Hongos endófitos

Ing. Christian Iván Cano Gómez

MCBQ
1
Hongos endófitos
• El primer registro de asociaciones endofito-planta
fue el hallazgo de hifas y esporas fúngicas en
tejidos fosilizados de tallos y hojas de plantas de
hace más de 460 millones de años.
• Hasta la fecha, se han aislado hongos endofíticos
de tejidos tanto aéreos como subterráneos de
muchas especies de plantas

2
https://doi.org/10.1007/s00253-019-09713-2
Definición de endófito
• De Bary, en 1866, fue el primero en definir
"endofito" como cualquier organismo dentro de
los tejidos de las plantas.
• Carroll, en 1986, limitó la definición a los
organismos que causan infecciones
asintomáticas en los tejidos vegetales,
excluyendo los hongos patógenos y mutualistas.
• Petrini, a finales del siglo XX, amplió la
definición para incluir organismos que pueden
vivir asintomáticamente en las plantas durante
parte de su vida sin causar daño aparente.

3
https://doi.org/10.1007/s00253-019-09713-2
 Definición de
endófito
• La investigación actual se centra
en los hongos endofíticos que
viven dentro de las plantas
durante al menos parte de su ciclo
de vida sin causar síntomas
manifiestos.
• Esta definición sugiere una
asociación en la que ambos, la
planta y el endofito, se benefician
y no sufren daños identificables.

4
https://doi.org/10.1007/s00253-019-09713-2
Clasificación de los hongos endófitos
https://www.scielo.org.mx/scielo.php?script=sci_arttext&pid=S1405-888X2013000200006 5
Reclutamiento de
hongos endofíticos
por las plantas

• Los hongos endofíticos se

originan en el entorno de
crecimiento de sus plantas
huésped.
• Utilizan dos patrones de
transmisión: vertical y
horizontal.

6
https://doi.org/10.1007/s00253-019-09713-2
Reclutamiento de
hongos endofíticos
por las plantas

Transmisión Vertical
• Se produce de las plantas
madre a las semillas
descendientes.
• Los hongos endofíticos
entran en las plantas
recién formadas durante
la germinación de la
semilla.

7
https://doi.org/10.1007/s00253-019-09713-2
Reclutamiento de
hongos endofíticos
por las plantas

Transmisión Horizontal
• Se produce a través de
esporas y/o
fragmentación hifal, por
agentes de dispersión
bióticos (herbívoros o
insectos) o abióticos
(viento o lluvia).

8
https://doi.org/10.1007/s00253-019-09713-2
Transmisión vertical
y horizontal
• Fusarium moniliforme, un hongo endofítico del
maíz, puede existir como un parásito asintomático
durante todo el ciclo de crecimiento de la planta.
• Infecta las plántulas de maíz a partir de la
infección sistémica de la semilla, normalmente al
segundo día de la germinación, o en un plazo de
10 días.
• La infección sistémica de las semillas de maíz
conduce a una transmisión vertical de generación
en generación.
• Fusarium moniliforme también puede actuar
como saprófito en el suelo, infectando a las
plantas desde el exterior, lo que representa la
transmisión horizontal.

9
10.1289/ehp.01109s2325
Reclutamiento de
hongos endofíticos
por las plantas

Formación de Comunidades
Endofíticas
No es un proceso aleatorio.
Controlado por factores del
hábitat de la planta, tipo de
suelo, especies de plantas y
microorganismos ambientales.
Los hongos endofíticos se
adhieren a las raíces, penetran en
las capas externas y colonizan los
tejidos internos de las plantas.

10
https://doi.org/10.1007/s00253-019-09713-2
Reclutamiento de
hongos endofíticos
por las plantas

Influencia de los Exudados

Radiculares
Los exudados radiculares
comprenden una gran
diversidad de moléculas y son
determinantes en la
composición y el ensamblaje
del microbioma de la rizosfera.
Influyen en la comunicación
química entre las plantas y el
microbioma de la rizosfera.

11
https://doi.org/10.1007/s00253-019-09713-2
 Microbioma
• Las comunidades microbianas del suelo representan la
mayor reserva de diversidad biológica conocida hasta
ahora.
• La rizosfera, que es la estrecha zona de suelo
influenciada por las secreciones de las raíces, puede
contener hasta 1011 células microbianas por gramo de
raíz y más de 30,000 especies procariotas.
• El genoma colectivo de esta comunidad microbiana es
mucho más grande que el de la planta y se conoce
también como el "segundo genoma" de la planta.
• De manera similar a como las comunidades microbianas
intestinales afectan la salud humana, se espera que las
comunidades microbianas de la rizosfera tengan un
efecto equivalente en la salud de las plantas.

12
10.1016/j.tplants.2012.04.001
Mecanismo de las
propiedades no patógenas
de los endófitos en sus
hospedadores

Las plantas poseen dos sistemas

inmunes principales:
• Inmunidad Desencadenada por
patrones moleculares
asociados a microbios (MTI) e
Inmunidad Desencadenada por
Efectores (ETI).
• Estos sistemas detectan y
responden a moléculas y
patrones de microbios.
13
https://doi.org/10.1007/s00253-019-09713-2
Mecanismo de las
propiedades no patógenas
de los endófitos en sus
hospedadores

Adaptación de los Endófitos

• Los endófitos pueden modificar
su interacción con las plantas,
alterando por ejemplo su pared
celular para suprimir la
inmunidad de la planta.
• También pueden alterar
aminoácidos específicos en sus
enzimas para resistir toxinas de
la planta.

14
https://doi.org/10.1007/s00253-019-09713-2
 Alteración de la pared
celular por E. festucae
• El crecimiento de los hongos endofíticos en las plantas
ocurre a través de dos patrones de crecimiento hifal:
crecimiento de las puntas y crecimiento intercalar.
• Las hifas del hongo se ramifican desde las puntas de
crecimiento dentro del tallo de la planta,
extendiéndose a las nuevas hojas y brotes a través de
los primordios foliares y las yemas axilares.
• Una vez en los primordios foliares, las hifas se adhieren
a la pared celular de la planta. A medida que las células
de la hoja se expanden, las hifas también se estiran, un
patrón de crecimiento conocido como crecimiento
intercalar.
• Este crecimiento intercalar permite a las hifas evitar
daños mecánicos durante la rápida expansión de las
células huésped.
15
10.1016/j.pbi.2018.01.010
Mecanismo de las
propiedades no
patógenas de los
endófitos en sus
hospedadores

Antagonismo Equilibrado
• Los endófitos resisten la
defensa del hospedador y
logran sobrevivir sin causar
síntomas visibles de infección
o enfermedad.
• Este equilibrio permite que
las relaciones planta-endofito
sean asintomáticas.

16
https://doi.org/10.1007/s00253-019-09713-2
Mecanismo de las
propiedades no
patógenas de los
endófitos en sus
hospedadores

Respuesta Inmune de la Planta

Tanto endófitos como patógenos
son reconocidos por la planta como
invasores potenciales, lo que induce
una respuesta inmune transitoria.
La colonización permanece
asintomática si la virulencia fúngica
y la defensa de la planta están
equilibradas. De lo contrario, los
endófitos pueden causar
enfermedades en la planta.

17
https://doi.org/10.1007/s00253-019-09713-2
 Microscopía óptica de la
colonización de raíces
por hongos endófitos
(a) Crecimiento intercelular del hongo endófito
(punta de flecha) en células epidérmicas de
Sporobolus pungens. (b) Colonización intracelular
(punta de flecha) de una célula epidérmica de raíces
de Lygeum spartum. (c) Crecimiento intracelular de
un hongo endofítico con una hinchazón similar a un
apresorio (punta de flecha) durante la penetración
de la pared celular en la corteza de Sarcocornia
fruticosa. (d) Hifa (punta de flecha) colonizando un
pelo radicular en L. spartum. (e) Vesículas de
Glomus sp. en raíces de S. pungens. (f) Arbúsculo
en raíces de Sideritis chamaedryfolia. Barras de
escala = (a, b, e), 30 mm; (c), 6 mm; (d, f), 15 mm.

18
10.1111/j.1574-6941.2007.00443.x
Efecto priming
• La selectividad de las plantas a los herbicidas
se ha asociado tradicionalmente a la fisiología
y bioquímica de la planta. Sin embargo, las
interacciones simbióticas y patógenas con
microorganismos pueden aumentar la
resistencia de la planta a nuevas infecciones y
a presiones ambientales, un fenómeno
conocido como ”priming" microbiano.
• Los endófitos o rizobacterias pueden inducir
vías latentes de señalización de estrés en la
planta, aumentando la resistencia endógena a
los herbicidas. Algunos microbios pueden
producir metabolitos fitotóxicos secundarios
que se utilizan como herbicidas sintéticos.

10.1002/ps.4147 19
Efectos beneficiosos
para las plantas de la
colonización de hongos
endófitos

Los endófitos ayudan a las plantas a

enfrentar estrés biótico (como
herbívoros y patógenos) y abiótico
(como sequía, salinidad, y metales
pesados).
Al ocurrir este estrés, se activan las
defensas de las plantas.
Los endófitos producen metabolitos
protectores y modulan las vías de
las fitohormonas, mejorando la
inmunidad de la planta.

20
https://doi.org/10.1007/s00253-019-09713-2
 Funciones biológicas de los hongos endófitos en
asociación con las plantas huésped
Hongo endófito Reproducción Planta huésped Rol biológico Referencia
Fusarium solani Produce esporas asexuales Raíz de Sophora Actividad inhibitoria contra Yao et al. 2017
llamadas conidios tonkinensis Panax notoginseng

Phialocephala Se reproducen asexualmente Raíz de Norway Actividad inhibidora frente a Terhonen et al.
sphaeroides mediante la producción de spruce patógenos de las plantas; 2016
esporas (conidios) aumento de la proporción de
raíces y tallos

Trichoderma hamatum Se reproduce asexualmente Raíz de Pennisetum Aumento de la inmunidad Siddaiah et al. 2017
UoM 13 produciendo conidios glaucum sistémica contra el patógeno
mildiú velloso

Colletotrichum Las esporas asexuales,
tropicale conocidas como conidios, son
producidas y liberadas al
ambiente
Hojas de Theobroma Confiere resistencia a los Mejía et al. 2014
cacao daños causados por patógenos
en su planta huésped
21
 Funciones biológicas de los hongos endófitos en
asociación con las plantas huésped
Hongo endófito Reproducción Planta huésped Rol biológico Referencia
Beauveria bassiana Produce esporas asexuales Semillas de tomate y Competencia espacial con los Ownley et al. 2008
llamadas conidios algodón patógenos Rhizoctonia solani y
Pythium myriotylum
Neotyphodium Se reproduce de forma asexual Festuca arundinacea Contra la digestión de Schardl et al. 2013
coenophialum mediante la formación de hifas herbívoros
y conidios

Epichloë occultans Se reproduce asexualmente Lolium multiflorum Contra el pulgón Bastias et al. 2018
produciendo conidios Rhopalosiphum padi

22
 Funciones biológicas de los hongos endófitos en
asociación con las plantas huésped
Hongo endófito Reproducción
Piriformospora indica A través de la formación de
nuevos conidios que son
liberados al ambiente
Exophiala pisciphila Se reproduce de forma asexual
mediante la formación de hifas
y conidios
Paraconiothyrium Se reproduce asexualmente
SSM001 produciendo conidios
Planta huésped Rol biológico Referencia
Raíz de Sebacinales Proteger las plantas contra la Sun et al. 2010
tolerancia a la sequía y
tolerancia a la sal
Raíz de Zea mays Disminución de la fitotoxicidad Wang et al. 2016
del cadmio y aumento
significativo del crecimiento
del maíz
Taxus baccata Construye barreras Soliman et al. 2015
extracelulares que contienen
fungicidas para su planta
huésped
23
Conclusión
• Los hongos endofíticos, aunque identificados inicialmente como
patógenos, han desarrollado defensas sofisticadas para suprimir o
reducir la respuesta inmunitaria de la planta, resultando en una
convivencia asintomática.
• Debido a la diversidad de estilos de vida de los hongos
endofíticos, debemos considerar diferentes estrategias y
mecanismos de interacción entre ellos y la defensa inmunitaria de
la planta.
• Se ha destacado el papel de las fitohormonas en la regulación de
las respuestas al estrés biótico y abiótico, sugiriendo que la
mediación por fitohormonas puede ser una estrategia común para
controlar la colonización de endofitos beneficiosos.

24
Referencias
• Bacon CW, Yates IE, Hinton DM, Meredith F. Biological control of Fusarium moniliforme in maize. Environ Health Perspect. 2001 May;109 Suppl 2(Suppl 2):325-32. doi: 10.1289/ehp.01109s2325. PMID: 11359703; PMCID:
PMC1240683
• Bastias DA, Martínez-Ghersa MA, Ballaré CL, Gundel PE (2017) Epichloë fungal endophytes and plant defenses: not just alkaloids. Trends Plant Sci 22:939–948. https://doi.org/10.1016/j.tplants.2017. 08.005
• Berendsen RL, Pieterse CM, Bakker PA. The rhizosphere microbiome and plant health. Trends Plant Sci. 2012 Aug;17(8):478-86. doi: 10.1016/j.tplants.2012.04.001. Epub 2012 May 5. PMID: 22564542.
• Jose G. Maciá-Vicente and others, Fungal root endophytes from natural vegetation in Mediterranean environments with special reference to Fusarium spp, FEMS Microbiology Ecology, Volume 64, Issue 1, April 2008, Pages 90–
105, https://doi.org/10.1111/j.1574-6941.2007.00443.x
• Mejía LC, Herre EA, Sparks JP, Winter K, García MN, Van Bael SA, Stitt J, Shi Z, Zhang YF, Guiltinan MJ, Maximova SN (2014) Pervasive effects of a dominant foliar endophytic fungus on host genetic and phenotypic expression in a
tropical tree. Front Microbiol 5:479. https://doi.org/10.3389/fmicb.2014.00479
• Ownley BH, Griffin MR, Klingeman WE, Gwinn KD, Moulton JK, Pereira RM (2008) Beauveria bassiana: endophytic colonization and plant disease control. J Invertebr Pathol 98(3):267–270. https://doi.org/10.1016/j.jip.2008.01.010
• Sánchez-Fernández, Rosa Elvira, Sánchez-Ortiz, Brenda Lorena, Sandoval-Espinosa, Yunueth Karina Monserrat, Ulloa-Benítez, Álvaro, Armendáriz-Guillén, Beatriz, García-Méndez, Marbella Claudia, & Macías-Rubalcava, Martha Lydia.
(2013). Hongos endófitos: fuente potencial de metabolitos secundarios bioactivos con utilidad en agricultura y medicina. TIP. Revista especializada en ciencias químico-biológicas, 16(2), 132-146.
• Schardl CL, Young CA, Pan J, Florea S, Takach JE, Panaccione DG, Farman ML, Webb JS, Jaromczyk J, Charlton ND (2013) Currencies of mutualisms: sources of alkaloid genes in vertically transmitted Epichloae. Toxins 5(6):1064–1088.
https://doi.org/10. 3390/toxins5061064
• Scott B, Green K, Berry D. The fine balance between mutualism and antagonism in the Epichloë festucae-grass symbiotic interaction. Curr Opin Plant Biol. 2018 Aug;44:32-38. doi: 10.1016/j.pbi.2018.01.010. Epub 2018 Feb 16. PMID:
29454183.
• Siddaiah CN, Satyanarayana NR, Mudili V, Gupta VK, Gurunathan S, Rangappa S, Huntrike SS, Srivastava RK (2017) Elicitation of re- sistance and associated defense responses in Trichoderma hamatum induced protection against pearl
millet downy mildew pathogen. Sci Rep 7:43991. https://doi.org/10.1038/Srep43991
• Soliman SSM, Raizada MN (2013) Interactions between co-habitating fungi elicit synthesis of taxol from an endophytic fungus in host taxus plants. Front Microbiol 4(1):3. https://doi.org/10.3389/fmicb. 2013.00003
• Sun C, Johnson JM, Cai D, Sherameti I, Oelmüller R, Lou B (2010) Piriformospora indica confers drought tolerance in Chinese cab- bage leaves by stimulating antioxidant enzymes, the expression of drought-related genes and the
plastid-localized CAS protein. J Plant Physiol 167(12):1009–1017. https://doi.org/10.1016/j.jplph.2010. 02.013
• Terhonen E, Sipari N, Asiegbu FO (2016) Inhibition of phytopathogens by fungal root endophytes of Norway spruce. Biol Control 99:53– 63. https://doi.org/10.1016/j.biocontrol.2016.04.006
• Tétard-Jones C, Edwards R. Potential roles for microbial endophytes in herbicide tolerance in plants. Pest Manag Sci. 2016 Feb;72(2):203-9. doi: 10.1002/ps.4147. Epub 2015 Oct 9. PMID: 26350619; PMCID: PMC4949542.
• Wang JL, Li T, Liu GY, Smith JM, Zhao ZW (2016) Unraveling the role of dark septate endophyte (DSE) colonizing maize (Zea mays) under cadmium stress: physiological, cytological and genic aspects. Sci Rep 6:22028.
https://doi.org/10.1038/srep22028
• Yan, L., Zhu, J., Zhao, X. et al. Beneficial effects of endophytic fungi colonization on plants. Appl Microbiol Biotechnol 103, 3327–3340 (2019). https://doi.org/10.1007/s00253-019-09713-2
• Yao YQ, Lan F, Qiao YM, Wei JG, Huang RS, Li LB. Endophytic fungi harbored in the root of Sophora tonkinensis Gapnep: Diversity and biocontrol potential against phytopathogens. Microbiologyopen. 2017 Jun;6(3):e00437. doi:
10.1002/mbo3.437. Epub 2017 Mar 15. PMID: 28299913; PMCID: PMC5458465.

25