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Biología Neotropical y Conservación

17 (1): 39–57 (2022)
doi: 10.3897/neotropical.17.e66096

ARTÍCULO DE INVESTIGACIÓN

Diversidad taxonómica y funcional de las aves en una zona rural

paisaje de bosque alto andino, colombia

Lina P. Sarmiento Garavito1, Juan S. García-Monroy1,Juan E. Carvajal-Cogollo1

1 Grupo de Investigación Biodiversidad y Conservación, Museo de Historia Natural Luis Gonzalo

Andrade Natural, Facultad de Ciencias, Universidad Pedagógica y Tecnológica de Colombia, Dirección
Avenida Central del Norte 39-115, 150003 Tunja, Boyacá, Colombia

Autor correspondiente:Juan E. Carvajal-Cogollo (juancarvajalc@gmail.com)

Editor Académico:AMLeal-Zanchet | Recibido18marzo2021 | Aceptado2febrero2022 | Publicado17febrero2022

Citación:Sarmiento-Garavito LP, García-Monroy JS, Carvajal-Cogollo JE (2022) Diversidad taxonómica y funcional

de aves en un paisaje rural de bosque alto andino, Colombia. Biología Neotropical y Conservación 17(1): 39–57.
https://doi.org/10.3897/neotropical.17.e66096

Resumen
Evaluamos la diversidad taxonómica y funcional de las aves en un paisaje rural de los Andes
nororientales de Colombia. Realizamos siete recorridos de campo y utilizamos transectos de 300 m,
separados entre sí por 500 m en la cobertura vegetal dominante del paisaje rural. Medimos la
diversidad alfa (α) y beta (β) tanto a nivel taxonómico como funcional. Registramos 10 órdenes, 21
familias, 56 géneros y 63 especies de aves. En pastizal arbolado registramos 55 especies y una
abundancia relativa de 66% y 44 y 34% para un fragmento de bosque andino. Las especies que más
contribuyeron a la disimilitud entre las cubiertas fueronZonotrichia capensis,Turdus fuscater,
Mecocerculus leucophrys, Atlapetes latinuchusyCrotófago anni. Identificamos nueve tipos funcionales,
donde G1 estuvo conformado por especies pequeñas con patas de anisodáctilo y pamprodáctilo que
fueron insectívoras, frugívoras y nectarívoras como las mejor representadas. El FEve y FDiv fueron 0.51
y 0.74, respectivamente en la cobertura vegetal del fragmento de bosque andino y, para el pasto
arbolado, el FEve fue 0.45 y el FDiv fue 0.81. Ambos tipos de cobertura contribuyeron a la diversidad del
paisaje rural y la dinámica que existió entre ellos conformó un factor complementario que favoreció la
riqueza taxonómica y funcional del paisaje rural caracterizado.

Palabras clave

Andes colombianos, campo, características funcionales, composición de especies, riqueza de especies, paisaje
transformado

Derechos de autorLina P. Sarmiento-Garavito et al. Este es un artículo de acceso abierto distribuido bajo los
términos de la licencia de atribución Creative Commons (CC BY 4.0), que permite el uso, la distribución y la
reproducción sin restricciones en cualquier medio, siempre que se cite al autor original y a la fuente.
40 Lina P. Sarmiento-Garavito et al.

Introducción

La transformación de los paisajes por la pérdida y fragmentación de los

tipos de cobertura terrestre da como resultado un mosaico de cobertura
vegetal nativa, rodeado de extensas áreas de tipos de cobertura
antropogénica (Collinge 2009; IPBES 2019). La agricultura y los pastos,
destinados a la ganadería, forman gran parte de estas nuevas coberturas
del suelo y su extensión no planificada no permite reconocer el uso
sostenible como una de las amenazas actuales a la biodiversidad, tanto a
escala taxonómica (riqueza, composición y abundancia) ya nivel funcional
(diversidad de rasgos funcionales) (Tscharntke et al. 2012; Freedman
2014). La extensión de las actividades agrícolas y ganaderas afecta a las
comunidades biológicas en su estructura y composición y conduce a la
desestabilización funcional y ecológica de los sistemas naturales (Bilenca
et al. 2017).

Los paisajes rurales favorecen las respuestas positivas y negativas de la biodiversidad,

según la intensidad de la pérdida o fragmentación del hábitat y el grupo de estudio
(Lawton et al. 1998; Newbold et al. 2013). Los estudios muestran que las bandadas de aves
responden positivamente a la fragmentación del hábitat (Villard et al. 1999; Lampila et al.
2005). De esta manera, al evaluar las respuestas de diversidad taxonómica (riqueza,
composición y abundancia de especies) y variedad funcional, entendemos la conexión
entre las especies y cómo estas se integran a los ecosistemas (Villéger et al. 2008; Cadotte
et al. 2011; López -Ordoñez et al. 2015). A nivel taxonómico, la evaluación de la diversidad
específica (alfa) mediante el análisis de la riqueza de especies, la abundancia relativa
(estructura) y la composición de especies sumada a la cuantificación de los rasgos
funcionales de diversidad de las especies proporciona información nueva y
complementaria para la conservación de especies en paisajes rurales (Oldeland et al. 2010).
Este hecho cobra relevancia si consideramos los cambios que sufren las especies a nivel de
atributos funcionales y comportamentales con la perturbación del hábitat, como se
observa en los Andes de Colombia, donde se han documentado severos patrones de
transformación vinculados a la ocupación humana (Cavelier y Etter 1995; Morante -Filho et
al. 2016).
Los paisajes rurales modifican las respuestas positivas y negativas de la biodiversidad,
dependiendo de la intensidad de la pérdida y/o fragmentación de los hábitats y del grupo
de estudio (Lawton et al. 1998; Newbold et al. 2013). Para muchas bandadas de aves,
existen estudios que demuestran respuestas positivas a la fragmentación del hábitat
(Villard et al. 1999; Lampila et al. 2005). De esta forma, al evaluar las respuestas de la
diversidad desde las dimensiones taxonómica y funcional, permite comprender la conexión
entre las especies y el funcionamiento de los ecosistemas (Cadotte et al. 2011; López-
Ordoñez et al. 2015). A nivel taxonómico, la evaluación de la diversidad específica (alfa), a
través del análisis de riqueza de especies, abundancia relativa (estructura) y composición
de especies sumado a la cuantificación de la diversidad de especies funcionales
 Diversidad de aves en un paisaje rural de bosque altoandino 41

características de las especies (dimensión funcional) brinda información nueva y

complementaria para la conservación de especies en paisajes rurales, pero especialmente
para aquellos que han sufrido severos patrones de transformación vinculados a la
ocupación humana de regiones como la cordillera de los Andes de Colombia (Cavelier y
Etter 1995; Oldeland et al. 2010; Morante-Filho et al. 2016).
Los paisajes de la región andina de Colombia son los más diversos del planeta, con
especies que tienen rangos de distribución limitados generando elementos donde la
diversidad alfa y beta de diversos grupos taxonómicos, como las aves, se expresan
altamente (Carvajal-Castro et al. . 2019). Las aves han sido ampliamente utilizadas como
modelo biológico, gracias a sus cualidades biológicas y ecológicas (Veríssimo et al. 2009;
Larsen et al. 2012); y la evaluación de diferentes parámetros de sus ensamblajes puede ser
utilizada como insumo para el establecimiento de áreas de importancia o estrategias de
conservación en cada área (Westgate et al. 2014). Además, las aves tienen una amplia
distribución, alta diversidad taxonómica y niveles funcionales y una capacidad para llamar
la atención y despertar la fascinación de las personas convirtiéndolas en un modelo de
estudio (Veríssimo et al. 2009; Ikin et al.
Evaluamos la diversidad taxonómica y funcional de aves en pastizales arbolados y
fragmentos de bosque en un paisaje rural de los Andes colombianos. Partimos de la premisa de
que los pastizales con árboles de estructura vegetal simple tendrían menores valores de
diversidad alfa, tanto taxonómica como funcional, en relación a los fragmentos de bosque, cuya
estructura vegetal es compleja y estratificada y proporciona una mayor disponibilidad de
recursos para la especie. De manera similar, la diversidad beta entre ensamblajes estará
estructurada por una alta rotación en la composición de especies.

Materiales y métodos

Área de estudio

La investigación se llevó a cabo en un paisaje rural andino de la Cordillera Oriental de

Colombia (5°42'20"N, 73°30'35"O), a 2583 msnm, en el Departamento de Boyacá. El
área de estudio presenta temperaturas entre 11 °C y 15 °C, humedad relativa entre
80% y 82% y precipitación media anual entre 1000 mm y 1900 mm con dos picos de
precipitación por año, el primero entre marzo y abril y el segundo entre Octubre y
noviembre (Galindo 2000).
El área de estudio (Fig. 1A–D) era un paisaje dominado por dos tipos de cobertura, a
saber, fragmentos de bosque andino y pastizales arbolados. Los fragmentos de bosque
son remanentes de la vegetación original, compuesta porQuercus humboldtiio roble, con
elementos arborescentes que han colonizado los espacios habilitados por la tala, dando
lugar aPinus pátulaplantaciones,Acacias melanoxylonyAcacia decurrens(Rangel-Ch et al.
1997). La segunda cobertura dominante de pastizales arbolados se define como áreas
abiertas con árboles aislados de Melastomataceae y Clusiaceae, con elementos herbáceos
y arbustivos (70%), dedicados al pastoreo de ganado (Rangel-Ch. et al. 1997).
42 Lina P. Sarmiento-Garavito et al.

Figura 1.Ubicación del área de estudio, un paisaje rural andino de la Cordillera Oriental de Colombia. Las unidades de
paisaje muestreadas están resaltadasun, bpasto arboladoDISCOS COMPACTOSBosque Andino.

Diseño de investigación y muestreo

Establecimos transectos en un fragmento de bosque andino de 17,57 ha y un potrero arbolado

de 12,13 ha, ambos a una altura de 2527 m sobre el nivel del mar. Para cada una de las
coberturas muestreadas (fragmento de bosque andino y pastizal arbolado), se realizaron dos
transectos de viaje libre con una longitud de 300 m cada uno, separados entre sí por 500 m
lineales, distancia documentada como óptima para la toma de datos en forma lineal. transectos
y que para el área de estudio garantizó la independencia de las muestras, debido a la topografía
del área con fuertes pendientes que incrementaron espacialmente la distancia real a través de la
superficie terrestre (Gale et al. 2009). Cada transecto fue replicado en espacio y tiempo y
representó la unidad mínima de muestreo. El orden de muestreo de cada transecto se realizó de
forma aleatoria para eliminar la correlación entre las observaciones y evitar sobreestimaciones
en la riqueza y abundancia de las especies (Ralph et al. 1996). En cada transecto, todas las
especies de aves que fueron detectadas visualmente dentro de un radio ilimitado, durante 10
minutos en el muestreo de la mañana y ocho minutos en el muestreo de la tarde, para un total
de 18 minutos por punto/día (Howe et al. 1997; Leach et al. otros 2016).
Realizamos siete salidas de campo entre junio y diciembre de 2017. Durante este
período, registramos las aves para las épocas climáticas que caracterizan la zona y un pico
de migración, para obtener estimaciones reales de diversidad alfa. Durante cada salida de
campo, caminamos un transecto diario dos veces, una por la mañana de 5:30 ha 10:30 hy
otra a media tarde entre las 15:00 hy las 17:30 h. Rotamos estos horarios a lo largo de los
viajes de campo para obtener registros de la mayoría de las especies, dada su
 Diversidad de aves en un paisaje rural de bosque altoandino 43

picos de actividad (Ralph et al. 1996). Para la observación de aves, utilizamos binoculares 10 × 50 y
cámaras réflex con un súper teleobjetivo de 150–600 mm y un lente de 75–300 mm. El esfuerzo de
muestreo fue de 420 horas/persona.
Para el registro de la información se utilizaron formatos diarios durante cada salida de
campo. En estos formatos registramos los datos de las coordenadas del lugar de cada
observación, la altitud, la fecha y la hora del avistamiento, el estrato de forrajeo y el
comportamiento social (López-Ordoñez et al. 2015). Además, el número de individuos
observados (detecciones) constituyó el insumo básico para el análisis de la diversidad alfa y
beta.
La determinación taxonómica se realizó con claves pictóricas especializadas para
aves neotropicales y colombianas (Restall et al. 2007; Ridgely y Tudor 2009; McMullan
y Donegan 2014). El arreglo taxonómico siguió a Remsen et al. (2020).

Análisis de los datos

Evaluamos la diversidad alfa (α) de cada tipo de vegetación (tipo de cobertura) a partir
de datos de riqueza y abundancia relativas. Se utilizó el método de completitud de la
muestra (Chao y Jost 2012) que mide la proporción que representan los individuos de
cada especie en la muestra con respecto al número total de individuos con los que se
podría cuantificar la especie esperada a través de curvas de acumulación. Las
coberturas de muestreo se evaluaron mediante curvas de acumulación (rarefacción y
extrapolación) y con los números de Hill y la evaluación de q = 0 que midió la riqueza
total de especies (diversidad verdadera), el q = 1 que expresó la exponencial del Índice
de Entropía de Shannon y q = 2, correspondiente a la inversa del Índice de Simpson
(Chao et al. 2014). Para cada análisis utilizamos el procedimiento de Chao y Jost (2012)
en el programa iNEXT (Hsieh et al. 2013). Además, aplicamos estimadores no
paramétricos de Chao 1 y bootstrap para una mejor aproximación a la estructura del
ensamble de aves (Chao y Lo 1994), ya que había especies que estaban representadas
por pocos individuos. Cuantificamos los valores de singletons y doubletons y de
cualquier muestra única y duplicada usando el programa EstimateS versión 9.0
(Colwell et al. 2019).
La estructura del ensamble de aves, expresada por la abundancia relativa
de las especies, se obtuvo a partir de la división del número de individuos
contados para cada especie y los números totales por tipo de cobertura
tomados como porcentaje (Pettingill 1985; Issa 2019). Se aplicó análisis de
similitud de la matriz de abundancia (ANOSIM) para determinar si había
diferencias en la composición de aves entre tipos de cobertura y un análisis
SIMPER para identificar los taxones que contribuyeron a la diferenciación o
similitud entre los grupos a través de los porcentajes de contribución ( PC) y
acumulación (AC) de las detecciones en cada uno de los tipos de cobertura
vegetal (Clarke 1993). La diversidad beta (β) se analizó mediante el recambio
de especies entre los dos tipos de cobertura vegetal con el índice de
complementariedad.
44 Lina P. Sarmiento-Garavito et al.

Para los análisis de diversidad funcional, consideramos cuatro rasgos funcionales etológicos
relacionados con el papel ecológico del flujo de nutrientes y energía dentro del ecosistema (Stotz
et al. 1996; López-Ordoñez et al. 2015): 1. Tipo de dieta (carnívoro, carroñero , folívoro, frugívoro,
granívoro, insectívoro, nectarívoro) (Stotz et al. 1996; Wilman et al. 2014); 2. Estrategia de
alimentación (cazador, forrajero, ladrón) (López-Ordoñez et al. 2015), 3. Estrato de forrajeo
(arbóreo, arbustivo, herbáceo y suelo) (Rangel-Ch y Lozano-C 1986); y 4. Comportamiento social
(parvada mixta, parvada monoespecífica y solitaria). Además, se tomaron en cuenta cuatro
rasgos morfométricos, relacionados con la selección de sitios de forrajeo y dispersión de semillas
(Sekercioglu 2006): 1. Tipo de patas (anisodáctilos, pamprodáctilos, sidáctilos, totipalmos,
zigodáctilos); 2. Forma del pico (alto y comprimido, cónica, corta y robusta, recurvada, curvada,
fina y puntiaguda, en forma de gancho, ligeramente curvada, puntiaguda, recta, recta y fina,
recta y puntiaguda) y 3. Tamaño del cuerpo (grande, mediano, pequeño) (Herrel et al. 2005;
López-Ordoñez et al. 2015). Los valores de los caracteres funcionales se obtuvieron en campo y
se complementaron con información secundaria.

Para cuantificar la diversidad funcional, realizamos un análisis de conglomerados para

identificar tipos funcionales de aves en cada uno de los hábitats muestreados (Petchey y
Gaston 2002; Casanoves et al. 2011). También calculamos dos índices multidimensionales-
multifuncionales, equidad funcional (FEve) y dispersión funcional (FDis) (Mouillot et al.
2005; Laliberté y Legendre 2010). Para estos análisis se utilizaron los paquetes estadísticos
infoStat y FDiversity que se conecta al programa estadístico R con una interfaz escrita en
Delphi con DCOM-R (Di Rienzo 2009; Casanoves et al. 2011).

Resultados

Riqueza y composición de los ensambles de aves

Registramos 10 órdenes, 21 familias, 56 géneros y 63 especies de aves (Cuadro 1). En

el pastizal arbolado la riqueza fue de 55 especies, seguido del fragmento de bosque
andino con 44 especies. Las familias con mayor abundancia fueron Passerellidae con
282 individuos, seguida de Parulidae con 185 y Trochilidae con 179. Los géneros con
mayor número de individuos fueronAtlapetes(183),Miioborus
(103) yCoeligena(103). En el fragmento de bosque andino las dos familias mejor
representadas fueron Trochilidae con ocho géneros y Passerellidae con cuatro y en el
pastizal arbolado fueron Trochilidae con siete géneros y Tyrannidae con cinco.
Obtuvimos una alta proporción de riqueza de especies de aves de los dos tipos de
cobertura. El porcentaje de representatividad fue de 94,39% y 94,38%, para el pastizal
arbolado y el fragmento de bosque andino, respectivamente (Fig. 2A–C).

Estructura del ensamble de aves.

En el pasto arbolado se obtuvo una abundancia relativa del 66% (838 individuos), con
nueve especies representadas por un solo individuo y 10 especies con dos
 Diversidad de aves en un paisaje rural de bosque altoandino 45

Tabla 1.Composición y riqueza de aves y sus respectivas abundancias absolutas y relativas en un

paisaje rural andino de la Cordillera Oriental de Colombia. Las cinco especies más abundantes para
cada cobertura se destacan en negrita.

Nombre del taxón nombre inglés Código Abundancia Absoluta (AA) Abundancia relativa (RA%) Funcional
Fragmentos de Enselvado Fragmentos de Enselvado grupo
bosque andino pastar bosque andino pastar
Galliformes
Crácidos
penélope montagnii pava andina pem 3 0 0.718 0 G9
columbiformes
Columbidae
Patagioenas fasciata Paloma de cola de banda. paf 0 15 0 1.789 G4
Zenaida auriculata paloma orejuda Zea 0 3 0 0.358 G4
Cuculiformes
Cuculidae
Crotófago anni Ani de pico liso Ocra 0 33 0 3.938 G8
piaya cayana cuco ardilla Foto 4 0 0.957 0 G8
Coccyzus americanus Cuco de pico amarillo Coá 2 5 0.478 0.597 G8
Apodiformes
Trochilidae
Adelomyia melanogenys tarareo moteado- administrador 18 6 4.307 0.716 G1
pájaro

Chaetocercus heliodoro Woodstar engullido Chh 1 1 0.240 0.120 G1

Chaetocercus mulsante Woodstar de vientre blanco Chm 0 8 0 0.955 G1
Campylopterus falcatus Lazuline Sableado Coste y flete 10 0 2.393 0 G1
Clorostilbón pobretmaniEsmeralda de cola corta capítulo 1 1 0.240 0.120 G1
Coeligena prunellei Inca negro Policía 30 40 7.177 4.773 G1
Colibrí coruscanos Oreja violeta espumoso coco 2 4 0.479 0.478 G1
Colibrí cyanotus Orejavioleta menor Tímido 18 14 4.307 1.671 G1
Heliángelus Garganta de amatista Hea 11 2 2.632 0.239 G1
amatistacollis ángelsol.
Metalura tyrianthina Cola de metal de Tyria. Reunió 3 9 0.718 1.074 G1
pelecaniformes
Ardeidas
ardea alba gran garceta blanca Ara 0 1 0 0.120 G9
Cathartiformes
Catártidos
Coragyps atratus buitre negro Cga 2 2 0.479 0.239 G9
aura de Cathartes Buitre de Turquía Caá 0 2 0 0.239 G9
Accipitriformes
Accipitridae
Rupornis magnirostris Halcón de carretera. Ron 3 7 0.718 0.836 G4
Coraciiformes
alcedínidos
Megaceryle torcuato Martín pescador anillado meq 0 2 0 0.239 G9
Piciformes
Picidae
colaptes rivolii manto carmesí corazón 6 1 1.436 0.120 G7
Pájaro carpintero.

Melanerpes formicivorusPájaro carpintero de bellota mef 0 2 0 0.239 G7

Ramphastidae
Aulacorhynchus Tucancito Esmeralda hasta 0 2 0 0.239 G6
prasinus
paseriformes
passerélidos
arremon brunneinucha Coronilla castaña árabe 4 0 0.957 0 G3
cepillo-pinzón
46 Lina P. Sarmiento-Garavito et al.

Nombre del taxón nombre inglés Código Abundancia Absoluta (AA) Abundancia relativa (RA%) Funcional
Fragmentos de Enselvado Fragmentos de Enselvado grupo
bosque andino pastar bosque andino pastar
Atlapetes albofrenatus cepillo bigotudo- ata 26 54 6.221 6.444 G2
pinzón

Atlapetes latinuchus Cepillo Pechiamarillo- ATL 32 71 7.656 8.473 G2

pinzón

clorospingus Cloro de garganta cenicienta Chc 13 5 3.111 0.597 G2

canigularis spingus
clorospingus Cloro común- CHF 17 2 4.067 0.239 G2
flavopectus spingus
Zonotrichia capensis Rufo-cuello Zoc 2 56 0.479 6.683 G2
gorrión
turdidae
Cátaro ustulato Zorzal de Swainson cau 0 4 0 0.478 G3
Turdus ignobilis Zorzal Pico Negro Tui 0 3 0 0.358 G3
Turdus fuscater gran tordo Tuf 8 sesenta y cinco 1.914 7.757 G4
Thraupidae
diglosa albilatera Flor de lados blancos- diámetro 18 31 4.307 3.701 G4
perforador

Diglossa caerulescens Perforador de flores azulado dgc 0 1 0 0.120 G3

Diglosa cyanea Perforador de flores enmascarado diciembre 5 8 1.197 0.955 G1
Stilpnia heinei Tangara de cabeza negra Tah 4 7 0.957 0.836 G2
esporatraupis Tangara cabeciazul especialista 13 35 3.111 4.177 G1
cianocefala
tiranidos
elaenia frantzii montaña elaenia Duende 2 18 0.479 2.148 G1
mecocerculus Banda blanca Mel 11 51 2.632 6.086 G1
leucophrys tiranuleta
Pitangus sulfuratus Gran Kiskadee pis 0 6 0 0.716 G4
Pirromias Mosquero canela Pyc 1 0 0.240 0 G3
cinamomo
Tyrannus melancholicus Tirano tropical Tym 0 10 0 1.194 G1
Crisops Zimmerius cara dorada Zic 3 5 0.718 0.597 G1
tiranuleta
Troglodytidae
Trogloditas aedon Reyezuelo doméstico tra 0 13 0 1.552 G1
Henicorhina leucophrys Madera de pecho gris Hel 9 10 2.154 1.194 G1
Reyezuelo

Pheugopedius mystacalisChochín bigotudo Phm 1 0 0.240 0 G3

Icteridae
Icterus chrysater Oropéndola de lomo amarillo CPI 26 44 6.221 5.251 G1
Sturnella magna alondra del este Stm 0 6 0 0.716 G4
Furnariidae
Lepidocolaptes Madera Montano- Lel 2 0 0.479 0 G5
lacrimógeno enredadera.

Sinalaxis azarae Colaespina de Azara sya 12 44 2.871 5.251 G1

Xenops rutilans Xenops rayado Xer 2 1 0.479 0.120 G5
Parulidae
Mniotilta varia blanco y negro Mnv 1 2 0.240 0.239 G5
Curruca
Myioborus miniatus Colirrojo Garganta Mym 39 45 9.331 5.370 G1
Myioborus ornatus Pizarra mio 13 6 3.111 0.716 G1
Colirblanco
Myiothlypis coronate de corona rojiza Mi c 9 0 2.154 0 G1
Curruca
Setophaga fusca Reinita Blackburn-ian Sí 20 49 4.785 5.848 G1
Parkesia noveboracensis Zorzal de agua del norte Sartén 0 1 0 0.120 G3
 Diversidad de aves en un paisaje rural de bosque altoandino 47

Nombre del taxón nombre inglés Código Abundancia Absoluta (AA) Abundancia relativa (RA%) Funcional
Fragmentos de Enselvado Fragmentos de Enselvado grupo
bosque andino pastar bosque andino pastar
Fringílidos
Espinus psaltria Jilguero menor especia 1 2 0.240 0.239 G3
Spinus spinescens Jilguero Andino sps 1 1 0.240 0.120 G3
Virionidae
Vireo leucophrys Vireo de cabeza marrón Villa 9 19 2.154 2.268 G4
Vireo olivaceus Vireo de ojos rojos viola 0 2 0 0.239 G3
Cardinalidae
Piranga rubra Tángara de verano Pir 0 1 0 0.120 G3

Figura 2.ACobertura de muestreo por número de individuos de aves en un paisaje andino rural de la Cordillera
Oriental de Colombia. Rarefacción (líneas continuas) y extrapolada (líneas de puntos).BDiversidad de especies por
número de individuos en un paisaje andino rural de la Cordillera Oriental de Colombia. Interpolación (línea continua) y
extrapolación (línea discontinua).CCobertura de muestreo por número de especies de aves en un paisaje andino rural
de la Cordillera Oriental de Colombia. Interpolación (línea continua) y extrapolación (línea discontinua). Las sombras
sobre las curvas corresponden a los intervalos de confianza del 95%.

(Tabla 1). En el fragmento de bosque andino la abundancia relativa fue de 34% (418),
representada por siete individuos únicos y siete especies con dos individuos (Cuadro 1). La
distribución jerárquica de la abundancia de especies fue diferente entre las dos coberturas
vegetales (Fig. 3). Para el pasto arbolado, las especies con las mayores abundancias
relativas fueronAtlapetes latinuchus,Turdus fuscater,Zonotrichia capensis,Atlapetes
albofrenatusyMecocerculus leucophrysy, para el fragmento de bosque andino, fueron
Myioborus miniatus,Atlapetes latinuchus,Coeligena prunellei, Atlapetes albofrenatusy
Icterus chrysater. Las especiesAtlapetes latinuchusy Atlapetes albofrenatustuvieron
abundancias relativas altas en ambos tipos de cobertura vegetal (Fig. 3).
48 Lina P. Sarmiento-Garavito et al.

Figura 3.Curva de distribución-abundancia de las especies de aves para dos coberturas evaluadas en un
paisaje rural andino de la Cordillera Oriental de Colombia. La línea verde corresponde a la cobertura de
pastizales arbolados. Consulte los códigos en relación con la Tabla 1.

Las especies que más contribuyeron a la disimilitud entre las coberturas

vegetales fueronZonotrichia capensis(SIMPLE: 7.865%),Turdus fuscater(
SIMPLE: 7.445%),Mecocerculus leucophrys(SIMPLE: 5,605%) yAtlapetes
latinuchus(SIMPER: 5.132%), así como especiesCrotófago anni(SIM-PER:
4,944%),Sinalaxis azarae(SIMPLE: 4.788%),Setophaga fusca(SIMPLE: 4.627%),
diglosa albilatera(SIMPLE: 3,957%) yAtlapetes albofrenatus(SIM-PER: 3,935%).

diversidad beta

De 63 especies encontradas, 19 fueron exclusivas de la cobertura de pastizal arbolado y

ocho fueron exclusivas del tipo de cobertura vegetal del fragmento de bosque andino
(Cuadro 1). La disimilitud entre las coberturas fue del 43%. Los transectos de cada
cobertura también presentaron una alta disimilitud, 48% entre los transectos del
fragmento de bosque andino y 43% entre los del pastizal arbolado. No encontramos
diferencias entre la riqueza y composición del fragmento de bosque andino y el pastizal
arbolado (ANOSIM: R = 1, p = 0.32).
 Diversidad de aves en un paisaje rural de bosque altoandino 49

Tabla 2.Grupos o tipos funcionales de aves en un paisaje andino rural de la Cordillera Oriental de Colombia. Cada
grupo se generó a partir del análisis de conglomerados por tipo de cobertura.

Grupo Número Características Cobertura

de especies

G1 23 Principalmente especies de patas pequeñas, anisodáctilo y pamprodáctilo, con dietas basadas Fragmento de bosque andino
principalmente en insectos, frutas y/o néctar. y pastizal arbolado.
G3 12 Especie de pequeño tamaño, de hábitos cazadores y forrajeros, con patas anisodáctilas y Fragmento de bosque andino
pamprodáctilas, que pueden ocupar los niveles arbóreos, arbustivos y herbáceos. y pastizal arbolado.

G4 8 Las especies de tamaño pequeño y mediano, que presentan patas de anisodáctilo, son en Fragmento de bosque andino
su mayoría cazadoras y carroñeras, dominando el pico recto, seguido del ganchudo. y pastizal arbolado.

G2 6 Especie de pequeño tamaño, con patas de anisodáctilo, este grupo está dominado por especies Fragmento de bosque andino
con una dieta poco específica, que incluye frutos, semillas, insectos y hojas, la mayoría de las y pastizal arbolado.
especies de este grupo presentan picos cónicos.

G9 5 Las especies grandes, casi todas las cuales ocupan principalmente el estrato arbóreo, su dieta Fragmento de bosque andino
incluye la ingestión de carroña, carne y frutos. y pastizal arbolado.
G5 3 Especie pequeña, con dieta insectívora de pico curvo, que ocupa los niveles de arbustos y Fragmento de bosque andino
árboles jóvenes. y pastizal arbolado.
G8 3 De tamaño mediano, de pico curvo, zigodáctilos, cazadores o forrajeadores, que viven en Fragmento de bosque andino
bandadas monoespecíficas y/o solitarias. y pastizal arbolado.
G7 2 Especies de varios tamaños, de hábitos forrajeros, insectívoras, con patas de zigodáctilo, con Fragmento de bosque andino
picos rectos, ocupan principalmente los niveles arbóreos y arbustivos. y pastizal arbolado.
G6 1 Especie forrajera, única, de tamaño mediano, con patas de zigodáctilo y pico alto y Pasto arbolado.
comprimido que ocupa el estrato arbóreo y basa su dieta en frutos e insectos.

Diversidad funcional

Identificamos nueve tipos funcionales: el grupo 1 (G1) fue el mejor representado,

compuesto principalmente por especies pequeñas, con patas de anisodáctilo y
pamprodáctilo y dietas basadas en la ingestión de insectos, frutos, néctar o ambos. El
grupo 2 (G2) estuvo representado por especies de tamaño pequeño, tramperas y forrajeras
con patas de anisodáctilo y pamprodáctilo que pueden ocupar los estratos arbustivo y
herbáceo (Cuadro 2). En el fragmento de bosque andino, registramos ocho de los nueve
grupos identificados en todo el estudio y, en el pastizal arbolado, los nueve grupos
estuvieron representados. La equidad funcional (FEve) fue de 0,51 en la cobertura del
fragmento de bosque andino y se muestran diferencias entre los roles que juegan las
especies dominantes (FDiv = 0,74). En el pasto arbolado obtuvimos una equidad funcional
menor (FEve = 0.45) que en el fragmento de bosque andino. Similar,

Discusión

Diversidad taxonómica de aves

La diversidad de aves en el paisaje rural para cada uno de sus tipos de cobertura
representativos fue baja en relación con otros paisajes fragmentados en Colombia, como
los que se encuentran en la región tropical y subandina de la Cordillera de Las Quinchas
50 Lina P. Sarmiento-Garavito et al.

en la Cordillera Oriental de Colombia (García-Monroy et al. 2020). Si bien el paisaje

rural de nuestro estudio se encontraba completamente en la región de vida andina,
para estos sectores se tienen registros de un mayor número de especies (Córdoba-
Córdoba y Echeverry-Galvis 2006; Jiménez 2010). Al respecto, Trzcinski et al. (1999)
plantean la hipótesis de que la presencia de especies de aves en el paisaje está más
relacionada con la cantidad de hábitat presente que con el grado de fragmentación.
Nuestro paisaje rural, a pesar de estar en áreas aledañas a un área protegida, ha
tenido una historia de transformación en el último siglo, donde la mayor parte de la
cobertura original ha disminuido a puntos críticos o incluso ha desaparecido (Etter
1993). Este hecho muestra una configuración del paisaje actual compuesta
mayoritariamente por pastos para la ganadería, cultivos y pequeños fragmentos de
bosque intermedio,
El hecho de que en el pastizal arbolado se registre el mayor valor de riqueza de especies en
comparación con el fragmento de bosque andino, muestra varios aspectos ecológicos de los
paisajes, tal como lo documentan Tabarelli et al. (2010), para paisajes fragmentados de la Mata
Atlántica. En primer lugar, la mayor heterogeneidad de los pastos arbolados da lugar a diversas
zonas que ofrecen más recursos, tanto para especies especialistas como generalistas en la
elección de hábitat. En segundo lugar, la mayor cantidad de hábitats de borde se encuentran en
los pastizales arbolados, lo que facilita los efectos de borde: mayor riqueza y valores de
detección más altos para el área ecotonal (por ejemplo, para el área de estudio, los bordes del
bosque, áreas alrededor de caminos o cercas vivas), como se documenta en múltiples estudios
(García-Romero et al. 2019). En tercer lugar, la estructura de la vegetación en los bosques
andinos con presencia de especies foráneas, comoPinus radiata(Don, 1836) yEucalipto globulus(
Labill, 1800), limita los recursos alimenticios y los sitios de anidación para muchas especies de
aves (Zurita et al. 2006); y esto está directamente relacionado con la diversidad alfa para estos
tipos de cobertura vegetal.
Otro aspecto ecológico que tiene un efecto directo sobre los valores de riqueza de especies
en los tipos de cobertura de la muestra y que muchas veces no se considera debido a las
inferencias hacia un grupo taxonómico específico es la capacidad de detección. Esto se puede
gestionar con otras metodologías. Sin embargo, para efectos de este estudio y de observar los
atributos funcionales, fue necesaria la observación directa de las especies. Este hecho unido a
que el área de pastizal arbolado tenía más heterogeneidad que el fragmento de bosque andino y
dada la estructura vegetal compleja y la naturaleza homogénea de este último, el tipo de
cobertura vegetal limitó las observaciones, mientras que se facilitaron en áreas de pastizal
arbolado con áreas abiertas (Enríquez-Lenis et al. 2007).
En términos de composición y estructura, las diferencias registradas entre los tipos de
cobertura vegetal se deben, al igual que la riqueza de especies, a la complejidad
estructural en cuanto a la vegetación de cada uno de los tipos de cobertura vegetal. Este es
un patrón general identificado en paisajes rurales (Cook et al. 2002). En cambio, la
conjunción de vegetación remanente, cercas vivas y áreas de producción con árboles
aislados en pastizales arbolados crea lugares propicios para el establecimiento y ocupación
de sitios correspondientes a especies con un amplio espectro de hábitat, generalistas en la
elección de recursos, comoTurdus fuscater,Zonotrichia capensisyTyrannus melancholicus
 Diversidad de aves en un paisaje rural de bosque altoandino 51

(Ocampo-Peñuela y Pimm 2015). En el caso del fragmento de bosque andino, el ensamblaje

tiene especies generalistas, pero también hay otras con algún grado de especialización,
por ejemplo,Pyrrhomyias cinnamomeusycolaptes rivolii(Avendaño et al. 2013). Este es un
patrón como el registrado en otros sistemas naturales fragmentados (Zurita et al. 2006;
Tabarelli et al. 2010; Hadley et al. 2018).
La cobertura vegetal contrastante en el paisaje contribuye al recambio de especies dentro
de los tipos de cobertura observados en el pasto arbolado, ya que es la cobertura dominante en
los paisajes andinos nororientales después de los pastizales (Etter 1998). De esta manera, los
pastizales arbolados sirven como zona de transición entre las áreas abiertas y el fragmento de
bosque andino. Sin embargo, es importante tener en cuenta que ambas cubiertas vegetales
tienen una estructura diferente y aportan especies únicas al ensamblaje de aves en el paisaje.
Este es un insumo básico a la hora de emprender acciones de conservación en este tipo de
regiones ya que este contraste de áreas contribuye en gran medida al mantenimiento de la
biodiversidad en estos paisajes transformados (Lôbo et al. 2011).
El intercambio de especies encontradas en el área de estudio puede estar ligado a la
heterogeneidad que se presenta en los paisajes tropicales alterados por los cambios en el uso
del suelo. Los cambios en el uso del suelo afectan directamente la composición de las aves
dentro de la cobertura vegetal del paisaje; y de acuerdo a la escala espacial del análisis, puede
generar variaciones dentro de la cobertura analizada, junto con otros filtros y variables bióticas
de cada paisaje (Morante-Filho et al. 2016).

Diversidad funcional

De los resultados observamos que existe mayor diversidad funcional en el pasto arbolado con respecto a la cobertura forestal andina. También existe una

marcada relación entre la equidad funcional y la distribución de la riqueza entre los atributos funcionales (Luck et al. 2013). Sin embargo, el hecho de que

la diversidad funcional no disminuya con el grado de simplificación de la estructura de la cubierta vegetal refleja un resultado que se observa con poca

frecuencia en paisajes fragmentados, cuando los valores de biodiversidad son congruentes con la complejidad de la estructura de la vegetación que se

encuentra. evaluado. También proporciona información sobre la respuesta de los ensamblajes a estos nuevos paisajes, donde la mayor heterogeneidad de

los paisajes boscosos podría proporcionar una mayor cantidad de recursos para el mantenimiento del ensamble de aves y la historia de disturbios de los

fragmentos refleja claramente la composición y estructura de los ensambles actuales. De esta forma, los fragmentos de bosques secundarios que forman

los paisajes rurales de los Andes nororientales de Colombia son producto de la regeneración, restauración o ambas durante las últimas tres décadas,

donde la vegetación ha alcanzado madurez estructural, pero quizás los grupos faunísticos que ocupan estas áreas no siguen la misma línea de madurez

(Etter 1993). Este hecho representa un tema prioritario de evaluación en este tipo de paisaje rural. Los fragmentos de bosques secundarios que forman los

paisajes rurales de los Andes nororientales de Colombia son producto de la regeneración, restauración o ambas durante las últimas tres décadas, donde la

vegetación ha alcanzado madurez estructural, pero quizás los grupos faunísticos que ocupan estas áreas no siguen la misma línea de madurez (Etter

1993). Este hecho representa un tema prioritario de evaluación en este tipo de paisaje rural. Los fragmentos de bosques secundarios que forman los

paisajes rurales de los Andes nororientales de Colombia son producto de la regeneración, restauración o ambas durante las últimas tres décadas, donde la

vegetación ha alcanzado madurez estructural, pero quizás los grupos faunísticos que ocupan estas áreas no siguen la misma línea de madurez (Etter

1993). Este hecho representa un tema prioritario de evaluación en este tipo de paisaje rural.

En cuanto a la divergencia funcional, los valores obtenidos para los dos tipos de vegetación
reflejan una alta diferenciación de nicho, lo que permite un mejor aprovechamiento de los recursos
que proporciona el tipo de cobertura vegetal y reduce los niveles de competencia (Ding et al. 2017).
52 Lina P. Sarmiento-Garavito et al.

Además de esto, encontramos una mayor abundancia de aves frugívoras y nectarívoras en la

cubierta vegetal de los pastizales arbolados. Estas especies pueden estar estrechamente
relacionadas con la restauración pasiva del sitio ya que influyen en la polinización y dispersión de
semillas, como lo documentado por Tscharntke et al. (2012). Además, la ausencia del grupo G6
en la cobertura del fragmento de bosque andino, representado únicamente porAulacorhynchus
prasinus(Gould, 1833) en pastos arbolados, puede atribuirse a la escasez de frutos en el bosque.
Esta escasez de alimentos podría generar un efecto diferencial en la distribución de los atributos
funcionales y, por tanto, un contraste funcional entre las coberturas.

Implicaciones para la gestión del paisaje y la conservación de las aves

Si bien los pastos arbolados presentaron un mejor estado a nivel taxonómico y funcional,
es importante mantener los remanentes de bosques andinos, ya que contribuyen a la
riqueza funcional del área en general y al aumento de la diversidad de un paisaje con setos
contrastantes. La heterogeneidad del paisaje generó un efecto diferencial en los patrones
de riqueza de especies y también en los patrones de recambio de especies y afectó
positivamente a las aves, junto con el efecto de un sistema que incluía hábitats
seminaturales, agricultura de baja intensidad y varios mosaicos de Tipos de uso de la tierra
a pequeña escala.
El contraste de cobertura permitió una mayor movilidad de las aves con menos
interrupciones dentro del paisaje ya que los ensambles de aves tendieron a evitar los bordes de
bosque claramente definidos y áreas completamente abiertas. Una estrategia para el área de
estudio es el enriquecimiento de cercas vivas y pastos arbolados que, por su alta
heterogeneidad, brindan una buena disponibilidad de recursos para las aves en el paisaje rural.

Agradecimientos

Roberto Chavarro Chavarro, propietario de la Reserva Natural de la Sociedad Civil

“Rogitama Biodiversidad”, financió parcialmente esta investigación y brindó apoyo
logístico para la movilización entre las diferentes coberturas de muestreo. El grupo de
investigación Biodiversidad y Conservación de la Universidad Pedagógica y
Tecnológica de Colombia brindó tutorías para los análisis estadísticos de esta
investigación. Este artículo se publica como producto del Proyecto “La biodiversidad
de Boyacá: Complementación y síntesis a través de gradientes altitudinales e
implementaciones de su incorporación en proyectos de apropiación social del
conocimiento y los efectos del cambio climático, Boyacá” BPIN 2020000100003.

Referencias

Avendaño JE, Cortés-Herrera JO, Briceño-Lara ER, Rincón-Guarín DA (2013) Travesía o

Pasando por alto los Andes: un comentario sobre las extensiones de distribución recientes de las
aves cis-andinas al oeste de los Andes de Colombia. Orinoquia (Universidad Tecnológica de los
Llanos Orientales) 17(2): 207–214.https://doi.org/10.22579/20112629.18
 Diversidad de aves en un paisaje rural de bosque altoandino 53

Bilenca DN, Abba AM, Corriale MJ, Carusi LCP, Pedelacq ME, Zufiaurre E (2017) De vena-
dos, armadillos y coipos: Los mamíferos autóctonos frente a los cambios en el uso del suelo,
los manejos agropecuarios y la presencia de nuevos elementos en el paisaje rural.
Mastozoología Neotropical 24(2): 277–287.
Cadotte MW, Carscadden K, Mirotchnick N (2011) Más allá de las especies: diversidad funcional
y el mantenimiento de los procesos y servicios ecológicos. Revista de ecología aplicada
48 (5): 1079–1087.https://doi.org/10.1111/j.1365-2664.2011.02048.x Carvajal-Castro JD,
Ospina-L AM, Toro-López Y, Pulido-GA, Cabrera-Casas LX, Guer-
rero-Peláez S, Vargas-Salinas F (2019) Aves vs. ladrillos: Patrones de diversidad de especies en
respuesta a la urbanización en una ciudad andina neotropical. PLoS ONE 14(6): e0218775. https://
doi.org/10.1371/journal.pone.0218775
Casanoves F, Pla L, Di Rienzo JA, Díaz S (2011) FDiversity: A software package for the
análisis integrado de la diversidad funcional. Métodos en Ecología y Evolución 2(3): 233– 237.
https://doi.org/10.1111/j.2041-210X.2010.00082.x
Cavelier J, Etter A (1995) Deforestación de bosques montanos en Colombia como resultado de
plantaciones de opio (Papaver somniferum). En: Churchill SP, Balslev H, Forero E, Luteyn JL
(Eds) Biodiversidad y conservación de los bosques montanos neotropicales, Actas del
Simposio sobre biodiversidad y conservación de los bosques montanos neotropicales, The
New York Botanical Garden, 21–26 de junio de 1993, 541–550 .
Chao A, Jost L (2012) Extrapolación y rarefacción basada en la cobertura: estandarización
muestras por completitud más que por tamaño. Ecología 93 (12): 2533–2547.https://doi.
org/10.1890/11-1952.1
Chao MT, Lo SH (1994) Resumen de máxima verosimilitud y el método de arranque en la estructura
poblaciones finitas turadas. Statistica Sínica: 389–406.
Chao A, Gotelli NJ, Hsieh TC, Sander EL, Ma KH, Colwell RK, Ellison AM (2014) Rarefacción
y extrapolación con números de Hill: un marco para el muestreo y la estimación en estudios de
diversidad de especies. Monografías ecológicas 84 (1): 45–67.https://doi.org/10.1890/13-0133.1
Chavarro R (2005) Ilustraciones y fotografías de aves-Coeligena prunellei Inca Negro-Black
Inca (Príncipe de Arcabuco). Boletín SAO 15(2): 118–122.
Clarke KR (1993) Análisis multivariados no paramétricos de cambios en la estructura comunitaria.
Revista australiana de ecología 18 (1): 117–143.https://doi.org/10.1111/j.1442-9993.1993.
tb00438.x
Collinge SK (2009) Ecología de paisajes fragmentados. Johns Hopkins University Press, Bal-
Timor, 341 págs.
Colwell RK, Coddington JA (1994) Estimación de la biodiversidad terrestre mediante extrapolación
ción Transacciones filosóficas de la Royal Society de Londres - Serie B, Ciencias
biológicas 345 (1311): 101–118.https://doi.org/10.1098/rstb.1994.0091
Colwell RK, Chao A, Gotelli NJ, Lin SY, Mao CX, Chazdon RL, Longino JT (2019) Mod-
els y estimadores que vinculan la rarefacción, la extrapolación y la comparación de
conjuntos basadas en individuos y muestras. Revista de ecología vegetal 5 (1): 3–21.https://
doi. org/10.1093/jpe/rtr044
Cook WM, Lane KT, Foster BL, Holt RD (2002) Teoría de islas, efectos de matriz y especies
patrones de riqueza en fragmentos de hábitat. Cartas de ecología 5 (5): 619–623.https://doi. org/
10.1046/j.1461-0248.2002.00366.x
54 Lina P. Sarmiento-Garavito et al.

Córdoba-Córdoba S, Echeverry-Galvis MÁ (2006) Diversidad de aves de los bosques mixtos

y de roble del Santuario de Flora y Fauna de Iguaque, Boyacá. I Simposio Internacional de
Roble y Ecosistemas Asociados, Memorias, 119–128.
Diario GC, Ehrlich PR, Sánchez-Azofeifa GA (2001) Biogeografía del campo: uso de hu-
hábitats dominados por el hombre por la avifauna del sur de Costa Rica. Aplicaciones
ecológicas 11(1): 1–13.https://doi.org/10.1890/1051-0761(2001)011[0001:CBUOHD]2.0.CO;2
Di Rienzo JA, InfoStat versión (2009) Grupo InfoStat, FCA, Universidad Nacional de Cór-
DOBA, Argentina.http://www.infostat.com.ar
Ding N, Weifang Y, Zhou Y, González-Bergonzoni I, Zhang J, Chen K, Vidal N, Jeppesen
E, Liu Z, Wang B (2017) Diferentes respuestas de rasgos funcionales y diversidad de
macroinvertebrados de río a factores ambientales y espaciales en la cuenca hidrográfica
Xishuangbanna de la cuenca superior del río Mekong, China. La ciencia del medio ambiente
total 574: 288–299.https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2016.09.053
Enríquez-Lenis ML, Sáenz JC, Ibrahim M (2007) Riqueza, abundancia y diversidad de aves
y su relación con la cobertura arbórea en un paisaje agrícola dominado por la ganadería en
el trópico subhúmedo de Costa Rica. Agroforestería en las Américas 45: 49–57. [CATIE] Etter
A (1993) Diversidad ecosistémica en Colombia hoy. Nuestra Diversidad Biologica,
43–61.
Etter A (1998) Bosque húmedo tropical. Informe nacional sobre el estado de la diversidad.
Instituto de Investigación de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt, PNUMA,
Ministerio del Medio Ambiente. Bogotá, Colombia, 106–133.
Freedman B (2014) Crecimiento demográfico y cambio global. Cambio ambiental mundial.
Springer, Berlín, 571–577.https://doi.org/10.1007/978-94-007-5784-4_39
Gale GA, Round PD, Pierce AJ, Nimnuan S, Pattanavibool A, Brockelman WY (2009) A
prueba de campo de métodos de muestreo a distancia para una comunidad de aves de bosque tropical.
El alca 126 (2): 439–448.https://doi.org/10.1525/auk.2009.08087
Galindo R (2000) Esquema de Ordenamiento Territorial del Municipio de Arcabuco-Boy-
acá. Planificación económica, social, dimensión territorial y aprovechamiento
sostenible (Ley 388 de 1997). Gobierno municipal de Arcabuco, Boyacá, Colombia, 321
pp. García-Monroy JS, Morales-González ÓE, Carvajal-Cogollo JE (2020) New bird re-
cordones para la Serranía de Las Quinchas, Colombia: Actualización del inventario y comentarios sobre
las distribuciones en un gradiente altitudinal. Lista de verificación 16 (6): 1475–1518.https://doi. org/
10.15560/16.6.1475
García-Romero A, Vergara PM, Granados-Peláez C, Santibañez-Andrade G (2019) Land-
Efecto de borde mediado por el escape en bosques caducifolios templados: Implicaciones para la
regeneración de robles. Ecología del paisaje 34 (1): 51–62.https://doi.org/10.1007/s10980-018-0733-x
Hadley AS, Frey SJ, Robinson WD, Betts MG (2018) La fragmentación y la pérdida de bosques reducen
riqueza, disponibilidad y especialización en las comunidades de colibríes tropicales.
Biotrópica 50(1): 74–83.https://doi.org/10.1111/btp.12487
Herrel A, Podos J, Huber SK, Hendry AP (2005) Rendimiento y morfología de la mordida en un
población de pinzones de Darwin: Implicaciones para la evolución de la forma del pico. Ecología
funcional 19 (1): 43–48.https://doi.org/10.1111/j.0269-8463.2005.00923.x
 Diversidad de aves en un paisaje rural de bosque altoandino 55

Howe RW, Niemi GJ, Lewis SJ, Welsh DA (1997) Un método estándar para monitorear canciones.
poblaciones de aves en la región de los Grandes Lagos. La paloma mensajera 59 (3): 183–
194. Hsieh TC, Ma KH, Chao A (2013) iNEXT en línea: interpolación y extrapolación (Versión
1.0) [Software].http://chao.stat.nthu.edu.tw/blog/software-download
Ikin K, Yong DL, Lindenmayer DB (2016) Efectividad de las aves del bosque como taxonómico
sustitutos en la planificación de la conservación de la biodiversidad en las fincas. Conservación biológica
204: 411–416.https://doi.org/10.1016/j.biocon.2016.11.010
IPBES (2019) Resumen para los responsables de la formulación de políticas del informe de evaluación mundial de la biodiversidad

y servicios ecosistémicos de la Plataforma Intergubernamental Científico-Normativa sobre Biodiversidad

y Servicios Ecosistémicos. Secretaría de IPBES, Bonn, Alemania, 56 págs.
Issa MAA (2019) Diversidad y abundancia de especies de aves silvestres en dos hábitats diferentes en
Gobernación de Sharkia, Egipto. Revista de zoología básica y aplicada 80 (1): e34.https://doi. org/
10.1186/s41936-019-0103-5
Jiménez FAS (2010) Aproximación a la fauna asociada a los bosques de roble del Corredor
Guantiva-La Rusia-Iguaque (Boyacá-Santander, Colombia). Colombia Forestal 13(2):
299–334.https://doi.org/10.14483/udistrital.jour.colomb.for.2010.2.a08
Laliberté E, Legendre P (2010) Un marco basado en la distancia para medir la di-
diversidad de múltiples rasgos. Ecología 91 (1): 299–305.https://doi.org/10.1890/08-2244.1 Lampila
P, Mönkkönen M, Desrochers A (2005) Respuestas demográficas de las aves al bosque
fragmentación. Biología de la conservación 19 (5): 1537–1546.https://doi.org/10.1111/j.1523-
1739.2005.00201.x
Larsen FW, Bladt J, Balmford A, Rahbek C (2012) Las aves como sustitutos de la biodiversidad: voluntad
complementar las aves con otros taxones mejora la eficacia? Revista de ecología aplicada 49
(2): 349–356.https://doi.org/10.1111/j.1365-2664.2011.02094.x
Lawton JH, Bignell DE, Bolton B, Bloemers GF, Eggleton P, Hammond PM, Hodda M, Holt
RD, Larsen TB, Mawdsley NA, Stork NE, Srivastava DS, Watt AD (1998) Inventarios de biodiversidad,
taxones indicadores y efectos de la modificación del hábitat en bosques tropicales. Naturaleza 391
(6662): 72–76.https://doi.org/10.1038/34166
Leach EC, Burwell CJ, Ashton LA, Jones DN, Kitching RL (2016) Comparación de punto
conteos y monitoreo acústico automatizado: detección de aves en un estudio de biodiversidad de
la selva tropical. El emú 116 (3): 305–309.https://doi.org/10.1071/MU15097
Lôbo D, Leão T, Melo FP, Santos AM, Tabarelli M (2011) Forest fragmentation drives At-
Bosque lántico del noreste de Brasil a la homogeneización biótica. Diversidad y Distribuciones
17(2): 287–296.https://doi.org/10.1111/j.1472-4642.2010.00739.x
López-Ordoñez JP, Stiles FG, Parra-Vergara JL (2015) Protocolo para la medición de ras-
va funcional en aves. En: Salgado-Negret B (Ed.) La ecología funcional como aproximación al
estudio, manejo y conservación de la biodiversidad: protocolos y aplicaciones. Instituto de
Investigación de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt. Bogotá, DC Colombia, 80–
126.
Suerte GW, Carter A, Smallbone L (2013) Cambios en la diversidad funcional de las aves en múltiples
usos del suelo: Las interpretaciones de la redundancia funcional dependen de la identidad del grupo
funcional. PLoS ONE 8(5): e63671.https://doi.org/10.1371/journal.pone.0063671
56 Lina P. Sarmiento-Garavito et al.

McMullan M, Donegan TM (2014) Guía de campo de las aves de Colombia, 2Dakota del Norteed. Divertido-
Dación ProAves, Bogotá.
Morante-Filho JC, Arroyo-Rodríguez V, Faria D (2016) Patterns and predictors of β di-
diversidad en el bosque atlántico brasileño fragmentado: un análisis multiescala de aves
especialistas y generalistas del bosque. Revista de ecología animal 85 (1): 240–250.https://doi. org/
10.1111/1365-2656.12448
Mouillot D, Mason WH, Dumay O, Wilson JB (2005) Regularidad funcional: un
aspecto de la diversidad funcional. Oecologia 142(3): 353–359.https://doi.org/10.1007/
s00442-004-1744-7
Newbold T, Scharlemann JP, Butchart SH, Şekercioğlu ÇH, Alkemade R, Booth H, Purves
DW (2013) Los rasgos ecológicos afectan la respuesta de las especies de aves de los bosques tropicales a
la intensidad del uso de la tierra. Actas de la Royal Society B: Ciencias biológicas 280 (1750): 2012–2131.
https://doi.org/10.1098/rspb.2012.2131
Ocampo-Peñuela N, Pimm SL (2015) Rangos altitudinales de aves montanas y deforesta-
ción en los Andes Occidentales de Colombia. PLoS ONE 10(12): e0143311.https://doi. org/
10.1371/journal.pone.0143311
Oldeland J, Wesuls D, Rocchini D, Schmidt M, Jürgens N (2010) ¿Usando especies abun-
¿Los datos de danza mejoran las estimaciones de la diversidad de especies a partir de la heterogeneidad
espectral detectada remotamente? Ecología 10: 390–396.https://doi.org/10.1016/j.ecolind.2009.07.012
Petchey OL, Gaston KJ (2002) Diversidad funcional (DF), riqueza de especies y comunicación
composición de la comunidad. Cartas de ecología 5 (3): 402–411.https://doi.org/10.1046/j.1461-
0248.2002.00339.x
Pettingill OS (1985) Ornitología en laboratorio y campo. 5eled. Prensa Académica, Londres,
409 págs.

Ralph CJ, Geupel GR, Pyle P, Martin TE, DeSante DF, Milá B (1996) Manual de métodos
de campo para el monitoreo de aves terrestres. Gen. Tech. Representante PSW-GTR-159. Albany, CA:
Departamento de Agricultura de EE. UU., Servicio Forestal, Estación de Investigación del Sudoeste del
Pacífico, 159 págs.https://doi.org/10.2737/PSW-GTR-159
Ranganathan J, Daily GC (2008) La biogeografía del paisaje rural: oportunidades. Evaluación
y conservación de biodiversidad en paisajes fragmentados de Mesoamérica, 15 pp. Rangel-
Ch JO, Lozano-C G (1986) Un perfil de vegetación entre La Plata (Huila) y el volcán
del Purace. Caldasía: 503–547.
Rangel-Ch JO, Lowy-C PD, Aguilar-P M, Garzón-C A (1997) Tipos de vegetación en Co-
lombia Una aproximación al conocimiento de la terminología fitosociológica,
fitoecológica y de uso común. En: Rangel-Ch JO, Lowy-C P, Aguilar-P M (Eds) Diversidad
Biótica II. Tipos de vegetación en Colombia. Universidad Nacional de Colombia-
Instituto de Ciencias Naturales, Instituto de hidrología, Meteorología y estudios
Ambientales (IDEAM)-Ministerio del Medio Ambiente, Comité de Investigaciones y
Desarrollo Científico-CINDEC.UN, Academia Colombiana de Ciencias Exactas, Físicas y
Naturales. Bogotá, 304–382.
Remsen JV, Areta JI, Bonaccorso E, Claramunt S, Jaramillo A, Pacheco JF, Robbins MB,
Stiles FG, Stotz DF, Zimmer KJ (2020) Una clasificación de las especies de aves del Sur
 Diversidad de aves en un paisaje rural de bosque altoandino 57

America. Versión de la Sociedad Americana de Ornitología [2020].http://www.museo.lsu.

edu/~Remsen/SACCBaseline.htm
Restall RL, Rodner C, Lentino M (2007) Aves del norte de Sudamérica: Láminas y mapas
(Vol. 2). Prensa de la Universidad de Yale, 880 págs.

Ridgely RS, Tudor G (2009) Guía de campo para los pájaros cantores de América del Sur: los paseriformes.
Prensa de la Universidad de Texas, 748 págs.

Sekercioglu CH (2006) Aumento de la conciencia de la función ecológica aviar. Tendencias en Ecología

& Evolution 21(8): 464–471.https://doi.org/10.1016/j.tree.2006.05.007
Stotz DF, Fitzpatrick JW, Parker TA, Moskovits DK (1996) Aves neotropicales: ecología y
conservación. Prensa de la Universidad de Chicago, 293–377.
Tabarelli M, Aguiar AV, Ribeiro MC, Metzger JP, Peres CA (2010) Perspectivas para la biodiversidad
conservación en el Bosque Atlántico: Lecciones del envejecimiento de los paisajes modificados por el
hombre. Conservación biológica 143 (10): 2328–2340.https://doi.org/10.1016/j.biocon.2010.02.005
Trzcinski MK, Fahrig L, Merriam G (1999) Efectos independientes de la cobertura forestal y la fragmentación
mención sobre la distribución de las aves reproductoras forestales. Aplicaciones ecológicas
9(2): 586–593.https://doi.org/10.1890/1051-0761(1999)009[0586:IEOFCA]2.0.CO;2 Tscharntke
T, Tylianakis JM, Rand TA, Didham RK, Fahrig L, Batary P, Bengtsson J, Clough
Y, Crist TO, Dormann CF, Ewers RM, Fründ J, Holt RD, Holzschuh A, Klein AM, Kleijn D,
Kremen C, Landis DA, Laurance W, Lindenmayer D, Scherber C, Sodhi N, Steffan-
Dewenter I, Thies C, van der Putten WH, Westphal C (2012) Moderación del paisaje de
patrones y procesos de biodiversidad: ocho hipótesis. Revisiones biológicas de la
Sociedad Filosófica de Cambridge 87 (3): 661–685.https://doi.org/10.1111/
j.1469-185X.2011.00216.x
Veríssimo D, Fraser I, Groombridge J, Bristol R, MacMillan DC (2009) Las aves como turismo
especies emblemáticas: un estudio de caso de islas tropicales. Conservación de animales 12 (6): 549–558.
https://doi.org/10.1111/j.1469-1795.2009.00282.x
Villard MA, Trzcinski MK, Merriam G (1999) Efectos de la fragmentación en las aves del bosque: relativo
influencia de la cobertura y configuración del bosque en la ocupación del paisaje. Biología de la
conservación 13 (4): 774–783.https://doi.org/10.1046/j.1523-1739.1999.98059.x Villéger S, Mason
NWH, Mouillot D (2008) Nueva diversidad funcional multidimensional en
dados para un marco multifacético en ecología funcional. Ecología 89 (8): 2290–2301.
https://doi.org/10.1890/07-1206.1
Westgate MJ, Barton PS, Lane PW, Lindenmayer DB (2014) El metanálisis global revela
baja consistencia de las relaciones de congruencia de la biodiversidad. Comunicaciones de la naturaleza
5(1): 1–8.https://doi.org/10.1038/ncomms4899
Wilman H, Belmaker J, Simpson J, de la Rosa C, Rivadeneira MM, Jetz W (2014) EltonTraits
1.0: Atributos de alimentación a nivel de especie de las aves y los mamíferos del mundo:
Archivos ecológicos E095-178. Ecología 95(7): 2027–2027.https://doi.org/10.1890/13-1917.1
Zurita GA, Rey N, Varela DM, Villagra M, Bellocq MI (2006) Conversión del Atlántico
Bosque en plantaciones de árboles nativos y exóticos: efectos en las comunidades de aves
desde las perspectivas local y regional. Ecología y gestión forestal 235(1–3): 164–173. https://
doi.org/10.1016/j.foreco.2006.08.009