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Indicadores Ecológicos 116 (2020) 106471

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Indicadores ecológicos

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Efectos de las perturbaciones antropógenas en la diversidad funcional de las aves: un estudio global
meta-análisis

Maísa Assano Matuokaa,⁎, Maira Benchimola, Juliana Monteiro de Almeida-RochaB, José

Carlos Morante-Filhoa,⁎
a Laboratorio de Ecología de la Conservación Aplicada, Programa de Pós-graduação em Ecologia e Conservação da Biodiversidade, Universidade Estadual de Santa Cruz, Rodovia Ilhéus-
Itabuna, km 16, Salobrinho, 45662-000 Ilhéus, Bahia, Brazil
B Centro de Ecología, Evolución y Conservación, Facultad de Ciencias Ambientales, Universidad de East Anglia, Norwich, Norfolk NR4 7TJ, Reino Unido

INFORMACIÓN DEL ARTÍCULO RESUMEN

Palabras clave: Las perturbaciones antropogénicas representan la principal amenaza para la biodiversidad en todo el mundo, pero los efectos no se
Aviar limitan a la pérdida de especies. La evaluación de la diversidad funcional, que mide la variedad y el valor de los rasgos ecológicos de los
Biodiversidad organismos, puede brindar un vínculo más directo entre la biodiversidad y el funcionamiento del ecosistema. Por lo tanto, dado que las
Funcionamiento del ecosistema
respuestas de las especies a las perturbaciones dependen de sus características ecológicas, es probable que las perturbaciones humanas
Rasgos ecológicos
también pongan en peligro las funciones de los ecosistemas. Aunque la literatura sobre los efectos de las perturbaciones en la diversidad
Perturbaciones humanas
funcional ha ido en aumento, los resultados son muy variados. Aquí, proporcionamos el primer informe global completometa-análisis de
los efectos de las perturbaciones humanas sobre la diversidad funcional de las aves. También realizamos análisis de subgrupos por
región, especialización de hábitat, rasgo funcional, índice de diversidad funcional y tipo de perturbación. Nuestros resultados indican un
efecto negativo constante de las perturbaciones sobre la diversidad funcional de las aves, independientemente de la variabilidad causada
por las diferentes variables predictoras consideradas. Específicamente, revelamos que los estudios que se realizaron en los trópicos,
enfocados en los rasgos de alimentación y los índices de riqueza y diversidad funcional calculados, presentaron respuestas negativas a
las perturbaciones. Además, la diversidad funcional de las aves, independientemente de la especialización del hábitat, también se vio
afectada negativamente por las perturbaciones antropogénicas. Por último, el aislamiento del hábitat, la tala y la urbanización exhibieron
un efecto negativo consistente en la diversidad funcional de las aves, mientras que la agricultura, la pérdida de hábitat y múltiples
perturbaciones no tuvieron una influencia detectable. Estos resultados indican que las perturbaciones antropogénicas pueden ser
perjudiciales para las aves, posiblemente poniendo en peligro sus funciones ecológicas y amenazando la resiliencia del ecosistema. Por lo
tanto, sugerimos que los esfuerzos de conservación deberían enfocarse particularmente en reducir o mitigar los efectos de estas tres
perturbaciones para al menos disminuir sus efectos sobre la diversidad funcional de las aves. Además, destacamos la necesidad de
nuevos estudios para investigar simultáneamente la relación directa entre la perturbación, la diversidad funcional y especialmente la
función del ecosistema, mediante el empleo de múltiples índices complementarios,

1. Introducción
Los efectos de una amplia gama de perturbaciones antropogénicas (p. ej.,
agricultura, tala, urbanización, etc.) combinados con una demanda creciente por
parte de la población humana están poniendo en peligro continuamente la
biodiversidad a escala global (Gardner et al., 2009; Laurance et al., 2014; Maxwell
et al., 2016). Las consecuencias de la presión humana no se limitan a la pérdida de
especies, afectando otras dimensiones de la biodiversidad como la diversidad
filogenética, genética y funcional (Naeem et al., 2012; Mouillot et al., 2013).
Específicamente, la diversidad funcional refleja la variación de los rasgos
ecológicos de los organismos (Tilman, 2001; Petchey y Gastón, 2002),
que están relacionados con sus respuestas a los cambios ambientales y sus
efectos en el funcionamiento de los ecosistemas (Díaz & Cabido, 2001). Es
comúnmente representado por un índice que considera varias medidas de rasgos
simultáneamente, expresando cómo las especies (y, en algunos casos, sus
abundancias) se distribuyen en un espacio funcional multidimensional, donde el
número de ejes (es decir, dimensiones) está determinado por el número de los
rasgos y la posición de las especies está determinada por sus valores de rasgos (
Petchey y Gastón, 2006; Villeger et al., 2008). Adicionalmente, la posición y
cantidad del espacio funcional ocupado por las especies puede estar asociada a su
uso de recursos en el ambiente (Masón et al., 2005). Por ejemplo,Petchey et al.
(2004)mostró que las métricas de diversidad funcional

⁎Autores correspondientes.
Correos electrónicos:maisa.assano@gmail.com (MA Matuoka),jcmfilho9@hotmail.com (JC Morante-Filho).

https://doi.org/10.1016/j.ecolind.2020.106471
Recibido el 6 de septiembre de 2019; Recibido en forma revisada el 22 de abril de 2020; Aceptado el 27 de abril de 2020
Disponible en Internet el 8 de mayo de 2020
1470-160X/ © 2020 Elsevier Ltd. Todos los derechos reservados.
MA Matuoka, et al.
puede superar la riqueza de especies en la predicción de la producción de
biomasa. Al suponer que cada especie tiene una composición de rasgos particular
y, por lo tanto, su propia identidad funcional e importancia ecológica, la diversidad
funcional proporciona un vínculo más directo con el funcionamiento del
ecosistema que el número de especies (Díaz & Cabido, 2001; Mouchet et al., 2010;
Cadotte et al., 2011).
Aunque muchos estudios han evaluado los impactos de las perturbaciones
antropogénicas en la riqueza de especies (Murphy y Romanuk, 2014; Bregman et
al., 2014; Chaudhary et al., 2016), la comprensión de estos efectos sobre la
diversidad funcional es aún limitada (Gardner et al., 2009). Esto ocurre incluso
para uno de los grupos de vertebrados mejor estudiados: las aves. Además de ser
un grupo muy diverso, las aves juegan un papel vital en el funcionamiento de los
ecosistemas al actuar como dispersores de semillas, polinizadores, ingenieros de
ecosistemas, depositadores de nutrientes y depredadores de insectos.Sekercioglu,
2006; Wenny et al., 2011; Morante-Filho & Faria, 2017). Las aves se ven muy
afectadas por las actividades humanas en todo el mundo y, segúnGibson et al.
(2011), especialmente por la conversión de bosques en agricultura, con una mayor
sensibilidad a la perturbación del hábitat en comparación con otros taxones
investigados, como los artrópodos y los mamíferos. Aunque varios estudios han
investigado los efectos de las perturbaciones en la diversidad funcional de las
aves, los resultados son muy divergentes, variando entre positivos (Coetzee &
Chown, 2016), negativo (Prescott et al., 2016) y sin efectos (Edwards et al., 2013).
Esta divergencia probablemente se deba a una amplia variabilidad en el tipo de
perturbación investigada en los estudios (p. ej., cambio de uso del suelo y tala;
Suerte et al., 2013; Chapman et al., 2018), junto con la intensidad o la frecuencia
(por ejemplo, hipótesis de perturbación intermedia:Biswas y Mallik, 2010) y
también del tipo de entorno (como bosques, pastizales, zonas urbanas y
agrícolas). Dado que diferentes tipos de perturbaciones pueden afectar los rasgos
ecológicos y, en consecuencia, la distribución de las especies en el espacio
funcional (Mouillot et al., 2013; Hatfield et al., 2018), la especialización del hábitat y
el índice de diversidad funcional aplicado (eg riqueza funcional, uniformidad
funcional) también pueden ser fuentes de variación en las respuestas detectadas
por los estudios. Además, los índices de diversidad funcional están directamente
influenciados por la elección de los rasgos incluidos en su cálculo (p. ej.,
alimentación, rasgos morfológicos), que también varía mucho entre los estudios (
Petchey y Gastón, 2006; Villeger et al., 2008), lo que representa otra posible fuente
de variabilidad en las respuestas funcionales.
Hasta donde sabemos, ninguna revisión sistemática ha intentado examinar
los patrones generales de la diversidad funcional de las aves en respuesta a
diferentes perturbaciones humanas en todo el mundo. La información disponible
en la literatura se difunde en múltiples estudios primarios, por lo que un enfoque
sistemático que evalúe la consistencia de sus resultados puede revelar patrones
generales y contribuir a la comprensión de cómo las diferentes perturbaciones
humanas pueden afectar el funcionamiento del ecosistema (Vandewalle et al.,
2010; Bregman et al., 2014). Esta búsqueda de un efecto general, así como la
investigación de los factores que pueden contribuir a la variación entre los
resultados de los estudios, se puede evaluar mediante el uso de unmeta-enfoque
analítico, que consiste en una combinación cuantitativa de los resultados de
estudios individuales en una estimación general unificada (Puertas, 2002;
Gurevitch et al., 2018). Además, al sintetizar la información existente, este enfoque
permite identificar brechas de conocimiento prioritarias, que serían de gran valor
tanto para el campo de la ecología como para la planificación de estrategias de
manejo de la conservación.
Aquí llevamos a cabo la primerameta-análisis de los efectos de las
perturbaciones antropogénicas sobre la diversidad funcional de las aves para
investigar principalmente la existencia de patrones generales. En particular,
seleccionamos estudios que investigaron la relación entre las perturbaciones
humanas y la diversidad funcional de las aves a través de índices basados en
múltiples rasgos (p. ej., riqueza funcional, uniformidad, divergencia y dispersión)
medidos en un grupo perturbado y control (conservado o menos perturbado).
tratamiento, o en un gradiente de perturbación. Además, realizamos análisis
adicionales para evaluar las posibles causas de la variabilidad entre los hallazgos
de los estudios, considerando la influencia de la región de estudio, la
especialización del hábitat, los rasgos funcionales, el índice de diversidad funcional
y el tipo de perturbación en las respuestas de las especies. Esperábamos funcional
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Indicadores Ecológicos 116 (2020) 106471
diversidad para responder negativamente a la perturbación; sin embargo,
predijimos que la fuerza de las relaciones diversidad funcional-perturbación
variaría de acuerdo con estos factores. Específicamente, esperábamos:
(i) relaciones negativas más fuertes en las regiones tropicales que templadas
regiones de tasa debido a la mayor sensibilidad de las aves tropicales a las
perturbaciones (Bregman et al., 2014; La maná & Martin, 2017), lo que
puede explicarse por la menor exposición y adaptación de estas especies a
perturbaciones históricas como incendios, deforestación y glaciaciones (
Betts et al., 2019);
(ii) relaciones negativas más sólidas para las especies dependientes de los bosques
que para todas las especies (es decir, independientemente de la especialización del hábitat), ya
que la primera presenta rasgos funcionales específicos asociados tanto a una mayor
especialización del hábitat como a una mayor sensibilidad a las perturbaciones (Gibson et al.,
2011; Morante-Filho et al., 2015; Zurita et al., 2017);
(iii) relaciones negativas más fuertes donde la diversidad funcional in-
dados se derivaron de los rasgos de alimentación que de los rasgos de no alimentación,
dado que varios estudios han demostrado que ciertos gremios tróficos de aves, como los
insectívoros y los frugívoros, disminuyen drásticamente en ambientes modificados por
humanos (p.Newbold et al., 2013; Burivalova et al., 2015);
(iv) la diversidad funcional y la riqueza funcional presentarían la
respuestas negativas más fuertes a las perturbaciones antropogénicas, dado que se sabe
previamente que esas métricas funcionales están influenciadas por la riqueza de especies
(Mouchet et al., 2010; Suerte et al., 2013). De hecho, varios estudios documentaron que la
diversidad de especies en diferentes taxones se ve afectada negativamente por las
perturbaciones humanas (por ejemplo,Gibson et al., 2011);
(v) relaciones negativas más pronunciadas asociadas con el hábitat
pérdida, la agricultura y la urbanización que otras perturbaciones, como el
aislamiento de parches y la tala. Específicamente, la pérdida de hábitat, la
agricultura y la urbanización demostraron ser perjudiciales para las diferentes
dimensiones de la biodiversidad de las aves dentro de los estudios a escala local,
incluida la diversidad funcional (p.Morante-Filho et al., 2015, 2018; Prescott et al.,
2016; Peña et al., 2017; Alejandro et al., 2019), por lo que estas perturbaciones son
propensas a ejercer efectos negativos pronunciados también a escala global.
2. Métodos
2.1. conjunto de datos
El 24 de abril de 2019, concluimos nuestras búsquedas bibliográficas de
estudios que investigaron la relación entre cualquier tipo de perturbación
antropogénica y cualquier índice de diversidad funcional de las aves.
Nuestras búsquedas se realizaron en las bases de datos ISI Web of
Knowledge (www.webofknowledge.com) y SCOPUS (www.scopus.com),
restringidas a las áreas de conocimiento de interés (Agricultura, Ornitología,
Conservación de la Biodiversidad, Ecología y Ciencias Biológicas,
Multidisciplinarias y Ambientales). ), utilizando la siguiente expresión de
búsqueda para filtrar las referencias: [(“diversidad funcional” O “rasgo*”) Y
(“aviar” O “ave*”) Y (“uso de la tierra” O “uso de la tierra” O “degradación” O
“conversión” O “alteración” O “perturbación ” O “fragmentación” O
“perturbación” O “pérdida de hábitat” O “pérdida de bosques” O
“deforestación” O “incendio” O “efecto de borde” O “influencia de borde” O
“tronco*” O “plantación*” O “agricultura ” O “urbano*” O “represa” O
“minería” O “tala rasa”)]. Estas palabras clave se buscaron en el título,
resumen y palabras clave de las referencias. Para complementar nuestro
conjunto de datos, realizamos una búsqueda más amplia para abarcar
también estudios de literatura gris, incluidas tesis y disertaciones, en Google
Scholar (https://estudioso. google.com.br/) utilizando la expresión
[“diversidad funcional” Y “ave*” Y (perturbación O perturbación)].
Luego realizamos un proceso de selección en el que eliminamos duplicados y
temas no relacionados, y seleccionamos estudios que de hecho compararon
perturbaciones humanas con áreas de control, así como estudios que investigaron
los efectos de un gradiente de perturbación antropogénica en cualquier tipo de
función funcional de múltiples rasgos. índice de diversidad de aves. También
incluimos nuestro propio estudio que comprende 40 paisajes deforestados (
Matuoka et al., en prensa, ver más detalles sobre este estudio enApéndice S1) y
artículos excluidos con datos inapropiados o faltantes. Después de este
MA Matuoka, et al. Indicadores Ecológicos 116 (2020) 106471

Figura 1.Diagrama de flujo del proceso de selección del conjunto de datos utilizado en nuestro estudio.

Figura 2.Distribución geográfica de los sitios de estudio incluidos en elmeta-análisis. Los círculos sólidos están codificados por colores de acuerdo con la perturbación reportada en cada estudio (ver
leyenda).

proceso de selección (Figura 1), terminamos con 44 estudios publicados
entre 2013 y 2019 (además de nuestro estudio, que no se había
publicado en el momento de las búsquedas bibliográficas), que se
realizaron en 15 países (Figura 2,Apéndice S1). Dado que un solo
estudio generalmente empleó más de un índice o investigó el efecto de
más de una perturbación antropogénica, reunimos un total de 290
comparaciones (media ± desviación estándar (DE) = 6,6 ± 5,8
comparaciones por estudio) (Figura 1,Apéndice S1).
2.2. Extracción y análisis de datos
Para cada estudio que comparó áreas perturbadas y de control, extrajimos el
número de sitios evaluados (es decir, el tamaño de la muestra), el valor medio del índice
de diversidad funcional y una estimación del error (error estándar o desviación) para
cada tratamiento. Además, extrajimos el tamaño de muestra y el coeficiente de
correlación (r) para estudios que evaluaron gradientes de perturbación. Cuando los
autores informaron estos datos solo en gráficos, utilizamos DataThief (Tummers, 2006),
un programa común ampliamente utilizado en

3
MA Matuoka, et al.
meta-estudios de análisis (p. ej.Arroyo-Rodríguez et al., 2017; Cattano et al., 2018)
que extrae valores brutos (es decir, puntos de datos) directamente de cualquier
cifra digital (como las que se presentan en los documentos). Para probar nuestras
hipótesis, también recopilamos información sobre: (i) la región donde se realizó
el estudio (tropical o templado), (ii) la especialización del hábitat (por ejemplo,
especies forestales y no forestales), (iii) el tipo de rasgo (alimentación ,
morfológico o varios), (iv) índice de diversidad funcional (por ejemplo, riqueza
funcional, uniformidad funcional) empleado y (v) tipo de perturbación investigada
(por ejemplo, explotación forestal, agricultura o múltiples, cuando se consideró
más de una perturbación) (véanse los Apéndices S2 y S3 para más detalles). Somos
conscientes de que varias de estas perturbaciones están asociadas entre sí. Por
ejemplo, en paisajes modificados por humanos, la reducción en la cantidad de
hábitat a escala del paisaje conduce a un aumento en el aislamiento del hábitat (
Farrig, 2003). Sin embargo, optamos por separar estos efectos en función de las
categorías explícitamente expresadas en el estudio investigado, para revelar sus
efectos únicos en los patrones de diversidad funcional de las aves. Por ejemplo,
Ding et al. (2013)evaluó los efectos del área de la isla y el aislamiento de la isla en
relación con varios índices de diversidad funcional. Sus resultados muestran que el
área de la isla afectó significativamente la riqueza funcional y la uniformidad,
mientras que los patrones de divergencia funcional se explicaron mejor por el
aislamiento de la isla. Por lo tanto, calculamos estos resultados por separado, es
decir, incluimos los efectos del 'área de la isla' en la categoría de 'pérdida de
hábitat' y el 'aislamiento de la isla' en la categoría de 'aislamiento del hábitat'.
Para las comparaciones de medias, primero estimamos la diferencia de medias
estandarizada entre los tratamientos (d de Cohen), calculada como la diferencia entre los
valores medios de los tratamientos perturbados y de control, dividida por las
desviaciones estándar dentro del tratamiento. Para los estudios correlacionales, primero
convertimos el coeficiente de correlación (r) en la d de Cohen. Luego, tanto para la
correlación como para los datos medios, aplicamos el factor de corrección para el sesgo
de muestra pequeña (J) para obtener finalmente la diferencia de medias estandarizada
corregida por el sesgo (g de Hedges), que se utilizó como medida del tamaño del efecto
en nuestro estudio.meta-análisis (Borenstein et al., 2009).
Calculamos el tamaño medio del efecto y un intervalo de confianza del 95 %
para todas las comparaciones a través de un modelo de efectos aleatorios.meta
-análisis, donde los valores de g de Hedge negativos y positivos indican
disminución y aumento en la diversidad funcional, respectivamente. Como un
intento de corregir un posible sesgo de pseudo-replicación debido a que todos los
estudios presentaron más de una comparación individual, empleamos un
procedimiento de arranque en el que se calculó un tamaño medio del efecto para
10 000 remuestras (con reemplazo) de solo una comparación individual por
estudio a la vez. (Almeida-Rocha et al., 2017). Luego, se generó un valor medio y
un intervalo de confianza del 95% para ser comparado con las estimaciones
obtenidas utilizando todas las comparaciones.
Además, realizamos análisis de subgrupos para explorar la heterogeneidad de
las respuestas de los estudios, en particular evaluando la influencia de diferentes
regiones, especializaciones de hábitat, rasgos funcionales, índices y tipos de
perturbaciones en las estimaciones finales (tabla 1). No incluimos algunas
comparaciones que emplean ciertos índices (p. ej., diversidad de atributos
funcionales y distancia media del taxón más cercano), tipos de perturbaciones (p.
ej., incendios, múltiples y contaminación) y especializaciones de hábitat (p. ej., aves
acuáticas, especies no forestales y urbanas) debido a la pequeña muestra. tamaño
(menos de cuatro comparaciones por categoría;tabla 1) que nos impidió obtener
estimaciones robustas.
Por último, evaluamos la relación entre los tamaños del efecto g de Hedge y
las variables predictoras (región, especialización del hábitat, rasgo funcional,
índice y tipo de perturbación) a través de Modelos Lineales Generalizados (GLM)
usando una familia Gaussiana. Primero, eliminamos los valores atípicos a través
de la inspección de diagramas de caja, reteniendo 278 comparaciones de los 44
estudios. Luego, utilizando el valor de Hedges'g como variable dependiente,
creamos 32 modelos que incluyen todas las combinaciones de variables
predictoras, además del modelo nulo que contiene solo los parámetros de
intersección y error (Tabla S4). Antes de ejecutar los modelos, verificamos la
multicolinealidad entre las variables predictoras a través del Factor de Inflación de
Variación (VIF), y eliminamos 14 modelos que presentaban una multicolinealidad
moderada o alta (es decir, que contenían variables con VIF ≥ 3;Dormann et al.,
2013). Luego ejecutamos un enfoque de selección de modelo basado en el
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Criterio de información de Akaike corregido para muestras pequeñas (AICc) (
Burnham y Anderson, 2002) y teniendo en cuenta el sesgo de pseudo-replicación.
Ejecutamos los modelos usando solo una comparación por estudio a través de 10
000 procedimientos de arranque (con reemplazo) para obtener los mejores
modelos (los mejor calificados dentro de 10 000 remuestreos). Específicamente,
para cada modelo candidato (n = 18), calculamos el porcentaje de simulaciones en
las que obtuvo la mejor clasificación (AICc-πi), los valores medios de AICc, el peso
de Akaike (ω) y la bondad de ajuste ( R-cuadrado ajustado) entre todas las
simulaciones. Todos los análisis se realizaron en el software R (Equipo central de
desarrollo de R, 2013), utilizando el paquete Metafor (Viechtbauer, 2010).
2.3. El sesgo de publicación
Los estudios con resultados no significativos tienen menos posibilidades de
ser publicados (Moller y Jennions, 2001), lo que puede resultar en una estimación
sesgada del tamaño del efecto general enmeta-análisis (Borenstein et al., 2009).
Para verificar la robustez de los resultados de nuestrometa-análisis frente a un
posible sesgo de publicación, realizamos dos enfoques diferentes, aún
considerando un posible sesgo de pseudo-replicación (es decir, empleando el
procedimiento de arranque). En primer lugar, realizamos el análisis del número a
prueba de fallos (FSN) de Rosenthal, que calcula el número de estudios sin efecto
que es necesario para que el tamaño del efecto general no sea significativo (valor
de p objetivo = 0,05). La fórmula de Rosenthal indica que un resultado debe
considerarse robusto al sesgo de publicación si FSN ≥ 5 N + 10, donde FSN es el
número de seguridad obtenido y N es el número de estudios empleados (
Rosenthal, 1991). En segundo lugar, aplicamos el método de recorte y relleno para
estimar la cantidad de estudios faltantes que se requerirían para completar un
gráfico de embudo simétrico (un gráfico donde los tamaños del efecto se trazan
contra una medida de su varianza, y un gráfico en forma de embudo indica que no
hay sesgos). ), y luego volvimos a calcular el tamaño medio del efecto incluyendo
estos estudios (Duval y Tweedie, 2000a, 2000b).
3. Resultados
Para las 290 comparaciones obtenidas de 44 estudios, el tamaño medio del
efecto fue −0,14 [IC del 95 %: −0,23; −0,04] y aumentó a −0,27 [-0,49; −0.05]
cuando usamos solo una comparación por estudio, lo que sugiere una influencia
de pseudo-replicación en las estimaciones. Por lo tanto, nuestros resultados y
discusión se basan en los tamaños del efecto de arranque, que indicaron que las
perturbaciones tienen un efecto negativo significativo en la diversidad funcional
de las aves (Fig. 3).
Con respecto al sesgo de publicación, el análisis del número a prueba de fallas
de Rosenthal indicó que nuestro FSN fue 1,5 veces mayor que el valor crítico de
230, lo que sugiere que nuestros resultados no se ven afectados por el sesgo de
publicación. El análisis Trim and Fill indicó que podrían faltar de 0 a 12 estudios, y
si estos estudios se agregaran, nuestros resultados podrían cambiar de
significativamente negativos (-0,27 [IC del 95 %: -0,49; -0,05]) a ningún efecto
general de las alteraciones en la diversidad funcional de las aves (-0,14 [IC 95%:
-0,48; 0,25]). Aunque esta prueba sugiere que pueden existir hasta 12 estudios
faltantes, su intervalo de confianza incluye la posibilidad de que no falte ningún
estudio, lo que, junto con nuestra estimación de FSN y nuestra búsqueda
bibliográfica exhaustiva (que abarca diferentes bases de datos e incluye literatura
gris), nos da confianza en nuestra resultados
Los análisis de subgrupos revelaron diferentes patrones de respuestas funcionales
de las aves. Específicamente, observamos un efecto negativo constante de las
perturbaciones en la diversidad funcional solo para los estudios realizados en la región
tropical (Fig. 3A) y que consideró a todas las especies independientemente de la
especialización del hábitat (Fig. 3B). No hubo un efecto consistente entre los estudios que
investigaron las especies forestales por separado (Fig. 3B). Con respecto a los rasgos de
las especies, aunque los estudios que utilizaron varios rasgos presentan una relación
negativa marginal con las perturbaciones humanas, solo los estudios que se basaron en
los rasgos de alimentación compartieron un efecto negativo significativo (Fig. 3C).
Además, el efecto fue consistentemente negativo entre los estudios que utilizaron índices
de diversidad funcional y riqueza funcional, con este último
MA Matuoka, et al. Indicadores Ecológicos 116 (2020) 106471

tabla 1
Subgrupos y categorías utilizados para explorar la heterogeneidad de las respuestas de los estudios. Debido a un problema con el tamaño de la muestra, no pudimos incluir todas las categorías de
especialización de hábitat, índice y perturbación como se presenta enTabla S2. Por lo tanto, cada análisis de subgrupos se restringe a un subconjunto de estudios y comparaciones pertenecientes a
parte de las categorías.

Subgrupo Categorías (n. de estudios/n. de comparaciones)

1. Región 1.1. Tropicales (21/138)

2. Especialización en hábitat
Latitud < 23,5° N/S
1.1. Templado (23/152)
Latitud > 23,5° N/S
2.1. generales (35/205)
Todas las especies, independientemente de la especialización del hábitat.

2.2. Especies forestales (8/32) Solo especies

dependientes de los bosques
3. Rasgo funcional 3.1. Rasgos de alimentación (> 50% de los rasgos pertenecen a esta categoría) (25/165)
Rasgos incluidos: dieta; estrato de alimentación; sustrato de forrajeo; método de forrajeo.
3.2. Rasgos morfológicos (> 50% de los rasgos pertenecen a esta categoría) (5/56)
Rasgos incluidos: medidas del cuerpo, pico, tarso, cola y alas
3.3. Varios rasgos (ninguna categoría logró > 50% de los rasgos) (14/69)
Rasgos incluidos: alimentación; morfológico; cría; habitat; rasgos de historia de vida
4. Índice 4.1. Diversidad Funcional (DF) (6/15)
4.2. Dispersión Funcional (FDis) (13/38)
4.3. Divergencia funcional (FDiv) (14/24)
4.4. Uniformidad Funcional (FEve) (18/31)
4.5. Riqueza Funcional (FRic) (24/47)
4.6. Riqueza funcional del tamaño del efecto estandarizado (SESFRic) (6/22)
4.7. Entropía cuadrática de Rao (RaoQ) (8/20)
4.8. Distancia media por pares (MPD) (4/14)
5. Perturbación 5.1. Agricultura (14/56)
Estudios que evaluaron el efecto de los sistemas de producción agrícola tales como: Agricultura (monocultivo y mixto); Pastar; Prácticas agrosilvopastoriles

5.2. Pérdida de hábitat (17/83)

Estudios que evaluaron los efectos de la reducción en la cantidad de hábitat en el paisaje o en el tamaño del fragmento
5.3. Aislamiento del hábitat (8/24)
Estudios que evaluaron los efectos de las métricas de aislamiento o conectividad de fragmentos
5.4. Registro (9/50)
Estudios que evaluaron los efectos de los procesos de aprovechamiento de madera tales como: Tala selectiva; registro parcial; Registro extensivo; Una vez registrado; Dos veces registrado;
talado parcial (en parches); Bosque secundario (desarrollado después de la tala rasa)
5.5. Urbanización (8/32)
Estudios que evaluaron los efectos de la urbanización (ej. distancia a los asentamientos humanos; porcentaje de áreas selladas)
5.6. Múltiple (4/13)
Cuando el estudio consideró más de un tipo de perturbación, pero no distinguió sus efectos por separado

revelando los efectos más perjudiciales (Fig. 3D). Finalmente, entre los tipos de
disturbios investigados, solo el aislamiento del hábitat, la tala y la urbanización
tuvieron un efecto negativo constante sobre la diversidad funcional de las aves (
Fig. 3MI).
El enfoque de selección del modelo reveló que el modelo nulo fue el más
seleccionado dentro de 10 000 remuestreos de arranque (ω = 0,51; AICcπi =
49,85 %), seguido del modelo de región (ω = 0,57; AICcπi = 45,12 %), que
explicó entre el 7 y el 13 % de la desviación general (Tabla S4).
4. Discusión
Nuestro estudio detectó un efecto general negativo de las perturbaciones
antropogénicas en la diversidad funcional de las aves, lo que es consistente con los
patrones observados para la diversidad taxonómica (Gibson et al., 2011; Sayer et al., 2017
), e indicando que tanto las especies como los rasgos funcionales se están perdiendo en
hábitats alterados. Con base en este resultado, investigamos los posibles factores
responsables de la variabilidad de los efectos detectados por diferentes estudios, lo que
nos permitió comprender algunas particularidades relacionadas con las respuestas
funcionales de las aves a las perturbaciones humanas.
De acuerdo con nuestra predicción, revelamos que la diversidad funcional de
las aves se ve fuerte y negativamente afectada en los trópicos, pero no
necesariamente en la región templada. Esto puede explicarse por una mayor
sensibilidad de las especies de aves tropicales a la perturbación humana, lo que
fue demostrado previamente por otros estudios (Bregman et al., 2014; La Manna
& Martin, 2017; Betts et al., 2019). Esta mayor sensibilidad puede estar asociada
con la adaptación de las especies a la estabilidad climática en la región tropical (
Dynesius y Jansson, 2000; Sandel et al., 2011). En
De hecho, las especies que han evolucionado en entornos con bajos niveles de
perturbaciones históricas (p. ej., glaciaciones, huracanes, incendios, tormentas,
deforestación), como las regiones tropicales, deberían tener menos probabilidades de
persistir frente a nuevas perturbaciones, incluidas las provocadas por el hombre.
actividades (Balmford, 1996; Betts et al., 2019). Además, combinado con un crecimiento
extremo de la población humana, la región tropical enfrenta las tasas más altas de
deforestación y modificación del uso de la tierra en la Tierra (Gardner et al., 2009;
Laurance et al., 2014; Keenan et al., 2015).
Contrariamente a nuestra expectativa, no detectamos una influencia de las
perturbaciones humanas en la diversidad funcional de las especies dependientes
del bosque. Esto significa que las especies forestales presentan una gama más
amplia de respuestas a las perturbaciones, lo que contradice las respuestas de
diversidad taxonómica de las aves, ya que este grupo exhibe respuestas negativas
más fuertes que el conjunto completo (Gibson et al., 2011). Estos resultados
pueden indicar que, aunque las especies que habitan en los bosques se están
perdiendo, la diversidad funcional de este grupo podría mantenerse o aumentar
en hábitats modificados por el hombre, lo que se puede esperar en comunidades
que exhiben grados altos o bajos de redundancia funcional, respectivamente. Si
las especies que se pierden presentan rasgos similares a las especies que quedan,
la diversidad funcional se puede mantener en ambientes perturbados (Mayfield et
al., 2010; Edwards et al., 2013). Además, si las especies capaces de persistir o
colonizar hábitats perturbados son funcionalmente más diferentes entre sí, se
puede esperar una mayor diversidad funcional en estos sitios (Mayfield et al.,
2010; Chapman et al., 2018). Esto puede explicarse por el reemplazo de
especialistas de hábitat por especies generalistas, donde estas últimas están más
adaptadas a las perturbaciones y aportan diferentes rasgos al conjunto (Mayfield
et al., 2010; Clavel et al., 2011). Por ejemplo, observamos que dentro de una región
del bosque atlántico brasileño, la pérdida de bosques puede

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MA Matuoka, et al. Indicadores Ecológicos 116 (2020) 106471

Fig. 3.Tamaños del efecto bootstrapped de la diversidad funcional de las aves dividido por región (A); especialización en hábitat (B); grupo de rasgos (C); índice de diversidad funcional (D) – Diversidad
funcional (FD), Dispersión funcional (FDis), Divergencia funcional (FDiv), Uniformidad funcional (FEve), Riqueza funcional (FRic), Entropía cuadrática de Rao (RaoQ), Riqueza funcional del tamaño del efecto
estandarizado ( SESFRic) y distancia funcional media por pares (MPD); y tipo de perturbación (E). Tamaño medio del efecto para todos los estudios incluidos (general). La línea vertical indica que no hay
efecto de las perturbaciones. Los valores medios de g de Hedges (cuadrados) y los IC del 95 % (líneas) se muestran en el lado derecho (los asteriscos indican la importancia estadística). A la izquierda, se
presentan las categorías de cada grupo con el número de estudios y las comparaciones individuales entre paréntesis.

benefician a las aves asociadas a hábitats perturbados, como los buitres, que
presentaban rasgos diferenciados del resto de la comunidad como dieta carroñera
y gran tamaño corporal, provocando una expansión del espacio funcional en
paisajes deforestados (Matuoka et al., en prensa).
Otro factor que agrega variabilidad entre los hallazgos de los estudios es el tipo de
rasgos ecológicos que se investigan, y nuestros resultados indican que específicamente
los rasgos de alimentación (es decir, la dieta y los rasgos de forrajeo, véasetabla 1) se ven
afectados negativamente por las perturbaciones antropogénicas. Dado que los rasgos de
alimentación están directamente relacionados con la función principal de las aves (p. ej.,
dispersión de semillas, polinización y control de insectos) (Sekercioglu, 2006), estos
resultados indican que las funciones y servicios ecosistémicos realizados por las aves se
están perdiendo. Por ejemplo,Martínez-Salinas et al. (2016)destacan la importancia de las
aves como reguladores de plagas, con resultados que muestran una asociación positiva
entre la diversidad de características de las aves y el control de la infestación de la broca
del café. Por el contrario, no encontramos ningún patrón consistente para los estudios
que en su mayoría utilizaron rasgos morfológicos (Bregman et al., 2016; Häkkilä et al.,
2017; Chapman et al., 2018). Dado que las especies de aves varían mucho en rasgos
morfológicos como la masa corporal y el tamaño del pico, las respuestas divergentes
pueden ser un reflejo de sus diferentes sensibilidades a las perturbaciones humanas.
Galetti et al., 2013; Michalski y Peres, 2017).
Nuestros hallazgos también enfatizaron que el tipo de índice de diversidad funcional
también explicaba parte de la variación entre los hallazgos de los estudios. Actualmente,
la diversidad funcional se puede medir mediante una amplia variedad de índices (Villeger
et al., 2008), y cada uno captura diferentes aspectos de
esta dimensión. Por lo tanto, es plausible esperar que estos índices puedan variar
en su sensibilidad para detectar los efectos de las perturbaciones humanas. De
hecho, encontramos que no todos los índices se vieron afectados por las
perturbaciones, y algunos índices mostraron una gran variación en sus respuestas
(p. ej., la entropía cuadrática de Rao, la riqueza funcional del tamaño del efecto
estandarizado y la distancia media por pares, véaseFig. 3). Por ejemplo, solo los
estudios que utilizaron diversidad funcional y riqueza funcional presentaron
respuestas negativas significativas, lo que está de acuerdo con nuestra predicción.
Esto indica que tanto la complementariedad de los rasgos como la cantidad de
espacio funcional ocupado por las especies son menores en las áreas alteradas (
Petchey y Gastón, 2002; Villeger et al., 2008). Considerando que la distribución de
las especies en el espacio funcional está asociada a la complementariedad en el
uso de los recursos y esto puede ser el vínculo entre la diversidad funcional y el
funcionamiento de los ecosistemas (Petchey y Gastón, 2002; Masón et al., 2005), la
baja diversidad funcional puede estar relacionada con una mayor superposición
de nicho (Petchey y Gastón, 2002; Canción et al., 2014), mientras que la baja
riqueza funcional probablemente se asocie a una utilización ineficaz de los
recursos (es decir, algunos de los recursos potenciales permanecen sin explotar
por las especies;Masón et al., 2005). Como estos índices tienden a estar
positivamente correlacionados con la riqueza de especies (Mouchet et al., 2010;
Suerte et al., 2013), se espera que se vean afectados negativamente en entornos
perturbados donde ya se registró la pérdida de especies.
Nuestros resultados demuestran que la tala, el aislamiento del hábitat y la
urbanización presentaron efectos negativos significativos en la funcionalidad de las aves.

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MA Matuoka, et al.
diversidad, lo que corrobora con los hallazgos para anfibios (Ernst et al., 2006),
árboles (Nock et al., 2013) y mamíferos (Magioli et al., 2016). Estas alteraciones
pueden afectar particularmente a algunos rasgos como el tipo de dieta y la
capacidad de dispersión (Burivalova et al., 2015; Schütz & Schulze, 2015; Ehlers
Smith et al., 2018), seleccionando especies con rasgos específicos capaces de
persistir en ambientes perturbados. De hecho, nuestros resultados son
alarmantes ante el continuo desarrollo urbano, la fragmentación del hábitat y la
tala, especialmente observados en las regiones tropicales (Gardner et al., 2009;
Laurance et al., 2014). Particularmente la tala, actualmente una de las principales
amenazas a la biodiversidad (Maxwell et al., 2016) con efectos duraderos en las
especies afectadas (Burivalova et al., 2015). Además, al considerar otros rasgos
como el estado de conservación y el tamaño del área de distribución geográfica,
esas especies raras, endémicas y en peligro de extinción pueden ser
particularmente propensas a la extinción cuando se enfrentan a perturbaciones (
Blackburn y Gastón, 2002; Sodhi et al., 2008; Banks-Leite et al., 2014). En este caso,
si estas especies también presentan características y funciones únicas de las
especies que persisten y proliferan, es probable que su extirpación local provoque
un deterioro funcional aún peor. En contraste con nuestra predicción, no
logramos detectar un efecto general de la pérdida de hábitat y la agricultura en la
diversidad funcional. Estos resultados deben evaluarse cuidadosamente,
particularmente para la pérdida de hábitat, considerando sus efectos negativos
directos en las tasas de reproducción, alimentación y dispersión de los organismos
(Fahrig, 2003; Sodhi et al., 2008). Además, es probable que la pérdida de hábitat
esté asociada con otras perturbaciones aquí evaluadas (Laurance et al., 2014;
Barlow et al., 2016). Por ejemplo, la presión de tala intensiva puede simplificar la
vegetación local y, por lo tanto, reducir el hábitat disponible para las especies (
Edwards et al., 2014). Además, la pérdida de bosques puede conducir a un
aumento del aislamiento de parches a escala de paisaje (Farrig, 2003), lo que
dificulta la colonización de especies en los hábitats restantes.
Finalmente, la selección del modelo reveló que el modelo nulo era el modelo mejor
clasificado para predecir el tamaño del efecto, lo que sugiere que, aunque las variables
predictoras investigadas agregan cierta variación entre los estudios, ninguna de ellas es
fuertemente determinante y el efecto de la perturbación humana es universal (Almeida-
Rocha et al., 2017). El modelo de región fue el segundo modelo mejor clasificado,
seleccionado con una frecuencia muy similar al modelo nulo. Sin embargo, este modelo
tiene un poder explicativo bajo, lo que significa que aunque el contexto geográfico sí
tiene cierta influencia en los patrones de respuesta, una parte mayor de la varianza
puede haber surgido por otras razones no exploradas aquí. Por ejemplo, la intensidad y
el tiempo transcurrido desde la perturbación, el gremio de alimentación y el rango
geográfico de las especies podrían tener un papel importante en la determinación de las
respuestas funcionales de las aves a las perturbaciones humanas.
5. Conclusiones
Nuestro estudio reveló que las perturbaciones antropogénicas,
particularmente el aislamiento del hábitat, la tala y la urbanización, afectan
negativamente la diversidad funcional de las aves, especialmente en la región
tropical. Este resultado refuerza la urgencia de prácticas de conservación efectivas
en las regiones tropicales, incluidas las inversiones en programas de restauración
y vigilancia forestal, donde las tasas crecientes de deforestación, sobreexplotación
y urbanización han afectado fuertemente a la biodiversidad y, en consecuencia, al
funcionamiento de los bosques (Gardner et al., 2009; Laurance et al., 2014).
Ante múltiples perturbaciones, nuestros hallazgos sugieren que los esfuerzos
de conservación hacia la diversidad funcional de las aves deberían centrarse
particularmente en reducir o mitigar los efectos del aislamiento del hábitat, la
urbanización y la tala. Según estudios que evaluaron específicamente estas
perturbaciones, una forma de aminorar sus impactos es a través del
mantenimiento de la conectividad del paisaje en ambientes altamente
fragmentados (Ehlers Smith et al., 2018; Anjos et al., 2019); la mejora de la
permeabilidad de las áreas urbanas (por ejemplo, aumentando la proporción y
diversidad de árboles nativos en las calles;Schütz & Schulze, 2015; Peña et al., 2017
); y el uso de prácticas de tala menos agresivas (por ejemplo, tala de impacto
reducido asociada a un largo período de recuperación poscosecha;Edwards et al.,
2013; Burivalova et al., 2015; Ibarra et al., 2017), respectivamente. Sin embargo,
debido a la falta de estudios, otros
7
Indicadores Ecológicos 116 (2020) 106471
Perturbaciones como incendios y contaminación quedaron fuera de los análisis, a
pesar de su impacto relevante en el escenario actual (Barlow et al., 2016; Mazor et
al., 2018). Además, considerando que la persistencia de especies en paisajes
antropogénicos es el resultado de la interacción de muchas perturbaciones (por
ejemplo, deforestación, aislamiento y efecto de borde; Barlow et al., 2016), y la
mayoría de las especies se ven afectadas simultáneamente por más de una
amenaza (Maxwell et al., 2016), destacamos la importancia de comprender y
desentrañar los efectos de múltiples perturbaciones en la diversidad funcional.
Además, nuestros resultados mostraron que los índices de diversidad funcional y
riqueza funcional se vieron afectados negativamente por las perturbaciones humanas.
Aunque se sabe que ambos índices están influenciados por la riqueza de especies (
Mouchet et al., 2010; Suerte et al., 2013), los estudios revelaron que están, al menos en
algún grado, asociados a la provisión de funciones ecológicas, como el control de
artrópodos (Philpott et al., 2009) y dispersión de semillas (Saavedra et al., 2014). Sin
embargo, los estudios que investigan directamente esta relación entre la diversidad
funcional y la función de los ecosistemas son extremadamente escasos, como lo
observanHatfield et al. (2018), quien realizó una búsqueda bibliográfica y solo encontró
cinco estudios que empleaban este enfoque, dos relacionados con aves y tres con
plantas. Por lo tanto, enfatizamos que comprender esta relación contribuirá a
desentrañar si la diversidad funcional es de hecho un vínculo mecánico adecuado entre la
biodiversidad y el funcionamiento del ecosistema y, por lo tanto, puede considerarse
como una herramienta poderosa para ayudar en las decisiones de conservación.
Declaración de contribución de autoría CRediT
Maisa Assano Matuoka:Conceptualización, Metodología,
Investigación, Redacción - borrador original, Redacción - revisión y
edición.Maira Benchimol:Conceptualización, Metodología, Redacción -
revisión y edición.Juliana Monteiro de Almeida-rocha:Metodología,
Redacción - revisión y edición.José Carlos Morante-Filho:
Conceptualización, Metodología, Redacción - revisión y edición.
Declaración de interés en competencia
Los autores declaran que no tienen intereses financieros en competencia
conocidos ni relaciones personales que pudieran haber parecido influir en el
trabajo informado en este documento.
Agradecimientos
Agradecemos a los revisores y editor por todas las sugerencias y
mejoras en el manuscrito. Estamos agradecidos por todos los estudios
primarios incluidos en nuestro metanálisis, en particular, agradecemos
a L. Anjos, L. Barbaro, AL Boesing, CCP Cosset, A. Echeverri, M. Häkkilä,
E. Hasui, V. Hevia, JT Ibarra, LI Jacoboski, BT Klingbeil, J. Leaver, C. Li, F.
Morelli, FX Palacio, JCC Pena, C. Schütz, X. Si, H. Sitters y HG Tripathi por
la contribución de datos. Agradecemos a la Coordenação de
Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES;
1685411/2017-2018) y al Conselho Nacional de Desenvolvimento
Cientifico e Tecnológico (CNPq; 130687/2018-2019) por financiar las
becas de maestría para el MAM.
Apéndice A. Datos complementarios
Los datos complementarios a este artículo se pueden encontrar en línea en
https://doi.org/10.1016/j.ecolind.2020.106471.
Referencias
Alexander, J., Ehlers Smith, DA, Ehlers Smith, YC, Downs, CT, 2019. Impulsores de multa-
escalar la diversidad funcional aviar con el uso cambiante de la tierra: una evaluación de los efectos
MA Matuoka, et al.
de promoción y gestión de viviendas ecourbanísticas. Paisaje Ecol. 34, 537–549.
https://doi.org/10.1007/s10980-019-00786-y.
Almeida-Rocha, JM, Peres, CA, Oliveira, LC, 2017. Respuestas de primates a la antropología
Perturbación del hábitat pogénico: un metanálisis pantropical. Biol. Conservar 215, 30–38.
https://doi.org/10.1016/j.biocon.2017.08.018.
Anjos, L., Bochio, GM, Medeiros, HR, Almeida, BA, Lindsey, BRA, Calsavara, LC,
Ribeiro, MC, Torezan, JMD, 2019. Perspectivas sobre la composición funcional de
aves especialistas y generalistas en bosques continuos y fragmentados. Ecol. Evol. 9,
6318–6328.https://doi.org/10.1002/ece3.5204.
Arroyo-Rodríguez, V., Saldaña-Vázquez, RA, Fahrig, L., Santos, BA, 2017. ¿El bosque
la fragmentación causa un aumento en la temperatura del bosque? Ecol. Res. 32, 81–88.
https://doi.org/10.1007/s11284-016-1411-6.
Balmford, A., 1996. Filtros de extinción y resiliencia actual: la importancia de la vida pasada.
Presiones de lección para la biología de la conservación. Tendencias Ecol. Evol. 11, 193–196.https://
doi.org/10.1016/0169-5347(96)10026-4.
Banks-Leite, C., Pardini, R., Tambosi, LR, Pearse, WD, Bueno, AA, Bruscagin, RT,
Condez, TH, Dixo, M., Igari, AT, Martensen, AC, Metzger, JP, 2014. Uso de umbrales
ecológicos para evaluar los costos y beneficios de las reservas en un punto crítico de
biodiversidad. Ciencia 345, 1041–1045.https://doi.org/10.1126/science.1255768.
Barlow, J., Lennox, GD, Ferreira, J., Berenguer, E., Lees, AC, Nally, RM, Thomson,
JR, Ferraz, SFB, Louzada, J., Oliveira, VHF, Parry, L., Solar, RRC, Vieira,
ICG, Aragão, LEOC, Begotti, RA, Braga, RF, Cardoso, TM, Oliveira Jr, RC, Souza Jr, CM, Moura,
NM, Nunes, SS, Siqueira, JV, Pardini, R., Silveira, JM, Vaz -de-Mello, FZ, Veiga, RCS, Venturieri,
A., Gardner, TA, 2016. La perturbación antropogénica en los bosques tropicales puede
duplicar la pérdida de biodiversidad por la deforestación. Naturaleza 535, 144–147.https://
doi.org/10.1038/nature18326.
Betts, MG, Wolf, C., Pfeifer, M., Banks-Leite, C., Arroyo-Rodríguez, V., Ribeiro, DB,
Barlow, J., Eigenbrod, F., Faria, D., Fletcher Jr., RJ, Hadley, AS, Hawes, JE, Holt, RD,
Klingbeil, B., Kormann, U., Lens, L., Levi, T., Medina-Rangel, GF, Melles, SL, Mezger, D.,
Morante-Filho, JC, Orme, CDL, Peres, CA, Phalan, BT, Pidgeon, A., Possingham, H.,
Ripple, WJ, Slade, EM, Somarriba, E., Tobias, JA, Tylianakis, JM, Urbina-Cardona, JN,
Valente, JJ, Watling, JI, Wells, K., Weam, OR, Wood,
E., Young, R., Ewers, RM, 2019. Los filtros de extinción median los efectos globales de la
fragmentación del hábitat en los animales. Ciencia 366, 1236–1239.https://doi.org/10.1126/
ciencia.aax9387.
Biswas, SR, Mallik, AU, 2010. Efectos de perturbaciones en la diversidad de especies y funcional
diversidad en las comunidades de plantas ribereñas y de tierras altas. Ecología 91, 28–35.https://doi.
org/10.1890/08-0887.1.
Blackburn, TM, Gaston, KJ, 2002. Los factores extrínsecos y el tamaño de la población de amenazas
pájaros tenidos. Ecol. Letón. 5, 568–576.https://doi.org/10.1046/j.1461-0248.2002.
00360.x.
Borenstein, M., Hedges, L., Higgins, J., Rothstein, H., 2009. Introducción al metanálisis.
Wiley, Chichester.
Bregman, TP, Sekercioglu, CH, Tobias, JA, 2014. Patrones globales y predictores de
Respuestas de las especies de aves a la fragmentación de los bosques: Implicaciones para la función
y conservación del ecosistema. Biol. Conservar 169, 372–383.https://doi.org/10.1016/j.biocon.
2013.11.024.
Bregman, TP, Lees, AC, Macgregor, HEA, Darski, B., Aleixo, A., Barlow, J., Tobias,
JA, 2016. Uso de rasgos funcionales de aves para evaluar el impacto del cambio de la cobertura terrestre en los
procesos de los ecosistemas vinculados a la resiliencia en los bosques tropicales. proc. R. Soc. B 283, 1–10. https://
doi.org/10.1098/rspb.2016.1289.
Burivalova, Z., Lee, TM, Giam, X., Sekercioglu, CH, Wilcove, DS, Koh, LP, 2015.
Las respuestas de las aves a la tala selectiva moldeadas por los rasgos de las especies y las
prácticas de tala. proc. R. Soc. B 282, 1–8.https://doi.org/10.1098/rspb.2015.0164. Burnham,
KP, Anderson, DR, 2002. Selección de modelos e inferencia multimodelo: A
Enfoque Informativo-Teórico Práctico. Springer, Nueva York.
Cadotte, MW, Cascadden, K., Mirotchnick, N., 2011. Más allá de las especies: diversidad funcional
y el mantenimiento de los procesos y servicios ecológicos. Aplicación J. Ecol. 48
(5), 1079–1087.https://doi.org/10.1111/j.1365-2664.2011.02048.x.
Cattano, C., Claudet, J., Domenici, P., Milazzo, M., 2018. Viviendo en un mundo alto en CO2: una
El metanálisis global muestra múltiples respuestas de peces mediadas por rasgos a la
acidificación del océano. Ecol. Monogr. 88, 320–335.https://doi.org/10.1002/ecm.1297.
Chapman, PM, Tobias, JA, Edwards, DP, Davies, RG, 2018. Impactos contrastantes de
cambio de uso de la tierra sobre la diversidad filogenética y funcional de las aves de los bosques
tropicales. Aplicación J. Ecol. 55 (4), 1–11.https://doi.org/10.1111/1365-664.13073. Chaudhary, A.,
Burivalova, Z., Koh, LP, Hellweg, S., 2016. Impacto de la gestión forestal
sobre riqueza de especies: metaanálisis global y compensaciones económicas. ciencia
Rep. 6 (23954), 1–10.https://doi.org/10.1038/srep23954.
Clavel, J., Julliard, R., Devictor, V., 2011. Disminución mundial de especies especialistas: hacia
una homogeneización funcional global? Parte delantera. Ecol. Reinar. 9 (4), 222–228.https://
doi.org/10.1890/080216.
Coetzee, BWT, Chown, SL, 2016. El cambio de uso del suelo promueve la diversidad aviar en el
expensas de las especies con características únicas. Ecol. Evol. 6 (21), 7610–7622.https://doi.org/
10.1002/ece3.2389.
Díaz, S., Cabido, M., 2001. Vive la différence: la diversidad funcional vegetal es importante para la eco-
procesos del sistema. Tendencias Ecol. Evol. 16 (11), 646–655.https://doi.org/10.1016/
s0169-5347(01)02283-2.
Ding, Z., Feeley, KJ, Wang, Y., Pakeman, RJ, Ding, P., 2013. Patrones de aves funcionales
diversidad en fragmentos de islas puente terrestres. J. Anim. Ecol. 82, 781–790.https://doi.
org/10.1111/1365-2656.12046.
Dormann, CF, Elith, J., Bacher, S., Buchmann, C., Carl, G., Carré, G., Marquéz, JRG,
Gruber, B., Lafourcade, B., Leitão, PJ, Münkemüller, T., McClean, C., Osborne, PE,
Reineking, B., Schröder, B., Skidmore, AK, Zurell, D., Lautenbach, S ., 2013.
Colinealidad: una revisión de los métodos para tratarla y un estudio de simulación
que evalúa su desempeño. Ecografía 36, 27–46.https://doi.org/10.1111/j.1600-0587.
2012.07348.x.
8
Indicadores Ecológicos 116 (2020) 106471
Duval, SJ, Tweedie, RL, 2000a. Recortar y rellenar: un método simple basado en gráficos en embudo para
prueba y ajuste del sesgo de publicación en el metanálisis. Biometría 56, 455–463.
https://doi.org/10.1111/j.0006-341X.2000.00455.x.
Duval, SJ, Tweedie, RL, 2000b. Un método de contabilidad no paramétrico de “recortar y completar”
para el sesgo de publicación en el metanálisis. Mermelada. Estadística Asoc. 95, 89–98.https://doi.org/
10.1080/01621459.2000.10473905.
Dynesius, M., Jansson, R., 2000. Consecuencias evolutivas de los cambios en la geo-
distribuciones gráficas impulsadas por las oscilaciones climáticas de Milankovitch. PNAS 97
(16), 9115–9120.https://doi.org/10.1073/pnas.97.16.9115.
Edwards, FA, Edwards, DP, Hamer, KC, Davies, RG, 2013. Impactos de la tala y
conversión de selva tropical a palma aceitera sobre la diversidad funcional de aves en
Sundaland. Ibis 155, 313–326.https://doi.org/10.1111/ibi.12027.
Edwards, DP, Tobias, JA, Sheil, D., Meijaard, E., Laurance, WF, 2014. Mantenimiento
función y servicios ecosistémicos en bosques tropicales explotados. Tendencias Ecol. Evol. 29
(9), 511–520.https://doi.org/10.1016/j.tree.2014.07.003.
Ehlers Smith, DA, Si, X., Ehlers Smith, YC, Downs, CT, 2018. Variación estacional en
diversidad aviar y tolerancia por parte de especialistas en bosques migratorios del gradiente de
aislamiento de parches a través de un sistema forestal fragmentado. Biodiversos. Conservar 27,
3707–3727. https://doi.org/10.1007/s10531-018-1622-y.
Ernst, R., Linsenmair, KE, Rödel, MO, 2006. Erosión de la diversidad más allá del nivel de especie:
Pérdida dramática de diversidad funcional después de la tala selectiva en dos comunidades
de anfibios tropicales. Biol. Conservar 133, 143–155.https://doi.org/10.1016/j.biocon.2006.
05.028.
Fahrig, L., 2003. Efectos de la fragmentación del hábitat en la biodiversidad. año Rev. Ecol. Evol.
sist. 34, 487–515.https://doi.org/10.1146/annurev.ecolsys.34.011802. Galetti, M.,
Guevara, R., Côrtes, MC, Fadini, R., Von Matter, S., Leite, AB, Labecca, F.,
Ribeiro, T., Carvalho, CS, Collevatti, RG, Pires, MM, Guimarães Jr., PR, Brancalion, PH,
Ribeiro, MC, Jordano, P., 2013. Functional Extinction of Birds Drives Rapid
Evolutionary Changes in Seed Size. Ciencia 340, 1086–1090.https://doi.org/10.1126/
science.1233774.
Gardner, TA, Barlow, J., Chazdon, R., Ewers, RM, Harvey, CA, Peres, CA, Sodhi, NS,
2009. Perspectivas de la biodiversidad de los bosques tropicales en un mundo modificado por el
hombre. Ecol. Letón. 12 (6), 561–582.https://doi.org/10.1111/j.1461-0248.2009.01294.x.
Gates, S., 2002. Revisión de la metodología de revisiones cuantitativas usando metanálisis en
ecología. J. Anim. Ecol. 71 (4), 547–557.https://doi.org/10.1046/j.1365-2656.2002.
00634.x.
Gibson, L., Lee, TM, Koh, LP, Brook, BW, Gardner, TA, Barlow, J., Peres, CA,
Bradshaw, CJA, Laurance, WF, Lovejoy, TE, Sodhi, NS, 2011. Los bosques primarios son
insustituibles para sustentar la biodiversidad tropical. Naturaleza 478, 378–381.https://
doi.org/10.1038/nature10425.
Gurevitch, J., Koricheva, J., Nakagawa, S., Stewart, G., 2018. Metanálisis y el
ciencia de la síntesis de la investigación. Naturaleza 555, 175–182.https://doi.org/10.1038/
naturaleza25753.
Häkkilä, M., Tortorec, EL, Brotons, L., Rajasärkkä, A., Tornberg, R., Mönkkönen, M.,
2017. La degradación en la matriz del paisaje tiene diversos impactos en la diversidad de las
áreas protegidas. PLoS ONE 12 (9), e0184792.https://doi.org/10.1371/journal.pone.0184792.
Hatfield, JH, Harrison, MLK, Banks-Leite, C., 2018. Métricas de diversidad funcional: cómo
Se ven afectados por el cambio del paisaje y cómo representan el funcionamiento de los
ecosistemas en los trópicos. actual Paisaje Ecol. Rep. 3 (2), 35–42.https://doi.org/ 10.1007/
s40823-018-0032-x.
Ibarra, JT, Martin, MM, Cockle, KL, Martin, K., 2017. Mantener la resiliencia del ecosistema
Lience: respuestas funcionales de los anidadores de cavidades de árboles a la tala en los bosques
templados de las Américas. ciencia Rep. 7, 1–9.https://doi.org/10.1038/s41598-017-04733-2. Keenan,
RJ, Reams, GA, Achard, F., Freitas, JV, Grainger, A., Lindquist, E., 2015.
Dinámica de la superficie forestal mundial: Resultados de la Evaluación de los recursos forestales
mundiales de la FAO 2015. Para. Ecol. Administrar. 352, 9–20.https://doi.org/10.1016/j.foreco.
2015.06.014.
La Manna, JA, Martin, TE, 2017. Impactos del registro en la riqueza de especies de aves y
la composición difiere según las latitudes y las preferencias de hábitat de alimentación y
reproducción. Biol. Rev. 92, 1657–1674.https://doi.org/10.1111/brv.12300.
Laurance, WF, Sayer, J., Cassman, KG, 2014. Expansión agrícola y sus impactos en
naturaleza tropical. Tendencias Ecol. Evol. 29 (2), 107–116.https://doi.org/10.1016/j.tree.
2013.12.001.
Luck, GW, Carter, A., Smallbone, L., 2013. Cambios en la diversidad funcional de las aves en
Múltiples usos de la tierra: las interpretaciones de la redundancia funcional dependen de la identidad
del grupo funcional. PLoS ONE 8 (5), e63671.https://doi.org/10.1371/journal.pone. 0063671.
Magioli, M., Ferraz, KMPMB, Setz, EZF, Percequillo, AR, Rondon, MVSSR,
Kuhnen, VV, Canhoto, MCS, Santos, KEA, Kanda, CZ, Fregonezi, GL, Prado, HA,
Ferreira, MK, Ribeiro, MC, Vilela, PMS, Coutinho, LL, Rodrigues, MG, 2016. La
conectividad mantiene los conjuntos de mamíferos diversidad funcional dentro de
paisajes agrícolas y fragmentados. EUR. J. Wildl. Res. 62, 431–446.https://doi.org/
10.1007/s10344-016-1017-x.
Martínez-Salinas, A., DeClerk, F., Vierling, K., Vierling, L., Legal, L., Vílchez-Mendoza, S.,
Avelino, J., 2016. La diversidad funcional de aves apoya los servicios de control de plagas en una finca
cafetalera de Costa Rica. agricola ecosistema Reinar. 235, 277–288.https://doi.org/10.1016/j.
edade.2016.10.029.
Mason, NWH, Mouillot, D., Lee, WG, Wilson, B., 2005. Riqueza funcional, funcional
uniformidad y divergencia funcional: los componentes principales de la diversidad funcional.
Oikos 111, 112–118.https://doi.org/10.1111/j.0030-1299.2005.13886.x. Matuoka, MA,
Benchimol, M. & Morante-Filho, JC (en prensa). Pérdida de bosques tropicales
impulsa patrones divergentes en la diversidad funcional de las aves forestales y no forestales.
biotropica.
Maxwell, SL, Fuller, RA, Brooks, TM, Watson, JEM, 2016. Los estragos de las armas, las redes
y excavadoras. Naturaleza 536, 143–145.https://doi.org/10.1038/536143a. Mayfield,
MM, Bonser, SP, Morgan, JW, Aubin, I., McNamara, S., Vesk, PA, 2010.
MA Matuoka, et al.
¿Qué nos dice la riqueza de especies sobre la diversidad de rasgos funcionales? Predicciones y
evidencia de respuestas de especies y diversidad de rasgos funcionales al cambio de uso de la tierra.
globo Ecol. Biogeogr. 19, 423–431.https://doi.org/10.1111/j.1466-8238.2010. 00532.x.
Mazor, T., Doropoulos, C., Schwarzmueller, F., Gladish, DW, Kumaran, N., Merkel, K., Di
Marco, M., Gagic, V., 2018. Desajuste global de políticas e investigación sobre los impulsores de la
pérdida de biodiversidad. Nat. Ecol. Evol. 2, 1071–1074.https://doi.org/10.1038/s41559-018-0563-x.
Michalski, F., Peres, CA, 2017. Respuestas de aves de caza a la fragmentación forestal antropogénica
tación y degradación en un paisaje amazónico del sur. Peer J 5, e3442.https://doi.org/
10.7717/peerj.3442.
Møller, AP, Jennions, MD, 2001. Prueba y ajuste del sesgo de publicación. Tendencias
Ecol. Evol. 16 (10), 580–586.https://doi.org/10.1016/S0169-5347(01)02235-2. Morante-
Filho, JC, Faria, D., Mariano-Neto, M., Rhodes, J., 2015. Birds in antropogenic
paisajes: Las respuestas de los grupos ecológicos a la pérdida de bosques en el Bosque
Atlántico brasileño. PLoS ONE 10 (6), e0128923.https://doi.org/10.1371/journal.pone.0128923
. Morante-Filho, JC, Faria, D., 2017. Evaluación de las funciones ecológicas mediadas por aves
en un Mundo Cambiante. trop. Conservar ciencia 10, 1–12.https://doi.org/10.1177/
1940082917703339.
Morante-Filho, JC, Arroyo-Rodríguez, V., Andrade, ER, Santos, BA, Cazetta, E., Faria,
D., 2018. La dinámica compensatoria mantiene la diversidad filogenética de las aves en
paisajes tropicales fragmentados. Aplicación J. Ecol. 55, 256–266.https://doi.org/10.1111/
1365-2664.12962.
Mouchet, MA, Villéger, S., Mason, NWH, Mouillot, D., 2010. Diversidad funcional
medidas: una visión general de su redundancia y su capacidad para discriminar las reglas
de asamblea comunitaria. Función Ecol. 24, 867–876.https://doi.org/10.1111/j.1365-
2435.2010.01695.x.
Mouillot, D., Graham, NAJ, Villeger, S., Mason, NWH, Bellwood, DR, 2013.
el enfoque funcional revela las respuestas de la comunidad a las perturbaciones. Tendencias Ecol.
Evol. 28 (3), 167–177.https://doi.org/10.1016/j.tree.2012.10.004.
Murphy, GEP, Romanuk, TN, 2014. Un metanálisis de la disminución de la riqueza de especies locales
ness de las perturbaciones humanas. Ecol. Evol. 4, 91–103.https://doi.org/10.1002/ece3. 909.
Naeem, S., Duffy, JE, Zavaleta, E., 2012. Las funciones de la diversidad biológica en una época
de extinción. Ciencia 336, 1401–1406.https://doi.org/10.1126/science.1215855.
Newbold, T., Scharlemann, JPW, Butchart, SHM, Sekercioglu, CH, Alkemade, R.,
Booth, H., Purves, DW, 2013. Las características ecológicas afectan la respuesta de las especies de aves de los
bosques tropicales a la intensidad del uso de la tierra. proc. R. Soc. B 280, 20122131.https://doi.org/10. 1098/
rspb.2012.2131.
Nock, CA, Paquette, A., Follett, M., Nowak, DJ, Messier, C., 2013. Efectos de
Urbanización sobre la diversidad funcional de especies arbóreas en el este de América del
Norte. Ecosistemas 16, 1487–1497.https://doi.org/10.1007/s10021-013-9697-5.
Peña, JCC, Martello, F., Ribeiro, MC, Armitage, RA, Young, RJ, Rodrigues, M., 2017.
Los árboles de las calles reducen los efectos negativos de la urbanización sobre las aves. PLoS ONE
12 (3), e0174484.https://doi.org/10.1371/journal.pone.0174484.
Petchey, OL, Gaston, KJ, 2002. Diversidad funcional (DF), riqueza de especies y com-
composición de la comunidad. Ecol. Letón. 5 (3), 402–411.https://doi.org/10.1046/j.1461-
0248.2002.00339.x.
Petchey, OL, Hector, A., Gaston, KJ, 2004. ¿Cómo funcionan las diferentes medidas de
la diversidad realiza? Ecología 85 (3), 847–857.https://doi.org/10.1890/03-0226.
Petchey, OL, Gaston, KJ, 2006. Diversidad funcional: volver a lo básico y buscar-
pabellón. Ecol. Letón. 9 (6), 741–758.https://doi.org/10.1111/j.1461-0248.2006.
00924.x.
Indicadores Ecológicos 116 (2020) 106471
Philpott, SM, Soong, O., Lowenstein, JH, Pulido, AL, Lopex, DT, Flynn, DFB,
DeClerk, F., 2009. Ecol. aplicación 19 (7), 1858–1867.https://doi.org/
10.1890/08-1928.1.
Prescott, GW, Gilroy, JJ, Haugaasen, T., Uribe, AAM, Foster, WA, Edwards, DP,
2016. Reducción de los impactos del desarrollo de la palma aceitera neotropical en la
diversidad funcional. Biol. Conservar 197, 139–145.https://doi.org/10.1016/
j.biocon.2016.02.013. R Development Core Team, 2013. R: Un lenguaje y entorno para la com-
poner R Fundación para la Computación Estadística, Viena, Austria.http://
www.Rproject.org/.
Rosenthal, R., 1991. Procedimientos metaanalíticos para la investigación social. publicaciones sabias,
Parque Newbury.
Saavedra, F., Hensen, I., Beck, SG, Böhning-Gaese, K., Lippok, D., Töpfer, T., Schleuning,
M., 2014. Importancia funcional de los cambios en los dispersores de semillas aviares en respuesta a los
bordes de los bosques inducidos por el hombre en las redes tropicales de dispersión de semillas. Ecología
176, 837–848.https://doi.org/10.1007/s00442-014-3056-x.
Sandel, B., Arge, L., Dalsgaard, B., Davies, RG, Gaston, KJ, Sutherland, WJ, Svenning,
J.-C., 2011. La influencia de la velocidad del cambio climático del Cuaternario tardío en el
endemismo de especies. Ciencia 334, 660–664.https://doi.org/10.1126/science.1210173.
Sayer, CA, Bullock, JM, Martin, PA, 2017. Dinámica de las especies aviares y funcional
diversidad en los bosques tropicales secundarios. Biol. Conservar 211, 1–9.https://doi.org/
10. 1016/j.biocon.2017.05.004.
Schütz, C., Schulze, CH, 2015. Diversidad funcional de las comunidades de aves urbanas: efectos de
composición del paisaje, área de espacio verde y cobertura vegetal. Ecol. Evol. 5 (22), 5230–
5239.https://doi.org/10.1002/ece3.1778.
Sekercioglu, CH, 2006. Aumento de la conciencia sobre la función ecológica de las aves. Tendencias Ecol.
Evol. 21 (8), 464–471.https://doi.org/10.1016/j.tree.2006.05.007.
Sodhi, NS, Posa, MRC, Lee, TM, Warkentin, IG, 2008. Efectos de perturbación o pérdida
de la Selva Tropical sobre las aves. Auk 125 (3), 511–519.https://doi.org/10.1525/auk.
2008.1708.
Song, Y., Wang, P., Li, G., Zhou, D., 2014. Relaciones entre diversidad funcional y
funcionamiento del ecosistema: una revisión. Acta Ecol. Pecado. 34, 85–91.https://doi.org/10.1016/
j.chnaes.2014.01.001.
Tilman, D., 2001. Diversidad Funcional. En SA Levin, Enciclopedia de la Biodiversidad.
Prensa Académica, San Diego, págs. 109-120.
Tummers, B., 2006. Ladrón de datos III. http://ladróndedatos.org. Consultado el 30 de mayo de 2019.
Vandewalle, M., de Bello, F., Berg, MP, Bolger, T., Dolédec, S., Dubs, F., Feld, CK,
Harrington, R., Harrison, PA, Lavorel, S., Silva, PM, Moretti, M., Niemelä, J., Santos, P., Sattler,
T., Sousa, JP, Sykes, MT, Vanbergen, AJ, Woodcock, BA, 2010. Características funcionales
como indicadores de la respuesta de la biodiversidad a los cambios en el uso de la tierra en
ecosistemas y organismos. Biodiversos. Conservar 19 (10), 2921–2947.https://doi.org/
10.1007/s10531-010-9798-9.
Viechtbauer, W., 2010. Realización de metanálisis en R con el paquete metafor. Estado J.
suave 36 (3), 1–48.
Villeger, S., Mason, NWH, Mouillot, D., 2008. Nuevo Funcional Multidimensional
Índices de diversidad para un marco multifacético en ecología funcional. Ecología
89 (8), 2290–2301.https://doi.org/10.1890/07-1206.1.
Wenny, DG, DeVault, TL, Johnson, MD, Kelly, D., Sekercioglu, CH, Tomback, DF,
Whelan, CJ, 2011. La necesidad de cuantificar los servicios ecosistémicos proporcionados por las aves.
Auk 128, 1–14.https://doi.org/10.1525/auk.2011.10248.
Zurita, GA, Pe'er, G., Bellocq, MI, 2017. Las respuestas de las aves a la pérdida de bosques están influenciadas por
especialización del hábitat. Diversos. Distribuir 23, 650–655.https://doi.org/10.1111/ddi.
12559.