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ISSN: 8755-9129 (impreso) 1525-6103 (en línea) Página de inicio de la revista: https://www.tandfonline.com/loi/lfri20
Para citar este artículo: Francisco J. Barba, Cyrielle Garcia, Amandine Fessard, Paulo E.S.
Munekata, Jose M. Lorenzo, Aouatif Aboudia, Adbelouahab Ouadia & Fabienne Remize (2020):
Partes comestibles de Opuntia Ficus Indica: A Food and Nutritional Security Perspective, Food
Reviews International, DOI: 10.1080/87559129.2020.1756844
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Características de la planta
Además, la Opuntia es un recurso natural en países con poca disponibilidad de agua. La
planta puede crecer en condiciones en las que otras plantas no sobreviven. El sistema
radicular puede aprovechar las escasas precipitaciones de agua. El agua puede almacenarse
en el gran parénquima de los tejidos del cladodio, donde la pérdida de agua es limitada
debido a una cutícula gruesa, la presencia de espinas y un escaso número de estomas, que
se cierran durante el día.[8] Además, en los cladodios se produce fotosíntesis.[19,20]
Opuntia, como el agave y la piña, presenta un metabolismo ácido crasuláceo (CAM),
que es un modo especializado de fotosíntesis que mejora la eficiencia del uso del agua por
parte de las plantas. Los modelos de cambio climático simulan un posible aumento de la
frecuencia e intensidad de las sequías, lo que se traducirá en una mayor competencia por la
tierra y los recursos hídricos. El contexto de prácticas sostenibles en la agricultura y el
creciente interés por los cultivos locales aparecen ahora como motores clave para investigar
el desarrollo de cultivos y productos alimentarios de Opuntia.[4,21]
Yang et al.[20] propusieron desarrollar un análisis de la producción agrícola a nivel de
sistema para aplicar modelos de productividad a las plantas CAM. Cabe señalar que la
productividad de Opuntia es extremadamente variable (4-30 t/ha), dependiendo de la zona
de producción y de las prácticas agrícolas.[4] Se han r e g i s t r a d o rendimientos de hasta
263 t/ha.[6]
En México, la Opuntia se cultiva en dos zonas, ambas por encima de los 1800 metros
sobre el nivel del mar, con un período húmedo en verano, cuando las precipitaciones
representan de 400 a 700 mm, y temperaturas medias de 14-18°C. En S u d á f r i c a , se
cultiva en varias p r o v i n c i a s , de 314 a 1348 metros sobre el nivel del mar, y con
precipitaciones anuales del orden de 239-556 mm, esencialmente en verano.[22] El
rendimiento de fruta varía en Sudáfrica de 4,97 a 30,67 t/ha en función del cultivar, tanto
para una misma zona de producción como para un mismo año.[22] En este p a í s , l a
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exploración del nopal como cultivo comercial se ha convertido en una gran preocupación
como consecuencia de los cambios climáticos sobre la seguridad alimentaria. La influencia
de la localización del cultivo,
4 F. J. BARBA ET AL.
Figura 1 Ejemplos de productos. (a): Cultivo de Opuntia ficus indica, (b): frutos al por menor, (c): frutos en
cladodios, (d): frutos pelados, (e): productos artesanales: flores secas, mermelada, zumo y pastel de
ganado, (f): néctar de frutos, (g): cladodios en salmuera. Todas las fotos son de A. Aboudia, y A. Ouadia,
Université Cadi Ayyad, Marrakech, Marruecos.
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Compuestos bioactivos
Fruta
La fruta del higo chumbo tiene una pulpa acuosa y contiene un 87,5% de agua. Tiene una
baja densidad energética de 170 kJ/100 g. Su contenido en hidratos de carbono,
principalmente glucosa y fructosa, aporta el 94% de la densidad energética. Presenta una
baja acidez titulable de 1,83 g de ácido cítrico/kg, inferior a la de la naranja, la piña y el
plátano.[36,37]
Los higos chumbos contienen 11,14 ± 0,40 g/100 g de peso seco (p.s.d.) de fibra
alimentaria, es decir, polímeros de hidratos de carbono con diez o más unidades
monoméricas no hidrolizadas por enzimas endógenas, cuantificados mediante
metodologías oficiales de la AOAC. La fracción soluble de la fibra alimentaria representa
2,41 ± 0,03 g/100 dw en la pulpa y 6,97 ± 0,28 g/100 dw en la cáscara. Está constituida
principalmente por mucílago, un compuesto similar a la pectina con alto contenido en ácidos
galacturónicos, que tiene la capacidad de promover la retención de agua. En la pulpa
también se observan fructooligosacáridos.[37] La composición de la fibra dietética insoluble
consiste principalmente en hemicelulosa y celulosa, mientras que el contenido de lignina es
escaso.[36] Las fibras dietéticas de la cáscara son polisacáridos estructurales asociados a minerales
en las células vegetales, por lo que las cáscaras de higo chumbo muestran un notable contenido
mineral, superior al de las pulpas, que se compone principalmente de potasio, fósforo,
magnesio y calcio.[36]
La actividad antioxidante del higo chumbo es comparable a la de las naranjas rojas y las
uvas.[38] Sus efectos biológicos pueden deberse a la acción sinérgica de betalaínas,
flavonoides y otros componentes biológicamente activos.[39] Todas las partes de la planta de
cactus son ricas en polifenoles, siendo varios flavonoides y ácidos fenólicos. El contenido
fenólico total medido de la pulpa de la chumbera puede alcanzar 218,8 mg de equivalentes
de ácido gálico/100 g de fruta fresca en la fruta de piel roja. El higo chumbo se considera
una fuente rica en flavonoles (Fig. 2) y la cuantificación de cinco tipos de flavonoides mostró
que la quercetina era el predominante (58,7 ± 54,3%), seguido de la isorhamnetina (31,7 ±
18,8%), la luteolina (11,5 ± 5,4%) y el kaempferol (11,0 ± 4,8%).[40] El análisis de las cáscaras
mostró que los glucósidos de isorhamnetina, especialmente isorhamnetina-3-O-rutinósido,
son los principales glucósidos de flavonol presentes en las cáscaras de higo chumbo.[41]
También se detectaron en las semillas más de 20 compuestos polifenólicos, incluidos
6 F. J. BARBA ET AL.
flavonoides y taninos y su contenido se correlacionó significativamente con la actividad
antioxidante de las semillas desgrasadas.[7,42,43]
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Figura 2. Estructura de los principales flavonoles y carotenoides del higo chumbo Estructura
de los principales flavonoles y carotenoides del higo chumbo.
Figura 3. Estructura general de las betalaínas. Estructura general de las betalaínas. (a) betaxantinas
y (b) betacianinas.
es mayor en los frutos rojos que en los amarillos (815 μg/g de peso fresco frente a 23,7
μg/g de peso fresco), el contenido de ácido ascórbico no está correlacionado con el color de
la piel de la chumbera.[44]
La cáscara del higo chumbo representa alrededor del 40% del peso total de la fruta y su
contenido en lípidos es
36,8 g/kg dw.[49] Predominan los lípidos neutros, siendo el ácido linoleico el principal
componente de los triglicéridos (49,3-62,1% del total de ácidos grasos), seguido del
ácido oleico (13-- 23,5%) y del ácido palmítico (10,6-20,1%).[49–51]
La pulpa de nopal puede dividirse en un 15% de semillas y un 85% de pulpa colada. Las
semillas son ricas en compuestos lipofílicos con una gran cantidad de aceite (98,8 g/kg dw),
mientras que los lípidos totales recuperados de la pulpa colada liofilizada, representaron 8,70
g/kg.[51] El nivel de vitaminaE parece ser mayor en la pulpa que en la semilla. Un estudio sobre
10 cultivares de O. ficus indica cuantificó por HPLC cantidades bajas de tocoferoles totales
en el fruto, siendo la más alta ≈92 μg/100 g fw, con una relación α-tocoferol/δ- tocoferol de
aproximadamente 2:1 en todas las líneas de cultivares, mientras que no se encontraron β- y γ-
tocoferol.[52] En el higo chumbo, la prolina es el a m i n o á c i d o predominante,
representando alrededor del 46% d e l contenido de aminoácidos. También se informó de
un contenido considerable de taurina tras la cuantificación por RP-HPLC, que
representaba ≈16% del contenido total de aminoácidos,[40] pero este alto nivel se ha
cuestionado recientemente tras utilizar la cromatografía de intercambio iónico, ya que los
autores no observaron taurina alguna. Se ha descrito cierta actividad antioxidante de la
taurina, que también interviene en la regulación de la presión arterial.[42] En cambio, el
principal aminoácido que se encuentra en las semillas
es el ácido glutámico (15,73-20,27%), seguido de la arginina (4,81-14,62%).[8]
Cladodios
Los compuestos fenólicos (2,48 g de ácido gálico equivalente/100 g dw) y los flavonoides
(1,06 g de quercetina equivalente/100 g dw) son los principales compuestos antioxidantes de
los cladodios de O. ficus indica.[53,54] Como se informó anteriormente[55] el estado de
madurez de los cladodios influye en su perfil fitoquímico, ya que los cladodios jóvenes (12
días, 40 ± 10 g) son los más ricos en taninos condensados e hidrolizables, mientras que los
cladodios de edad media (20 días, 74 ± 20 g) contienen la mayor concentración de ácido p-
hidroxibenzoico, ácido p-cumárico, rutina, narcisina, nicotiflorina, β-sitosterol y sitosteril-
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3-β-glucopiranósido. La luteína, el β-caroteno y la β-criptoxantina son los carotenoides
más abundantes en los cladodios frescos.[56] Los cladodios contienen más caroteno y
compuestos fenólicos que los frutos, independientemente del cultivar.[24]
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Polímeros naturales
El mucílago de O. ficus indica es un polisacárido compuesto de arabinosa, galactosa, rham-
nose, xilosa y ácido galacturónico que se encuentra principalmente en los cladodios y la
piel de los frutos de .[69] Sus propiedades hidrocoloides se han investigado para su uso como
material de encapsulación de ácido fenólico[70] o pigmentos,[71,72] como agente
emulsionante,[69,73,74] y como recubrimiento comestible para conservar fruta fresca.[75,76] o
fruta recién cortada.[77] También se utilizaba para sustituir entre un 25 y un 50% de gelatina
en las delicias turcas.[23]
El uso de mucílago mostró un buen grado de encapsulación de los com- puestos
bioactivos sobre el proceso de secado por pulverización y una mayor liberación de los
compuestos en condiciones simuladas del tracto intestinal.[70] Por ejemplo, la
encapsulación de betalaínas en mucílago de maltodextrina/ se logró con una elevada tasa de
recuperación y los compuestos bioactivos se conservaron durante 25 días a 18°C cuando la
humedad relativa era inferior al 57%.[72]
La firmeza, el color y las características sensoriales de las fresas almacenadas hasta 9 días
e n r e f r i g e r a c i ó n mejoraron al recubrirlas con una película de mucílago de
Opuntia.[76]Se obtuvieron resultados similares con los higos recubiertos, y se ralentizó
significativamente el crecimiento de Enterobacteriaceae en la fruta.[75] La aplicación de un
recubrimiento de mucílago en rodajas de kiwi también mejoró la conservación de las
propiedades físicas y sensoriales durante el almacenamiento refrigerado en . Sin embargo,
el efecto del recubrimiento sobre la calidad microbiológica sólo fue positivo durante 5 días
de almacenamiento.[77]
La extracción de la goma del fruto asistida por microondas permitió obtener un
polisacárido heterogéneo compuesto por glucosa, arabinosa, xilosa, galactosa y manosa. El
contenido de fenol asociado le confirió una fuerte actividad de barrido de radicales,
comparable a la del BHT. Este polisacárido de también presentaba una excelente propiedad
estabilizadora debido a su elevado peso molecular y a su capacidad de viscofijación y
gelificación, lo que permitía considerar su uso en sistemas alimentarios o farmacéuticos.[78]
interés para sustituir a los colorantes artificiales en los alimentos.[79] Por ejemplo, diferentes
a u t o r e s han investigado ampliamente tanto la extracción como la encapsulación de
betalaínas.[80–82]
S e obtuvo una encapsulación satisfactoria de betacianinas rojas/violetas y betaxantinas
amarillas/naranjas con un polímero a base de almidón de maíz modificado, añadido a
pulpa púrpura o a un extracto ultrafiltrado de . Sin embargo, se observó una pérdida del
50% de betanina tras 20 a 35 días de almacenamiento en a 60°C.[82] En otro estudio, las
betalaínas extraídas de la pulpa de higo chumbo se encapsularon y se utilizaron para
preparar caramelos de goma.[80]
Los extractos metanólicos de Cladode ejercieron una elevada actividad anti-Vibrio
cholerae, causada por daños en la membrana y disminución del nivel celular de ATP.[83]
Además, los extractos de tallo se compararon con otros extractos de plantas por su
actividad antibacteriana contra Enterobacter aerogenes, Escherichia coli, Salmonella typhi y
Staphylococcus aureus, observándose que
Los extractos de O. ficus indica fueron eficaces, pero en menor medida que otras plantas.[84]
Más recientemente, se descubrió que los cladodios de Opuntia (extractos crudos y acuosos)
eran capaces de inhibir el crecimiento de S. aureus, E. coli, Klebsiella pneumoniae y
Pseudomonas aeruginosa a una concentración de 0,1 mg/mL.[85] Los autores atribuyeron la
inhibición a los componentes polares presentes en el extracto.
La pulpa de higo chumbo también mostró actividad antimicrobiana contra S. aureus,
Bacillus cereus, Micrococcus flavus, Listeria monocytogenes, E. coli, P. aeruginosa, Salmonella
enterica serotipo Typhimurium, Enterobacter cloacae, Aspergillus fumigatus, Aspergillus
ochraceus, Aspergillus versicolor, Aspergillus niger, Penicillium funiculosum, Penicillium
ochrochloron, Penicillium verrucosum var. cyclopium, y Trichoderma viride.[79] Un extracto
acuoso de pulpa se utilizó eficazmente para prolongar la vida útil de 4 a 8 días de la carne
de vacuno en lonchas.[86] No sólo se mantuvo el color rojo de la carne de vacuno, sino que
el extracto limitó los cambios de textura.
obtenido envasando higos chumbos en una bandeja de poliestireno bajo una película
polimérica aplicada al vacío.[90] Además, el recubrimiento de los higos chumbos con
alginato pareció prolongar la vida útil hasta 13 días, reduciendo l a extensión de la
disminución del nivel de O2 y el aumento del nivel de CO2 , aunque no se encontraron
diferencias en los recuentos microbianos.[91] En otro estudio, se utilizó con éxito un
recubrimiento de quitosano con un 1% de ácido acético para limitar el crecimiento
microbiano durante 16 días de almacenamiento de higos chumbos frescos, pero este
recubrimiento no fue eficaz para reducir la pérdida de peso ni la disminución de la
firmeza.[92]
Se utilizó la destilación para eliminar el agua del zumo, realizándose el proceso a 35°C
durante 18 h.[100] El contenido total de azúcar soluble aumentó de 15 °Brix a 23,4 °Brix. El
aumento fue más pronunciado en el caso de los fenoles totales y los flavonoides totales.
También se han utilizado otras tecnologías no convencionales, como el tratamiento a
alta presión, los campos eléctricos pulsados y los ultrasonidos, para la conservación de los
zumos (para una revisión, véase[7]). Por ejemplo, varios autores han utilizado los
ultrasonidos (US) como alternativa a los tratamientos térmicos para conservar el zumo de
higo chumbo.[101–103] Un tratamiento de 15 minutos o más redujo significativamente los
recuentos totales de bacterias mesófilas y enterobacterias de , sin disminución de la
actividad antioxidante ni del contenido en compuestos fenólicos, y con una degradación
del ácido ascórbico inferior al 20%.[102,103] El efecto antimicrobiano se confirmó con
inoculación controlada de E. coli: La aplicación de US inacti- vó E. coli y su población en el
zumo permaneció más baja que en la condición de control durante 5 días de
almacenamiento.[104]
También se evaluó la aplicación de US combinado con un tratamiento térmico suave
(50ºC) (Thermo-US).[101] Los autores observaron un efecto sinérgico cuando se combinaron el
US y el tratamiento suave, reduciendo eficazmente los recuentos totales de bacterias y
enterobacterias, manteniendo las poblaciones por debajo del control hasta 21 días de
almacenamiento. Este tratamiento del zumo de higo chumbo redujo la viscosidad y mantuvo
la estabilidad física. Sin embargo, este tratamiento no pudo evitar el oscurecimiento del
zumo y también se observó una reducción del nivel de betaxantina.
Entre las tecnologías innovadoras no térmicas, el campo eléctrico pulsado (PEF)
presenta dos efectos positivos : la aplicación de alto voltaje modifica la permeabilidad de la
membrana, lo que provoca la inactivación de microorganismos y la liberación de
compuestos de las células vegetales.[105] El PEF se aplicó a otra especie, Opuntia dillenii,
caracterizada por una temporada de producción diferente a la de O. ficus indica, un pH
más bajo y características sensoriales diferentes.[106] El pretratamiento con PEF aumentó el
rendimiento del zumo y el contenido de flavonoles, especialmente de isorhamnetina 3-O-
rutinósido en el zumo, al tiempo que disminuyó la viscosidad.
13
14 F. J. BARBA ET AL.
Conclusión
Los frutos y cladodios de cactus presentan un elevado potencial para la seguridad
alimentaria y nutricional en regiones áridas y semiáridas. Se pueden aplicar muchos
procesos diferentes para diversificar los alimentos a partir de cactus o cladodios. Entre
ellos, la fermentación láctica mejora claramente la seguridad, la vida útil y las propiedades
funcionales de frutas y verduras. Tanto la pulpa de cactus como la de cladodios parecen ser
adecuadas para el crecimiento de bacterias lácticas, y se describen cepas fermentativas y
probióticas. La fermentación láctica con fermentos autóctonos y alóctonos ha demostrado
una mejor conservación de los compuestos bioactivos en comparación con las
fermentaciones con fermentos comerciales.
Declaración de intereses
Los autores declaran no tener ningún conflicto de intereses.
Financiación
Parte de este trabajo ha sido financiado por el proyecto RE0017203 de la Unión Europea. Este trabajo
se ha desarrollado en el marco y con el apoyo de la Acción COST CA15136 EUROCAROTEN.
Francisco J. Barba y Fabienne Remize son miembros del grupo de trabajo de esta acción. Además,
Fabienne Remize desea agradecer a COST Action CA15136 su beca STSM.
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ORCID
Francisco J. Barba http://orcid.org/0000-0002-5630-3989
Cyrielle Garciahttp://orcid.org/0000-0001-6705-
6859 Jose M. Lorenzohttp://orcid.org/0000-0002-
7725-9294 Fabienne Remizehttp://orcid.org/0000-
0002-6860-2089
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