Ecología Epigenética, una nueva perspectiva para explicar la variación

fenotípica entre los individuos.

Cecilia Lara Mondragón

En las últimas décadas, se ha dado un auge en el estudio de procesos epigenéticos y se ha

postulado que existe una relación entre dichos mecanismos y la forma en la que los organismos
responden a su ambiente. Este hecho ha acrecentado el interés de la comunidad científica a tal
grado, que se ha fundado una nueva línea de investigación: la Ecología Epigenética. De manera
general, se han realizado diversos estudios tratando de demostrar el efecto de los mecanismos
epigenéticos en la variación fenotípica, así como identificar relaciones directas entre dicha
variabilidad y procesos ecológicos relevantes. Dado que la Ecología Epigenética es una línea de
investigación muy reciente, las publicaciones relacionadas con este tema no son muy abundantes,
sin embargo, con el advenimiento de nuevas tecnologías de la biología molecular, se espera
incrementar la investigación en la materia.

En 1969, Ernst Haeckel definió la Ecología como el estudio de las interacciones entre los
organismos y su ambiente. A nivel de organismo, la Ecología lidia con la manera en que los
individuos afectan y son afectados por su ambiente (Begon et al., 2009). Los individuos presentan
variaciones que impactan de manera directa en su respuesta ambiental, dichas variaciones son
observables a nivel poblacional y sobre éstas actúan las presiones selectivas. La variación
fenotípica es una cuestión central en la Ecología y juega un papel importante en la adaptación, el
cambio de nicho, la plasticidad fenotípica, la dinámica poblacional y en la diversificación evolutiva
(Angers et al., 2010).

Anteriormente se pensaba que la variación fenotípica era producto de la interacción entre el

genotipo y el ambiente, sin embargo, en la actualidad se ha observado que existen otros factores
que pueden influir de manera directa, como es el caso de los procesos epigenéticos (Pigliucci et
al., 2010).

La Epigenética se define, en términos generales, como el estudio de todos aquellos cambios en la

expresión génica que no modifican la secuencia de DNA (Jablonka y Lamb, 2005). Entre los
mecanismos que se han descrito están la metilación de DNA1, las modificaciones covalentes de
histonas, la remodelación de la cromatina, los efectos por posición y los RNAs interferentes
(Schrey et al., 2013). Numerosas investigaciones han revelado que el ambiente tiene un papel muy
importante en la modificación de dichos marcajes epigenéticos y también se ha observado que
algunas de estas modificaciones adquiridas pueden ser heredadas de manera estable a través de
las generaciones (Jablonka y Lamb, 2005; Pigliucci et al., 2008). Las marcas epigenéticas pueden
variar entre los individuos, por lo que se habla de que los mecanismos epigenéticos son un
componente importante de la respuesta de un individuo a su ambiente (Schrey et al., 2013). Por
tanto, existe una fuente muy importante de variabilidad epigenética relevante en los procesos
ecológicos y, dada su naturaleza hereditaria, en los procesos evolutivos.

La importancia de dar un enfoque epigenético a los estudios ecológicos radica en que podrían
comprenderse fenómenos de variación que no pueden ser explicados por diferencias en el DNA.
Numerosos estudios realizados en la actualidad ponen en evidencia la utilidad de la Epigenética
para entender la aparente falta de variabilidad genética en poblaciones con fenotipos muy
variados y que son muy exitosas, como ocurre frecuentemente en las bioinvasiones (Pérez et al.,
2012). Una bioinvasión se define como la expansión de organismos exóticos hacia regiones donde
no existían previamente, generalmente como resultado de la actividad humana (Pérez et al.,
2012). Se ha observado que los cambios epigenéticos prevalecen sobre los cambios genéticos en la
determinación del éxito de las bioinvasiones, pues las modificaciones epigenéticas pueden ocurrir
con una mayor velocidad en comparación con las mutaciones genéticas (Jablonka y Lamb, 2005;
Pérez et al., 2012). Por tanto, la variación epigenética juega un papel ecológico potencial en la
adaptación de las especies invasoras a nuevos ambientes (Schrey et al., 2012).

Entre los estudios más citados sobre este tema, se encuentra el realizado por Schrey y
colaboradores (2012), en donde evaluaron la variación epigenética en el gorrión común, Passer
domesticus, una especie que ha sido introducida en numerosos lugares del mundo. En esta especie
se observan diferencias muy notorias en morfología, fisiología, comportamiento y características

1
La metilación del DNA es la adición de un grupo metilo a las citosinas convirtiéndolas a 5-metil-citosina,
esto ocurre en las denominadas islas CpG, que son sitios ricos en citosinas y guaninas encontradas
principalmente en los sitios regulatorios de los genes. Este mecanismo está relacionado con la represión de
la expresión génica. La metilación del DNA ha sido la más frecuentemente estudiada en poblaciones
naturales (Schrey et al., 2013) y, generalmente se hace un estudio global, teniendo como resultado el
metiloma del organismo (patrones de metilación). La técnica usada para evaluar la metilación del DNA de
manera global se llama MS-ALFP (DNA microarray-based methylation-sensitive).
de historia de vida según los lugares en donde habitan; este hecho resulta muy sorprendente dado
el corto tiempo que las poblaciones de estos organismos invasores han tenido para adaptarse a
tan diversos ambientes. En este estudio compararon la metilación del DNA en dos poblaciones,
una en Nairobi, Kenia y la otra en Tampa, E.U., en estos sitios la bioinvasión se dio en tiempos
diferentes, siendo la de Nairobi la más reciente. Encontraron que los patrones globales de
metilación eran similares en ambos lugares, sin embargo, la metilación a nivel local era mucho
más frecuente en la población muestreada en Nairobi. La población de Nairobi presentaba una
muy baja variabilidad genética, por lo que el hecho de presentar patrones de metilación similares
a los de una población cuyo evento de invasión fue mucho más antiguo, sugiere que la metilación
del DNA es en este caso un factor determinante para el éxito de esta especie como invasora. Es
notable también el hecho de que la población de Tampa poseía una variabilidad genética similar a
la de la población nativa en Europa, mientras que la población de Nairobi poseía una menor
variabilidad genética que las antes mencionadas, por tanto, la alta variabilidad epigenética podría
tener un papel compensatorio en la baja variabilidad genética, permitiendo que los organismos
enfrenten de manera relativamente rápida las nuevas condiciones ambientales que se presentan.

Otro estudio realizado por Richards y colaboradores (2012), demuestra la importancia de la

variabilidad epigenética en poblaciones de especies invasoras. El modelo de este estudio fue la
planta Fallopia japonica, una maleza que se reproduce de manera clonal. En el estudio hallaron
que plantas idénticas genéticamente tenían diferentes formas en sus hojas y alcanzaban
diferentes alturas dependiendo del lugar en donde vivían; al evaluar los patrones epigenéticos,
observaron que estas plantas presentaban una alta variabilidad, con lo que se propone una posible
explicación a su gran variabilidad fenotípica.

Los estudios antes mencionados son propuestas recientes que tratan de explicar el éxito de las
especies invasoras al enfrentar nuevas condiciones ambientales, sin embargo, a pesar de la idea
tentativa de atribuir el éxito de las bioinvasiones a causas puramente epigenéticas, se ha
propuesto tomar una visión integrativa, no olvidando posibles causas como la desocupación de
nichos y mutaciones adaptativas, entre otras (Pérez et al., 2012).

La historia de vida de un organismo es resultado de un proceso evolutivo continuo, así como

también de respuestas inmediatas a las condiciones ambientales a las cuales se encuentra
sometido. La plasticidad fenotípica se define como la habilidad que tiene un genotipo de
expresarse de diferentes maneras en condiciones ambientales distintas (Begon et al., 2009); dicho
en otras palabras, es la capacidad de un organismo de responder de manera inmediata a
condiciones ambientales cambiantes. Una consecuencia ecológica importante de la plasticidad
fenotípica es que permite a las especies sobrevivir a cambios ambientales y hábitats diversos
(Travis, 2009). Asimismo, la plasticidad fenotípica afecta numerosas interacciones entre los
organismos y los factores bióticos y abióticos de su ambiente y también, se ha visto que dichas
alteraciones a nivel de individuo tienen un efecto sobre la dinámica de las poblaciones (Miner et
al, 2005).

Se ha encontrado que los procesos epigenéticos son muy importantes para la plasticidad
fenotípica y existen numerosos estudios que evidencian dicha relación (Pigliucci et al., 2008;
Richards et al., 2010). La inducción de la floración en las plantas por cambios en la temperatura
(vernalización) es un fenómeno estrechamente relacionado con mecanismos epigenéticos: la
remodelación de la cromatina en un gen específico FLOWERING LOCUS 1 (FLC) que está
relacionado con la represión de la floración. Se han estudiado procesos epigenéticos adicionales
que operan en conjunto para mantener en estado reprimido a dicho gen durante los períodos de
frío (que corresponden al otoño e invierno) y, una vez terminado este período, se dan nuevos
mecanismos epigenéticos que activan esta vía, permitiendo así la floración. Este fenómeno es
particularmente interesante porque una vez que la planta ha sido sometida por vez primera a
períodos con bajas temperaturas se genera una “memoria” de vernalización que es mitóticamente
estable (Sung y Amasino, 2004).

Los procesos epigenéticos se han relacionado también con el comportamiento animal (Pigliucci,
2008). Se ha observado que los efectos “ambientales” inducidos por los padres a la descendencia
en etapas tempranas del desarrollo están relacionados con su plasticidad fenotípica. La variación
en las tácticas reproductivas de algunas especies se ha asociado a efectos parentales. En un
estudio realizado por Cameron y colaboradores (2008), se evaluó el efecto del cuidado materno de
ratas en el comportamiento reproductivo de la descendencia. Para ello se seleccionaron ratas con
características opuestas de cuidado materno, unas tenían un alto nivel de cuidado con sus hijos
(ratas que invertían mucho tiempo en lamer y acicalar a sus crías) y las otras un bajo nivel de
cuidado materno. Los resultados obtenidos demostraron que el comportamiento de cuidado
materno tenía efectos en el comportamiento sexual de la descendencia: aquellas hembras que
provenían de camadas cuyas madres tenían bajo nivel de cuidado materno eran altamente
receptivas a los machos (y solían adquirir el comportamiento de cuidado materno que tenían sus
madres), mientras que en las hembras que provenían de camadas cuyas madres tenían un alto
nivel de cuidado eran menos receptivas a los machos (y presentaban un alto nivel de cuidado
hacia su descendencia). Adicionalmente se asoció el efecto materno con una alteración en los
sistemas neuroendócrinos asociados al comportamiento sexual y al comportamiento materno,
estos cambios se debían a modificaciones epigenéticas en el promotor del receptor de estrógenos
(ERa).

La reproducción representa en los organismos una serie de inversiones energéticas tanto en la

cópula como en el cuidado paterno. Existen dos tipos de estrategias reproductivas, la estrategia r y
la estrategia k, en la hembra representan una inversión diferencial entre la cópula y el cuidado
parental; en la primera se tiene prioridad por la cópula, mientras que la segunda, se asigna un alto
nivel de recursos al cuidado parental. Se ha observado que ambos tipos de estrategias pueden
presentarse dentro de una misma especie, esto depende de las condiciones ambientales
prevalecientes. Por tanto, regresando al estudio realizado por Cameron y colaboradores (2008),
las condiciones ambientales ejercidas por la madre pueden provocar variaciones en las estrategias
reproductivas en la descendencia a través de la modificación epigenética de la expresión de genes
específicos.

Dado el creciente interés de muchos ecólogos en los mecanismos epigenéticos como explicación a
fenómenos ecológicos, se ha postulado una nueva línea de investigación con el nombre de
Ecología Epigenética (Ledón-Rettig, 2013). La Ecología Epigenética tiene como objetivo estudiar la
relación existente entre la variación epigenética y la variación fenotípica relevante para los
procesos ecológicos (Schrey et al., 2013). Asimismo, trata de responder preguntas como en qué
grado los factores bióticos y abióticos pueden inducir cambios heredables en la variación
epigenética (Pigliucci et al., 2008)

Se han realizado numerosos estudios que pretenden comprobar la relación entre Epigenética y
Ecología, sin embargo, existe un estudio (realizado por Bazaga y Herrera, 2011) que constituye el
primer trabajo en el cual se aborda una pregunta ecológica y se logra asociar dicha pregunta de
manera exitosa con patrones de metilación (Bossdorf y Zhang, 2011).

En este estudio evaluaron la metilación del DNA en una población de la planta Viola cazorlensis
con el propósito de identificar las interacciones entre la variación genética, ambiental y
epigenética, con particular atención en el grado en que estos factores están relacionados con el
daño por herbivoría en estas plantas. Se encontró que la variación epigenética era mucho mayor y
que ésta estaba relacionada en mayor parte con las diferencias halladas en exposición a largo
plazo de herbivoría, mientras que la variación genética sólo estaba relacionada poco, por lo que se
sugiere que la variación epigenética es el mayor factor que influencia las interacciones herbívoro-
planta en el campo (Bazaga y Herrera, 2011). En este estudio se logró ligar de manera directa a la
variabilidad epigenética con un la interacción ecológica del organismo modelo en el campo, un
patrón epigenético que se asocia con las interacciones que se dan entre los organismos, en este
caso en particular, una relación de depredación por herbivoría.

Dado que el enfoque epigenético en estudios ecológicos es algo relativamente nuevo, se

presentan algunas cuestiones que limitan hasta el momento la investigación en dicho campo de
estudio. Entre éstas está el que muchos de los organismos en las poblaciones naturales no están
secuenciados, por lo que el estudio de sus mecanismos epigenéticos no puede llevarse a cabo.
Otra de las dificultades en el estudio de mecanismos epigenéticos en poblaciones naturales es que
éstas, a diferencia de los organismos de laboratorio, no pueden ser estandarizados de la misma
manera, por lo que los resultados de un determinado experimento en laboratorio no
necesariamente son extrapolables a las poblaciones naturales (Pigliucci, 2008; Ledón-Rettig, 2013).

A pesar de las limitaciones antes mencionadas, algunos autores proponen nuevas metodologías de
secuenciación que integran reacciones que permiten en un solo ensayo identificar zonas
diferencialmente metiladas (Secuenciación con bisulfito de sodio, MS-ALFP, entre otros), por lo
que el problema de la secuenciación de los organismos podría dejar de ser una limitación
metodológica (Ledón-Rettig, 2013). Asimismo, comienzan a realizarse estudios como el de Bazaga
y Herrera (2011) que pretenden entender los alcances y la estructura de la variación epigenética
entre las poblaciones naturales, así como las relaciones que se establecen entre dicha variabilidad
epigenética, la variación fenotípica y las interacciones ecológicas (Pigliucci, 2008).

En conclusión, el estudio de los procesos epigenéticos ha permitido entender fenómenos

ecológicos que no podían explicarse por la variabilidad a nivel del genoma. Los estudios realizados
hasta el momento indican que los mecanismos epigenéticos (con especial énfasis en la regulación
génica por la metilación del DNA) son muy importantes para las interacciones de los organismos
con su ambiente. Asimismo, la variabilidad epigenética puede ser, como la variabilidad genética,
sujeta a presiones selectivas, por lo que también tiene un papel relevante en la adaptación de los
organismos. Por último, gracias al advenimiento de nuevas técnicas de la biología molecular, el
estudio de los mecanismos epigenéticos podrá ser extrapolado a las poblaciones naturales.
Asimismo, recordar que los mecanismos epigenéticos actúan generalmente de manera sinérgica,
por lo que ampliar el estudio de los mismos (i.e. estudiar modificaciones covalente de histonas,
RNAs no codificantes, remodelación de la cromatina) permitiría tener una visión más amplia de
cómo es que éstos están operando en los organismos y la influencia que tienen en las
interacciones de organismo con su medio.

Referencias

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