Informe de salida de campo Biología de la Conservación

Diferencias en la composición de escarabajos coprófagos (Scarabaeinae) presentes

en diferentes hábitats para un agroecosistema de bosque alto-andino en Zapatoca,
Santander, Colombia

Autores: Galvis-Tuesta, L. Y., Jaimes-Prada, C. M, Mejía-Sánchez, J. L., Quintero-

Barbosa, J. S., Villalba-Amaya, L. F.1

1 Escuela de Biología. Universidad Industrial de Santander

RESUMEN

Las actividades humanas causan alteración en los ecosistemas, aun cuando estas
modificaciones son parciales, generan perdida de la diversidad y destrucción de hábitats.
Los escarabajos de la subfamilia Scarabaeinae debido a sus funciones biológicas, como el
reciclaje de nutrientes, son comúnmente utilizados para evaluar el estado de conservación
de los ecosistemas. Es por esto, que en el presente trabajo se compara y cuantifica la
diversidad de escarabajos estercoleros entre cuatro hábitats (cultivos, bosque de pinos,
potrero y bosque conservado), con diferente grado de intervención antropológica,
pertenecientes a un bosque alto-andino como indicador del estado de conservación de este
último. El muestreo consistió en trampas de caída, con tres tipos de cebo y tres réplicas de
cada una por hábitat, excepto en el bosque conservado. Se calcularon los índices de
Shannon-Wiener, Simpson y la riqueza especifica como estimadores de la diversidad. En
total se recolectaron 175 individuos pertenecientes a 7 géneros, de los cuales Onthophagus
y Canthon fueron los de mayor abundancia y Uroxys y Eurysternus los de menor. El bosque
conservado y el de pino fueron los más diversos y cultivos fue el hábitat de menor
dominancia. Pese a que este fue un estudio preliminar, dados nuestros resultados es
posible evidenciar que la diversidad de este grupo animal declina desde ambientes con
mayor cobertura vegetal a los de menor.

INTRODUCCIÓN

En América Latina y el Caribe, la sostenibilidad ambiental del desarrollo está cada vez más
en riesgo. Los problemas ambientales más importantes de la región son: la degradación de
tierras y bosques, la deforestación, la pérdida de hábitat y de biodiversidad. La
contaminación del agua dulce, de las zonas marítimas y de la atmósfera están
agravándose; lo cual incrementa la magnitud de los desastres naturales y coadyuvan al
aumento de la magnitud de los procesos de degradación y del deterioro de la calidad de
vida y del bienestar humano. No cabe duda que, en Colombia, uno de los países más
diversos que existen en el planeta, la mayor parte de los ecosistemas y sus hábitats se
encuentran en alto grado de alteración (Romero, 2012); un ejemplo de ello es el bosque
alto-andino, ecosistema en el que se realiza este estudio.

El bosque alto-andino en Colombia se presenta como una franja de tierra ubicado entre
2.800 y 3.200 metros de altitud; cumple funciones específicas como son la regulación del
flujo hídrico que desciende de los páramos y la acumulación y administración de sus
nutrientes. Por esta razón, en este ecosistema crecen árboles hasta de 15-20 metros de
alto, que resguardan y alimentan una amplia y muy importante variedad de especies
animales y vegetales y, además acogen una cantidad considerable de especies, muchas
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de las cuales son endémicas (Romero, 2012). Este ecosistema está presente en la serranía
de Yariguíes, de la que permanece conservado con hábitat prístino (Parque Nacional
Natural Serranía de Los Yariguíes) el 39% de las 500.000 ha que la conforman:
principalmente en hábitats por encima de 1.500 m en la vertiente occidental y sobre el filo
de la Serranía; mientras que el restante 61% corresponde a tierras principalmente de uso
agropecuario (Donegan, 2010). Según Parques Nacionales Naturales de Colombia,
ISAGEN y Fondo Patrimonio Natural Aliados por la Biodiversidad en Santander, dentro del
PNN actualmente no existen comunidades consolidadas. Sin embargo, en el interior y su
zona de influencia hay pobladores campesinos.

En la vertiente occidental se desarrolla economía de subsistencia, con productos agrícolas

y ganadería extensiva, con excedentes para comercialización local. Al norte, en San Vicente
y El Carmen de Chucurí, el cacao y el café, principales productos agrícolas, tienen un
destino nacional en su comercialización, con apoyo técnico de los gremios productivos. En
la vertiente oriental se practica ganadería extensiva y los productos agrícolas son
comercializados en los mercados locales o se llevan directamente a los centros de acopio.

La modificación de los ecosistemas como consecuencia de las actividades humanas es

reconocida como una de las principales causas directas de pérdida de la diversidad
biológica. Si la transformación es total y abarca una extensa área una porción considerable
de la biota puede desaparecer. Sin embargo, en la mayor parte de los casos esto no ocurre,
pues la alteración de los ecosistemas naturales no siempre es total y con frecuencia el
resultado es un mosaico compuesto por remanentes del hábitat original en medio de una
matriz de ambientes antropogénicos (Escobar & Chacón, 2000). En este tipo de
ecosistemas, con regímenes frecuentes de perturbación, los insectos bioindicadores son
un excelente grupo para analizar los efectos y procesos ambientales. Uno de los grupos
más utilizados en estudios de evaluación y monitoreo de la biodiversidad mediante grupos
indicadores son los escarabajos coprófagos (Coleoptera: Scarabaeinae), ya que responden
de manera cualitativa y cuantitativa a la pérdida del hábitat y a los efectos de la
fragmentación en diferentes ecosistemas (Noriega, et al. 2012).

La subfamilia Scarabaeinae comprende aproximadamente 6000 especies distribuidas en

235 géneros a nivel mundial, sobresaliendo las regiones tropicales como las más diversas,
con comunidades complejas, que se simplifican hacia las zonas templadas. En las regiones
neotropicales este grupo es de gran importancia en los ecosistemas, por utilizar el
excremento de vertebrados como principal fuente de alimento. Debido a esto, juegan un
papel trascendental en el proceso de reciclaje de nutrientes, control de parásitos, aireación
del suelo y post-dispersión de semillas (Noriega, et al. 2013).

Teniendo en cuenta lo anterior, el objetivo de este trabajo es cuantificar y comparar la

diversidad de escarabajos coleópteros en cuatro diferentes localidades (cultivos, bosque de
pinos, potrero y bosque conservado) dentro de un sistema de bosque alto-andino.
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METODOLOGÍA

Área de Estudio. Los muestreos se realizaron en la finca Nápoles, localizada entre 06° y
07° de latitud norte en la Vereda Alto de las Águilas, Zapatoca, Santander, Colombia; con
un rango altitudinal de 2021 a 2143 msnm. Se muestrearon cuatro tipos de hábitat: cultivos,
potrero, bosque de pino y bosque conservado. La finca tiene cinco tipos de cultivo: tomate,
habichuela, tomate de árbol, maíz y lulo, en parcelas separadas entre las que se colocaron
las trampas. Para la siguiente localidad se utilizaron dos potreros contiguos; en este hábitat
se encuentran rocas de gran tamaño, algunos arbustos, escasos árboles pequeños y
dominancia de helechos. Se muestrearon dos fragmentos de bosque de pino para esta
localidad, el segundo fragmento de bosque a aproximadamente 100 m del primero; la
vegetación de estos bosques consta de pinos y helechos. El bosque conservado es un
bosque alto-andino secundario, en estado de recuperación; entre la vegetación que domina
este hábitat se encuentra angiospermas leñosas y plantas arborescentes. La distribución
espacial de las trampas se encuentra representados en el mapa de la figura 1.

Muestreo. Se realizó un solo muestreo entre el 5 y 9 de noviembre del 2016. En cada tipo
de hábitat se colocaron tres tipos de trampa de caída, una sin cebo, otra con 30 mg de
excremento humano y otra con 30 mg de atún en descomposición, en transectos y
separadas por 40 m, a excepción del bosque conservado en el que se colocaron separadas
por 50 m. Para cada tipo de trampa se realizaron tres réplicas, a excepción del bosque
conservado en el que se colocaron tres trampas que consistieron en vasos de plástico de
1000 mL a ras del suelo a los que se les agregó agua con detergente; cada vaso estaba
cubierto con un plato de plástico; en la mitad de los platos se insertó un alambre corto en
forma de gancho que sostenía el cebo dentro de un tul (Fig.1). Las trampas se recogieron
64 horas después de haberlas cebado, obteniendo en total 30 bolsas plásticas con el
material recogido de cada trampa en etanol al 70%. Los individuos recolectados fueron
identificados a nivel de género en laboratorio usando claves taxonómicas.

Figura 1. Área de estudio y distribución de las trampas. Las localidades se encuentran

encerradas en circunferencias de color rojo. Rangos altitudinales: 2021-2026 m (Potrero),
2025-2071 m (Cultivos), 2016-2012 m (Bosque conservado), 2138-2143.
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Análisis estadísticos

Para conocer la composición de especies por cada localidad se realizó un listado de

individuos por género, tal como se puede observar en la Tabla 1. Estos datos obtenidos se
utilizaron para cuantificar riqueza en cada localidad, se realizó una matriz de abundancia
que fueron utilizadas para estimar diversidad calculando los índices de Shannon-Wiener
(H’) y Simpson (1-λ’). Las pruebas estadísticas realizadas en este informe se llevaron a
cabo en el Software libre de análisis estadístico R v 3.2.2 y como entorno de desarrollo
integrado Rstudio v 0.99.902.

Figura 2. Trampas de caída utilizadas para los muestreos

RESULTADOS

Se encontró una abundancia total de 7 géneros de escarabajos coprófagos (Gráfica 1) en

todas las localidades muestreadas en la finca. Los géneros Onthophagus y Canthon fueron
los más representativos con 63 y 62 individuos, respectivamente, y los géneros Uroxys y
Eurysternus presentaron la menor cantidad, con un total de 6 individuos cada uno.

El potrero solo presentó 4 individuos pertenecientes al género Onthophagus, es decir, tiene

la abundancia más baja de todas las localidades. El género Uroxys solo se encontró en los
cultivos. Los géneros Canthon, Eurysternus y Ontherus se encontraron en bosque de pino
y en bosque conservado. El bosque de pino presentó la abundancia más alta con un total
de 86 individuos. Los géneros Dichotomius y Canthidium solo fueron encontrados en las
localidades de Bosque de pino y bosque conservado, respectivamente (Gráfica 2).

El bosque de pino y el bosque conservado presentaron la mayor riqueza, cada uno con 5
géneros representantes. El potrero representa la localidad con menor riqueza de géneros
(Gráfica 3).
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Tabla 1. Abundancia de escarabajos coprófagos recolectados en los cuatro hábitats

muestreados

Bosque
Género Potrero Cultivos Bosque de pino
conservado
Uroxys 0 6 0 0
Dichotomius 0 0 8 0
Canthidium 0 0 0 9
Ontherus 0 0 5 17
Canthon 0 0 30 32
Eurysternus 0 0 3 3
Onthophagus 4 17 40 2
TOTAL 4 23 86 63

Gráfica 1. Abundancia de escarabajos (géneros) coprófagos en el área de estudio.

Los índices de diversidad de Shannon y Simpson presentaron los niveles más altos para
las localidades de bosque de pino y bosque conservado. El valor de diversidad en el potrero
fue de 0 para ambos índices (Gráficas 4 y 5).
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Gráfica 2. Abundancia de géneros de escarabajos coprófagos diferenciado por

localidades.
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Gráfica 3. Riqueza de géneros de escarabajos coprófagos por localidad.

Gráfica 4. Índice de diversidad de Shannon a nivel de localidad.

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Gráfica 5. Índice de diversidad de Simpson a nivel de localidad.

DISCUSIÓN DE RESULTADOS

Riqueza y Abundancia

Los ejemplares recolectados pertenecen a la subfamilia Scarabaeinae y a siete géneros de

los cuales Onthophagus y Canthon presentan mayor abundancia, tal como se observa en
la gráfica 1. Estas abundancias pueden deberse a que las especies del genero
Onthophagus son coprófagas en su mayoría, sin preferencias especiales para uno u otro
tipo de excremento de mamífero, además pueden encontrarse desde el nivel del mar hasta
alturas superiores a los 5.000 m en el Himalaya y, colonizando gran diversidad de biomas
(Pulido & Zunino, 2007); Por otra parte, según Delgado-Gomez et al., 2012, el género
Canthon está ampliamente distribuido en el neotrópico y se ha demostrado la asociación
de las especies de este género con bosques en diversos estados de conservación, lo que
explicaría no solo su abundancia, sino también su presencia en el hábitat de bosque
conservado, como se observa en la gráfica 2.
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Los escarabajos coprófagos han sido considerados parámetros biológicos del estado de
conservación debido, entre otras razones, a la sensibilidad que sus especies y poblaciones
tienen ante las modificaciones y efectos adversos causados por las actividades antrópicas
en agroecosistemas (Boonrotpong et al., 2004; Andresen, 2005). La pérdida de cobertura
vegetal representa una serie de factores que influyen en las oscilaciones diarias de
humedad, temperatura del aire, temperatura del suelo e insolación directa (Lovejoy et al.,
1986; citados por Halffter et al., 1992).Teniendo en cuenta esto, de las cuatro localidades
determinadas en este estudio, el bosque conservado y el bosque de pino presentan un
microclima más húmedo y con menos radiación solar debido a la gran cobertura vegetal
que presentan; en contraparte están las localidades de potrero y cultivo donde, la incidencia
del sol es directa y el clima es más cálido. Estas diferencias se ven reflejadas tanto en la
abundancia como en la riqueza observadas en las gráficas 2 y 3.

Algunos trabajos muestran la importancia que tienen las características de la vegetación y

el tipo de suelo para estos coleópteros (Arriaga et al., 2012; Escobar, 2000; Halffter et al,
1982; Nájera-Rincón et al, 2010), debido a que permanecen gran parte de su ciclo biológico
en el interior del suelo, siendo esto un factor de vital importancia para el ciclo de vida de los
escarabajos en sus estados larvales puede darse como una explicación de los pocos
individuos hallados en las localidades donde la tierra era más compacta. Además, debido
a su sensibilidad al cambio de hábitat, la composición de los ensambles de estos
coleópteros también puede variar en diferentes cotas altitudinales, notable por la gran
cantidad de individuos recolectados a una altura mayor (2143 m.s.n.m) del bosque
conservado (Deloya et al., 2007, Esparza-León et al, 2007, Moron, 2004).

Adicionalmente se puede notar que la riqueza de los coprófagos desciende desde los
ambientes de mayor estructura vegetal (bosque conservado y bosque de pino) a los menos
estructurados (potrero y cultivos), y de igual forma la abundancia. El potrero exhibió una
menor recolecta debido a la ausencia de vacunos, pese a que se esperaba una alta
abundancia de escarabajos coprófagos en esta localidad debido a la existencia permanente
de recurso alimenticio (heces fecales de mamíferos); sin embargo, nuestro caso no fue
exitoso debido a la presencia de un solo bovino en el área, lo que también explicaría la
presencia de Onthophagus en este hábitat, por ser de hábito generalista. Esto permite inferir
que el bosque conservado presenta una mayor oferta ambiental para los escarabajos que
su símil bosque de pino y, más aún, que los hábitats más disímiles como lo son el potrero
y los cultivos, los cuales son agroecosistemas que expresan mayor simplificación ecológica
e impacto antrópico, que va acompañado de la pérdida de una amplia gama de atributos
requeridos por los escarabajos (Pardo-Locarno & Kattan, 2002). Lo anterior es notable en
cambios que podrían impactar la actividad de búsqueda de alimento, nidificación y
mantenimiento de progenies de los escarabajos coprófagos, propiciando el desplazamiento
de esta microfauna (Pardo-Locarno, 2002a). Asimismo, es importante señalar que, aunque
la abundancia y riqueza de los hábitats bosque conservado y bosque de pino sea muy
similar, la cantidad de trampas para bosque conservado fue significativamente menor (3).
Eso podría indicar que, al aumentar la cantidad de trampas, su riqueza y abundancia sería
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mucho mayor a la actualmente obtenida; considerando así, al bosque conservado el hábitat

más diverso en este ecosistema alto-andino muestreado.

Grupos funcionales y asociación al hábitat

Existen particularidades biológicas de los escarabajos Scarabaeinae que los articulan

sólidamente a ciertas condiciones del hábitat en ausencia de las cuales el gremio se
modifica de forma notable (Lovejoy et al., 1986; citados por Halffter et al., 1992), un ejemplo
de ello son las preferencias alimenticias y los hábitos de nidificación; de los cuales en
nuestro trabajo, de los siete géneros encontrados: cinco son cavadores (Onthophagus,
Ontherus, Canthidium, Dichotomius y Uroxys), uno es rodador (Canthon) y uno es
paracóprido (Eurysternus).

Respecto al grupo funcional dominante en este ecosistema de bosque alto-andino,

cavadores, puede estar relacionado a sus hábitos más generalistas, permitiéndoles usar
una mayor diversidad de recursos, siendo menos sensibles al estrés por disturbios y al
efecto de la cobertura (Noriega, et al. 2012). En este sentido, la disponibilidad de alimento
y su distribución condicionan la presencia de diferentes grupos funcionales en un hábitat;
tal como se observa en hábitats altamente intervenidos como cultivos y potreros en los que
se observa menor diversidad de grupos funcionales, presentando solamente escarabajos
cavadores, indicando que los impactos antrópicos (tala, ganadería e implementación de
monocultivos), pueden incidir en la estructura y composición de la comunidad de
escarabajos coprófagos de ecosistemas montanos andinos, al propiciar simplificación
ecológica y estructural y restringir biotopos y fuentes alimenticias (García & Pardo-Locarno,
2004; Pardo-Locarno & Kattan, 2002; Torres et al., 2002; Cultid, 2007).

Índices de diversidad

Los resultados de análisis de la diversidad de especies son medidos generalmente por los
índices de Shannon y Simpson, basados en presencia y proporción de las distintas especies
presentes en el ecosistema (Rio, Montero, Montes, & Cañellas, 2008). En este caso, el
cálculo del índice de diversidad de Shannon (Gráfica 4) para los géneros de escarabajos
coprófagos encontrados, presentó los niveles más altos para los hábitats bosque
conservado y bosque de pino, y el nivel más bajo para potrero. El índice de diversidad de
Simpson (Gráfica 5) presentó rangos de valores similares en las mismas localidades.

Los índices de diversidad son calculados para poblaciones de dos o más especies en un
mismo ambiente o ecosistema (Escalante & Morrone, 2002). Por lo tanto, la razón por la
que se obtuvieron valores de 0 para el hábitat potrero en ambos índices es debido a que
solamente se encontró un género representante en ésta, lo que imposibilita el cálculo de la
diversidad, puesto que, si existe solo un género o especie en algún ambiente, no existe
diversidad alguna.
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El índice de Shannon es uno de los más comúnmente usados en ecología y mide la

probabilidad de seleccionar todas las especies en la proporción con que existen en la
población (Somarriba, 1999). El índice de Simpson valora fuertemente la distribución de
abundancias, expresado como el grado de dominancia y los valores más cercanos a 0
representan una mayor diversidad (García, 1995), y el de Shannon da mayor peso a la
riqueza de géneros, con lo cual la presencia de “géneros raros” es importante. Según
nuestros resultados, el índice de Shannon indica que las localidades de bosque conservado
y bosque de pino son las más diversas, debido a que presentan mayor riqueza de especies
que las demás localidades. En el caso del índice de Simpson, la localidad de cultivos
presenta el nivel más alto de diversidad, ya que su composición en abundancia de
individuos de los géneros presentes en ésta no se ve representada por una alta dominancia
de ninguno de ellos. Estos resultados pueden ser explicados por el poco tiempo de
muestreo y las condiciones bióticas del área de estudio, como la baja presencia de
mamíferos productores de heces en las distintas localidades.

CONCLUSIONES

Para futuras investigaciones se recomienda mejorar la metodología del muestreo,

aumentando la cantidad y distribución equitativa de las trampas, así como el número de
días de muestreo. Esto garantizaría una mayor cantidad de individuos recolectados que
enriquecerían los resultados cuantitativos para realizar un análisis de resultados con mayor
profundidad.

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