EHD Miller Developing Fetal

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Desarrollo humano temprano 71 (2003) 61 – 87

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Aparición de actividad orofaríngea, laríngea y

de deglución en el tracto aerodigestivo superior
fetal en desarrollo: una evaluación por ultrasonido
Jeri L. Miller a*, Barbara C. Sonies a , macedonia cristiana b
a
Departamento de Medicina de Rehabilitación, División de Discapacidades Físicas, Sala S6235, Edificio 10, Centro Clínico
Warren G. Magnuson, Institutos Nacionales de Salud, 9000 Rockville Pike, Bethesda, MD 20892, EE. UU. Centro Médico
Naval Nacional, Bethesda, MD, EE. UU.
b
Aceptado el 5 de noviembre de 2002
Resumen
El sistema aerodigestivo superior del feto en desarrollo proporciona el soporte estructural para las funciones
respiratorias e ingestivas necesarias para mantener la vida al nacer. Este estudio investigó el desarrollo prenatal
de la anatomía aerodigestiva superior y la asociación de funciones emergentes como predictores de habilidades
de alimentación posnatal. Se obtuvieron medidas biométricas de estructuras orales, linguales, faríngeas y
laríngeas en fetos de 15 a 38 semanas de edad gestacional utilizando una técnica ecográfica de cuatro planos.
Los comportamientos ingestivos acompañantes se contaron a lo largo del desarrollo. Los datos de 62 controles
sanos se compararon con siete casos con riesgo de disfunción posnatal de alimentación y deglución (malformación
de Arnold Chiari tipo II, trisomía 18, polihidramnios, restricción del crecimiento intrauterino, síndrome de
Brachmann-de Lange). Se produjeron regresiones lineales significativas (p < 0,001) en el crecimiento faríngeo y
lingual a lo largo de la gestación, mientras que el comportamiento de ingestión, como la succión, surgió en una
secuencia de patrones de movimiento básicos a complejos. Los movimientos de la mandíbula y los labios
progresaron desde una simple apertura de la boca hasta movimientos repetitivos de abrir y cerrar, importantes para la succión posnatal.
Los movimientos linguales aumentaron en complejidad desde un simple empuje hacia adelante y ventosas hasta
los movimientos anterior-posterior necesarios para una succión exitosa a término. Los movimientos laríngeos
variaron desde movimientos superficiales similares a aleteos a lo largo de la luz hasta patrones de aducción-
abducción más complejos y completos. La deglución fetal se produjo principalmente en presencia de actividad
estimulante oral-facial concomitante. Se produjeron variaciones significativas (p < 0,01) en la forma y función del
sistema de ingestión en las comparaciones de controles emparejados por edad gestacional con casos en riesgo.
Postulamos que los índices de desarrollo prenatal de las habilidades aerodigestivas emergentes pueden guiar
* Autor correspondiente. Teléfono: +1-301-402-7099.

Dirección de correo electrónico: jmiller@cc.nih.gov (JL Miller).
0378-3782/03/$ - véase el frente. Publicado por Elsevier Science Ireland Ltd.

Información personal: S0378-3782(02)00110-X
62 JL Miller et al. / Desarrollo humano temprano 71 (2003) 61–87
decisiones para la preparación de la alimentación y, en última instancia, avanzar en la atención del recién nacido prematuro y
médicamente frágil.
Publicado por Elsevier Science Ireland Ltd.
Palabras llave: Desarrollo fetal; Crecimiento aerodigestivo superior; Deglución fetal; respiración fetal
1. Introducción
Al nacer, el recién nacido a término normal es capaz de succionar y tragar de manera suficiente
para la ingesta nutricional de mantenimiento de la vida. Sin embargo, la integridad de estas
habilidades posnatales depende del desarrollo prenatal de la anatomía orofacial, faríngea y
laríngea [1-4]. Juntas, estas estructuras aerodigestivas superiores en desarrollo apoyan la
aparición de funciones del tracto respiratorio y gastrointestinal que sirven tanto al recién nacido
como al feto. Por ejemplo, la deglución fetal contribuye a la regulación homeostática del volumen
de líquido amniótico, la adquisición y recirculación de solutos intrauterinos y el crecimiento fetal
general [5–9]. Estas respuestas están influenciadas por una variedad de condiciones materno-
fetales (p. ej., niveles de líquido amniótico, hipotensión fetal, cambios en la osmolaridad del
plasma, hipoxemia materna) que pueden alterar las funciones aerodigestivas intrauterinas y
potencialmente afectar el desarrollo de los comportamientos necesarios para la alimentación, la
deglución y la respiración extrauterinas. [8,10 –12]. Se sabe que las anomalías congénitas, como
la fístula traqueoesofágica, el paladar hendido o la estenosis laríngea, alteran las anomalías de la
succión y la deglución en el nacimiento [13]. Además, las disfunciones posnatales de alimentación
y respiratorias se asocian con complicaciones por parto prematuro y bajo peso al nacer [13,14].
Las implicaciones posnatales de estas condiciones prenatales sugieren que la evaluación de las
estructuras aerodigestivas fetales y la observación de los comportamientos ingestivos emergentes
pueden ser útiles como marcadores de la salud fetal y predictores de un posible compromiso neonatal [15,16] .
Sin embargo, cómo se desarrolla este sistema y cuándo emergen sus funciones integradas no se
ha estudiado completamente en el ser humano vivo. Además, no se han examinado las
condiciones intrauterinas específicas que pueden conducir a déficits ingestivos posnatales a lo
largo de la gestación.
Con la introducción de imágenes de ultrasonido en tiempo real, ahora está disponible un
método no invasivo para examinar estas condiciones en el feto humano vivo. Una serie de
estudios ecográficos ya han documentado el crecimiento de estructuras orofaciales, faríngeas y
linguales específicas [17 - 20]. Se han informado correlaciones entre el crecimiento y la edad
gestacional utilizando medidas de diámetro de mejilla a mejilla [21], tamaño mandibular [22,23] y
dimensión lingual [24,25]. Se han documentado parámetros de función deglutoria normal [26] y
anormal [27] en relación con anomalías estructurales específicas como micrognatia [28], paladar
hendido [29] y atresia esofágica [30]. Estos estudios han proporcionado información importante
sobre la aparición de comportamientos relacionados con la deglución en poblaciones fetales
específicas. Sin embargo, la asociación entre el crecimiento de dichas estructuras y el desarrollo
de sus funciones de ingestión no ha sido completamente evaluada. Existen pocas comparaciones
del desarrollo de la forma y función aerodigestivas superiores entre el feto sano y el comprometido
(o "en riesgo").
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Por lo tanto, los propósitos de este estudio fueron investigar el desarrollo prenatal del tracto aerodigestivo superior
y examinar las diferencias en las funciones emergentes entre fetos sanos y “en riesgo”. Postulamos que los índices de
desarrollo prenatal de las habilidades aerodigestivas emergentes podrían proporcionar datos para guiar las decisiones
posnatales para la preparación para la alimentación y, en última instancia, avanzar en la atención del bebé prematuro
en riesgo. Se midieron estructuras orales, linguales, faríngeas y laríngeas específicas en fetos de 15 a 38 semanas de
edad gestacional (EG). Utilizamos un nuevo método de imágenes ecográficas para documentar el desarrollo prenatal
del sistema aerodigestivo y evaluamos si la resolución mejorada de esta técnica de imágenes proporcionó una
detección más temprana de anomalías fetales y una mayor precisión en las medidas de crecimiento anatómico.
Presumimos que el feto 'en riesgo' demostraría reducciones tanto en la forma como en la función del sistema de
ingestión.
2. Métodos
2.1. Asignaturas
Las madres (edad media de 32,2 años, rango de edad de 19 a 42 años) con embarazos únicos fueron seleccionadas
por el médico especialista materno-fetal tratante en el Centro de Evaluación Prenatal del Centro Médico Naval Nacional.
Todos los voluntarios participaron en base a los procedimientos de consentimiento informado aprobados por el Centro
Médico Naval Nacional en Bethesda (NNMC) y los Institutos Nacionales de Salud (NIH). El diagnóstico materno/fetal y
los hallazgos ecográficos clínicos se utilizaron para categorizar a la madre/feto en un grupo normal (control) o en un
grupo de riesgo (prueba). Los sujetos "en riesgo" se definieron como cualquier caso con un historial médico previo o
una condición actual que requiriera atención médica adicional. Esperábamos que una madre/feto identificada
inicialmente como de riesgo pudiera resolver las complicaciones observadas durante el embarazo y, por lo tanto, ser
reclasificada en exámenes posteriores como normal por el médico tratante. Hemos seguido a madres con edad
avanzada, diabetes gestacional, exposición a teratógenos, perfiles elevados de alfafetoproteína sérica materna
(MSAFP), triple pantalla positiva e historial genético. Los diagnósticos fetales han incluido anomalías cardíacas,
restricción del crecimiento intrauterino, anomalías genéticas y disfunción neurológica. Estos casos sospechosos de
riesgo fueron seguidos con mayor frecuencia como parte de su atención prenatal y recibieron más de un examen de
ultrasonido. Este artículo presenta datos transversales de 62 controles sanos seleccionados al azar (edad gestacional
media (EG) 23w4d, rango 15w1d -38w3d EG) y siete casos seleccionados en riesgo (dos polihidramnios, dos trisomía
18, una restricción del crecimiento intrauterino, una Brachmann –Síndrome de Lange y un menigomilocele con
malformación de Arnold Chiari tipo II).
2.2. Recopilación de datos
Se obtuvieron datos demográficos y médicos de cada participante a lo largo del estudio. El médico tratante revisó
todos los hallazgos médicos pasados y actuales. Las madres completaron un cuestionario escrito diseñado para
recopilar información relacionada con la salud materna/fetal y el embarazo y el historial médico. Dentro de 1 mes
después del nacimiento del niño,
Se revisaron las historias clínicas de los pacientes para conocer la edad gestacional al momento del parto,
el peso al nacer, el sexo, las puntuaciones de Apgar, las complicaciones maternas o neonatales
significativas, la alimentación neonatal, el estado respiratorio y la salud neonatal general. Estos datos se
utilizaron para determinar el número de predicciones falsas positivas y falsas negativas de problemas de
deglución neonatal identificados en el útero a partir del examen de ultrasonido. Además, se realizó una
entrevista telefónica con los padres de 10 preguntas en el plazo de 1 mes desde el nacimiento del niño
para confirmar el desarrollo continuo de las habilidades posnatales apropiadas para alimentarse/tragar.
Los participantes fueron evaluados en una habitación tranquila con la madre en posición litotómica
modificada en decúbito. Los de la madre fueron vistos durante las horas de oficina de rutina. Se registraron
datos sobre la hora del día en que se realizó la exploración y el estado de la madre en el momento de la
evaluación. Los datos ecográficos se recopilaron utilizando un sistema de ultrasonido ATL 5000 HDI
(Bothell, Washington) con conjuntos de transductores transabdominales multifrecuencia C2 - 5 y C4 - 7
MHz. Todas las evaluaciones de ultrasonido fueron grabadas en video SVHS para análisis posteriores. La
primera parte del estudio ecográfico se centró en un examen clínico estándar y la medición biofísica del
desarrollo fetal (p. ej., diámetro biparietal, circunferencia abdominal, longitud del fémur, frecuencia
cardíaca, etc.). Se recogieron ecografías adicionales de las estructuras aerodigestivas superiores durante
un segmento de 5 a 10 minutos [31]. Estos incluyeron imágenes estacionarias de estructuras faciales,
orales, faríngeas y laríngeas. Todos los movimientos orales, faríngeos y laríngeos y los comportamientos
observados durante la succión, la deglución y la respiración fetal se registraron en la cinta de video
durante todo el examen de 60 minutos. Todos los patrones de movimiento (labio, mandíbula, lingual,
faríngeo, laríngeo) fueron contados y clasificados. Se observaron los movimientos laríngeo-faríngeos en
cuanto a velocidad y periodicidad. Se observaron los movimientos por aleatoriedad de ocurrencia y
número de movimientos por ráfaga. Las grabaciones de las estructuras anatómicas se realizaron solo
cuando el feto estaba acostado en una posición de imagen propicia. Las razones más comunes de mala
visualización de la orofaringe fueron la flexión del cuello hacia delante, la obstrucción de la cara por las
extremidades, la pared placentaria y el cordón umbilical o la rotación del feto hacia el cuello uterino en los
últimos trimestres. Los datos no pudieron ser recolectados en estas circunstancias.
Para obtener mediciones reproducibles de las estructuras del tracto aerodigestivo superior, se utilizaron
planos de imagen con puntos de referencia anatómicos identificables para guiar al ecografista durante la
colocación del transductor [31]. Se utilizaron cuatro exploraciones ecográficas para recopilar conjuntos de
datos de estructuras y funciones específicas. El primer sonograma se tomó de la cara frontal en un eje
que contiene el nasum y el mentum. Esta imagen permitió la medición de las regiones labial y bucal y la
observación de los movimientos orales (Fig. 1A). La segunda exploración se tomó de un perfil parasagital
de la región de la cabeza y el cuello del feto. Este plano proporcionó vistas de las regiones orofaríngea y
laríngea y fue particularmente útil para evaluar el movimiento del bolo durante la deglución (Fig. 1B). El
tercer escaneo se obtuvo de una vista de eje largo de la cavidad oral. La vista mostraba secciones
transversales de la lengua y la orofaringe. La vista de eje largo mostró la úvula ecoica circular en sección
transversal dentro de la orofaringe. Este tercer plano de imagen proporcionó mediciones y observaciones
de la lengua y la orofaringe (Fig. 1C). El cuarto sonograma se tomó en un plano coronal que brindó una
vista transversal de las estructuras faríngea y laríngea. Se realizó una exploración exploradora centrando
el transductor en el cuerpo de la tercera vértebra cervical entre las apófisis transversas. Para confirmar la
ubicación central del
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Figura 1. Las estructuras y funciones del tracto aerodigestivo superior se observaron en cuatro planos de imagen. (A) Las exploraciones frontales (recuadro) de la cara
fetal proporcionaron observaciones de la actividad de la boca. La imagen de la izquierda muestra la cabeza, la cara, la nariz y los labios del feto (flecha). La imagen
de la derecha muestra la nariz, las mejillas, la boca (flecha) y el mentón del feto. Feto es 29w6d GA. (B) Una vista transversal del eje largo (recuadro) de la cavidad
oral proporcionó imágenes de los movimientos de la lengua fetal (T) y la orofaringe (flecha). Para la orientación de esta imagen, la sección transversal posterior de la
cabeza está a la izquierda del observador, la sección transversal de la lengua (T) está en el medio y la sección transversal anterior a través de la mandíbula está a la
derecha. La edad fetal es 20w0d GA. (C) Una imagen parasagital (recuadro) perfiló la región de la cabeza y el cuello del feto y proporcionó vistas de la respiración y
los movimientos linguales (flecha) durante la deglución. La edad fetal es 18w0d GA. (D) Una imagen del plano coronal (recuadro) de la faringe fetal (P) y la laringe (L)
proporcionó observaciones del movimiento faríngeo y laríngeo (el feto está acostado con la cabeza hacia la izquierda). Para orientación, la región de la cabeza está a
la izquierda del espectador. La región glótica está representada por las flechas. La faringe se extiende a la derecha del espectador hacia la glotis y el esófago. La edad
fetal es 31w0d GA.
faringe y laringe, las pulsaciones de las arterias carótidas, la vasculatura vertebral y yugular se
identificaron mediante imágenes de ultrasonido Power Doppler (PD) [31]. Los patrones de pulsación
característicos de la anatomía vascular se diferenciaron de los espacios faríngeos y laríngeos y se
usaron como puntos de referencia identificables para la replicación del plano de exploración entre
los sujetos (Fig. 1D). A medida que se registraban los movimientos fetales, se colocó una ventana
cerrada sobre la cavidad oral y las fosas nasales para discriminar los flujos de líquido amniótico
respiratorio del ingerido (Fig. 2). Nuestra preferencia por el Doppler de potencia en contraste con los
modos Doppler color más convencionales se basó en la detección más precisa de las respuestas
vasculares de la DP y la mayor sensibilidad para la detección de flujos de líquido pequeños y de baja velocidad [31].
El desarrollo de esta técnica amplía la metodología anterior de obtención de imágenes por
ultrasonido utilizada para detectar la deglución en bolo [26] y los patrones de movimiento respiratorio [20].
Fig. 2. Las imágenes parasagital mediante ecografía Doppler de potencia permitieron visualizar el flujo de líquido amniótico durante la
deglución y la respiración fetal. (A) Se superpuso una región cerrada en la imagen de ultrasonido (edad fetal 19w5d GA). (B) Las
imágenes de Power Doppler en esta región luego identificaron el flujo de fluido. La flecha blanca muestra el flujo nasal. La flecha negra
muestra los flujos de líquido de la cavidad oral (edad fetal 34w0d GA). Recuadro: plano de exploración.
2.3. Procedimientos de medición
Todas las grabaciones de cinta SVHS se analizaron cuadro por cuadro usando una unidad de reproducción
de video Panasonic AG DS555. Se seleccionaron, digitalizaron y almacenaron imágenes de ultrasonido en
escala de grises individuales de las estructuras anatómicas objetivo en una estación de trabajo de
procesamiento de imágenes host (Power Macintosh 8500/150) que integra el software de captura de imágenes
Scion Image 1.60c. Luego se midieron los marcos individuales para las dimensiones de la estructura objetivo
utilizando NIH Image Version 1.62 (un programa de software de análisis de imágenes de dominio público
desarrollado en los Institutos Nacionales de Salud). El software de análisis de imágenes NIH es una herramienta
estándar de mediciones estructurales macro y microscópicas. Es un programa mundialmente reconocido con
un amplio uso en las ciencias de la imagen. Las imágenes Power Doppler y los flujos de imágenes de video
del flujo sanguíneo se digitalizaron a una velocidad de video NTSC de 30 fps utilizando una estación de trabajo
de procesamiento de imágenes basada en PC (LiveIColor versión 1.0, Foresight Imaging).
La escala en centímetros de cada imagen de ultrasonido original se usó para calibrar las variaciones
debidas a la ampliación de la imagen o los ajustes de profundidad. El software de análisis de imágenes NIH
se calibró a los niveles especificados por el usuario (centímetros) en función de las marcas en centímetros de
cada imagen de ultrasonido. Una estimación del error potencial entre la escala de la imagen de ultrasonido y
la medición NIH manual resultante fue de aproximadamente 0,02 cm (p. ej., escala de ultrasonido de 1,00 cm
= medición manual de 1,02 cm en NIH Image). Una vez calibrado cada conjunto de imágenes, se midieron las
estructuras anatómicas. Estos incluyeron ancho y largo lingual, ancho del labio superior e inferior, área
orofaríngea, largo, ancho y área faríngea y largo y ancho laríngeo. Todas las ubicaciones para la medición se
predefinieron para controlar la variabilidad. Por ejemplo, se tomaron medidas sólo en los márgenes internos
de la faringe o la laringe cuando las estructuras estaban distendidas (es decir, llenas de líquido, sin actividad
de deglución). Se tomaron medidas orofaríngeas linguales y transversales con la rama de la mandíbula como
marcadores visibles de ubicación estructural. El ancho faríngeo se calculó a partir de la luz interna al nivel
aproximado de las valléculas. La longitud faríngea se midió desde la epiglotis hasta el additus laríngeo y el
ancho laríngeo se midió directamente debajo del espacio glótico.
Luego, todos los datos se transfirieron a una hoja de cálculo para análisis estadísticos (SPSS 10.0 y
Microsoft Excel). Un único evaluador midió todas las imágenes. La nueva medición de una selección aleatoria
del 10 % del conjunto de datos (medición única cegada al evaluador y realizada al final del estudio) dio como
resultado una confiabilidad intraevaluador de R = 0,89 (Correlación del momento del producto de Pearson). Se
contaron las respuestas para los movimientos de deglución, lingual, glótico y faríngeo y la respiración fetal (1
= observado, 0 = no observado). A los efectos de este artículo, una deglución se definió operativamente como
el movimiento de un bolo de líquido amniótico desde la cavidad oral hasta el esófago mediante movimientos
linguales discretos y/o contracciones faríngeas definidas. Esta definición se confirmó a partir de imágenes de
DP y sigue las descripciones publicadas previamente [4,19,26,27].
Se observaron los movimientos del tracto aerodigestivo superior y se identificaron patrones específicos.
Los movimientos linguales se clasificaron en tres patrones: (a) empuje anterior de la lengua hacia la cresta
alveolar/labio inferior, (b) ahuecamiento (elevación visible de los márgenes linguales laterales y depresión de
la línea media a lo largo del dorso) y (c) protrusión anterior completa del labio inferior. lengua fuera de la
cavidad oral seguida de retracción en la boca. La observación de los patrones faríngeos incluyó el grado de
contracción (completa, incompleta), la ritmicidad de estos
movimientos (periódicos, aperiódicos) y tasa de contracción (rápida, lenta). Las variaciones en los patrones
de distensión faríngea después de una deglución se compararon con descripciones previas de actividad
faríngea [27]. Los movimientos laríngeos también se observaron en cuanto a la extensión de la abducción:
aducción, ritmicidad y frecuencia. Cualquier variación laríngea durante el reposo, la deglución y la respiración
se registró y comparó con las observaciones informadas anteriormente [32].
Los patrones de respiración fetal (nasal, oral) se distinguieron de la deglución utilizando imágenes
Doppler de potencia. Los patrones de respiración se definieron operativamente como la secuencia completa
de flujos caudales ("inhaladores") y cefálicos ("exhaladores") de líquido amniótico a través de las fosas
nasales y/o la cavidad oral. Se observaron regurgitaciones, tos, olfateo y otras respuestas relacionadas,
pero no se incluyeron en el recuento final de respuestas. En la Tabla 1 se encuentra una descripción de los
criterios para la clasificación del comportamiento. Luego, todos los datos se transfirieron a una hoja de
cálculo para análisis estadísticos (SPSS 10.0 y Microsoft Excel). La confiabilidad de la puntuación de la
actividad contada fue calculada fuera de línea a partir de cintas de video por dos examinadores separados con interevaluadores.
tabla 1
Criterios de clasificación para las observaciones de los comportamientos fetales
Comportamiento Características ecográficas
Ventosas de lengua Los márgenes laterales de la lengua se elevan mientras que el centro de la lengua
disminuye en ecogenicidad. Puede o no contener un bolo. Generalmente precede a
una deglución.
Paliza Empuje hacia adelante de la lengua en o más allá de los márgenes labiales.
La superficie de la lengua entra en contacto con otro objeto (dedos, pared uterina,
placenta, cordón, etc.) y se observan movimientos repetitivos de 'lamido'.
Mamón Se ven los labios haciendo contacto con un objeto seguido de movimientos
AP rítmicos de la lengua y un flujo identificable de líquido amniótico en la cavidad
bucal.
boca Movimientos rítmicos de abrir y cerrar la boca sin movimiento significativo de
fluidos o lengua.
mascando Movimientos verticales de la mandíbula acompañados de flujo perioral turbulento. Los
movimientos de la mandíbula son a menudo en grupos.
Tragar Entrada del bolo de líquido amniótico en la cavidad oral seguido de propulsión
lingual hacia la faringe. Contracción faríngea completa.
aleteo glótico Aducciones rápidas de los cartílagos aritenoides hiperecogénicos. Puede ser
periódica o aperiódica.
Hipo Movimiento fluido rítmico de alta velocidad acompañado de una rápida
contracción diafragmática.
Inhalación Lento movimiento rítmico del fluido a través de la faringe hacia la tráquea
cervical confirmado por la observación de la propagación del fluido bajo el
Doppler de potencia.
Respiración por la boca Chorro aislado de líquido amniótico que se propaga a través de la cavidad oral
hacia dentro y fuera de la cavidad del líquido amniótico, generalmente visto con
un intervalo de 3 a 5 s.
respiración nasal Chorro aislado de líquido amniótico que se propaga a través de las fosas nasales
dentro y fuera de la cavidad del líquido amniótico, generalmente visto con un
intervalo de 3 a 5 s.
Tos Señales de movimiento únicas aisladas de alta velocidad que se observan durante intervalos
cortos alrededor de las fosas nasales y la boca, acompañadas de un movimiento rápido pero
corto de la cabeza hacia adelante.
Bufido Chorro de fluido nasal aislado de alta velocidad y corta duración.
fiabilidad de los totales de recuento que demuestran un coeficiente de fiabilidad del producto de Pearson de R = 0,82.
2.4. Estadísticas
Primero se examinaron los datos en busca de distribuciones, varianza y valores atípicos. Luego se determinaron
estadísticas descriptivas para cada estructura y cuenta de actividad. Se utilizaron regresiones lineales para identificar
predicciones significativas de la relación entre el crecimiento estructural y el aumento de la edad gestacional. Para
todas las pruebas, la significación se fijó en p = 0,05, probabilidad de dos colas. Los datos biométricos del caso en
riesgo se compararon mediante una prueba t de una muestra para probar el valor cuantitativo de cada variable
biométrica con los controles normales.
3. Resultados
Se presentan datos de 69 casos (62 controles normales, 7 casos de prueba en riesgo). La edad gestacional media
de todos los fetos basada en el último período menstrual confirmado por medidas ecográficas fue de 24 semanas y 3
días de edad gestacional (GA, rango 15w1d-38w3d). De los 69 casos, 65 fueron nacimientos a término, 3 fueron
prematuros (un control, dos casos de riesgo) y 1 caso de riesgo resultó en aborto espontáneo. No se encontraron
tendencias relacionadas con la actividad fetal y el momento del examen. Las entrevistas de seguimiento con los padres
y las revisiones de las historias clínicas de todos los nacimientos no indicaron predicciones falsas positivas o falsas
negativas de problemas de deglución neonatal, es decir, todos los fetos que exhibieron habilidades aerodigestivas
normales prenatalmente continuaron exhibiendo habilidades posnatales normales de alimentación y deglución. En los
casos de riesgo, el desarrollo estructural y/o las funciones aerodigestivas superiores del feto diferían de los controles.
3.1. Medidas biométricas
3.1.1. Labios
Los labios se identificaron adecuadamente en el 75% de los sujetos a partir de los 15 años de edad gestacional.
Sin embargo, en los sujetos estudiados, no se encontró una fuerte relación lineal entre las dimensiones de los labios y
el aumento de la edad gestacional (labio superior R2 = 0,186, p = 0,06, ancho medio 3,85 mm, desviación estándar
(DE) 1,65; labio inferior R2 = 0,374, p = 0,007, anchura media 3,52 mm, DE 1,49).
3.1.2. Lengua La
lengua se identificó adecuadamente en el 71% de los fetos ya en 15w1d GA. Se encontró una relación lineal
significativa entre la longitud de la lengua y la edad gestacional (p < 0,001, R2 = 0,78) con una longitud media de la
lengua de 2,13 cm (DE 0,76).
El ancho de la lengua también mostró tendencias lineales significativas (p < 0,001, R2 = 0,66) con un ancho medio de
1,71 cm (DE 0,43). El área de la lengua fue significativa en R2 = 0,68 (p < 0,001, media 3,62 cm2 SD 1,62).
,
Estos datos se aproximan a los resultados publicados anteriormente. En este estudio, se encontró un ancho lingual
medio de 1,11 cm a las 15 semanas de edad gestacional y un ancho medio de 1,29 cm a las 18 semanas de edad
gestacional. Bronshtein et al. [25] encontró que el ancho lingual aumentó linealmente a lo largo
Se informó la edad gestacional con medidas comparables, pero más pequeñas, de 0,70 cm de ancho lingual
a las 15 semanas de EG y 1,275 cm de ancho a las 18 semanas de GA.
3.1.3. Orofaringe y faringe La orofaringe

se visualizó adecuadamente en el 59% de los casos, pero no se encontró una fuerte relación entre la
edad gestacional y el crecimiento del área orofaríngea (p = 0,001, R2 = 0,51, área media: 3,2 mm2 DE 1,7).
Esto se atribuyó a la inesperada dificultad
, plano
de de
obtener una imagen
exploración. dilatada
La faringe se estática
identificóde
enlaelorofaringe
75% de losenfetos
el
estudiados. El ancho faríngeo mostró una relación significativa con el avance de la edad gestacional (p <
0,001, R2 = 0,66, ancho medio 7,36 mm, DE
2.16). La longitud y el área faríngea también demostraron una relación significativa, pero moderada, a lo
largo de la edad gestacional (longitud p = 0,001, R2 = 0,55, área R2 = 0,56). La longitud faríngea media fue
de 15,30 mm (DE 4,45) mientras que el área media fue de 11,66 mm2 (DE 5,45).
Las medidas faríngeas fueron similares a reportes previos en la literatura. El ancho faríngeo medio en
este estudio aumentó de 5,23 mm a las 18 semanas de edad gestacional a 6,60 mm a las 23 semanas de
edad gestacional y 10,9 mm a las 35 semanas de edad gestacional. Del mismo modo, Cooper et al. [17]
informaron un diámetro faríngeo promedio medido parasagitalmente a las 18 a 38 semanas de EG de 5,5
mm (rango 4,0 a 8,0 mm). El ancho faríngeo medido en un plano coronal fue de 7,1 mm (rango 4,0-10,0
mm). Richards y Farah [20] informaron de una correlación positiva entre el diámetro faríngeo medio y la
edad gestacional. Los diámetros aumentaron de una media de 4,4 mm a 18w GA a 8,8 mm a 38w GA.
Kalache et al. [33] también mostró una relación lineal entre el diámetro faríngeo y la edad gestacional. En su
estudio, el diámetro faríngeo a las 18 semanas de EG fue de 3,10 mm, mientras que a las 22 semanas de
GA, el diámetro faríngeo se informó como 6,06 mm.
3.1.4. Laringe
La laringe se visualizó adecuadamente hasta el nivel de la bifurcación traqueal ya en 15w1d GA en el
61% de los casos. La anchura media fue de 2,05 mm (DE 0,59) y la longitud media de 11,54 mm (DE 3,13
mm). Se encontró una relación lineal significativa, pero débil, entre el crecimiento laríngeo y la edad
gestacional para el ancho (p = 0,013, R2 = 0,417) o la longitud (p = 0,02, R2 = 0,344). Sin embargo, las
dimensiones laríngeas obtenidas en este estudio fueron similares a los informes publicados previamente.
Por ejemplo, Cooper et al. [17] midieron una región comparable, la tráquea fetal, tan pronto como a las 14
semanas de EG y reportaron un diámetro traqueal interno medio de 2,6 mm (rango de 2,0 a 4,0 mm) en
fetos de 18 a 39 semanas de GA. Richards y Farah [20] notaron un aumento lineal en el diámetro traqueal
a lo largo de las edades gestacionales e informaron que los diámetros aumentaron de 2,4 mm a las 18
semanas de EG a 4,6 mm a las 38 semanas de EG. El diámetro laríngeo medio en el estudio actual a las
18 semanas de edad gestacional fue de 2,06 mm y aumentó a 3,65 mm a las 32 semanas. Mientras que
observamos variaciones en la dimensión laríngea que a menudo se asociaron con cambios en el flujo de
fluidos, las observaciones anteriores informaron que la laringe mantuvo un diámetro relativamente constante
[17,20].
3.2. Actividad del tracto aerodigestivo superior
Las actividades orales, linguales, faríngeas, laríngeas y de deglución observadas se trazaron en edades
gestacionales para determinar las tendencias en la aparición de comportamientos del sistema aerodigestivo
con la maduración fetal. Se informó el porcentaje de fetos que exhibieron cada actividad junto con la
edad gestacional de la observación y la descripción de los patrones de actividad. Cuando estuvieron
disponibles, se realizaron comparaciones de estos datos con hallazgos publicados anteriormente.
3.2.1. Movimiento de boca-mandíbula

Se observó actividad de boca en el 92% de los fetos estudiados. Esta actividad ocurrió a las 16
semanas de GA y apareció como grupos de 5 a 14 pequeños movimientos mandibulares con la boca
ligeramente abierta. A las 17 semanas de GA, se observaron aperturas y cierres de las mandíbulas más
bien definidos y no repetitivos. La observación de estos movimientos se produjo más tarde que los
informes anteriores de apertura de la mandíbula a las 10,5-12,5 semanas [34]. Esta diferencia puede
deberse a la dificultad de obtener una imagen estática de fetos activos y/o a la interferencia en la
obtención de imágenes debido a la posición fetal durante las mediciones.
3.2.2. Movimiento de la
lengua Se observaron movimientos linguales en el 81% de los fetos en este estudio y se clasificaron
en tres patrones de movimiento distintos (Figs. 3 y 4). El primer movimiento consistió en un empuje
hacia adelante de la lengua hacia el margen labial inferior (Fig. 3). La primera observación de este
patrón de movimiento fue a las 15 semanas de EG, pero la observación consistente del patrón no
apareció en todos los sujetos hasta después de las 21 semanas de GA. El segundo movimiento fue la
creación de una depresión en la línea media (o 'cazoleta') a lo largo del dorso de la lengua en el área
del rafe medio visto en el plano transaxial (Fig. 4). Este movimiento era similar al ahuecamiento posnatal
normal de la lengua alrededor de un pezón por parte de los bebés a término, o la retención de un bolo
en la lengua antes de tragar por un adulto [35,36]. Los movimientos de ventosas se observaron por
primera vez a las 16 semanas de edad gestacional en combinación con patrones de empuje anterior. A
las 28 semanas de edad gestacional, la colocación de ventosas en la lengua era uniforme en apariencia.
El tercer patrón de movimiento lingual observado fue una protrusión anterior completa de la lengua fuera
de la boca seguida de una retracción posterior (Fig. 5). Este patrón fue similar a las acciones de succión
encontradas en los bebés a término durante la alimentación con pezón. Los movimientos de protrusión
anterior-posterior aparecieron de manera inconsistente en los fetos a las 18 semanas de edad gestacional en combinación con
Fig. 3. Se observó un empuje anterior de la lengua hacia los márgenes labiales a las 15 semanas de edad gestacional en exploraciones
frontales (recuadro). (A) El feto abre la boca con los labios ligeramente separados. (B) La lengua (flecha) se empuja hacia adelante. (C)
La lengua (flecha) se extiende hacia adelante hasta el margen labial inferior.
Fig. 4. Las vistas transaxiales de la cavidad bucal permitieron observar los movimientos de «cazoleta» lingual. (A) La lengua (flechas)
llena la cavidad oral central delimitada lateralmente por la musculatura bucal en desarrollo y las almohadillas grasas (BF). (B)
En este siguiente marco (la orientación y la anatomía siguen siendo las mismas que se indican en (A)), los márgenes anterior (flecha)
y lateral de la lengua se elevan para rodear el bolo. (C) Se crea una depresión en la línea media (flecha blanca) en el área del rafe
medio (orientación y estructuras iguales a las indicadas en (A)). Este movimiento de ventosas es similar a la formación de un surco
en la línea media en la recolección de bolos para bebés. La edad fetal es 37w3d GA.
ventosas y empujes anteriores. No se observaron movimientos anteroposteriores consistentes hasta las

28 semanas de edad gestacional. Cuando se produjeron movimientos anteroposteriores, alguna forma
de estimulación oral-facial precipitó la respuesta (p. ej., chuparse los dedos, acariciarse la mejilla con la
mano). No tenemos conocimiento de informes previos de patrones de movimiento lingual emergentes en
Fig. 5. Los movimientos anteroposteriores de la lengua (flechas) se observaron más tarde en la gestación. (1 – 2) En este feto de
30w0d GA, la punta de la lengua se aplana y comienza a retraerse posteriormente hacia la boca. (3 – 5) Nótese la depresión oscura
en forma de cuenco en la parte media de la lengua formada por la excavación lingual. (6) La lengüeta está completamente retraída.
(7 – 8) La lengua vuelve a una posición anterior en la boca.
que comparar nuestros hallazgos. Estudios previos detectaron movimientos de la lengua fetal que van
desde las 11 a las 36 semanas de edad gestacional. Sin embargo, no se proporcionaron descripciones
de estos movimientos y su consistencia a lo largo del desarrollo [4,34].
3.2.3. movimiento faríngeo

Se observaron movimientos faríngeos (contracciones) en el 67% de los fetos. Sin embargo, el grado
de contracción, la rapidez de estos movimientos y su periodicidad variaron.
Un patrón identificado fue una contracción faríngea lenta y completa asociada con una deglución (Fig.
6). Este patrón se produjo ya en 15w1d GA. Un segundo patrón observado fue una contracción completa
pero abrupta asociada con respuestas similares al hipo.
También se observaron contracciones faríngeas lentas, rítmicas e incompletas durante los períodos de
inactividad. Estas respuestas se observaron a las 15 semanas de GA. A las 29-38s EG, la actividad
faríngea disminuyó. El cuarto patrón de movimiento faríngeo se produjo como una semicontracción
rápida y aperiódica de las paredes faríngeas en la unión de la nasofaringe. Estos movimientos se
observaron durante exploraciones axiales transversales de la cavidad oral y, a menudo, se asociaron
con protrusión lingual o movimientos de ventosa. Los movimientos rápidos e incompletos de la faringe
observados fueron similares a los falsos movimientos de aleteo descritos en un informe anterior sobre
la función laríngea fetal [32].
Fig. 6. Las exploraciones coronales (recuadro) de la faringe fetal proporcionaron observaciones de los patrones de contracción
faríngea y laríngea. (A – D) Faringe (flechas) en posición semidistendida llena de líquido amniótico. (E – F) La contracción completa
de la faringe ocurre durante el momento de la deglución fetal. (G –H) La faringe se vuelve a abrir y se vuelve a llenar con líquido
amniótico después de la deglución.
3.2.4. movimiento laríngeo

Se observaron movimientos laríngeos en el 87% de los casos estudiados. De manera similar a la
faringe, los patrones de movimiento laríngeo variaban en la presentación, desde acciones superficiales
similares a aleteos de la región glótica hasta patrones de aducción-abducción complejos y vigorosos.
Estas actividades laríngeas variaron y variaron de contracciones periódicas a aperiódicas y completas
a incompletas. Los movimientos aperiódicos fueron el primer patrón observado en 15w1d GA. Entre
las 15 y las 24 semanas de EG, las contracciones laríngeas fueron predominantemente aleatorias,
grupos aperiódicos de movimientos rápidos "similares a aleteos" observados en la región glótica.
Después de este período activo, el "aleteo" glótico disminuyó. Sin embargo, la periodicidad de las
contracciones y su aleatoriedad permanecieron variables. Entre las semanas 17 y 20 de EG surgieron
movimientos periódicos. Este patrón de movimiento se volvió constante en todos los fetos a las 26
semanas de edad gestacional. Cerca del término (38 semanas GA), los movimientos laríngeos
disminuyeron. El número de movimientos dentro de los grupos osciló entre 1 y 12 contracciones
(completas o incompletas).
Un estudio anterior informó observaciones de apertura y cierre rítmicos de la laringe con ráfagas
ocasionales de actividad rápida ya a las 19 semanas de edad gestacional [17]. Estos movimientos
se asociaron con el movimiento diafragmático. Un segundo estudio informó posturas glóticas
semiabiertas de baja intensidad a las 16–18 semanas de EG y luego de 18 semanas; abducción: las
aducciones acompañadas de movimiento diafragmático se consideraron relacionadas con la actividad
respiratoria [32]. Se planteó la hipótesis de que los movimientos laríngeos en ausencia de deglución
representan funciones prefonatorias [32]. En el presente estudio, observamos movimientos periódicos
de la región laríngea a edades gestacionales similares. Sin embargo, estos movimientos no siempre
se correlacionaron con la actividad diafragmática y muchos movimientos glóticos no estuvieron
acompañados de deglución en bolo u otra actividad ingestiva (p. ej., hipo, regurgitación).
3.2.5. Deglución y succión La

deglución se observó en el 84,6% de nuestros casos ya en 15w1d GA. Sin embargo, las
observaciones consistentes de la actividad de deglución en cada feto no ocurrieron hasta las 22 a
24 semanas de edad gestacional. El período más activo de observaciones de deglución ocurrió entre
las semanas 17 y 30 de gestación. Los movimientos linguales y orofaciales aumentaron en
complejidad antes y durante la deglución. A las 15 semanas de edad gestacional, la recolección de
un bolo para tragar se llevó a la cavidad oral mediante movimientos "similares a la inhalación". La
mayoría de los fetos se aproximaron a los labios una vez que se recogió el bolo, aunque el cierre de
los labios no era un requisito previo para tragar. El feto a menudo no mostraba movimientos de
succión para recolectar un bolo antes de tragar. A esta temprana edad gestacional, una vez que el
bolo se acumula en la cavidad oral y se produce la deglución, los limitados movimientos peristálticos
de la lengua impulsan el bolo hacia la región faríngea (fig. 7). En general, los movimientos linguales
se volvieron más complejos después de las 28 semanas de gestación. Los movimientos
anteroposteriores similares a los de la succión impulsaron el líquido amniótico hacia la cavidad oral.
Luego, la lengua ahuecó el bolo y lo mantuvo en la cavidad oral mediante la elevación posterior del
dorso de la lengua antes de ejecutar la deglución. El paladar blando y el dorso posterior de la lengua
a menudo se aproximan durante la recolección del bolo. La epiglotis puede verse como una región
ecogénica que se proyecta hacia la faringe por detrás de la base de la lengua y está rodeada por las
valléculas. Sin embargo, no observamos la aposición del velo a la epiglotis como se describe en los recién nacidos a término
Fig. 7. Las exploraciones parasagitales proporcionaron observaciones de la actividad de deglución. (A –B) A esta edad
gestacional (22w6d), hubo movimientos peristálticos limitados de la lengua (T) para impulsar el bolo hacia la región
faríngea. El paladar blando (flecha blanca) y el dorso posterior de la lengua a menudo se aproximan durante la recolección
del bolo. La mayoría de los fetos cerraron la boca acercando los labios (flecha negra) una vez que se recolectó el bolo,
aunque el cierre de los labios no fue un requisito previo para tragar. Se observó una nasofaringe abierta llena de líquido
amniótico en todos los fetos durante la recolección oral del bolo. (C – D) Una vez que se recolectó el bolo, los movimientos
peristálticos de la lengua impulsaron el bolo hacia la faringe. Nótese en (C) que el paladar (flecha) no ocluye la faringe.
En (D), el feto extiende la cabeza cuando la lengua posterior empuja el bolo hacia la faringe. La faringe se contrae
completamente durante la deglución.
Se observó una nasofaringe abierta llena de líquido amniótico en todos los fetos durante la recolección
oral del bolo. A diferencia de la fisiología de la deglución en adultos, el cierre de la glotis no ocurrió con
todas las degluciones. Una vez que los movimientos linguales impulsaron el bolo hacia atrás, una
contracción faríngea completa movió el bolo hacia el esófago cervical. No se observaron contracciones
faríngeas secuenciales, como las que se encuentran en las degluciones adultas. En cambio, una sola
contracción de toda la faringe fetal despejó el bolo. Después de tragar, la región faríngea se relajó y se
rellenó rápidamente con líquido amniótico.
Se ha observado actividad de deglución fetal entre las semanas 10 y 5 días de EG [32,34].
Al igual que estudios previos [4,27], observamos que la lengua retiene el bolo en la cavidad oral mediante
la elevación del dorso posterior junto con la elevación superior del paladar blando. La elevación del
paladar no ocurrió consistentemente en todos los casos examinados. Un estudio anterior describió
movimientos linguales de aleteo antes de iniciar la deglución [19]. Observamos movimientos linguales
que preceden a la deglución en un patrón que parecía relacionarse con la recolección de bolos.
La succión ocurrió en el 72% de los casos estudiados y se asoció con conductas estimulantes
previas a la deglución que iban desde el contacto con la cara o la cabeza con los brazos o las manos
hasta la succión o la boca con los dedos, las manos, las extremidades, el cordón umbilical o la placenta.
Estos movimientos precedieron a la deglución en todos los casos excepto en uno y, a veces, continuaron
durante la succión prolongada o las respuestas repetidas de deglución. Si bien no conocemos
descripciones previas de comportamientos estimulantes previos a la deglución, un estudio informó
observaciones de breves ráfagas de movimientos de la mano a la boca y la cara en el 90% de los fetos
de 26 a 36 semanas de edad gestacional [4] .
3.3. Comparaciones en casos de riesgo
3.3.1. polihidramnios
El equilibrio de los niveles de líquido amniótico intrauterino está regulado por varios sistemas materno-
fetales de producción y eliminación. La deglución fetal es una ruta principal de reabsorción de líquido
amniótico. Una cantidad excesiva de líquido amniótico se denomina polihidramnios y se ha asociado con
una deglución fetal reducida [8,9,37]. La relación entre el polihidramnios y los déficits de deglución
posnatal no está clara. Sin embargo, los bebés con anomalías congénitas y diversos síndromes a menudo
tienen antecedentes prenatales de polihidramnios [8,9,37 - 43]. Examinamos la conexión de los cambios
en el líquido amniótico y el desarrollo aerodigestivo superior antes y después del nacimiento en dos casos
de polihidramnios.
En un feto 29w6d GA con presentación materna de polihidramnios, se observó un aumento significativo

en el desarrollo del labio superior fetal (p = 0,001, media 5,60 mm, SD 0,006) y el labio inferior (p = 0,01,
media 5,40 mm, SD 0,160). identificados en comparación con los controles emparejados por edad
gestacional (media del labio superior 3,0 mm, media del labio inferior 2,40 mm).
La biometría lingual y laríngea fue comparable a la de los controles, mientras que se encontraron
aumentos significativos en la longitud faríngea (p = 0,04, media 2,10 cm, DE 0,03; media de control 1,69
cm, DE 0,25). La Tabla 2 resume estos resultados.
En un segundo feto de 32 días de edad de una madre grávida 3 para 2 de 36 años con polihidramnios,
se encontraron diferencias significativas en la biometría fetal en comparación con controles sanos de la
misma edad gestacional. La madre informó antecedentes de polihidramnios en un
(2003
tempr
Desar
huma
Miller
61–
JL
et87/
71
al. Tabla 2
Datos biométricos medios que comparan estructuras anatómicas en casos de control y de prueba
Estructura Comparación
Prueba
Labio superior (mm) 5,60

Labio inferior (mm) 5,40
Ancho de la lengua
(cm)
3.21
Longitud de la lengua (cm)
2.32
Control S
3.00
2.40
2.70
1.90
Prueba
3.80
3.20
2.91
2.72
Control S
2.40
3.70
1.94
1.92
Prueba
(polihidramnios, (29w GA, (polihidramnios, (32w GA, (BDL) caso 1) n = 1) caso 2) n

= 2)
2,50 3,30
2,90 2,00
Control S
(34seg AG,
n = 1)
Prueba
(trisomía 18,
caso 1)
Control S
(16s con
AG, n = 4)
Prueba
(trisomía 18,
caso 2)
2.30
3.75
1.29
1.08
Control S
(18s con
AG, n = 4)
4.56
1.54
1.43
Prueba
3.71
3.47
3.18
1.80
Control S
(RCIU) (30w EG, n = 3)
3.22
3.19
3.04
2.26
Área de la 6.39 5.72 3.32 1.43 3.25 6.18 6.56
lengua (cm2)
Longitud 2.10 1.69 1.44 2.15 1,79 1,94 0.98 1.27 1.08 1.13
faríngea (cm)
Ancho 0.85 0.81 0.50 0.79 0,76 1,14 0.34 0.59 0.56 0.51
faríngeo (cm)
Área faríngea 1.99 1.78 1.01 1.70 1.11 2.01 0.27 0.80 0.52 1.00
(cm2)
Longitud 1.16 1.62 0,95 1.63 0.56 0,66
laríngea (cm)
Ancho 0.21 0.23 0.37 0.15 0.25
laríngeo (cm)
Los datos que faltan son indicativos de la imposibilidad de obtener medidas en el útero debido a la posición fetal o la obstrucción anatómica. Desviaciones estándar en el texto.
77
Lactante anterior que actualmente presenta a los 4 años de edad con apraxia verbal, déficits de
articulación y disartria motora oral. Las observaciones ecográficas y las mediciones biométricas
(ver Tabla 2) del feto presentado indicaron que la lengua, en particular, era significativamente más
grande en dimensión que los controles (p < 0,001, longitud media de la lengua 2,91 cm, SD 0,16;
p < 0,001, longitud media controles 1,94 cm, DE 0,03; anchura media de la lengua 2,72 cm, DE
0,17; anchura media de los controles 1,92, DE 0,57; p < 0,024, área media de la lengua 5,72 cm2
DE 2,68; área media
, demostró de los controles
una mínima patrones 3,32 cm2 En comparación
, DT 1.46). con los controles, la lengua
de movimiento
Los movimientos de ahuecar la lengua, empujar y chupar se redujeron en rango de movimiento,

extensión y vigor. Además, las imágenes de power Doppler no identificaron líquido amniótico en
la orofaringe ni movimientos linguales asociados con la deglución. Todas las medidas biométricas,
excepto el ancho de la laringe, fueron significativamente menores (p < 0,01) que los controles de
la misma edad.
Los patrones de movimiento de estas regiones también eran diferentes de los controles sanos.
La faringe permaneció contraída mientras que la región subglótica estaba distendida por la
presencia de líquido amniótico. No hubo movimientos de deglución identificables en estas
regiones, pero se observaron comportamientos estimulatorios orales y faciales observables, como
chuparse el dedo, en los planos de exploración frontal y sagital. Se observaron los patrones de
inhalación y exhalación orales-nasales. Sin embargo, estos movimientos ocurrieron en un contexto
de movimiento fetal extenso y lo que parecían ser oleadas de líquido amniótico similares a
regurgitaciones que salían de las cavidades orales y nasales. La intervención médica prenatal
incluyó niveles de actividad modificados en el hogar y reducción del horario de trabajo.
En un examen de ultrasonido repetido a las 35 semanas de edad gestacional, el feto continuó
mostrando un ancho de lengua significativamente mayor (p < 0,001). Sin embargo, las dimensiones
faríngeas entre el feto y los controles emparejados por edad gestacional ahora no eran significativamente diferentes.
Estas medidas indicaron un grado significativo de crecimiento en la región faríngea, aunque los
patrones de movimiento de la lengua, la faringe y la laringe permanecieron sin cambios en
comparación con las observaciones a las 32 semanas de gestación. Permaneció el polihidramnios
aunque los índices de líquido disminuyeron mucho. El trabajo de parto a las 38 semanas de EG
no fue notable y el niño recibió puntajes de Apgar de 9/9. Una hora después del parto, el bebé
presentó dificultad respiratoria. La intervención médica resolvió este cuadro en 24 h. La
alimentación oral se inició en ese momento sin que se observaran deficiencias en la deglución o
la succión. A las 2 semanas de edad posconcepcional, el examen de la lengua del bebé notó un
aumento del ancho y un rango de movimiento limitado. Un examen de ultrasonido del lactante
amamantado al mes de edad reveló que la lengua permanecía aplanada con una sincronización
compensatoria lengua/mandíbula para extraer el bolo. Se observó protrusión lingual limitada. El
bebé tiene reflujo gastroesofágico continuo y se le colocó Zantac. El aumento de peso ha sido
regular.
3.3.2. Síndrome de Brachmann-de Lange

El síndrome de Brachmann-de Lange es un trastorno de base bioquímica y genética
desconocida reconocido por características clínicas específicas [38]. La evaluación ecográfica
prenatal es útil en la detección de manifestaciones craneofaciales, restricción del crecimiento
intrauterino y otras variaciones antropométricas [13,39,40]. Los problemas de alimentación y
deglución están asociados con hendiduras, reflujo gastroesofágico, esofagitis, retraso en el crecimiento y
retraso en el desarrollo. Los lactantes que sobreviven a menudo tienen pocas habilidades para succionar,
infecciones respiratorias frecuentes y retraso en el crecimiento [19-21]. Las malformaciones
gastrointestinales, la micrognatia y el paladar hendido son anomalías dismórficas frecuentes [39,40].
Una mujer grávida 3 de 24 años se presentó con un feto 34w4d GA con síndrome de Brachmann - de
Lange. La ecografía prenatal observó un cordón nucal engrosado, un quiste del plexo coroideo, una
cisterna magna agrandada y una formación cerebelosa anormal. Las dismorfologías craneofaciales eran
evidentes y el crecimiento del intervalo era deficiente. En las exploraciones frontal, parasagital y transaxial
del tracto aerodigestivo superior, no se observó succión. Pequeños movimientos irregulares de la boca se
acompañaron de ligeros movimientos anteroposteriores de la lengua (Fig. 8). Los movimientos glóticos
eran lentos y aperiódicos. La tráquea y la faringe estaban llenas de líquido amniótico, según lo confirmó la
imagen Doppler de potencia. La región glótica, sin embargo, permaneció en aducción. Se observaron
movimientos de la faringe.
Fig. 8. Movimientos de boca y lengua observados en un feto con síndrome de Brachmann-de Lange. Secuencia de escaneo
tomada en el plano frontal (recuadro). Se muestran la región de la nariz (N) y la boca. La flecha muestra la abertura de la
boca pequeña con empuje anterior de la lengua en este feto 34w4d GA. Cada fotograma en secuencia a 1/30 de segundo.
Estos contrastan con las apariencias fetales normales de la misma edad en la Fig. 1 y los patrones linguales que se ven en
las Figs. 3 – 5.
como contracciones lentas e incompletas a lo largo de los márgenes laterales de la luz faríngea.
La evaluación con ecografía Power Doppler no detectó patrones de flujo de líquido amniótico indicativos de
deglución fetal. No se detectaron flujos de líquido amniótico inhalatorio y exhalador a través de las fosas nasales o
la cavidad bucal. Se presentó una reducción significativa (p = 0,009) en el área faríngea (media 1,11 cm, SD 0,15)
en comparación con los controles normales (media 2,01 cm, SD 0,007) (ver Tabla 2 ) .
Un varón prematuro pequeño para la edad gestacional con características de malformación múltiple del síndrome
de Lange nació después de la inducción del trabajo de parto a las 34 semanas y 5 días. La función respiratoria
deficiente, un reflejo de succión inadecuado y el reflujo gastroesofágico contribuyeron a una mala alimentación y
una mayor pérdida de peso. El bebé murió dentro de la primera semana de vida.
3.3.3. Meningomielocele con malformación de Arnold Chiari tipo II La presentación

fetal de meningomielocele puede provocar anomalías posnatales del tracto aerodigestivo superior, especialmente
cuando se complica con el complejo de malformación de Chiari-II.
El deterioro sensorial-motor, la dificultad para tragar, la disfunción del esfínter cricofaríngeo, la insuficiencia
respiratoria, la debilidad o la espasticidad en las extremidades superiores, la rigidez del cuello y la parálisis de las
cuerdas vocales pueden comprometer la alimentación del lactante y la función de las vías respiratorias superiores [41 - 43] .
Una mujer de 41 años de edad, grávida 11, paridad 8, se presentó con un feto 31w0d GA con un menigomielocele
L2-S4 y malformación de Arnold Chiari tipo II. La evaluación de cuatro planos del tracto aerodigestivo superior
identificó una gama completa de movimientos ingestivos normales que incluyen la boca, las protuberancias
linguales, lamer, masticar la mandíbula y la actividad de succión. Los patrones de contracción faríngea y laríngea
fueron comparables a los movimientos observados en nuestra base de datos de 62 controles sanos. Las imágenes
Power Doppler confirmaron el flujo de líquido amniótico durante las degluciones fetales y los movimientos
respiratorios fetales normales de inhalación y exhalación. Las medidas biométricas indicaron una reducción
significativa en la longitud faríngea (p = 0,03, media 1,53 cm, SD 0,280; control media 2,37 cm, SD 0,001) y el
ancho faríngeo (p = 0,005, media 0,49 cm, SD 0,06; control media 1,01 cm, SD 0,001). A los padres se les ofreció
la reparación en el útero del menigo mielocele, pero la rechazaron. A pesar de la confirmación de la malformación
de Chiari-II al nacer y la hidrocefalia con la colocación de una derivación, no se produjeron déficits de alimentación,
deglución o respiratorios en este recién nacido a término.
3.3.4. Trisomía 18 Las

características fenotípicas y de desarrollo de la trisomía 18 con déficit cromosómico autosómico incluyen la
presentación de anomalías significativas del sistema aerodigestivo superior, como micrognatia, paladar hendido o
estrecho, atresia esofágica, hipotonía y hernia diafragmática [44] . Estas anomalías contribuyen a una mala función
de succión/deglución y aerodigestiva superior al nacer [13,44]. Presentamos dos casos de cariotipo de trisomía 18
con características ecográficas de afectación del tracto aerodigestivo superior.
Una mujer de 42 años de edad, grávida 7 paridad 2, se presentó con un feto 16w5d GA. La ecografía prenatal
identificó múltiples marcadores de aneuploidía y anomalías fetales, incluida la micrognatia con posible paladar
hendido. La observación del sistema aerodigestivo superior identificó movimientos mandibulares, labiales y linguales
mínimos. No se observó lactancia.
Aunque se identificaron contracciones laríngeas y faríngeas en la coronal longitudinal
y planos de exploración parasagitales, los movimientos fueron lentos, irregulares e incompletos en

comparación con los controles de la misma edad gestacional. Las imágenes Power Doppler
confirmaron la ausencia de actividad de deglución fetal a pesar de los movimientos irregulares de la faringe.
No se detectaron respiraciones orales-nasales. La biometría resumida en la Tabla 2 indicó una
reducción significativa en la longitud faríngea (p = 0,01, media 0,985 cm, DE 0,02; media de control
1,27 cm, DE 0,43). La amniocentesis genética y la hibridación fluorescente in situ confirmaron la
trisomía 18. Un feto prematuro no viable nació a las 23 semanas y 6 días de edad gestacional con
puntajes de Apgar de 2 y 0. Se identificaron características compatibles con la trisomía 18, que
incluyen micrognatia, restricción del crecimiento y boca pequeña.
En un segundo caso, una mujer grávida 1 de 37 años se presentó con un feto 18w4d con
múltiples marcadores de aneuploidía y anomalías fetales que incluyen quiste del plexo coroideo,
labio hendido, pie zambo, manos apretadas y braquicefalia. Las exploraciones transaxiales
demostraron un espacio orofaríngeo irregular y ancho, lo que sugiere paladar hendido y falta de
movimiento oral-lingual. La faringe permaneció en una posición dilatada pero no se llenó de líquido
amniótico. La región glótica estuvo contraída durante la mayor parte del examen, mientras que no
se observaron patrones de respiración y deglución fetal.
Los datos biométricos indicaron diferencias significativas (p < 0,001) en los patrones de
crecimiento entre este feto y los controles. La longitud de la lengua (media de 1,29 cm, DE 0,22;
media de control de 1,54 cm, DE 0,72), el ancho de la lengua (media de 1,08 cm, DE 0,32; media
de control de 1,43 cm, DE 0,46) y el área, (media
DE 0,36;
demedia de control
1,43 cm2 3,25
DE 2,16) secm2 , La en
redujeron tamaño .
longitud
faríngea (media 1,08 cm, SD 0,30; media de control 1,13, SD 0,001) y el área (media 0,520 cm2 SD
0,14; media de control 1,00 cm2 SD 0,01) , mayor
fueron
(media
menores,
0,56mientras
cm, SD 0,001;
que el media, DE
ancho de
faríngeo
controlfue
0,001).0,51,
La
longitud laríngea (media 0,564 cm, SD 0,13; control media 0,660, SD 0,001) y el ancho (media
0,150 cm, SD 0,003; control media 0,255 cm, SD 0,275) también fueron significativamente menores
en dimensiones. Estas comparaciones se resumen en la Tabla 2. La amniocentesis se realizó para
la hibridación fluorescente in situ y para la confirmación del cariotipo de la trisomía 18. El feto no
llegó a término.
3.3.5. Restricción del crecimiento intrauterino

La restricción del crecimiento intrauterino (IUGR) por debajo del percentil 10 para la biometría
fetal esperada se asocia con una variedad de condiciones que contribuyen a los problemas de
alimentación y deglución al nacer [14,45,46]. La disfagia está relacionada con un crecimiento/
tamaño restringido, fatiga, intolerancia alimentaria, descoordinación de patrones respiratorios y de
succión, hipoxemia, bradicardia, hipotonicidad o hipersensibilidad [45 - 48]. Una mujer grávida 1 de
22 años mal alimentada fue transferida al NNMC para evaluación a las 30w5d GA. El examen
obstétrico previo había notado tamaño de crecimiento fetal menor a las fechas esperadas,
desnutrición materna y pérdida de peso. Las mediciones de ultrasonido en serie notaron evidencia
de restricción del crecimiento intrauterino que colocó al feto en el tercer percentil para el crecimiento
esperado. La anatomía del tracto aerodigestivo superior fetal era normal a pesar del retraso en el
crecimiento. El examen de cuatro planos de la función aerodigestiva superior observó movimientos
de la boca, movimientos de la lengua y actividad de succión comparables a las observaciones en controles de la misma edad.
Los patrones fetales de deglución y respiración parecían normales.
La biometría fetal (Tabla 2) indicó diferencias significativas en las estructuras labiales y linguales en
comparación con los controles emparejados por edad gestacional de 30 semanas a pesar del hecho de que
Las mediciones ecográficas seriadas del diámetro biparietal, la circunferencia de la cabeza, la longitud del
fémur y la circunferencia abdominal fueron indicativas de un retraso en el crecimiento. En este caso, los
labios eran de mayor tamaño que los controles (p < 0,001, labio superior medio 3,71 mm, control 3,22;
labio inferior medio 3,47 mm, control 3,19). Las dimensiones de la lengua fueron mayores para la longitud
(media 3,18 cm, control 3,04) mientras que el ancho fue menor (media 1,80 cm, control 2,26).
Se recomendó la evaluación bisemanal del índice de líquido amniótico/prueba sin estrés con la prueba
TORCH. La madre ingresó para soporte nutricional, reposo en cama y aumento de peso fetal hasta que el
crecimiento fetal aumentó al percentil doce. Un bebé varón viable nació a las 39 semanas y 5 días de EG
con puntajes de Apgar de 9/9 y sin complicaciones notables. Al nacer, se demostró una succión débil
durante la alimentación oral. Sin embargo, dentro de la primera semana, el bebé tuvo éxito con la
alimentación completa con biberón con un aumento de peso adecuado.
4. Discusión
Este estudio examinó la aparición de comportamientos aerodigestivos superiores concomitantes con

el crecimiento y desarrollo de estructuras orofaciales, linguales, faríngeas y laríngeas. La anatomía
aerodigestiva superior y los comportamientos ingestivos relacionados se observaron en nuestros sujetos
más jóvenes (15 semanas GA) utilizando la evaluación de ultrasonido de cuatro partes complementada
con ecografía Doppler de potencia. En los 62 fetos estudiados, se produjeron aumentos estadísticamente
significativos en el crecimiento faríngeo y lingual a lo largo de la gestación.
A pesar de la pequeña muestra de datos, las medidas biométricas fueron similares a los resultados
publicados previamente [17,20,24,25]. La orofaringe, los labios y la laringe demostraron relaciones
significativas, pero débiles, entre las dimensiones estructurales y la maduración. En lugar de indicar una
falta de crecimiento durante la gestación, los hallazgos pueden reflejar las dificultades metodológicas para
medir estructuras no estáticas en el feto vivo. El feto, tanto en estado activo como en reposo, también
realizaba una variedad de movimientos bucales, de los cuales sólo algunos estaban relacionados con la
respiración y actividades similares a las de la succión. La observación de los movimientos ingestivos en
controles sanos, y no en muchos de los casos de prueba, puede ser importante para la evaluación del
bienestar fetal. Si bien queda mucho por comprender, este estudio ha generado varias consideraciones
para futuras investigaciones sobre el desarrollo del sistema aerodigestivo fetal y la relación entre su
crecimiento y función.
4.1. progresión del desarrollo
Las funciones ingestivas al nacer requieren la compleja coordinación de las estructuras oral, faríngea
y laríngea. Nuestros resultados sugieren que varios comportamientos ingestivos emergen en una sucesión
de patrones de movimiento básicos a complejos y que esta progresión forma la base para las habilidades
posnatales de succión y deglución. Por ejemplo, los movimientos de la mandíbula y los labios aparecieron
primero como simples movimientos de apertura, pero luego progresaron a movimientos repetitivos de
apertura y cierre similares a los patrones de excursión que se encuentran en la succión infantil [49]. Los
movimientos linguales aumentaron en complejidad desde un simple empuje hacia adelante y ahuecamiento
hasta movimientos anterior-posterior observados en la succión a término [49]. laríngeo
los movimientos variaron desde movimientos superficiales similares a aleteos centrados a lo largo de la
luz hasta patrones de abducción-aducción más complejos y completos de toda la región laríngea.
La succión surgió como una sucesión de movimientos desde la boca básica hasta acciones linguales
complejas.
Nuestras observaciones del desarrollo de patrones de movimientos orales, linguales, faríngeos y
laríngeos a lo largo de la gestación corroboran la premisa de que los movimientos de succión, deglución
y prefonatorios se desarrollan dentro del entorno intrauterino en preparación para la supervivencia
extrauterina. La identificación de los períodos específicos de desarrollo que identifican la función
adecuada podría proporcionar una base para el diagnóstico prenatal de la integridad aerodigestiva
superior. Por ejemplo, Case-Smith et al. [47] observaron que los comportamientos de la mandíbula y la
lengua distinguían a los alimentadores ineficientes de los eficientes en los recién nacidos prematuros.
Los alimentadores neonatales eficientes tendían a tener "... lenguas ahuecadas que se movían en
extensión y retracción rítmicas" (p. 248). Los alimentadores ineficaces mostraban movimientos
desorganizados de la lengua, incluidas «lenguas aplanadas» y retracción de la lengua hacia la parte
posterior de la boca [47]. De manera similar, nuestras observaciones fetales identificaron una progresión
de los movimientos de la lengua desde el empuje anterior hacia adelante hasta los movimientos de
succión y succión. Por lo tanto, las habilidades de alimentación ineficientes reportadas en bebés
prematuros pueden no ser indicativas de un retraso en el desarrollo, sino más bien, son muestras de
estrategias de alimentación apropiadas para la edad gestacional concomitantes con un feto inmaduro pero en desarrollo.
4.2. Crecimiento, función y períodos de desarrollo.
Hemos presentado evidencia de que tanto la forma en desarrollo como la función del sistema
aerodigestivo superior son importantes para identificar la disfunción ingestiva. Nuestros dos casos con
polihidramnios demostraron retrasos en el crecimiento faríngeo concomitante con la falta de movimiento
faríngeo durante la deglución fetal. En ambos casos, una vez que los niveles de líquido amniótico se
estabilizaron, se reanudó la deglución fetal y el crecimiento faríngeo aumentó a niveles apropiados para
la edad. No se sabe por qué el crecimiento de la faringe se retrasó en situaciones en las que los
movimientos faríngeos eran anormales. Sin embargo, es posible que se haya producido una reanudación
del crecimiento faríngeo porque el líquido amniótico ingerido contiene nutrientes importantes para el
desarrollo [7–9]. En el caso del síndrome de Brachmann-de Lange, tanto el crecimiento como la función
faríngea comprometidos pueden haber contribuido a las complicaciones posnatales de alimentación observadas.
Alternativamente, el feto con malformación de Arnold Chiari tipo II mostró estructuras faríngeas más
pequeñas, pero funciones faríngeas similares a los controles de la misma edad. Al nacer, este niño
tenía un peso promedio y demostró habilidades exitosas de alimentación oral. Estos variados casos
sugieren que un elemento esencial en futuros estudios que identifiquen predictores de complicaciones
de alimentación neonatal pueden ser no solo las mediciones de crecimiento sino también el examen
detallado de los índices prenatales de las funciones del tracto aerodigestivo.
Dawes [50] señaló la necesidad de examinar cómo el desarrollo funcional de un órgano puede
interactuar con sus movimientos emergentes. Por ejemplo, el desarrollo de los pulmones puede
depender de conductas respiratorias fetales emergentes que, a su vez, son esenciales para la
supervivencia al nacer (pág. 3) [50]. El hallazgo de que el feto con RCIU que estudiamos tenía
estructuras y funciones aerodigestivas superiores normales a pesar de los retrasos en las medidas de
crecimiento abdominal, de la cabeza y del fémur sugiere que el sistema aerodigestivo superior fetal
emergente puede tener una prioridad de desarrollo con respecto a la supervivencia neonatal. Este caso no aclara
los factores o mecanismos que determinaron este resultado y ha dado impulso a examinar un mayor
número de casos de RCIU para su comparación.
Nuestros datos también han observado funciones linguales, faríngeas y laríngeas que emergen (y
disminuyen) en períodos específicos de gestación. Se ha planteado la hipótesis de que el deterioro del
crecimiento durante los períodos críticos o sensibles del desarrollo fetal provoca cambios en la estructura
o función de un órgano y, en última instancia, puede aumentar el riesgo de enfermedad posterior en la
vida posnatal [51] . Las asociaciones entre el crecimiento de las estructuras aerodigestivas superiores,
sus funciones emergentes en condiciones intrauterinas normales y anormales y las deficiencias posteriores
en la alimentación y la deglución en la vida posnatal no se han investigado completamente. Los períodos
críticos del desarrollo embrionario, como la fusión del paladar, son bien conocidos. También se ha sugerido
que los períodos sensibles ocurren después del nacimiento en el desarrollo infantil de la deglución y la
alimentación [52]. Sin embargo, hay menos datos disponibles que identifiquen períodos específicos en el
útero de maduración de succión o deglución en el feto humano vivo. Mientras que estudios previos han
descrito la aparición de respuestas reflexivas orales, no hay ningún estudio previo que haya presentado la
aparición gradual de comportamientos de deglución y aerodigestivos superiores a lo largo de la gestación
[1,2].
La identificación de los patrones de maduración de los comportamientos fetales de succión y deglución
son importantes para crear un continuo de desarrollo para el cuidado prenatal y posnatal. Los índices de
"preparación" maduracional para la alimentación, en particular en los recién nacidos prematuros o
médicamente frágiles, no están bien definidos [35,48]. Nuestros resultados proporcionan evidencia de que
el desarrollo intrauterino de acciones de succión complejas a menudo ocurre antes de las 34 semanas de
EG y, como en varios de nuestros casos de riesgo, la identificación prenatal de la función ingestiva puede
ser útil para determinar el grado de habilidades de alimentación posnatal.
Actualmente, los equipos de atención clínica pueden retrasar las decisiones sobre el inicio de la
alimentación oral hasta las 34 semanas posteriores a la concepción porque se supone que las habilidades
de succión no están maduras hasta ese momento [35]. Sin embargo, varios estudios de investigación han
destacado el desarrollo continuo de las habilidades de succión en los recién nacidos prematuros y los
beneficios de los programas terapéuticos diseñados para facilitar la transición a la alimentación oral
[53,54]. En un estudio que examinó el inicio de la alimentación oral en lactantes de menos de 30 semanas
de EG, la alimentación oral se inició a las 31,1 semanas y se logró una alimentación oral exitosa a las
32,4 semanas de EG [54] .
Los comportamientos intrauterinos del feto también pueden brindar orientación para las intervenciones
posnatales apropiadas. Por ejemplo, en todos los casos que estudiamos excepto en uno, la deglución
fetal se produjo en presencia de actividad estimulante oral-facial concomitante. Estos hallazgos prenatales
respaldan las terapias de estimulación oral antes de la alimentación y la facilitación de los programas de
tratamiento infantil temprano en la UCIN. En un estudio reciente, la alimentación oral independiente se
logró significativamente antes en un grupo experimental de bebés prematuros de 26 a 29 semanas de
edad gestacional que recibieron un programa de estimulación oral que en los controles sin estimulación [55] .
Además, se ha observado que los recién nacidos muestran una variedad de movimientos de las manos y
actividades con la boca antes de amamantar que son similares a muchos de los comportamientos
estimulantes que observamos en el útero [ 56]. Los movimientos de la mano y de succión de los recién
nacidos observados estimularon la liberación de oxitocina materna. Esta interacción puede ser beneficiosa
tanto para la madre como para el niño.
La identificación de los patrones de succión y deglución en el feto, particularmente después de las 28
semanas de edad gestacional, es importante para comprender las funciones de los bebés prematuros.
neonatos Una mayor descripción del desarrollo fetal normal y los mecanismos que determinan la
función ingestiva pueden proporcionar información sobre las estrategias para una intervención de
alimentación postnatal exitosa. Un mayor tamaño de la muestra, las comparaciones de casos
adicionales en riesgo y el examen continuo de la anatomía y la función en el feto en desarrollo
pueden dilucidar predictores adicionales de disfunción de la ingestión.
Agradecimientos
Este trabajo es parte de un estudio en curso en NNMC (Protocolo #B99-089) y NIH/ NICHD
(Protocolo 00-CC-081). Los autores quisieran agradecer a los muchos padres que han participado
con sus hijos en este proyecto.
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Desarrollo humano temprano 71 (2003) 61 – 87

Aparición de actividad orofaríngea, laríngea y

Aceptado el 5 de noviembre de 2002

* Autor correspondiente. Teléfono: +1-301-402-7099.

0378-3782/03/$ - véase el frente. Publicado por Elsevier Science Ireland Ltd.

62 JL Miller et al. / Desarrollo humano temprano 71 (2003) 61–87

JL Miller et al. / Desarrollo humano temprano 71 (2003) 61–87 63

2.2. Recopilación de datos

64 JL Miller et al. / Desarrollo humano temprano 71 (2003) 61–87

JL Miller et al. / Desarrollo humano temprano 71 (2003) 61–87 sesenta y cinco

fetal es 31w0d GA.

66 JL Miller et al. / Desarrollo humano temprano 71 (2003) 61–87

JL Miller et al. / Desarrollo humano temprano 71 (2003) 61–87 67

2.3. Procedimientos de medición

68 JL Miller et al. / Desarrollo humano temprano 71 (2003) 61–87

Comportamiento Características ecográficas

JL Miller et al. / Desarrollo humano temprano 71 (2003) 61–87 69

3.1. Medidas biométricas

70 JL Miller et al. / Desarrollo humano temprano 71 (2003) 61–87

3.1.3. Orofaringe y faringe La orofaringe

3.2. Actividad del tracto aerodigestivo superior

JL Miller et al. / Desarrollo humano temprano 71 (2003) 61–87 71

3.2.1. Movimiento de boca-mandíbula

72 JL Miller et al. / Desarrollo humano temprano 71 (2003) 61–87

ventosas y empujes anteriores. No se observaron movimientos anteroposteriores consistentes hasta las

JL Miller et al. / Desarrollo humano temprano 71 (2003) 61–87 73

3.2.3. movimiento faríngeo

74 JL Miller et al. / Desarrollo humano temprano 71 (2003) 61–87

3.2.4. movimiento laríngeo

3.2.5. Deglución y succión La

JL Miller et al. / Desarrollo humano temprano 71 (2003) 61–87 75

76 JL Miller et al. / Desarrollo humano temprano 71 (2003) 61–87

3.3. Comparaciones en casos de riesgo

En un feto 29w6d GA con presentación materna de polihidramnios, se observó un aumento significativo

Labio superior (mm) 5,60

(polihidramnios, (29w GA, (polihidramnios, (32w GA, (BDL) caso 1) n = 1) caso 2) n

(RCIU) (30w EG, n = 3)

Área de la 6.39 5.72 3.32 1.43 3.25 6.18 6.56

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Los movimientos de ahuecar la lengua, empujar y chupar se redujeron en rango de movimiento,

3.3.2. Síndrome de Brachmann-de Lange

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80 JL Miller et al. / Desarrollo humano temprano 71 (2003) 61–87

3.3.3. Meningomielocele con malformación de Arnold Chiari tipo II La presentación

3.3.4. Trisomía 18 Las

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y planos de exploración parasagitales, los movimientos fueron lentos, irregulares e incompletos en

3.3.5. Restricción del crecimiento intrauterino

82 JL Miller et al. / Desarrollo humano temprano 71 (2003) 61–87

Este estudio examinó la aparición de comportamientos aerodigestivos superiores concomitantes con

4.1. progresión del desarrollo

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4.2. Crecimiento, función y períodos de desarrollo.

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