al., 2010). Dado que diferentes estresores abióticos (p. Ej., Sequía,
salinidad y frío) conducen en la mayoría de los casos a un exceso de energía absorbida por las hojas
en relación con un CO2 alterado por el estrés asimilación, podríamos esperar que las especies C4
sean menos propensas a la fotoinhibición y al fotodaño que C3 bajo estrés abiótico, especialmente
bajo disponibilidad de agua limitada (es decir, sequía y salinidad). ¿Pero es esta la verdad? Y
conectado a esto, ¿por qué las especies C4 curiosamente solo representan menos del 4% de la flora
total del mundo (Ghannoum, 2009)? Y "¿por qué no hay bosques C4?" Sage y Sultmanis, 2016).

Desafortunadamente, hay poca información sobre la comparación entre los rendimientos

fotosintéticos C3 y C4 bajo las mismas condiciones estresantes, e incluso hay menos información
disponible sobre la susceptibilidad de la fotoinhibición en especies C4 y C3 sometidas a estresores
abióticos. Además de la dificultad de dibujar una imagen clara entre la fotosíntesis C4 y C3 bajo
estrés que surge de las diferencias de las condiciones experimentales, la situación se complica aún
más por los diferentes metabolismos C4 (NADP-ME, NAD-ME y PEPCK). A continuación, sobre la
base de las diferencias inherentes entre la fotosíntesis C3 y C4, y revisando los pocos informes sobre
el tema, intentamos resolver la cuestión de si las especies C4 son o no menos propensas a la
fotoinhibición cuando se exponen a tensiones abióticas. La relación Fv (fluorescencia variable) / Fm
(fluorescencia máxima) en C4 que las especies C3 (Tabla 1) y diferentes condiciones experimentales,
a veces más favorables para las especies C3 o C4, complican aún más la comparación y las células
mesofílicas (MC) presentan mayor fotodaño que el Haz BSC (Pokorska et al. ., 2009).

Como se explicó anteriormente, la eficiencia del uso del agua es típicamente mayor en especies C4
que C3, y está vinculada a los mecanismos de concentración de CO2 en el metabolismo fotosintético
C4 (Downes, 1969). Sin embargo, la limitación estomática planteada por un factor estresante (p. Ej.,
Sequía) induce potencialmente una reducción en la absorción fotosintética de CO2 en gran medida
en especies C4 que en especies C3, porque la fotosíntesis C4 opera en (o cerca de) el punto de
inflexión del fotosintético. Respuesta de CO2 (Wand et al., 2001). En condiciones controladas por la
sequía, Ripley et al. (2007) demostraron que, además de las limitaciones estomáticas, una tasa de
asimilación de CO2 más baja en las subespecies C4 frente a C3 de Alloteropsis semialata fue
causada por un flujo de electrones lineal más bajo y una reducción de la eficiencia fotoquímica del
PSII bajo limitación de agua, en lugar de diferencias entre el aumento del flujo de electrones hacia
sumideros alternativos. Del mismo modo, Killi et al. (2017) encontraron que los diferentes genotipos
de maíz tenían una mayor disminución de Fv Fluorescencia variable / Fm Fluorescencia máxima y Φ
mPSII que los genotipos de girasol en condiciones de estrés hídrico. Los autores también observaron
que la combinación de sequía y alta temperatura (35 °C) resultó nuevamente en una mayor
fotoinhibición y una menor eficiencia del PSII en el maíz que en el girasol, lo que sugiere que las
especies C4 tienen un rendimiento más pobre que las especies C3 en condiciones estresantes,
incluso en condiciones de estrés. temperatura para la cual el metabolismo C3 debe estar en
desventaja. En otros casos, se ha observado que la capacidad limitada para la fotorrespiración o la
reacción de Mehler (que actúan como sumideros de electrones alternativos significativos en especies
C3) era perjudicial bajo estrés hídrico, una condición en la que la luz absorbida excede en gran
medida el requerimiento de energía de carboxilación (Ghannoum, 2009) Prácticamente, esto puede
explicar por qué C4 es igual o en la mayoría de los casos incluso más sensible al estrés hídrico que
la fotosíntesis C3 (a pesar de la mayor eficiencia en el uso del agua de las especies C4), y aclarar la
paradoja de por qué la abundancia de especies C4 disminuye en paralelo con la disminución de
precipitación anual (Paruelo y Lauenroth, 1996 ; Tieszen et al., 1997).

Otro factor bien conocido que aumenta la probabilidad de fotoinhibición en las plantas es la
exposición a bajas temperaturas, especialmente cuando ocurre junto con mucha luz (Pietrini y
Massacci, 1998), pero las posibles diferencias en las especies C3 y C4 son menos obvias. Las
especies C4 típicamente tienen una cantidad reducida de Rubisco en cloroplastos del haz BSC en
comparación con C3 en las células mesofílicas MC, y por lo tanto las reacciones del haz BSC pueden
representar un factor limitante clave a baja temperatura, una condición en la cual la solubilidad y
difusión de CO2 se reduce. Además, las plantas C3 tienen un rendimiento cuántico máximo más alto
de CO2 que las plantas C4 por debajo de 30 °C, lo que puede permitir que las plantas C3 mantengan
tasas más altas de fijación de CO2 a bajas temperaturas. Tanto a altas temperaturas como a bajas
temperaturas, las especies adaptadas al frío Muhlenbergia Glomerata (C4) y Calamagrostis
Canadensis (C3) mostraron una susceptibilidad similar a la fotoinhibición y esto parece atribuible a
la capacidad de las especies C4 adaptadas al frío. Para activar el ciclo de xantofila Es de destacar
que, aunque es un efecto reversible, tal fotoinhibición dinámica puede reducir los rendimientos
fotosintéticos de C4 en climas fríos, reduciendo así su competitividad con especies adaptadas al frío
C3 y explicando su distribución reducida en latitudes y elevaciones altas.
 Tabla 1. Valores de la relación Fv / Fm en especies C3, C3-C4 y C4 determinadas en diferentes
condiciones experimentales.

¿Qué pasa con la baja abundancia relativa de especies C4 y la casi ausencia de árboles C4 (Sage
y Sultmanis, 2016)? Entre otras explicaciones (fenotípicas, ecológicas y evolutivas), la hipótesis
fisiológica proponía que las especies C4 tenían una capacidad fotosintética más baja que las
especies C3 en condiciones de sombra y/o luz fluctuante, como en los bosques subterráneos. En
particular, es concebible que los principales factores limitantes consisten en un rendimiento cuántico
más bajo para CO2 (Ehleringer, 1978) y una capacidad reducida para usar la luz fluctuante de
manera eficiente (Kubásek et al., 2013). De hecho, Kubásek et al. (2013) demostraron que las
especies C3 y C4 no mostraban fotoinhibición cuando se las sometía a 950 μmol m -2s -1 luz; sin
embargo, solo las especies C4 mostraron fotoinhibición (evidenciada por la reducción leve pero
significativa en la relación Fv / Fm) cuando se proporcionó la misma densidad de flujo de fotones por
condiciones de moteado de luz simulada durante todo el período experimental. Esto fue atribuible a
la foto inactivación de PSII y, en paralelo, la activación de mecanismos fotoprotectores en especies
C4. El metabolismo fotosintético en las especies C4 también responde con menos rapidez a las
condiciones de luz fluctuantes porque requiere más pasos enzimáticos que C3 para activarse con la
luz y promover el gradiente de metabolitos entre las células mesofílicas MC y el Haz BSC (Sage y
Pearcy, 2000) Además, la desactivación de las enzimas del ciclo de Calvin durante los períodos de
poca luz es más rápida en especies C4 que C3, lo que provoca una reducción más rápida del
rendimiento cuántico de CO2 en especies C4 en condiciones de luz dinámica (Horton y Neufeld,
1998). Cabe destacar que, en especies C4 bajo luz fluctuante, el rendimiento cuántico de CO2 se
reduce adicionalmente por el incremento de la 'fuga' de CO2 en el haz BSC, es decir, la proporción
de CO2 fijada por PEPC en el mesófilo que se escapa del haz BSC al mesófilo sin ser re-arreglado
por Rubisco (Tazoe et al., 2008) Estos factores hacen que las especies C4 sean competidores
inferiores a las especies C3 en condiciones de sombra o con poca luz (moteadas y moteadas), y
puede explicar por qué las especies C4 están excluidas del nicho ecológico del sotobosque y por qué
no hay bosques C4 , un aspecto que, además de las limitaciones bioquímicas, parece atribuible
principalmente a una baja plasticidad fenotípica de C4 que las especies C3 (Sage y McKown, 2006)
correlacionadas con su historia evolutiva más corta (Sage y Sultmanis, 2016).

Límites reales y perspectivas futuras

Cómo es claramente evidente en las dos secciones de esta revisión, existe una brecha entre los
avances en la fluorescencia de clorofila y la aplicación de parámetros de fluorescencia de clorofila
para mejorar el conocimiento sobre los mecanismos involucrados en la fotoprotección en C3 contra
especies C4. Seguramente, diferentes características morfoanatómicas y bioquímicas en C4 en
comparación con especies C3 (e incluso diferentes metabolismos C4) complican aún más este tipo
de comparación. Por esta razón, resumimos a continuación las principales diferencias que realmente
limitan la comparación entre los metabolismos C3 y C4, proponemos la dirección para futuras
investigaciones hacia este objetivo y proponemos como la fluorescencia de clorofila puede ayudar
en esta investigación.

En primer lugar, mientras que la 'falta' de fotorrespiración en las hojas C4 aumenta fuertemente la
eficiencia de la actividad de Rubisco, la fotorrespiración también es esencial para la protección del
aparato fotosintético de las plantas contra la fotoactivación bajo alta irradiación (Heber et al., 1996).
Si bien se supone que la fotorrespiración está casi ausente en las especies C4 en condiciones
óptimas, parece aumentar en condiciones de disponibilidad limitada de CO, lo que puede resultar de
tensiones que limitan la conductancia estomática (p. Ej., Sequía y salinidad). Por ejemplo, cuando
las plantas de trigo y maíz se compararon por debajo de 340 μbar de CO2, la fotorrespiración es
cinco veces mayor en trigo que en maíz. Sin embargo, cuando el CO2 concentración se redujo
severamente (50 μbar intercelular CO2 concentración) la fotorrespiración se incrementó
sustancialmente en ambas especies (Dai et al., 1993). En contraste, los estudios también han
informado que la fotorrespiración no contribuyó a la reducción de la ganancia de carbono en las
especies C4 (Carmo-Silva et al., 2008; Lopes et al., 2011). En vista de la mayor participación de la
reacción de Mehler en especies C4 (en comparación con la fotorrespiración) incluso a bajas
concentraciones de O2 (Laisk y Edwards, 1998), deben considerarse las posibles diferencias en el
papel de los sumideros alternativos en las especies C3 y C4. Estos factores muestran que existe la
necesidad de aclarar la contribución de la fotorrespiración como un posible sumidero alternativo de
la velocidad de transporte de electrones cuando se intenta describir las intrincadas diferencias entre
los metabolismos C3 y C4 bajo estresores que restringen las estomas.

En segundo lugar, los gradientes de las relaciones PSI / PSII difieren sustancialmente entre las
células mesofílicas C3 MC, las células mesofílicas C4 MC y el haz BSC, e incluso dentro de los
metabolismos C4 NAD-ME / NADP-ME ( Pfundel y Neubohn, 1999 ). Esto tiene graves
consecuencias cuando se intenta describir las pequeñas diferencias entre los procesos fotoquímicos
y no fotoquímicos en las membranas tilacoides de las especies C3, C3-C4 y C4. De hecho, uno debe
considerar que los valores de Fv / Fm generalmente se subestiman debido a la contribución de PSI
a la señal general de fluorescencia de clorofila (Pfündel, 1998 ), incluso a temperatura ambiente
donde se pensaba que la fluorescencia de PSI era insignificante ( Krause y Weis, 1991) Sin embargo,
a temperatura ambiente se ha informado de que la contribución de la fluorescencia PSI influenciada
tanto F 0 y F m en C3 y C4 (especies Pfündel, 1998 ). Este efecto fue consistente en las especies
C3, C3-C4 y C4, pero en vista de la abundancia relativamente mayor de PSI en las especies C4, la
fluorescencia de F 0 representó el 30% en las especies C3 y 50% en las especies C4 ( Pfündel, 1998
). Lo anterior fue consistente con la observación de una baja emisión de fluorescencia de clorofila
por PSII en especies NADP-ME versus especies NAD-ME ( Takabayashi et al., 2005 ; Kirchhoff et
al., 2013), el primero tiene niveles mucho más bajos de PSII en BSC. Por lo tanto, creemos que para
futuras investigaciones es de vital importancia profundizar nuestra comprensión de las influencias en
la fotoquímica del PSI, por ejemplo, mediante cambios en la absorbancia NIR del PSI medidos por
la técnica de modulación de amplitud de pulso. Además, se ha demostrado recientemente que es
posible diferenciar entre los cambios que ocurren en PSI, plastocianina (PC) y ferredoxina (Fd)
mediante un sistema de medición recientemente desarrollado que combina la medición de
fluorescencia de clorofila con la evaluación de los cambios en el espectro NIR regiones ( Klughammer
y Schreiber, 2016 ). Esto permite la medición directa de P700 / PC, que se ha demostrado que influye
fuertemente en la tasa de fotosíntesis ( Schöttler y Tóth, 2014), y proporciona por primera vez la
medición directa del flujo de electrones cíclicos dependientes de Fd in vivo ( Klughammer y Schreiber,
2016 ). El último aspecto es particularmente relevante no solo cuando se comparan especies C3
versus C4, sino también cuando se comparan los metabolismos NAD-ME versus NADP-ME, que se
caracterizan por una contribución diferente entre las dos vías conocidas de flujos de electrones
cíclicos alrededor del PSI: NAD cloroplástico ( P) Flujo dependiente de H deshidrogenasa (NDH) y
flujo dependiente de Fd ( Takabayashi et al., 2005) En el pasado, la ruta dependiente de NDH se
midió mediante un aumento transitorio en la fluorescencia de clorofila de PSII después de apagar la
iluminación actínica. Sin embargo, debido a la reducción del conjunto de plastoquinona por los
equivalentes reductores acumulados durante la iluminación actínica ( Takabayashi et al., 2005 ), fue
imposible evaluar la contribución del flujo cíclico dependiente de Fd mediante mediciones de
fluorescencia de clorofila.
En tercer lugar, al considerar la diferente proporción entre las relaciones PSI / PSII en las células C3
y C4, se debe tener en cuenta que la distribución preferencial de PSII en las regiones de tilacoides
apiladas ( Dekker y Boekema, 2005 ) puede influir significativamente en la movilidad y la tasa de
LHCII de la reparación de PSII cuando se fotodaña, dado que los complejos de proteínas en las
regiones apiladas (incluidos los componentes LHCII y PSII) tienen una movilidad aproximadamente
dos veces menor que las regiones no apiladas de las membranas tilacoides ( Kirchhoff et al., 2013 ).
En las especies C3, el fotodaño a PSII ocurre en regiones apiladas, mientras que los mecanismos
de reparación ocurren en regiones no apiladas, por lo que requieren la movilidad de los componentes
PSII ( Tikkanen y Aro, 2012) Este tipo de separación espacial entre el fotodaño y la reparación de
PSII no está presente en BSC agrario de especies C4, y puede explicar la reparación más rápida de
PSII en BSC agrario que MC en maíz (Pokorska y Romanowska, 2007 ). Como consecuencia, a
pesar de que el metabolismo de NADP-ME generalmente se dedica a la producción de ATP por
transporte de electrones cíclicos y BSC se enriquecen en PSI y se agotan de PSII, la capacidad más
rápida del proceso de reparación de PSII, conectada al flujo de electrones PSII-PSI, debe
considerarse al comparar especies C3 y C4.

Conclusión
La superioridad de la fotosíntesis C4 sobre C3 bajo luz alta y temperatura elevada es
indudablemente. Por el contrario, las especies C4 pueden ser competidores inferiores cuando se
someten a otros estresores abióticos, como la sequía o el frío, debido a una mayor susceptibilidad a
la fotoinhibición. Con la ayuda de la fluorescencia de clorofila, las investigaciones futuras deberían
mejorar el conocimiento sobre la diferente sensibilidad de C3 y C4 a los estresores abióticos; aclarar
si la fotoinhibición ocurre con mayor frecuencia como un proceso crónico o reversible en C4; y
profundizar la comprensión de las reacciones inducidas por la luz de los metabolismos C3 y C4 con
especial énfasis en la fotoquímica del PSI. Esto daría nuevas perspectivas y perspectivas sobre el
conocimiento del metabolismo (s) C4 bajo estrés.
GLOSARIO
• PSII: fotosistema II son proteínas específicas que son capaces de captar luz; El fotosistema
II (PSII) es un complejo de proteínas de membrana presente en las membranas de los sacos
membranosos de los cloroplastos, o tilacoides, de las plantas superiores y las algas y que
desempeña un papel fundamental en la escisión de las moléculas de agua durante la
fotosíntesis. El PSII capta la energía luminosa para convertirla en energía química y libera
oxígeno en la atmósfera durante la fotosíntesis.
• Fm / Fv: El parámetro más estudiado es la razón entre la fluorescencia variable (Fv) y la
fluorescencia máxima (Fm), denominado como Fv/Fm, que es proporcional a la máxima
eficiencia fotoquímica primaria de las hojas.
• Fotoinhibición: Reducción de la eficiencia de los fotosistemas (fotosistema II (PSII).
• Plastoquinona QA: La plastoquinona (abreviada PQ o Q) es un lípido, concretamente un
isoprenoide, que se encuentra en la membrana tilacoidal de los cloroplastos. Participa en el
proceso anabólico de la fotosíntesis de las plantas, algas y las cianobacterias, a la que les
otorga autonomía en cuanto a su nutrición (autótrofos) . Aunque el aporte de la plastoquinona
parezca ínfimo en los fotosistemas o los complejos citocromos, no es así. Para que pueda
ocurrir el transporte de electrones entre los fotosistemas I y II son necesarias cadenas
polipeptídicas en las que la plastoquinona desempeña un papel indispensable.
• (ROS): Las especies reactivas del oxígeno (ROS) incluyen iones de oxígeno, radicales libres
y peróxidos, tanto inorgánicos como orgánicos.Son generalmente moléculas muy pequeñas
altamente reactivas debido a la presencia de una capa de electrones de valencia no
apareada. Estas especies se forman de manera natural como subproducto del metabolismo
normal del oxígeno y tienen un importante papel en la señalización celular. Sin embargo, en
épocas de estrés ambiental sus niveles pueden aumentar en gran manera, lo cual puede
resultar en daños significativos a las estructuras celulares. Esto lleva en una situación
conocida como estrés oxidativo.
• qE, enfriamiento dependiente de la energía.
• qZ, zeaxantina- enfriamiento dependiente.
• qI, enfriamiento foto inhibitorio.
• qH, enfriamiento de antena fotoprotector sostenido.
• qM, enfriamiento dependiente del movimiento del cloroplasto.
• qT, complejos de recolección de luz II-I transición de estado.
• PNPQ, Poder fotoprotector de enfriamiento no fotoquímico
• Φ PSII, Medida de la eficiencia del PSII.
• qP, Enfriamiento no fotoquímico .
• ΔpH, Gradiente de protón trastilacoidal .
• PSbS, Proteína de la subunida S del PSII.
• MC, Células mesofílicas.
• BSC, Haz.
• PEP, Fosfoenolpiruvato.
• Proceso fotosintético: El proceso fotosintético se inicia cuando la luz es absorbida por los
pigmentos fotosintéticos (básicamente clorofila a, b y carotenoides) de los complejos antena
de la membrana fotosintética. Parte de la energía absorbida es transferida como energía de
excitación y atrapada por el centro de reacción, en donde es utilizada para hacer trabajo
químicamente útil, y la otra parte es disipada principalmente como calor y en menor grado re-
emitida como energía luminosa de menor energía (fluorescencia). Esta distribución de la
energía en los tres procesos ocurre simultáneamente, de tal forma que el incremento en la
eficiencia de uno de ellos resultará en la disminución de los otros dos.
 • Fluorescencia de la clorofila: A través de la medición del rendimiento de la fluorescencia
de la clorofila se puede obtener información de la eficiencia fotoquímica y la disipación térmica
de la energía absorbida.
• Estrés en plantas: Puede ser provocado por diversos factores físicos o químicos de estrés
ambiental como temperaturas altas, heladas, sequía, cambios en la intensidad luminosa,
salinidad, deficiencias nutricionales, presencia de metales pesados, detergentes, herbicidas
y ozono entre otros, lo cual puede afectar la función del PSII de manera directa o indirecta
modificando la emisión de la fluorescencia. Grupo de investigación UNAL: Fisiología del
estrés y biodiversidad en plantas y microorganismos.
• Fotorrespiración: es una vía metabólica derrochadora que ocurre cuando la enzima
RuBisCO del ciclo de Calvin actúa sobre el oxígeno en vez del dióxido de carbono.

APORTES TEÓRICOS ARTÍCULO “Fluorescencia de clorofila, fotoinhibición y estrés abiótico: ¿Hay

alguna diferencia en el hecho de ser una especie C3 o C4?”

Fotosíntesis
La luz es la principal fuente de energía para los organismos vivos en la Tierra, la radiación luminosa
ocupa una franja de 400 a 700 nm en el espectro de luz visible, situándose en las radiaciones
ultravioletas (UV) y las infrarrojas (IR) que constituyen la denominada radiación fotosintéticamente
activa (PAR) la cual es utilizada por las plantas para llevar a cabo el proceso de fotosíntesis y
producción de carbohidratos. (Bieto & Talón, 2013). El espectro electromagnético de la luz está
constituido por ondas electromagnéticas de distintas frecuencias o longitudes de onda. (Rodríguez,
M. et al., 2005).

La fotosíntesis es un proceso distintivo del reino vegetal, que en una gran medida determina los
rasgos característicos de la estructura y fisiología de las plantas. (Bieto & Talón, 2013) Se considera
como el proceso fundamental para la existencia en la tierra por el cual las plantas, algas,
cianobacterias y bacterias fotosintéticas sintetizan compuestos orgánicos, por medio de la energía
luminosa convirtiéndola en energía química en forma de enlaces químicos. (González, et al., 2008).
La fotosíntesis conlleva la liberación de oxígeno molecular y la utilización de dióxido de carbono
atmosférico (Pérez, E. et al., 2009), esto comprende dos fases diferenciadas, una primera fase de
absorción y conversión de la energía luminosa en energía electroquímica que inicia con la absorción
de luz por clorofilas y carotenoides que almacenan el proceso (Pérez, E. et al., 2009) en complejos
pigmento-proteína llamados antenas, localizados u organizados en la membrana tilacoidal de los
cloroplastos de las cianobacterias, algas y plantas, los LCH o cosechadores de luz continúa con la
canalización de la energía de los fotones hacia los centros de atención de los fotosistemas, donde la
energía se transforma en una corriente de electrones y protones entre moléculas oxidorreductoras.
Las reacciones de oxidorreducción producen, en último término, dos biomoléculas estables (NADPH
y ATP) que se van acumulando. Estas biomoléculas son útiles como fuente de «energía asimiladora»,
ya que proporcionan poder de reducción (el NADPH) y poder de enlace (el ATP), necesarios para la
siguiente fase. (Bieto & Talón, 2013).

Los cuatro complejos que permiten la fotosíntesis se distribuyen en el cloroplasto: PSII en el grana,
PSI en las lamelas, ATP sintasa en las lamelas y el complejo de citocromo en el grana y sus
márgenes, sin embargo son el fotosistema I y II (PSI y PSII) quienes funcionan como una maquinaria
fotoeléctrica, aquí el agua es usada como donador de electrones que induce una separación de
cargas en el PSII, con la liberación de O2 como bioproducto. En el PSI, la reducción del aceptor
terminal dona un electrón a la ferredoxina el cual es usado para reducir NADP + que finalmente se
utiliza en la conversión de CO2 a carbohidratos. El flujo de electrones en el PSII y PSI está ligado a
una serie de reacciones de transferencia de electrones a través de plastoquinonas, el complejo
citocromo b6/f y la plastocianina. Todas estas reacciones están acopladas al consumo y liberación
de protones en ambos lados de la membrana tilacoidal formando una diferencia de potencial
electroquímico necesario para la síntesis de ATP con la intermediación de la ATPasa protónica. Tanto
el PSII como el PSI tienen su propio centro de pigmentos antena formados por clorofila (chl) y
moléculas de carotenoides. (Solarte, et al., 2010).

FIGURA1 Complejos proteicos implicados en las reacciones luminosas de la fotosíntesis y

transferencia de electrones.

tomado de: http://revistareduca.es/index.php/biologia/article/view/793

El funcionamiento de esta parte se describiría de la siguiente manera, el PSII oxida el agua
obteniendo O2 protones al lumen de la membrana tilacoidal, seguido a esto el complejo citocromo b6f
recibe los electrones del PSII y se los cede al PSI, transportando de igual manera protones al lumen
desde la estoma. En PSI se reduce la coenzima NAP+ a NADPH gracias a una ferredoxina (fd) y una
flavoproteína ferredoxina-NADP reductasa (FNR), luego la enzima ATP sintasa reduce el ATP en la
estoma a medida que los protones viajan a través del lumen hacia la estoma. (Pérez, E. et al., 2009).

La segunda fase e implica reducción y fijación de CO2 a moléculas orgánicas con la utilización de
subproductos de la primera reacción, la ruta de asimilación del dióxido de carbono con intermediarios
y las enzimas relacionadas en este proceso es el Ciclo de Calvin (ruta C3) que inicia cuando la
enzima Ribulosa 1-5 bifosfato carboxilasa oxigenasa (Rubisco) realiza la carboxilación del CO2 al
aceptor ribulosa-1,5-bisfofato RuB-P y forma como primer producto estable de este proceso dos
moléculas de 3- fosfoglicerato que luego es reducido a gliceraldehido-3-P, una triosa precursora de
la regeneración de RuB-P y de la síntesis de sacarosa y almidón. (Solarte, et al., 2010)

En el proceso de fotosíntesis se utilizan como componentes esenciales de la maquinaria pigmentos

tetrapirrólicos denominados clorofilas siendo una biomolécula cromófora que interviene más
directamente en el proceso de absorción y conversión de la energía luminosa caracterizadas por
tener un anillo tetrapirrólico cíclico, de tipo porfirina (similar al grupo hemo), con un catión metálico
de magnesio ligado en el centro del anillo (Mg2+), cuentan además en su estructura con una larga
cadena hidrófoba de fitol que les facilita el anclaje. (Bieto & Talón, 2013). Por otra parte, están los
carotenoides que son compuestos de cuarenta átomos de carbono que tienen una estructura
principal lineal con grupos metilo laterales cada 4 carbonos, si contienen un grupo oxigenado se
denominan xantofilas entre las que se encuentran la luteína, violaxantina, anteraxantina, zeaxantina
y neoxantina, mientras que los hidrocarburos sin oxígenos serán los carotenos como el α-caroteno y
el β-caroteno. Los carotenos se encuentran durante el proceso fotosintético en los centros de
reacción de los fotosistemas y las xantofilas en las antenas de los mismos, cumpliendo la función
principal de proteger el aparato fotosensible mediante mecanismos de disipación y extinción de
energía. (Bieto & Talón, 2013).

FIGURA 2. Estructura de clorofila a y clorofila b y carotenoides.

FOTOSISTEMAS I Y II

Los fotosistemas son un complejo proteico encargado de la fotosíntesis localizado en la membrana

tilacoidal, constituido por un elemento nuclear denominado centro de reacción hacia donde se
canaliza la energía de excitación, esta energía es transformada en energía redox, es decir,
reacciones energéticas de óxido-reducción o reducción-oxidación, intercambiando electrones entre
átomos o moléculas. (Azcón, J. 2008).

El fotosistema II o PSII, es el primer complejo proteico con una radiación luminosa de P680 nm,
constituido por cuatro clorofilas que absorben la energía, liberando electrones que dan lugar a un
radical catiónico P680+.. Estos electrones pasan por unos compuestos químicos llamados feofitinas,
los cuales unen los iones de Zinc (Zn) o Cobre (Cu) quitando al Magnesio (Mg) para la formación de
pigmentos brillantes y estables. (Azcón, J. 2008).

Se encuentra constituido por 17 polipéptidos principales sin contar las antenas conectoras ni las
antenas extrínsecas (LHCII), de los cuales 13 son proteínas intrínsecas de la membrana, de esas
dos proteínas centrales que unen los principales cofactores implicados en las reacciones redox son
las proteínas D1 y D2, cuyo tamaño es de 30-32 kDa, a ellas está íntimamente asociado un grupo
de proteínas de pesos moleculares pequeños, entre 4 y 9 kDa, como por ejemplo la fosfoproteína
PsbI, que une fosfato; y el citocromo b559, que tiene un grupo hemo redox y dos polipéptidos. Luego
están las proteínas que unen específicamente clorofilas (llamadas clorofiloproteínas: CP), que
constituyen la antena intrínseca del fotosistema II: CP47 y CP43, todas las proteínas forman el núcleo
del centro de reacción del fotosistema. (Bieto & Talón, 2013)

Las proteínas D1 y D2 son estructuralmente gemelas, y cada una de ellas contiene una serie de
cofactores que, por ello, están duplicados. Es decir, hay dos tirosinas, cuatro clorofilas, dos feofitinas
y dos quinonas: 2Tyr(Z y D)-2Cla-2Cla-2Feo-2Q(A y B). La proteína D1 es la que une la serie de
cofactores directamente implicados en la transferencia electrónica (TyrZCla-Cla-Feo-QB), que
forman así la llamada rama activa. Los otros cofactores unidos a D2 (TyrD-Cla-Cla-Feo), a excepción
de la QA, no intervienen en el flujo electrónico, sino dando protección y estabilidad al sistema; por
ello, constituyen la rama protectora. (Bieto & Talón, 2013)

El fotosistema I (PSI) es denominado plastocianina-ferredoxina oxidorreductasa, pues interviene en

la parte final de la transferencia electrónica fotosintética tomando los electrones de la proteína del
lumen plastocianina y cediéndolos a la proteína del estroma ferredoxina. Esta constituído por dos
proteínas centrales (PsaA) y (PsaB), estas proteínas unen los principales cofactores redox implicados
en la transferencia electrónica, el núcleo central es semejante al del fotosistema II considerando los
polipéptidos PsbA-PsbB-PsbC-PsbD. Su estructura es monomérica, asociada a su antena extrínseca
LHCI formando así un complejo que se encuentra en las lamelas estromáticas de los
tilacoides. (Bieto & Talón, 2013)

PLANTAS C3 - C4

Mecanismo fotosintético C3

La mayor parte de las plantas dependen de la difusión del CO2

desde la atmósfera hasta los cloroplastos donde se lleva a cabo su
fijación, debido a este mecanismo las plantas se pueden diferenciar
en su metabolismo, siendo las plantas C3 dependientes de
la difusión para la absorción mientras que, hay otras plantas con
mecanismos que le permiten centrar directamente el CO2 para la
fotosíntesis con un costo energético, siendo el caso de las plantas
C4 y CAM. (Bieto & Talón, 2013). Las plantas que no presentan
adaptaciones en su mecanismo para resistir los cambios ambientales llevan a cabo el ciclo C3 en el
que el primer aceptor para la fijación en el Ciclo de Calvin es el 3-PGA (ácido 3-fosfoglicérico) dando
pie a las reacciones normales del Ciclo del Calvin. (Bieto & Talón, 2013). A continuación explicaremos
las reacciones del ciclo:

El ciclo inicia al ingresar 6 moléculas de dióxido de carbono, 6 moléculas de agua y 6 enzimas

RUBISCO para formar 12 moléculas de 3-Fosfoglicerato. (Taiz & Zeiger, 2016). Al haberse formado
el 3-Fosfoglicerato ingresan 12 ATP (Adenosin trifosfato), los cuales transfieren un ión fosfato cada
uno para formar 12 moléculas de 1,3-difosfoglicerato y liberar 12 ADP (Adenosin difosfato). (Taiz &
Zeiger, 2016). En este punto, donde ya se ha formado el 1,3-difosfoglicerato ingresan 12 NADPH+H+
para formar 12 moléculas de Gliceraldehído-3-fosfato, liberando 12 fosfatos y 12 NADP+. (Taiz &
Zeiger, 2016). De las 12 moléculas de Gliceraldehído-3-fosfato (G3P) formadas, 10 continúan el ciclo
y 2 son usadas para la formación de glucosa. Las dos moléculas de G3P se transforman en Fructosa-
6-fosfato en presencia de la isomerasa, aldolasa y fructosa-1,6-difosfato, para luego dar lugar a la
glucosa. (Taiz & Zeiger, 2016).

Mecanismo fotosintético C4

Este mecanismo implica en primer lugar una anatomía especial de

la hoja conocida como anatomía Kranz, cuyas características son
en primer lugar dos tipos de células fotosintéticas conocidas como
células del mesófilo y células de la vaina, cada una con diferentes
cloroplastos, segundo, las células se encuentran configuradas para
maximizar el contacto entre las células del mesófilo y la vaina y por
último, limitan el escape de CO2 desde las células de la vaina.
(Bieto & Talón, 2013) Esta diferenciación de células es lo que lleva
a una separación del proceso de fijación y reducción del CO2; el
proceso se inicia con la fijación de CO2 por carboxilación del
fosfoenol piruvato, reacción catalizada por la enzima
Fosfoenolpiruvato Carboxilasa (PEPC), en las células del mesófilo formando un ácido de 4 carbonos
(malato o aspartato), estos ácidos se transportan hacia las células del haz vascular donde son
descarboxilados formando CO2 que es fijado por Rubisco para iniciar el ciclo C3 normal y ácido
pirúvico que regresa al mesófilo para regenerar el fosfoenol piruvato. (Solarte, et al., 2010).

Estrés

Las plantas en su naturaleza están sometidas a un amplio rango de estrés biótico y abiótico, que
pueden operar simultáneamente o alternando, afectando directamente el crecimiento y desarrollo.
Entre esos factores abióticos vamos a encontrar el provocado por la radiación, radiación UV,
temperaturas extremas, el déficit hídrico entre otras, para este caso el estrés causado por exceso
de luz que logra reducir la tasa fotosintética de las plantas y su capacidad asimiladora. El fotodaño
de los cloroplastos es la respuesta principal de los factores de estrés que operan en presencia de
luz, este daño es causado por el incremento desmesurado de la producción de especies reactivas
de oxígeno (ROS) como consecuencia del incremento en el traspaso de energía hacia las moléculas
de O2 formando así complejos que alteran las reacciones redox en el estroma y la membrana
tilacoidal, lo que causa una baja en la eficiencia de los fotosistemas, entre otros daños. (Solarte, et
al., 2010).

Las especies reactivas de oxígeno (ROS) son moléculas formadas por la reducción parcial del
oxígeno, las principales ROS pueden ser clasificadas como radicales libres: radical superóxido (O2
•−), radical hidroxilo (HO• ) y radical hidroperoxilo (HO2 • ) y como formas no radicales: peróxido de
hidrógeno (H2O2) y oxígeno singlete (1O2, siendo potencialmente tóxicas generando daños a
biomoléculas como proteínas, lípidos e incluso el DNA. (Pitarch, 2014) Existen diversas condiciones
que favorecen la producción de ROS tales como la elevada tasa respiratoria de los bacteroides, el
alto contenido de hierro, la abundancia de proteínas, así como durante el transporte electrónico
asociado con la respiración. (Pitarch, 2014).

Imagen tomada de Benezer, et al., 2008.

Para controlar las ROS producidas y controlar la formación de otras, se dispone de una
variedad de antioxidantes de naturaleza enzimática y no enzimática, los antioxidantes
enzimáticos se encuentran la catalasa, ascorbato peroxidasa, glutatión reductasa y peróxido
dismutasa; los antioxidantes no enzimáticos pueden ser hidrosolubles importantes para el
citoplasma y estroma como el ácido ascórbico y el glutatión, y los liposolubles presentes en
la membrana son los carotenoides. (Tambussi, E. A. 2005).

Fotoinhibición

Para el crecimiento y desarrollo de las plantas es fundamental la luz, ésta en altas densidades es
nociva, para esto la planta desarrolla la fotoinhibición (PI), es decir, la inhibición de la fotosíntesis por
exceso de radiación, esto no solo se da por las altas densidades de luz, si no también por factores
adicionales como condiciones estresantes como sequías, grandes cantidades de metales pesados
en los suelos, exceso o falta de micro y macronutrientes, entre otros. (Casierra, F. 2011). El proceso
de la fotoinhibición puede ser reversible e irreversible; (i) cuando se da para proteger los fotosistemas
y (ii) cuando ya es un reflejo de daño al aparato fotosintético, ya que la cantidad de energía que llega
al centro de reacción es mayor del que la planta pueda utilizar. (Casierra, F. 2011).

El tipo de fotoinhibición se da dependiendo de la cantidad de luz a la que las o la planta esté expuesta.
Pues, cuando el exceso de luz es moderado, se reduce la intensidad de unidades de radiación
(quanta) sin modificar la tasa fotosintética máxima. Cuando el flujo de fotones se reduce nuevamente
quedando por debajo del punto de saturación la utilización de las unidad de radiación vuelve a ser
elevada, denominando así este tipo de PI como fotoinhibición dinámica. (Casierra, F. 2011).

También, puede darse el caso que el exceso de luz sea extremo causando daños irreversibles a los
fotosistemas conduciendo a un descenso tanto en el uso de los quanta como en la tasa fotosintética,
esto puede ser de manera prolongada, denominado como fotoinhibición crónica. (Casierra, F. 2011).

-Fotoinhibición en fotosistemas I y II.

 Se ha evidenciado que los fotosistemas I son más
resistentes a la fotoinhibición. Pero la sensibilidad
excesiva de los PSI en las membranas tilacoidales
aisladas a comparación de la planta completa,
demuestra que este complejo proteico está protegido
por diversos mecanismos que involucran a los
cloroplastos que están cerca alrededor del PSI,
produciendo superóxidos. Las enzimas dismutasa,
convierten el superóxido en peróxido de hidrógeno,
esta sustancia está presente en altas
concentraciones en los estromas del protoplasto. Por
esta razón, se podría decir
que las enzimas reductoras de oxígeno en los
cloroplastos protegen al PSI. (Casierra, F. 2011).

La fotoinhibición del PSII, se da por

una intensidad luminosa excesiva, a
comparación de la PI de
PSI. El PSII, el oxígeno
molecular es fundamental para que
el proceso fotoinhibitorio suceda en
el fotosistema II. (Tambussi, E
2005). Las especies reactivas de
oxígeno (ROS), son importantes
para este proceso, los componentes
del centro de reacción del PSI, como
la proteína PsaB no se degradan en
la oscuridad, en cambio, la proteína
D1 del PSII si sufre cambios.
(Casierra, F. 2011).

Las modificaciones estructurales y fisiológicas dadas en las plantas C3 y C4 son principalmente por
presiones selectivas del ambiente y la asimilación de la fijación de CO2. las rutas metabólicas C3, se
encuentran en plantas fotosintéticas como cianobacterias, algas y la mayoría de plantas vasculares.
(Benavides, A. 2003). Este tipo de especies fijan el CO2 a través del Ciclo de Calvin en las células
del mesófilo. (Benavides, A. 2003). Por el contrario, las vías metabólicas de las especies de C4, se
encuentran solo en plantas vasculares, estas vías involucran otros mecanismos especializados para
el transporte y concentración del CO2 en la fijación de RUBISCO y así inicia la vía C3. estos
mecanismos extra generan más gasto energético en términos de ATP (Benavides, A. 2003).

En condiciones ecofisiológicas específicas el RUBISCO cataliza la oxigenación inhibiendo la

fijación de Co2, constituyendo el primer paso de la fotorespiración, este proceso es de alto consumo
energético lo que causa que el fotosistema II sufra alteraciones que conducen a la fotoinhibición
reversible. (Arellano, J. et all., 2006).
Mecanismos reparación

Las plantas desarrollaron diferentes mecanismos de reparación fisicos y quimicos para resistir la
fotoinhibición, dando espacio para la regeneración proteica; un antioxidante importante para la
protección de la maquinaria fotosintética es el ascorbato (ASC) o vitamina C que en compañía del
glutatión eliminan las especies reactivas de oxígeno ROS en el ciclo de agua-agua, esto es la
fotorreducción de O2 hasta el agua en el PSII. (Arellano, J. et all., 2006).

Este ciclo inicia con la reacción de Mehler, es decir, la reducción del oxígeno molecular (O 2)) hasta
superóxido (O2-) y peróxido (H2O2), por la cadena de transporte electrónico fotosintético del
fotosistema I y la enzima ascorbato peroxidasa (PDX). Esto puede ocurrir en la tilacoide como en el
estroma del cloroplasto, en este proceso la enzima utiliza el ASC como donador de electrones para
reducir el peróxido a agua generando radicales monodeshidroascorbate (MSHA). (Arellano, J. et all.,
2006).

H2O2 + 2 ASC → 2 H2O + 2 MSHA (APX)

FIGURA 3. Esquema del ciclo del agua

Es este esquema en las flechas azules se puede observar que la mitad de los electrones derivados
de la fotólisis del agua en el PSII son utilizados para la reducción del O 2 hasta O2-, mientras que la
otra mitad se emplea para regenerar las moléculas reductoras de Vitamina C (ASC) empleados para
reducir el H2O2 hasta agua. (Hernández, J. et all., 2015).

Las funciones de la reacción de mehler y el ciclo del agua son principalmente protectoras: primero,
proporcionan un flujo de electrones que favorecen leñ gradiente de protones a través de la membrana
tilacoidal, permitiendo así la síntesis de ATP, denominada fosforilación pseudociclica, aumentando
la relación ATP/NADPH favoreciendo a la ruta fotorrespitaroia, concluyendo así que el ciclo agua-
agua, contribuye con ATP para la fotorrespiración. (Hernández, J. et all., 2015).

Por otro lado, este ciclo protege a los fotosistemas de las especies reactivas de oxígeno, ya que si
este proceso no estuviera activo el superóxido (O2-) y el peróxido (H2O2) oxidarán y difundirán el
estroma y las clorofilas de los cloroplastos. Teniendo en cuenta por otro lado que el peróxido inhibe
las enzimas CuZn-SOD, Fructosa 1,6-bifosfatasa; Ribulosa 5-fosfatoquinasa, gliceraldehído-3-P-
deshidrogenasa, sedoheptulosa 1, 7-bisfosfatasa. (Hernández, J. et all., 2015).

Por último, el ciclo de agua-agua genera y mantiene el <<down-regulation>> del fotosistema II, lo
cual consiste en una bajada de la actividad del PSII, mediante la generación de un gradiente de
protones importante para la formación de zeatina en el lumen de los tilacoides. (Hernández, J. et all.,
2015).

Por otro lado, otro mecanismo de protección que han generado las plantas es el ciclo de las
xantofilas, en él intervienen tres carotenoides oxigenado; violaxantina, anteraxantina y
zeaxantina que además de servir como pigmentos accesorio están encargados de disipar el exceso
de energía luminosa en la hoja, en situaciones de luz intensa y extrema, imitando una válvula de
seguridad que libera exceso de energía antes que la planta se dañe, transformando la violaxantina
se convierte en anteraxantina y está en zeaxantina. (Taiz, L. et all., 2006).

tomado de: Tambussi, E. A. (2005).

Se ha demostrado que la más eficiente para disipar el calor de los tres carotenoides son las
zeaxantinas, pues esta aumenta a irradiaciones altas y disminuye a irradiaciones bajas, en estas
condiciones, una cantidad generosa del exceso de energía lumínica absorbida por las membranas
de los tilacoides es disipada como calor, evitando el daño de la maquinaria fotosintética del
cloroplasto. La cantidad de luz disipada depende de la irradiación, de las especies, de las condiciones
de crecimiento y de la temperatura ambiente. (Taiz, L. et all., 2006)

El ciclo de las xantofilas también interviene en las plantas que crecen a bajas intensidades de la luz
o en la sombra, pero al contrario de lo que ocurre en las hojas que crecen en plena luz del sol que
disminuye los niveles de zeaxantina al disminuir la irradiación, en estas plantas estos niveles se
mantienen para proteger las hojas de la exposición a posteriores puntos de luz. (Taiz, L. et all.,
2006).

El ciclo de las xantofilas no solo protege el aparato fotosintético de la luz extrema, también, lo protege
de las altas temperaturas, pues se demostró en 1996 que los cloroplastos toleran mejor el calor
cuando la hoja tiene acumulacion de zeaxantina. (Taiz, L. et all., 2006).

Por otro lado, la foto inactivación es mejor explicada cuando se da el daño en las proteínas D1 del
centro de reacción del fotosistema II por la sobreexcitación del aparato fotosintético en condiciones
de luz extrema, pues esta proteína es sumamente inestable cuando es sometida a cambios continuo.
Este proceso es inevitable cuando cierta cantidad de fotones es absorbida; ya que la síntesis de
proteínas en el cloroplasto es inhibida por la utilización de lincomicina, que es un antibiótico natural.
De esta manera, el recambio de la proteína D1 funciona como un interruptor, evitando que se
extienda el daño por todo el aparato fotosintético, es decir, que la inactivación de esta parte del
transporte electrónico funciona como una puerta de seguridad para la totalidad de la cadena
transportadora de electrones. (Tambussi, E 2005).
Fotorrespiración

Mediada principalmente por la pérdida de afinidad de la RUBisCO por el CO2 debido a cambio en la
temperatura, aceptando en su defecto O2, llevando a un incremento en la proporción de O2 disuelto
respecto a la de CO2 en el medio en que se encuentra. (Bieto & Talón, 2013)

Cuando la RUBisCO fija el CO2 al RuBP se producen las moléculas 3-PGA que como ya sabemos
es un intermediario en el ciclo de Calvin y el fosfoglicolato que no entra al ciclo, activando así una
serie de reacciones en diversos orgánulos que implican la pérdida de 3 átomos de carbono. (Bieto
& Talón, 2013)
Según Mosquera et al., en 1999 la fotorrespiración actúa como un mecanismo protector liberando la
energía fotoquímica para proteger a la hoja de la fotooxidación, sin embargo, sin embargo su rol
protector se encuentra en debate, se tiene que a altas irradiancias el proceso puede ser insuficiente
para proteger el daño del aparato fotosintético y por otro ldo que el consumo de electrones por la
fotorrespiración puede tener importancia como fotoprotector en situaciones PPFD (densidad de flujo
de fotones fotosintéticos) moderadas. (Tambussi, E. A. 2005).

Fluorescencia

En el proceso fotosintético, una parte de la energía absorbida por los pigmentos fotosintéticos es
transferida como energía de excitación y atrapada en el centro de reacción de los fotosistemas donde
hace trabajo químicamente útil mientras que la otra, es disipada como calor y re-emitida como
energía luminosa de menor energía, la fluorescencia. (Moreno, et al., 2008)

La fluorescencia se origina casi exclusivamente en el PSII, lo que nos indica que los cambios
generados en esta reflejan el estado del fotosistema, a través de la medición del rendimiento de la
fluorescencia de la clorofila se tiene información sobre la eficiencia fotoquímica y la disipación térmica
de la energía absorbida, lo que da cuenta de la tasa de transporte de electrones, el rendimiento
cuántico y la fotoinhibición de la fotosíntesis. (Moreno, et al., 2008;)

En los complejos antena, la energía de un fotón absorbido se une a la de la molécula de pigmento,

quedando así excitado quedando con tendencia a ceder el exceso de energía la cuál puede efectuar
por tres rutas: 1) pérdida de energía como calor, 2) transferencia a otras moléculas y 3) energía
radiante como fotón visible de menor energía; es así que cuando la molécula de clorofila pierde un
electrón se produce una separación de carga quedando la clorofila a oxidada (Chl a+ ) y una molécula
de feofitina que recibe el electrón reducida (Pheo- ), a esto se le conoce como evento fotoquímico
primario utilizando el 97% de los fotones absorbido y solo un 0,5% emitidos como luz fluorescente
roja mientras que, si no hay una separación de cargas el 2.5%-5,0% será emitido como fluorescencia.
(Moreno, et al., 2008)

La cinética de Kautsky que dió las primeras evidencias de la relación entre las relaciones primarias
de la fotosíntesis y la emisión de fluorescencia en el fotosistema II, mostró dos fases en este proceso,
una de incremento rápido de la fluorescencia denominada O-J-I-P, se relaciona con la ganancia de
electrones de los aceptores del PSII en especial la quinona A (QA) y la plastoquinona (PQ) debido a
que en el momento en que el PSII absorbe luz la QA acepta un electrón y no puede aceptar más
hasta que el electrón no pase al siguiente aceptor de electrones (QB…) entonces se produce una
acumulación de quinonas reducidas lo que conduce a una disminución de la eficiencia fotoquímica
desencadenando un aumento en la fluorescencia; por otro lado, en la siguiente fase denominada P-
S-M-T la fluorescencia empieza a caer principalmente por el estado redox de la QA y por la magnitud
del gradiente de potencial electroquímico protónico ('pH). (Moreno, et al., 2008)

A partir de lo anterior, se distinguen dos quenching o atenuantes de la fluorescencia: el quenching

fotoquímico (qP) se da por los cambios en el estado redox de la QA por la velocidad del transporte
de electrones no cíclico y el incremento en el consumo de NADPH lo que incrementa la velocidad del
transporte de electrones y la oxidación de QA; el quenching no fotoquímico (qN o NPQ) se debe
a los cambios en el gradiente de potencial electroquímico transtilcoidal, este coeficiente refleja los
cambios en el gradiente de pH, cambios en la conformación de los complejos de pigmentos,
desconexión de los LCH del PSII, formación de zeaxantina, disminución del rendimiento cuántico
efectivo de la fotoquímica del PSII y la velocidad del transporte de electrones. (Moreno, et al., 2008)
 Imagen tomada de Moreno, et al., 2008

Curva de Kautsky

Es un efecto que consiste en la variación típica del comportamiento de la fluorescencia de una planta
cuando se expone a la luz, así que cuando las células fotosintéticas adaptadas a la oscuridad se
iluminan con luz continua, la fluorescencia de la clorofila muestra cambios característicos de
intensidad que acompañan a la inducción de la actividad fotosintética.

Φ p = (F m -F 0 ) / F m = F v / F m

Con esta ecuación podemos observar que F0 corresponde a un nivel de fluorescencia mínimo debido
a que cuando se ilumina con luz de medida de baja intensidad, la proporción de centros de reacción
cerrados es nula haciendo que el quenching fotoquímico sea máximo al no haber restricción al
transporte de electrones; por otro lado, el Fm es un valor de fluorescencia máxima donde se aplica
luz hasta saturar el sistema y con los centros de reacción cerrados el quenching es no fotoquímico.
La diferencia entre F0 y Fm dan como resultado Fv (fluorescencia variable), los valores de Fv/Fm
varían entre 0,75 y 0,85 lo que es proporcional al rendimiento cuántico máximo del PSII y su
disminución indica un daño por fotoinhibición.

tomado de (Moreno, et al., 2008).

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