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ARTÍCULO  DE  INVESTIGACIÓN

Impacto  de  un  programa  de  terapia  asistida  con  
animales  en  variables  fisiológicas  y  psicosociales  de  
pacientes  oncológicos  pediátricos

Nathiana  B.  Silva1 ,  Fla´via  L.  Oso´rio1,2 *

1  Fundación  Pío  XII  –  Hospital  del  Cáncer  Barretos,  Barretos,  São  Paulo,  Brasil,  2  Departamento  de  Neurociencias  y  Ciencias  del  Comportamiento,  Facultad  
de  Medicina  de  Ribeirão  Preto  –  USP,  Ribeirão  Preto,  São  Paulo,  Brasil
a1111111111

a1111111111   Estos  autores  contribuyeron  igualmente  a  este  trabajo.  *  
flaliosorio@ig.com.br
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Resumen
El  objetivo  de  este  estudio  fue  proponer  un  protocolo  de  intervención  y  seguridad  para  realizar  
terapia  asistida  por  animales  (TAA)  y  evaluar  su  eficacia  en  niños  en  tratamiento  oncológico  
ACCESO  ABIERTO
ambulatorio  basado  en  indicadores  psicológicos,  fisiológicos  y  de  calidad  de  vida  de  los  niños  y  
Cita:  Silva  NB,  Oso´rio  FL  (2018)  Impacto  de  un  programa   cuidadores.  La  muestra  estuvo  compuesta  por  24  niños  diagnosticados  de  leucemia  y  tumores  
de  terapia  asistida  por  animales  en  variables  fisiológicas  y  
sólidos  (58%  niñas  con  una  edad  media  de  8,0  años)  a  los  que  se  les  realizó  un  programa  de  
psicosociales  de  pacientes  oncológicos  pediátricos.  PLoS  

ONE  13(4):  e0194731.  https://doi.org/10.1371/journal.  
TAA  consistente  en  tres  sesiones  de  30  min  en  grupo  abierto.  Se  utilizaron  dos  perros  (un  
teléfono.0194731 labrador  retriever  y  un  golden  retriever)  y  se  realizaron  actividades  como  estimulación  sensorial,  
entrenamiento  de  la  marcha  y  socialización.  Los  criterios  de  exclusión  fueron  problemas  mentales  
Editor:  Igor  Branchi,  Instituto  Superior  de  Salud, severos,  incapacidad  para  responder  las  preguntas  incluidas  en  los  instrumentos  utilizados,  
ITALIA
alergia  a  los  animales,  indisponibilidad/falta  de  interés,  precaución  de  aislamiento,  herida  
Recibido:  20  de  noviembre  de  2017 quirúrgica,  uso  de  dispositivos  invasivos,  ostomía,  ausencia  de  hemograma  para  evaluación,  
Aceptado:  8  de  marzo  de  2018
neutropenia ,  infección,  fiebre,  diarrea,  vómitos,  síntomas  respiratorios  al  inicio  de  la  intervención  
o  1  semana  antes  de  la  intervención,  hospitalización  o  cirugía  programada,  y  no  finalización  del  
Publicado:  4  de  abril  de  2018
programa  AAT.  Las  variables  analizadas  utilizando  autoevaluaciones  validadas  u  otras  fueron  
Copyright:  ©  2018  Silva,  Oso´rio.  Este  es  un  artículo  de  
estrés,  dolor,  estado  de  ánimo,  ansiedad,  depresión,  calidad  de  vida,  frecuencia  cardíaca  y  
acceso  abierto  distribuido  bajo  los  términos  de  Creative  

Commons  Attribution  License,  que  permite  el  uso,  la  
presión  arterial.  Se  utilizó  un  diseño  de  estudio  cuasi­experimental.  Observamos  una  disminución  
distribución  y  la  reproducción  sin  restricciones  en  cualquier   del  dolor  (p  =  0,046,  d  =  –0,894),  irritación  (p  =  0,041,  d  =  –0,917)  y  estrés  (p  =  0,005;  d  =  –1,404)  
medio,  siempre  que  se  acredite  el  autor  original  y  la  fuente.
y  tendencia  a  la  mejoría  de  los  síntomas  depresivos.  (p  =  0,069;  d  =  –0,801).  Entre  los  cuidadores  
se  observó  una  mejora  en  la  ansiedad  (p  =  0,007,  d  =  –1,312),  confusión  mental  (p  =  0,006,  d  =  –
Declaración  de  disponibilidad  de  datos:  Los  datos  están   1,350)  y  tensión  (p  =  0,006,  d  =  –1,361).  Por  lo  tanto,  los  criterios  de  selección  y  los  protocolos  
restringidos  por  el  Comitê  de  E´tica  em  Pesquisa  –  Fundac¸ão  
de  atención  utilizados  para  el  programa  AAT  en  el  contexto  oncológico  fueron  adecuados  y  el  
Pio  XII  –  Hospital  de  Caˆncer  de  Barretos  y  no  se  pueden  

compartir  públicamente.  El  Comité  de  Ética  no  autoriza  la   programa  efectivo.
divulgación  pública  de  datos  sin  control  de  acceso  de  acuerdo  

con  una  resolución  brasileña  que  rige  la  investigación  con  

seres  humanos  en  Brasil  (RESOLUC¸A˜O  Nº  466,  DE  12  DE  

DEZEMBRO  DE  2012,  Ministe´rio  da  Sau´  de,  Brasil).

Los  investigadores  calificados  interesados  pueden  enviar  

solicitudes  de  datos  a:  cep.hcb@hcancerbarretos.com.br.

PLOS  UNO  |  https://doi.org/10.1371/journal.pone.0194731  4  de  abril  de  2018 1 /  15
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AAT:  Variables  fisiológicas  y  psicosociales  en  oncología  pediátrica

Financiamiento:  Este  trabajo  fue  apoyado  por  la  
Introducción
Fundación  Pio  XII  –  Hospital  del  Cáncer  Barretos,  Barretos,  
São  Paulo,  Brasil.  El  Prof.  Oso´rio  fue  apoyado  por  becas   A  lo  largo  de  su  proceso  de  domesticación,  los  animales  han  tenido  una  gran  importancia  en  la  vida  
de  productividad  (PQ­CNPq­2  ­número  301321/  2016­7).   humana,  habiéndose  utilizado  para  el  transporte  y  la  caza  desde  las  civilizaciones  antiguas  en  todas  las  
Los  patrocinadores  no  tuvieron  ningún  papel  en  el  diseño   culturas.  Además,  la  hipótesis  de  la  biofilia  sugiere  que  existe  una  tendencia  biológica  humana  innata  a  
del  estudio,  la  recopilación  y  el  análisis  de  datos,  la  decisión   interactuar  y  formar  conexiones  cercanas  y  vínculos  emocionales  con  otras  formas  de  vida  natural,  
de  publicar  o  la  preparación  del  manuscrito.
especialmente  con  los  animales,  desde  la  primera  infancia  [1–4].
Conflicto  de  intereses:  Los  autores  han  declarado   El  comportamiento  humano  hacia  los  animales  es  complejo  e  implica  aspectos  psicológicos  evolutivos.
que  no  existen  conflictos  de  intereses.
cal,  y  factores  culturales.  La  proximidad  filogenética  y/o  las  similitudes  físicas,  conductuales  y  cognitivas  
entre  humanos  y  otros  animales  son  solo  algunos  de  los  factores  que  facilitan  esta  relación[5].  Otros  factores,  
como  la  estética  del  animal,  sus  características  antropomórficas  y  sus  rasgos  morfológicos  y  conductuales  
infantiles,  se  destacan  entre  los  que  aumentan  el  atractivo  de  los  animales  para  los  humanos,  especialmente  
para  los  niños,  [6–8].

También  vale  la  pena  señalar  que  según  un  estudio  de  Nagasawa  et  al.  [9],  los  animales  de  compañía,  
especialmente  los  perros,  pueden  contribuir  al  establecimiento  de  un  vínculo  humano­animal  que  es  similar  en  
comportamiento  y  neurohormonal  a  la  relación  madre­bebé.  Para  estos  y  otros  investigadores,  los  efectos  
psicológicos  y  psicofisiológicos  asociados  con  las  interacciones  humano­animal  también  resultan  de  la  
activación  del  sistema  oxitocinérgico  y/o  la  facilitación  de  las  relaciones  humano­humano  (el  llamado  “efecto  
catalizador  social”)  [9–  10].

El  reconocimiento  de  los  aspectos  positivos  de  esta  relación  mutua  entre  especies  ha  llevado  a  algunos  
académicos  a  investigar  el  uso  de  animales  para  promover  la  salud  humana.  Actualmente,  la  Asociación  
Internacional  de  Organizaciones  de  Interacción  Animal  (IAHAIO)  ha  estandarizado  lineamientos  teóricos,  
prácticos  y  éticos  relacionados  con  diferentes  formas  de  intervención  que  involucran  la  interacción  humano­
animal[11].
Una  de  estas  técnicas  es  la  Terapia  Asistida  por  Animales  (TAA),  que  es  “una  intervención  
terapéutica  orientada  a  objetivos,  planificada  y  estructurada,  dirigida  y/o  administrada  por  profesionales  de  
la  salud,  la  educación  y  los  servicios  humanos.  (. . .)  AAT  es  entregado  y/o  dirigido  por  un  profesional  
formalmente  capacitado  (con  licencia  activa,  título  o  equivalente)  con  experiencia  dentro  del  alcance  de  la  
práctica  profesional.  AAT  se  enfoca  en  mejorar  el  funcionamiento  físico,  cognitivo,  conductual  y/o  socioemocional  
del  receptor  humano  en  particular” [11]  (p.5).
Los  estudios  científicos  sobre  AAT,  particularmente  aquellos  que  involucran  perros,  han  demostrado  
una  apertura  y  aceptación  de  esta  estrategia  por  parte  de  los  equipos  médicos  [12–18]  y  han  documentado  el  
reconocimiento  de  la  seguridad  y  eficacia  de  AAT  en  diferentes  entornos  y  contextos  clínicos,  incluida  la  
hospitalización  [19].  –21],  urgencias[17],  oncología[22–29],  cardiología[18,30],  psiquiatría  [31–33]  y  pediatría  
ambulatoria  y  hospitalaria[34–38].
Los  resultados  de  los  estudios  sobre  AAT  son  prometedores  a  pesar  de  la  falta  de  estandarización  del  num
Número,  duración  y  frecuencia  de  las  sesiones,  las  actividades  ejecutadas  y  las  medidas  de  seguridad  para  
los  animales  y  pacientes.  En  general,  los  resultados  indican  mejoras  en  los  parámetros  hemodinámicos  y  
fisiológicos[20,30]  y  disminuciones  en  la  prescripción  de  analgésicos[21]  y  el  dolor  percibido[20].  En  cuanto  
a  las  variables  psicosociales,  existe  evidencia  de  mejoría  del  estado  de  ánimo[34]  y  reducción  de  los  
síntomas  de  depresión  y  ansiedad[19,20].
El  uso  de  AAT  en  el  contexto  oncológico  ha  sido  reportado  en  varios  estudios  en  adultos  pop
ulaciones[22–26,29].  Estos  estudios  han  indicado  mejoras  en  la  ansiedad  y  el  estrés  y  una  mayor  sensación  
de  bienestar  además  de  proporcionar  una  distracción  en  el  entorno  hospitalario.
Estudios  cualitativos  de  un  solo  grupo  de  investigación  con  niños[27,28]  han  indicado  una  mejora  en  la  
aceptación  de  procedimientos  invasivos,  mejora  de  la  sensación  de  bienestar  durante  la  hospitalización,  
reducción  de  síntomas  depresivos  y  mejor  adaptación  a

PLOS  UNO  |  https://doi.org/10.1371/journal.pone.0194731  4  de  abril  de  2018 2 /  15
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AAT:  Variables  fisiológicas  y  psicosociales  en  oncología  pediátrica

terapias  propuestas.  Sin  embargo,  ningún  estudio  cuantitativo  experimental  ha  evaluado  el  efecto  de  AAT  en  niños  
hasta  la  fecha.

En  ese  contexto,  el  presente  estudio  es  pionero  en  el  campo  de  la  oncología  pediátrica  ambulatoria  en  
Brasil.  Los  objetivos  de  este  estudio  son  a)  proponer  un  protocolo  de  intervención  y  seguridad  para  la  
implementación  de  TAA  y  b)  evaluar  el  impacto  de  un  programa  de  TAA  en  niños  en  tratamiento  oncológico  
ambulatorio  basado  en  indicadores  psicológicos,  fisiológicos  y  de  calidad  de  vida  para  los  niños  y  los  cuidadores.

Materiales  y  métodos

Este  estudio  utilizó  un  diseño  cuasi­experimental[39]  y  fue  aprobado  por  los  comités  locales  de  ética  en  
investigación  con  animales  (Comité  de  Ética  no  Uso  de  Animais  do  IRCAD  America  Latina—Process  No.  
054/2015)  y  con  seres  humanos  (Research  Ethics  Comité–Fundación  Pío  XII–Hospital  Oncológico  Barretos—
Proceso  N°  1009960).

Participantes  Esta  

muestra  de  conveniencia  no  se  estimó  estadísticamente.  Los  participantes  evaluados  para  la  elegibilidad  para  el  
estudio  (n  =  4983)  estuvieron  en  atención  ambulatoria  en  un  hospital  oncológico  infantil  desde  junio  de  2015  
hasta  enero  de  2017.  De  estos  pacientes,  24  fueron  seleccionados  porque  cumplían  con  los  criterios  de  inclusión  
y  exclusión.

Los  criterios  de  inclusión  fueron  los  siguientes:  a)  Ambos  sexos  con  edad  de  6  a  12  años;  Diagnóstico  de  
un  tumor  sólido;  b)  Diagnóstico  de  leucemia  linfoide  aguda  (en  tratamiento  de  mantenimiento  en  fase  B  de  los  
protocolos  RELLA  B  y  RELLA  T,  ambos  a  partir  de  la  semana  53  de  mantenimiento  B,  y  en  fase  de  mantenimiento  
[40,41]
del  protocolo  BFM  2002);  y  d)  Presentar  buen  estado  clínico  posterior  a  la  evaluación,  
;  c)  Someterse   con  ambulatoria
a  oncología   utorización  para  
participar  en  el  estudio  por  parte  del  médico  responsable.

Los  criterios  de  exclusión  fueron  los  siguientes:  a)  Niños  que  no  estaban  interesados  en  la  intervención.
ción  y/o  tenían  miedo  de  los  animales;  b)  Niños  con  problemas  mentales/cognitivos  severos  que  puedan  
ocasionar  lesiones/molestias  a  los  animales  y  aumentar  la  probabilidad  de  eventos  no  deseados;  c)  Alergia  a  
los  animales;  d)  Indisponibilidad  para  participar  en  las  sesiones  y/o  no  asistencia  a  la  sesión  de  evaluación  
inicial;  e)  Imposibilidad  de  responder  a  los  instrumentos;  y  f)  No  culminación  del  programa  AAT.

Además  de  estos  criterios,  se  adoptaron  criterios  de  exclusión  específicos  para  la  participación  de  los  niños  
en  cada  sesión  para  aumentar  el  nivel  de  seguridad  del  estudio  y  proponer  un  protocolo  de  elegibilidad  para  la  
intervención  en  este  contexto  específico;  hasta  donde  sabemos,  estos  criterios  no  se  han  descrito  en  detalle  
en  estudios  previos.
En  ese  contexto,  antes  de  la  participación  en  cada  sesión  de  AAT,  los  niños  eran  evaluados  por  una  
enfermera,  y  se  excluyeron  aquellos  que  cumplieran  con  los  siguientes  criterios:  a)  Precaución  de  aislamiento;  
b)  Presencia  de  herida  quirúrgica  (sutura,  dehiscencia  o  drenaje);  c)  Uso  de  dispositivos  invasivos  (sonda,  
catéter  o  drenaje);  d)  Presencia  de  ostomías;  e)  No  hay  conteo  sanguíneo  actual  disponible  para  evaluación;  f)  
neutropenia  (menos  de  500/mm3  o  menos  de  1000/mm3  con  probabilidad  de  disminuir  en  las  próximas  48  horas);  
g)  Presencia  de  infección  grave,  infección  documentada  por  bacterias  resistentes  (Staphylococcus  aureus  o  S.  
aureus  coagulasa  negativo  resistente  a  oxacilina,  Enterococcus  resistente  a  vancomy  cina,  o  bacilo  Gram  negativo  
resistente  a  cefepima  y/o  meropenem),  o  sospecha  o  infección  confirmada  con  Clostridium  difficile;  h)  Fiebre,  
diarrea,  vómitos  o  síntomas  respiratorios  durante  la  semana  anterior  a  la  intervención;  e  i)  Hospitalización  o  cirugía  
programada.

El  diagrama  de  flujo  de  los  criterios  de  inclusión  y  exclusión  de  los  participantes  del  estudio  se  muestra  en  
la  Fig.  1  (Fig .  1).

PLOS  UNO  |  https://doi.org/10.1371/journal.pone.0194731  4  de  abril  de  2018 3 /  15
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AAT:  Variables  fisiológicas  y  psicosociales  en  oncología  pediátrica

Fig  1.  Diagrama  de  flujo  de  los  criterios  de  inclusión  y  exclusión.

https://doi.org/10.1371/journal.pone.0194731.g001

Se  elaboró  un  protocolo  específico  para  la  entrada  y  manipulación  de  animales  en  el  ámbito  hospitalario  
que  cumplía  con  las  directrices  para  intervenciones  asistidas  con  animales  en  centros  sanitarios[42].  Los  
parámetros  adoptados  fueron  los  siguientes:

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AAT:  Variables  fisiológicas  y  psicosociales  en  oncología  pediátrica

a)  Todas  las  personas,  ya  sean  destinatarios  de  la  intervención  o  miembros  del  equipo  técnico,  deben  lavarse  
las  manos  con  agua,  jabón  o  alcohol  cada  vez  que  entren  en  contacto  con  los  perros;

b)  Los  animales  fueron  suspendidos  temporalmente  de  actividades  si,  dentro  de  los  7  días  anteriores  a  la
intervención,  presentaban  i)  estrés,  fatiga  y/o  agresividad,  ii)  celo,  inmunodepresión,  infecciones  o  heridas  
abiertas,  o  iii)  episodios  de  diarrea,  vómitos  o  incontinencia  urinaria/fecal.  En  los  casos  en  que  esta  última  
condición  se  presentó  durante  la  sesión,  se  consultó  a  la  Comisión  de  Infecciones  Hospitalarias  para  brindar  
atención  a  los  niños  que  habían  estado  en  contacto  con  los  animales;

c)  En  caso  de  accidente  relacionado  con  el  esfínter,  se  debe  realizar  una  limpieza  adecuada  del  sitio  y  se  debe  
notificar  a  la  Comisión  de  Infecciones  del  Hospital.  En  esta  situación,  el  animal  debe  ser  reeducado  para  
prevenir  la  ocurrencia  de  tales  accidentes;

d)  Los  posibles  episodios  de  mordeduras  y/o  arañazos  de  los  participantes  por  parte  de  los  perros  deben  ser
informado  al  personal  médico  y  de  enfermería  y  posteriormente  a  la  Comisión  de  Infecciones  del  Hospital,  y  las  
medidas  de  higiene  y  cuidado  deben  ser  brindadas  por  todo  el  equipo;

e)  Prohibición  de  entrada  del  animal  en  áreas  específicas  del  hospital,  tales  como  cocinas  y  áreas  de  preparación  
de  medicamentos.  A  los  animales  solo  se  les  permitió  ingresar  a  la  sala  de  terapia;  y

f)  La  higiene  del  perro  también  debe  incluir  el  baño,  el  cepillado  del  cabello,  el  corte  de  uñas,  el  control  de  pulgas  y  garrapatas.

seguimiento  (durante  un  mínimo  de  24  horas  antes  de  la  sesión),  y  desinfección/limpieza  de  las  patas  del  perro  
antes  y  después  de  la  sesión  con  alcohol  al  70%.

animales  y  manejador
Para  la  intervención  se  utilizó  un  labrador  retriever  y  un  golden  retriever,  ambos  sanos  y  cuidadosamente  
seleccionados  para  este  estudio,  porque  cumplían  con  los  siguientes  criterios:  a)  docilidad,  entrenamiento  de  
obediencia  y  socialización;  b)  Aprobación  de  veterinarios  y  especialistas  en  comportamiento  animal  (entrenadores)  
después  de  una  evaluación  específica;  c)  Registros  actualizados  de  vacunación  y  tratamiento  antiparasitario;  d)  
Exámenes  clínicos  trimestrales  (hematológicos  y  bioquímicos)  por  un  médico  veterinario;  e)  Alimentación  exclusiva  
con  piensos  animales  (alimento  seco).
El  manejador  era  un  fisioterapeuta  (NBA)  con  formación  académica  adicional  en  AAT  que
también  era  el  dueño  de  los  animales.  Los  animales  y  el  guía  tenían  experiencia  previa  en  este  tipo  de  actividad.

Intervención
El  programa  AAT  consistió  en  tres  sesiones  de  30  minutos  por  semana.  La  intervención  ocurrió  en  un  grupo  abierto  
con  un  máximo  de  siete  participantes.  El  número  de  ausencias  previstas  por  participante  era  de  una,  y  era  necesario  
reponer  la  sesión  perdida  para  completar  un  total  de  tres  sesiones  en  un  máximo  de  4  semanas.

Las  actividades  realizadas  durante  la  intervención  fueron  planificadas  previamente  por  la  persona  que  realiza  
la  intervención,  quien  eligió  entre  las  siguientes  según  la  conveniencia  de  cada  sesión  y  en  función  de  los  intereses  
y  dinámicas  del  grupo:  1)  estimulación  sensorial  y  de  miembros  superiores  (cepillo,  mascota ,  y  jugar  a  buscar  con  
el  perro);  2)  entrenamiento  en  actividades  de  la  vida  diaria  (dar  agua  y  alimento  al  alimento)  y  marcha  (paseo  con  
el  perro);  3)  socialización  y  recreación  (exposición  canina;  jugar  con  los  suministros  del  perro;  dibujar  perros;  cursos  
de  agilidad—guiar  al  perro  a  través  de  obstáculos  como  conos  y  cuerdas;  ropa  para  perros—formar  palabras  que  
expresen  sentimientos  y  unirlas  a  la  ropa  del  perro  con  velcro ;  cuentos  sobre  el  perro—cotidianidad,  origen).

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AAT:  Variables  fisiológicas  y  psicosociales  en  oncología  pediátrica

Instrumentos
Se  utilizaron  los  siguientes  instrumentos  autoaplicados  para  evaluar  las  variables  de  resultado  en  
los  niños:

a)  Inventario  de  Síntomas  de  Estrés  Infantil:  Este  instrumento  está  compuesto  por  35  ítems  que  evalúan  
la  ocurrencia  o  no  de  estrés  en  los  niños.  El  instrumento  fue  propuesto  y  validado  por  Lipp  et  al[43,44]  
y  la  versión  original  estaba  en  portugués  brasileño.  Los  ítems  fueron  autoadministrados,  puntuados  
en  una  escala  tipo  Likert  de  cinco  puntos  y  registrados  en  cuartos  de  círculo  según  la  frecuencia  con  
que  los  participantes  presentaban  los  síntomas  descritos  en  cada  ítem  así:  nunca  (0  puntos);  rara  
vez  (1  punto);  a  veces  (2  puntos);  generalmente  (3  puntos);  y  siempre  (4  puntos).  La  puntuación  
máxima  alcanzable  fue  de  140  puntos.

b)  Escala  de  Evaluación  de  la  Calidad  de  Vida:  El  instrumento  se  utiliza  para  evaluar  la  calidad  de  vida  
en  niños  de  4  a  17  años.  Está  compuesto  por  26  preguntas  que  evalúan  función,  familia,  ocio  y  
autonomía.  Cada  pregunta  se  autocompleta  y  se  puntúa  de  0  (muy  infeliz)  a  3  (muy  feliz),  y  la  
puntuación  máxima  alcanzable  es  78.  El  instrumento  fue  propuesto  originalmente  por  Manificat  y  
Dazord[45]  y  traducido  y  validado  para  el  portugués  brasileño  por  Assumpcão  et  al[46].

c)  Inventario  de  Depresión  Infantil:  Este  instrumento  autoadministrado  fue  diseñado  para  niños  de  7  a  17  
años  para  evaluar  la  presencia  y  severidad  de  los  síntomas  depresivos.  Está  compuesto  por  20  ítems  
puntuados  en  una  escala  de  Likert  de  0  a  2  puntos  según  los  síntomas  presentados  en  las  últimas  2  
semanas  así:  0  (sin  síntomas);  1  (síntomas  leves);  y  2  (síntomas  graves).  El  instrumento  fue  propuesto  
por  Kovacs[47]  y  se  utilizó  la  versión  adaptada  y  validada  para  el  portugués  brasileño  por  Golfeto  et  
al[48] .

d)  Brunel  Mood  Scale  Adaptada:  Para  la  autoevaluación  de  los  estados  de  ánimo  de  los  niños  se  utilizó  la  
adaptación  de  la  Brunel  Mood  Scale  (BRUMS)  creada  por  Terry  y  Lane[49]  y  validada  para  el  
portugués  brasileño  por  Rohlfs  et  al[50] .  Los  ítems  2,  6,  7,  10,  11,  12,  13,  14,  15,  19,  20,  21  y  22  
fueron  utilizados  y  puntuados  por  los  participantes  mediante  una  escala  de  Likert  que  va  de  0  (nada)  
a  4  (extremadamente ).

e)  Escala  de  Dolor  de  Rostros:  Este  instrumento  autoaplicado  se  utiliza  para  medir  la  intensidad  de
dolor  recibido  en  los  niños.  Está  compuesto  por  seis  caras  horizontales  que  expresan  diferentes  
grados  de  dolor.  El  niño  elige  la  cara  que  mejor  representa  su  grado  de  dolor.  El  instrumento  fue  
propuesto  por  Hicks  et  al[51]  y  traducido  y  validado  para  el  portugués  brasileño  por  Silva  y  Thuler[52].

f)  Cuestionario  de  Evaluación  AAT:  Este  instrumento  fue  elaborado  por  los  autores  para  evaluar  las  
impresiones  de  los  participantes  sobre  el  programa  AAT.  Consistía  en  cinco  preguntas,  a  saber:  i)  
“¿Te  gustaba  jugar  con  el  perro  en  el  hospital?;  ii)  ¿Crees  que  las  actividades  con  el  perro  ayudaron  
a  tu  tratamiento?;  iii)  ¿Qué  te  pareció  pasar  tiempo  con  el  perro?;  iv)  ¿Crees  que  sería  bueno  tener  
siempre  un  perro  en  el  hospital?;  y  v)
¿Recomendarías  esta  actividad  con  el  perro  a  tus  amigos?.

Se  utilizaron  los  siguientes  instrumentos  para  evaluar  los  resultados  en  los  cuidadores:

a)  Inventario  de  Ansiedad  Estado­Rasgo:  Este  otro  instrumento  de  evaluación  se  utiliza  para  cuantificar  
componentes  subjetivos  relacionados  con  la  ansiedad.  Consta  de  34  ítems  que  describen  el  
comportamiento  o  los  problemas  de  los  niños.  Los  ítems  fueron  puntuados  por  los  padres  o  tutores  
según  el  grado  de  sufrimiento  del  niño  en  una  escala  que  va  de  0  (ausente)  a  3  (siempre).  Él

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AAT:  Variables  fisiológicas  y  psicosociales  en  oncología  pediátrica

El  instrumento  fue  desarrollado  por  Spielberger[53]  y  adaptado  y  validado  para  el  portugués  brasileño  
por  Silva  et  al[54].

b)  Escala  de  estado  de  ánimo  de  Brunel:  esta  herramienta  autoaplicada  fue  desarrollada  originalmente  por  Terry  
y  Lane[39]  y  validada  para  el  portugués  brasileño  por  Rohlfs[50].  Está  compuesto  por  24  ítems  puntuados  
mediante  una  escala  tipo  Likert  de  cinco  puntos  que  van  de  0  (nada)  a  4  (extremadamente).  Este  instrumento  
fue  completado  por  los  cuidadores,  quienes  respondieron  los  ítems  de  acuerdo  al  estado  de  ánimo  del  niño.

c)  Cuestionario  de  Identificación  Sociodemográfica  y  Clínica:  Este  instrumento  fue
construido  para  el  presente  estudio  para  recoger  datos  sobre  las  características  sociodemográficas  y  clínicas  
de  la  muestra.

Además,  la  presión  arterial  y  la  frecuencia  cardíaca  se  midieron  con  el  BP3ABOH­G
Medidor  de  presión  semiautomático  Tech  adecuado  a  la  edad  del  participante.

Recopilación  de  datos

Inicialmente,  el  equipo  de  enfermería  se  puso  en  contacto  con  los  pacientes  elegibles  y  posteriormente  con  
sus  cuidadores  después  de  la  evaluación  de  los  niños  por  parte  del  médico  responsable.  Los  niños  que  
cumplieron  con  los  criterios  de  inclusión  y  exclusión  y  sus  padres  firmaron  formularios  de  consentimiento  y  
asentimiento  y  fueron  incluidos  en  el  estudio.  Antes  del  inicio  de  la  primera  sesión  de  TAA,  los  participantes  y  sus  
cuidadores  completaron  los  instrumentos  descritos  anteriormente  con  la  ayuda  de  un  miembro  del  equipo  de  
investigación  capacitado  para  tal  fin.  También  se  midió  la  frecuencia  cardíaca  y  la  presión  arterial.  Al  final  del  
programa  (es  decir,  al  final  de  la  tercera  sesión),  los  participantes  y  sus  cuidadores  volvieron  a  llenar  los  mismos  
instrumentos  y  se  volvieron  a  medir  los  parámetros  fisiológicos.

Análisis  de  datos  

Los  datos  se  ingresaron  manualmente  en  una  base  de  datos  y  se  analizaron  utilizando  el  paquete  estadístico  para  
el  software  de  Ciencias  Sociales  (IBM  SPSS  Statistics  18).  Las  características  sociodemográficas  y  clínicas  se  
analizaron  mediante  estadística  descriptiva.  Las  evaluaciones  antes  y  después  del  programa  AAT  se  compararon  
mediante  estadística  no  paramétrica  con  la  prueba  de  Wilcoxon.  El  tamaño  del  efecto  de  las  diferencias  dentro  de  
los  grupos  se  calculó  mediante  la  d  de  Cohen,  describiéndose  cuatro  tamaños  de  la  siguiente  manera[55]:  pequeño  
(0,2);  medio  (0,2–0,5);  grande  (0,5–1,0);  y  muy  grande  (>  1).
Se  consideró  un  nivel  de  significación  de  p  <  0,05  para  todos  los  análisis.

Resultados

Las  características  sociodemográficas  y  clínicas  de  la  muestra  del  estudio  se  muestran  en  la  tabla  1.
La  muestra  tuvo  un  mayor  predominio  de  niñas  (58%),  con  una  edad  media  de  8,58  años  (rango:
6  a  12  años).  Los  tipos  de  tumores  más  comunes  fueron  el  sarcoma  de  Ewing  (20,8%)  y  el  domiosarcoma  rab  
(12,4%).  Además,  el  16,4%  de  los  niños  presentaba  alergias,  pero  esta  condición  no  impedía  su  participación  en  
el  programa,  y  ninguno  de  los  niños  evaluados  presentaba  problemas  mentales  o  cognitivos  graves.

Las  tablas  2  y  3  muestran  los  resultados  de  las  variables  estudiadas  antes  y  después  de  la  TAA

programa.
Entre  los  niños,  se  observó  una  mejoría  significativa  en  los  niveles  de  dolor  (p  =  0,046,
d  =  –0,894),  irritación  (p  =  0,041,  d  =  –0,917)  y  estrés  (p  =  0,005,  d  =  –1,404),  y  se  observó  una  tendencia  a  
la  disminución  de  los  síntomas  depresivos  (p  =  0,069;  d  =  –0,801)  con  tamaños  del  efecto  grandes  o  muy  
grandes.  No  se  observaron  cambios  significativos  en  los  indicadores  fisiológicos.

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AAT:  Variables  fisiológicas  y  psicosociales  en  oncología  pediátrica

Tabla  1.  Características  sociodemográficas  y  clínicas  de  la  muestra  de  estudio

Variables norte %

Sexo

Femenino 14 58.3

Masculino 10 41.7

Años

Media  (DE) 8.58  (1.98)

Educación

Analfabeto 4 16.7

Puede  leer  y  escribir 5 20.8

Educación  primaria  incompleta 15 62.5

Duración  de  la  terapia

Media  (DE)­meses 11,2  (16,7)

Mediana­meses 8.5

Mínimo/Máximo–meses 1/65

Período  de  tratamiento  

30  días  >  30  días 6 24.7

18 75.3

DE  =  desviación  estándar;  N  =  número  de  individuos  en  la  muestra;  %  =  porcentaje  de  la  muestra

https://doi.org/10.1371/journal.pone.0194731.t001

Entre  los  cuidadores,  se  observó  una  mejoría  significativa  en  los  indicadores  de  la  Escala  de  
Estado  de  Ánimo  de  Bru  nel,  incluyendo  ansiedad  (p  =  0,007;  d  =  –1.312),  estrés  (p  =  0,006;  d  =  –
1,350)  y  confusión  mental  (p  =  0,006). ;  d  =  –1.361)  (este  último  incluía  los  ítems  incierto,  confuso,  
ansioso  y  preocupado),  y  el  tamaño  del  efecto  se  clasificó  como  muy  grande.  Hubo  una  tendencia  
a  la  disminución  de  la  tasa  de  depresión  (p  =  0,077;  d  =  –0,774).  Estos  datos  se  muestran  en  la  
Tabla  3.
Cabe  destacar  que  no  se  observaron  complicaciones  durante  el  período  de  estudio  para  los  
pacientes  y  los  perros,  y  no  se  encontró  asociación  entre  el  empeoramiento  del  estado  clínico  de  los  
niños  y  la  terapia  propuesta  según  la  evaluación  médica.  Además,  los  perros  de  terapia  no  mostraron  
signos  de  estrés  durante  el  estudio.

Discusión
La  TAA  es  una  modalidad  terapéutica  innovadora  que  tiene  un  impacto  positivo  en  diferentes  
variables  psicológicas  y  fisiológicas  independientes  del  público  objetivo  y  del  contexto  terapéutico  
( adultos  hospitalizados[19–21],  medicina  de  urgencias[17],  oncología[22–29],  cardiología  [30],  
psiquiatría[31–33]  y  pediatría  hospitalaria[34–38]).  Un  ejemplo  es  una  mejor  adaptación  al  entorno  
hospitalario  y  una  reducción  del  estrés,  la  ansiedad,  los  síntomas  depresivos  y  los  niveles  de  cortisol[56–62].
Por  lo  tanto,  ha  habido  una  alta  aceptación  de  esta  terapia  como  estrategia  coadyuvante  para  el
manejo  de  diferentes  condiciones  médicas  por  parte  de  los  equipos  médicos  en  los  últimos  
años.  La  oncología  pediátrica  se  inserta  en  ese  contexto,  porque  el  diagnóstico  y  tratamiento  del  
cáncer  infantil  provoca  sufrimiento  físico  y  emocional  en  los  niños  y  aumenta  su  vulnerabilidad  al  
desarrollo  de  trastornos  psicológicos,  que  pueden  afectar  directa  o  indirectamente  su  estado  clínico  
general.
Estudios  previos  en  Canadá  han  descrito  procedimientos  piloto  y  los  resultados  de  un  
programa  AAT  para  niños  con  cáncer[27,28].  Este  programa  fue  diseñado  para  atender  a  niños  
menores  de  15  años  en  tratamiento  por  tumores  hematológicos  y  sólidos.  Las  intervenciones  duraron  
12  meses  y  los  niños  que  asistieron  a  las  sesiones  de  AAT  no  pudieron  presentar

PLOS  UNO  |  https://doi.org/10.1371/journal.pone.0194731  4  de  abril  de  2018 8 /  15
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AAT:  Variables  fisiológicas  y  psicosociales  en  oncología  pediátrica

Tabla  2.  Indicadores  clínicos  y  fisiológicos  de  los  niños  antes  y  después  de  finalizar  el  programa  AAT  (n  =  24).

Variables Pre­AAT Post­AAT Valor  p(A) Tamaño  del  efecto  (d)


Media  (DE) Media  (DE)

Frecuencia  cardíaca  (lpm) 103,42  (16,32) 109,42  (18,51) 0.121 0.668

Presión  arterial  (mmHg)
Mínimo 63,75  (8,93)   61,04  (12,91)   0.153 –0.624

Máximo 97,92  (9,55) 95,57  (18,19) 0.573 –0.237

presencia  de  dolor
Escala  de  dolor  de  rostros 0,41  (1,01) 0,08  (0,40) 0.046 –0.894

Estado  de  ánimo  (adaptado  de  BRUMS)

Dinámico 3,38  (0,87) 3,58  (0,83) 0.248 0.485

Desanimado 0,21  (0,58)   0,04  (0,20)  0   0.194 –0.550

Enojado 0,50  (1,18) (0) 0.041 –0.917

Somnoliento 0,54  (1,02)   0,63  (1,09)   0.951 0.025

Enojado 0,33  (0,96) 0,13  (0,61) 0.102 –0.707

Miserable 0,17  (0,38)   0,04  (0,20)   0.180 –0.570

Ansioso 3,12  (1,51) 2,71  (1,65) 0.373 –0.370

Preocupado 0,46  (0,93)   0,50  (1,25)   0.887 0.058

Activo 3,00  (1,41) 2,75  (1,70) 0.584 –0.225

Enojado 0,17  (0,63)   0,13  (0,44)   0.854 –0.075

Energético 3,50  (1,02) 3,04  (1,39) 0.209 –0.531

Cansado 0,42  (0,83)   0,50  (0,88)   0.762 0.124

malhumorado 0,25  (0,67) 0,08  (0,40) 0.336 –0.401

Estrés  infantil  (ESI) 38,29  (17,75)   30,25  (14,75)   0.005 –1.404

Calidad  de  vida  (AUQEI) 53,63  (6,96) 52,88  (8,00) 0.558 0.241

Autonomía 10,88  (3,17)   10,92  (2,45)   0.895 0.053

Tiempo  libre 15,13  (2,25) 14,88  (1,96) 0.692 –0.162

Función 12,25  (3,31)   12,33  (2,91)   0.835 0.085

Familia 15,38  (2,41) 14,75  (2,94) 0.206 –0.535

Depresión  (ICD) 10.13  (5.64) 8.08  (4.85) 0.069 –0.801

AUQEI  =  Escala  de  Evaluación  de  la  Calidad  de  Vida;  BRUMS  =  Escala  de  estado  de  ánimo  de  Brunel,  adaptada;  CDI  =  Inventario  de  Depresión  Infantil

(A)  Prueba  de  Wilcoxon

DE  =  desviación  estándar;  ESI  =  Inventario  de  Síntomas  de  Estrés  Infantil  (d)  tamaño  

de  la  muestra

Diferencia  significativa

bpm  =  latidos  por  minuto;  mmHg  =  milímetro  de  mercurio.

https://doi.org/10.1371/journal.pone.0194731.t002

alergias,  neutropenia  severa,  cirugía  reciente,  uso  de  dispositivos  invasivos  o  comportamiento  
agresivo.  Los  autores  informaron  que  los  beneficios  de  la  AAT  en  este  contexto  fueron  evidenciados  
por  la  percepción/evaluación  cualitativa  por  parte  de  los  cuidadores  y  el  personal  del  hospital,  
incluida  una  mejor  adaptación  al  entorno  hospitalario,  aumento  del  apetito,  alivio  del  dolor,  aceptación  
de  procedimientos  invasivos,  aumento  de  la  sensación  de  bienestar.  ­ser,  menos  sufrimiento  y  mayor  
motivación.  Considerando  los  indicadores  positivos  reportados  por  este  grupo  de  investigación  y  la  
ausencia  de  estudios  cuantitativos  en  este  contexto,  el  objetivo  del  presente  estudio  fue  medir  los  
efectos  de  la  AAT  en  parámetros  psicosociales  y  fisiológicos  de  pacientes  oncológicos  pediátricos.
El  primer  reto  y  factor  diferenciador  de  este  estudio  fue  la  propuesta  de  un  protocolo  sistemático  
con  criterios  de  inclusión  y  exclusión  claros  y  rigurosos  para  los  pacientes  diana  de  la  terapia  así  
como  el  cuidado  a  tener  en  cuanto  al  entorno  hospitalario  y  animales  de  terapia

PLOS  UNO  |  https://doi.org/10.1371/journal.pone.0194731  4  de  abril  de  2018 9 /  15
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AAT:  Variables  fisiológicas  y  psicosociales  en  oncología  pediátrica

Tabla  3.  Indicadores  clínicos  de  los  cuidadores  antes  y  después  de  finalizar  el  programa  de  TAA  (n  =  24).
Variables Pre­AAT Post­AAT Valor  P  (A) Tamaño  del  efecto  (d)

Media  (DE) Media  (DE)
Ansiedad  (STAI) 32.04  (16.51) 26.04  (11.85) 0.007 –1.312

Estado  de  ánimo  (BRUMS—Subescalas)

Enojo 3,38  (4,16)   2,08  (3,56)   0.080 –0.764

Confusión  mental 3,54  (3,36) 1,71  (2,24) 0.006 –1.350

Fatiga 2,42  (3,26)   1,21  (1,86)   0.136 –0.639


Tensión 4,75  (3,76) 2,21  (2,06) 0.006 –1.361

Depresión 2,17  (3,51)   0,83  (1,58)   0.077 –0.774

Vigor 9,83  (3,50) 10,38  (3,05) 0.726 0.144

BRUMS  =  Escala  de  Estado  de  Ánimo  de  Brunel;  DE  =  desviación  estándar;  STAI  =  Inventario  de  Ansiedad  Estado­Rasgo  

Diferencia  significativa  (A)  Prueba  de  Wilcoxon  (d)  tamaño  de  la  muestra.

https://doi.org/10.1371/journal.pone.0194731.t003

Este  protocolo  fue  desarrollado  en  cooperación  con  un  equipo  de  control  de  infecciones  nosocomiales  
especializado  en  oncología.  El  programa  tuvo  alta  aceptación  por  parte  del  personal  hospitalario  en  su  
conjunto,  siendo  factible  su  ejecución.  Además,  no  se  observaron  complicaciones  que  pudieran  poner  en  
peligro  la  salud  de  los  pacientes  y  animales.
Estos  hallazgos  corroboran  los  de  estudios  previos,  que  reportaron  la  seguridad  del  uso  de
TAA  en  hospitales  cuando  se  cuidó  la  indicación  e  inclusión  de  los  pacientes  en  la  intervención[14,27–
29,34,36–39,63,64].
De  acuerdo  con  los  hallazgos  de  estudios  previos,  nuestros  resultados  indicaron  una  mejoría  en  el  dolor  y  
los  parámetros  psicológicos  (irritación,  estrés,  ansiedad,  confusión  mental  y  tensión)  de  los  niños  sometidos  a  
tratamiento  oncológico  ambulatorio  según  la  percepción  de  los  cuidadores  y  los  niños,  con  tamaños  del  efecto  
significativos. .
La  mejoría  observada  tras  la  participación  en  tres  sesiones  de  TAA  puede  estar  directamente  
relacionada  con  los  beneficios  de  la  relación  humano­animal,  que  favorece  cambios  psicológicos  y  
endocrinos  en  el  cuerpo  humano.  Estudios  previos  han  demostrado  que  la  comunicación  visual  y  tocar  
animales  pueden  desencadenar  la  liberación  de  varias  sustancias  en  el  cuerpo  humano,  incluidas  la  
oxitocina,  las  endorfinas  y  la  serotonina,  y  reducir  el  nivel  de  cortisol  de  referencia  [48,49,65–74].  Estas  
hormonas  y  citocinas  en  combinación  pueden  contribuir  a  la  reducción  del  dolor,  la  ansiedad  y  el  estrés  y  
aumentar  la  sensación  de  placer  y  relajación  de  los  niños  que  se  someten  a  un  tratamiento  contra  el  cáncer.

Estos  resultados  también  pueden  explicarse  desde  la  perspectiva  de  las  relaciones  interespecies,  ya  
que  no  existe  competencia  sino  una  especie  de  mutualismo  que  justifica  el  aumento  de  la  comunicación  y  
las  relaciones  sociales.  La  formación  de  lazos  afectivos  y  lazos  con  los  animales.

hace  que  su  compañía  sea  agradable,  especialmente  durante  el  tratamiento,  y  puede  resolver  algunos  
desafíos  que  enfrentan  los  niños  durante  el  tratamiento  oncológico  diario,  incluida  una  mayor  distancia  de  
familiares,  amigos  y  actividades  escolares  y  menos  interacciones  sociales  [54,75].
La  distracción  proporcionada  por  AAT  es  notable  [es  decir,  el  cambio  en  el  foco  de  atención  de
la  enfermedad  (síntomas,  procedimientos,  limitaciones  y  restricciones)  a  la  salud].  AAT  fue  más  eficaz  que  
otras  actividades  de  ocio  utilizadas  en  el  ámbito  hospitalario,  como  la  lectura,  la  interacción  con  voluntarios  
y  las  actividades  recreativas[22,23,25,30,70],  probablemente  debido  a  las  especificidades  de  la  relación  
afiliativa  y  afectiva  entre  perros  y  humanos

PLOS  UNO  |  https://doi.org/10.1371/journal.pone.0194731  4  de  abril  de  2018 10 /  15
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AAT:  Variables  fisiológicas  y  psicosociales  en  oncología  pediátrica

A  diferencia  de  los  resultados  de  estudios  previos,  los  síntomas  de  depresión  no  mejoraron  
significativamente  en  nuestro  estudio  a  pesar  de  la  tendencia  a  la  reducción  de  los  síntomas  en  
comparación  con  los  niveles  basales.  Este  resultado  puede  deberse  a  que  el  período  de  seguimiento  no  
fue  suficiente  para  permitir  la  captura  de  cambios  significativos  en  este  y  los  demás  parámetros  anímicos  
y  fisiológicos  analizados;  además,  el  tamaño  de  la  muestra  fue  pequeño,  lo  que  debilitó  el  poder  de  las  
pruebas  estadísticas  utilizadas  y  aumentó  la  probabilidad  de  error  tipo  II  (es  decir,  no  identificar  diferencias).
En  conclusión,  el  programa  propuesto  fue  efectivo  para  niños  en  tratamiento  oncológico  ambulatorio  
considerando  el  efecto  cuantitativo  sobre  las  variables  analizadas,  y  los  criterios  de  selección  y  
precauciones  de  seguridad  adoptados  para  los  participantes,  perros  y  ambiente  hospitalario  fueron  
adecuados  considerando  la  aceptación  del  programa  por  el  equipo  médico  y  la  ausencia  de  complicaciones.

Sin  embargo,  este  estudio  tiene  las  siguientes  limitaciones:  1)  un  diseño  cuasi­experimental64  y  la
ausencia  de  un  grupo  de  control  y  2)  una  muestra  relativamente  pequeña,  que  no  se  estimó  
estadísticamente  y  se  restringió  a  tipos  específicos  de  tumores.
Por  lo  tanto,  se  necesitan  más  estudios  para  abordar  estas  limitaciones  y  producir  pruebas  sólidas.
ncia  que  pueda  demostrar  la  efectividad  de  la  TAA  en  la  promoción  del  bienestar  físico,  mental  y  
emocional  de  los  niños  en  tratamiento  oncológico  y  la  humanización  del  ambiente  hospitalario.

Agradecimientos  Los  autores  

agradecen  al  Núcleo  de  Apoyo  a  los  Investigadores  (NAP)  del  Hospital  Oncológico  de  Barretos  por  la  
ayuda  en  la  recolección  y  análisis  de  datos,  a  Luiz  Fernando  Lopes  por  la  ayuda  en  el  diseño  del  
programa  AAT,  al  Equipo  de  la  Comisión  de  Infecciones  Hospitalarias  del  Hospital  Oncológico  de  
Barretos ,  en  particular  a  Paulo  de  Tarso  Oliveira  e  Castro,  por  la  asistencia  en  la  elaboración  del  
protocolo  de  intervención  y  seguridad,  a  Carla  Rodrigues  por  las  sugerencias  en  la  preparación  de  la  
versión  final  del  manuscrito,  y  a  la  Fundación  Pio  XII  por  la  financiación  brindada.

Contribuciones  de  autor
Conceptualización:  Nathiana  B.  Silva,  Fla´via  L.  Oso´rio.

Curación  de  datos:  Nathiana  B.  Silva,  Fla´via  L.  Oso´rio.

Análisis  formal:  Nathiana  B.  Silva,  Fla´via  L.  Oso´rio.

Adquisición  de  fondos:  Nathiana  B.  Silva.

Investigación:  Nathiana  B.  Silva,  Fla´via  L.  Oso´rio.

Metodología:  Nathiana  B.  Silva,  Fla´via  L.  Oso´rio.

Supervisión:  Fla´via  L.  Oso´rio.

Redacción  –  borrador  original:  Nathiana  B.  Silva,  Fla´via  L.  Oso´rio.

Redacción  –  revisión  y  edición:  Fla´via  L.  Oso´rio.

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