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Radiología clínica xxx (2017) e1mie5

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Radiología Clínica
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Carcinoma renal de células claras: precisión

diagnóstica de imágenes con tensor de difusión y
correlaciones con factores clínicos e histopatológicos
P. Feng1, W. Colmillo1, XP sol1, SH sol1, RM Zhang1, ZJ Ma*
Departamento de Radiología, Hospital Central de Yidu, Universidad Médica de Weifang, No. 4138, Linglongshansouth Road, Ciudad
de Qingzhou, Provincia de Shandong, China

información del artículo OBJETIVO: Investigar si las imágenes de tensor de difusión (DTI) se pueden utilizar para evaluar la
histopatología clínica renal, incluido el grado nuclear (NG), la densidad celular (CD) y la presencia de ki-67.
Historial del artículo:

Recibido el 3 de agosto de 2016
Recibido en forma revisada el 19
de enero de 2017
Aceptado el 13 de febrero de 2017
MATERIALES Y MÉTODOS: Treinta pacientes se inscribieron en el estudio y se confirmó en la
histopatología quirúrgica que tenían carcinoma de células renales de células claras (CCRCC). Para
DTI, se realizó una secuencia de imágenes eco-planar coronal (tiempo de repetición de 1400 ms,
tiempo de eco de 76 ms, dirección de difusión¼6, número de excitaciones¼4; B¼0 y 800 s/mm2,
espesor de sección de 6 mm sin separación de intersección). Se comparó la CD y la presencia de ki-67
entre los diferentes NG. Se evaluaron las correlaciones entre los coeficientes de difusión aparente
(ADC), E1, anisotropía fraccional (FA), CD y ki-67.
RESULTADOS: Los valores de ADC, E1 y FA son herramientas importantes que se utilizan para identificar
NG. Los valores de corte fueron 1.003-10-3milímetro2/s, 1.277-10-3milímetro2/s, y 0,218 mm2/s,
respectivamente. La diferencia entre la EC de alto y bajo grado fue significativa (t¼-4.50,p<0,05). De manera
similar, también se encontró una diferencia significativa entre grado alto y bajo en ki-67 (t¼-4.03,p<0,05). Los
valores de ADC, E1 y FA disminuyeron con el aumento de CD; se encontró una correlación negativa
significativa (r¼-0,796, -0,865 y -0,996, respectivamente). Se encontraron correlaciones negativas
significativas entre los valores de ADC, E1 y FA, y ki-67 (r¼-0,739, -0,826 y -0,876, respectivamente).
CONCLUSIONES: DTI se puede utilizar para evaluar de forma no invasiva CCRCC.
- 2017 El Real Colegio de Radiólogos. Publicado por Elsevier Ltd. Todos los derechos reservados.

Introducción nefrectomía, preservando al mismo tiempo la función renal y, por lo

La incidencia del carcinoma de células renales (CCR) ha aumentado
en las últimas décadas.1El tratamiento del CCR consiste principalmente
en un tratamiento quirúrgico. La nefrectomía parcial proporciona
resultados oncológicos equivalentes a la radical
* Garante y corresponsal: ZJ Ma, Departamento de Radiología, Hospital Central
de Yidu, Universidad Médica de Weifang, No. 4138, Linglongshansouth Road,
Ciudad de Qingzhou, provincia de Shandong, China. Teléfono:þ8613562606690.
Dirección de correo electrónico:fengixiao2002@163.com (ZJ Ma).
1Estos autores contribuyeron igualmente a este artículo.
tanto, limitando la morbilidad.2,3La selección de los procedimientos
quirúrgicos depende de los hallazgos histopatológicos.4Las condiciones
histopatológicas, como el grado nuclear (NG), la densidad celular (CD) o
la presencia de ki-67, también se asocian a un peor pronóstico en el
CCR de células claras (CCRCC).5mi7
En la actualidad, los cambios histopatológicos en el CCR solo
pueden evaluarse mediante biopsia de masa renal (RMB) antes de
la cirugía; sin embargo, la biopsia es invasiva y puede causar
complicaciones, y la precisión de la RMB para detectar tumores de
alto grado y potencialmente agresivos es limitada.8,9Por lo tanto,
se prefieren las técnicas de imagen no invasivas.

http://dx.doi.org/10.1016/j.crad.2017.02.016
0009-9260/- 2017 El Real Colegio de Radiólogos. Publicado por Elsevier Ltd. Todos los derechos reservados.

Cite este artículo en prensa como: Feng Q, et al., Carcinoma renal de células claras: precisión diagnóstica de imágenes con tensor de difusión y
correlaciones con factores clínicos e histopatológicos, Clinical Radiology (2017), http://dx.doi.org/10.1016 /j.crad.2017.02.016
e2 P. Feng et al. / Radiología Clínica xxx (2017) e1mie5
La proyección de imagen ponderada por difusión (DWI) del riñón es
un enfoque factible para la caracterización de enfermedades renales y
se ha utilizado en un número creciente de estudios.10mi12
DWI visualiza el movimiento del agua a nivel molecular y
proporciona información útil sobre la microestructura y función del
parénquima con las principales ventajas de no utilizar radiación
ionizante o agentes de contraste potencialmente nefrotóxicos.13,14
El coeficiente de difusión aparente (ADC) es un parámetro
cuantitativo calculado a partir de imágenes de resonancia
magnética (RM)-DWI, que se ve alterado por diversas condiciones
fisiológicas y patológicas del sistema renal. Estudios anteriores
mostraron que ADC era un parámetro prometedor. Los valores de
ADC se pueden usar para diferenciar los subtipos de RCC y sus
NG.15,16
La función predominante de los riñones es transportar agua, y
estructuras como los túbulos, los vasos y los conductos colectores
están orientados de forma radial, lo que da como resultado
propiedades de difusión anisótropas.17La difusión es un proceso
tridimensional y la movilidad molecular en los tejidos organizados
no es necesariamente la misma en todas las direcciones. DWI no
permite análisis de difusión en múltiples direcciones, y la
anisotropía tisular se puede evaluar utilizando imágenes de tensor
de difusión (DTI), que proporciona información adicional sobre la
dirección de difusión y el grado de difusión dirigida (anisotropía
fraccional, FA) al analizar la difusión de agua en diferentes
direcciones. direcciones. La DTI renal se ha utilizado recientemente
para la detección de la función renal en humanos y para la
isquemia.milesión por reperfusión en un modelo de rata.18,19
El propósito del presente estudio fue investigar si DTI se
puede utilizar para evaluar la enfermedad renal y determinar
las correlaciones entre la anisotropía de difusión y el grado de
patología renal en trastornos, incluidos los niveles de CD y
ki-67 en pacientes con CCRCC.
Materiales y métodos
La población de estudio
En este estudio se incluyeron retrospectivamente un total de 30
pacientes con CCRCC (21 hombres y nueve mujeres) admitidos en
el Departamento de Nefrología del Hospital Central de Yidu. El
estudio fue aprobado por el comité de ética local y se obtuvo el
consentimiento informado de los participantes antes de los
exámenes de imágenes por resonancia magnética (IRM).
protocolo de resonancia magnética
Todos los exámenes se realizaron con un escáner de cuerpo
entero de 1,5 T (Magnetom Avanto; Siemens Medical Solutions,
Erlanger, Alemania) con una intensidad de gradiente máxima de 45
mT/m, un tiempo de elevación mínimo de 225metros, y 32
canales de recepción. Para DTI, se realizaron secuencias de
imágenes ecoplanares coronales (EPI) saturadas de grasa en seis
direcciones utilizando el protocolo de difusión multidireccional de
Siemens con un valor ab de 0,800 s/mm2.
Los parámetros restantes para las imágenes activadas por la respiración
fueron los siguientes: 10 secciones, grosor de sección de 6 mm sin espacio
de intersección, tiempo de repetición de 1400 ms, tiempo de eco de 76 ms,
ancho de banda de 1370 Hz/píxel, campo de visión de 400 mm
Cite este artículo en prensa como: Feng Q, et al., Carcinoma renal de células claras: precisión diagnóstica de imágenes con tensor de difusión y
correlaciones con factores clínicos e histopatológicos, Clinical Radiology (2017), http://dx.doi.org/10.1016 /j.crad.2017.02.016
en la dirección de lectura, 100 % del campo de visión en la dirección de
fase, 2,1-2,1-6 mm3tamaño de vóxel, factor de Fourier parcial 6/8,
cuatro excitaciones (NEX), codificación de fase de izquierda a derecha,
utilizando la técnica de formación de imágenes en paralelo con espacio
k; imágenes paralelas de adquisiciones parcialmente paralelas
autocalibradas generalizadas (GRAPPA) con un factor acelerador de 2; y
el tiempo de adquisición osciló entre 2 minutos 4 segundos y 3
minutos. Se tomaron imágenes de los riñones consecutivamente con
10 secciones en una orientación coronal oblicua ligeramente inclinada
paralela al eje longitudinal del riñón.
Análisis de datos de resonancia magnética
Las imágenes fueron analizadas por dos lectores que
desconocían los resultados histopatológicos, en una estación de
trabajo externa utilizando el software Syngo (Siemens Medical
Solutions). Para los análisis DTI, se utilizó el software Neuro 3D
Task Card disponible comercialmente (Siemens Healthcare,
alemán). El tensor de difusión fue determinado por las
orientaciones y la magnitud de la difusión. El grado de anisotropía
de difusión se calculó y representó en mapas de parámetros de FA,
y los mapas de coeficiente de difusión aparente se calcularon en
base a un modelo de ajuste monoexponencial. En mapas ADC del
mismo riñón, dos autores midieron la lesión, tres veces, y las
regiones de interés (ROI) con un tamaño de 10miSe copiaron 50
píxeles cada uno en mapas FA. Los valores medios de ADC, E1 y FA
se determinaron por separado en todos los pacientes.
Histología
Los tejidos renales fijados en formalina se incluyeron en
parafina. Secciones coronales (2metrom) fueron preparados. Las
secciones de bloques de tejido de rutina se examinaron mediante
tinción con hematoxilina y eosina (H&E) e inmunohistoquímica. El
sistema de calificación de cuatro niveles de Fuhrman se utilizó para
calificar el CCRCC.
La CD se determinó mediante tinción con H&E y la
cuantificación de la CD se realizó mediante el método descrito por
Sugahara.et al.20Para la evaluación de la EC, se evaluaron 10
secciones representativas en cada paciente mediante Image J 1.33
(Institutos Nacionales de Salud, Bethesda, MD, EE. UU.).
El ki-67 se determinó por inmunohistoquímica con
anticuerpo monoclonal antihumano de ratón (ZSGB, Beijing,
China), utilizando las secciones de los bloques de tejido
correspondientes a las imágenes DTI. La cuantificación de ki-67
se determinó de la siguiente manera: se observaron cinco
pocillos teñidos a bajo aumento (-40). En esta misma zona,
donde el núcleo se tiñó de marrón, se contaron las células
positivas identificadas con un aumento de -200 y se calculó el
porcentaje. La histología renal fue analizada por un patólogo
(con 15 años de experiencia en histopatología) que desconocía
los resultados del DTI.
Análisis estadístico
Los análisis estadísticos se realizaron con SPSS, versión
Software 13.0 (SPSS, Chicago, IL, EE. UU.). Los valores se dan como
medias y desviaciones estándar.pags-Los valores de <0,05 se
consideraron estadísticamente significativos. El análisis de la curva
característica operativa del receptor (ROC) se realizó para
 P. Feng et al. / Radiología Clínica xxx (2017) e1mie5 e3

determinar el valor de umbral óptimo para los valores de ADC, E1 y FA

en la diferenciación de NG. Se eligió el valor umbral óptimo para cada
parámetro para maximizar la combinación de sensibilidad y
especificidad. Las diferencias de los niveles de CD y ki-67 en los NG de
Fuhrman se compararon mediante una muestra independiente.t-
pruebas Las correlaciones entre los parámetros histopatológicos y los
valores de ADC, E1 y FA se determinaron mediante análisis de
correlación que incluyen la correlación de Pearson y la correlación de
rango de Spearman (res el coeficiente de correlación).

Resultados

DTI de CCRCC

Para cada paciente, la calidad de imagen de DTI renal fue

satisfactoria para una evaluación adicional sin artefactos de
movimiento, artefactos de distorsión o anomalías morfológicas. En
los mapas DWI, las lesiones CCRCC mostraron una señal
relativamente homogénea y alta (Figura 1a), el mapa ADC mostró
que la señal del tumor era desigual, la parte sólida mostraba una
señal baja y el área necrótica mostraba una señal alta (Figura 1B).
En el mapa FA, la lesión mostraba una señal baja (Figura 1C).

Valores de diagnóstico de valores de ADC, E1 y FA en la

diferenciación de NG

Treinta casos de CCRCC, de acuerdo con el método de

clasificación nuclear de Fuhrman, incluyeron siete casos de grado I,
ocho casos de grado II, nueve casos de grado III y seis casos de
grado IV. Los valores de ADC, E1 y FA fueron muy precisos y
sensibles para identificar NG de alto nivel (III, IV) y bajo nivel (I, II) (
Figura 2). Las áreas bajo la curva ROC fueron 0,864, 0,927 y 0,931,
respectivamente. Los valores de corte de ADC, E1 y FA fueron
1.003-10-3milímetro2/s, 1.277-10-3milímetro2/s, y 0,218 mm2/s,
respectivamente. La sensibilidad de los valores de ADC, E1 y FA fue
del 100 %, y las especificidades de los valores de ADC, E1 y FA
fueron del 66,7 %, 80 % y 80 %, respectivamente.

Correlaciones entre los valores de ADC, E1 y FA, y la

histopatología renal

La CD tendió a aumentar con el aumento de NG, similar a la

de los niveles de ki-67. El CD de bajo nivel (ImiII) CCRCC fue
51.73 6.73, y el de alto nivel CCRCC (IIImiIV) fue de 64,87 ± 9,08,
y la diferencia fue estadísticamente significativa (t¼4.50,p<
0,05). Se observaron correlaciones negativas significativas
entre los valores ADC, E1 y FA, y CD (r¼-0,796, -0,865 y -0,996,
p<0,05;Fig. 3amiC). El valor ki-67 de CCRCC de bajo nivel fue
18,33 7,76, y en nivel alto el valor fue 31,27 8,45, y la diferencia
fue estadísticamente significativa (t¼4.03,p<0,05). Se
observaron correlaciones negativas significativas entre los Figura 1El DTI de la CCRCC. (a) En DWI, la lesión muestra una señal alta
relativamente homogénea. (b) El ADC muestra que la señal del tumor es
valores de ADC, E1, FA y los valores de ki-67 (r¼-0,739, -0,826,
desigual, con la parte sólida que muestra una señal baja y el área necrótica
-0,876, respectivamente;p<0,05;Fig. 3DmiF).
una señal alta. (c) La FA de la lesión da una señal baja.

Discusión Las mediciones de los parámetros DTI dentro de los riñones,

como ADC y FA, mostraron una alta repetibilidad y
Hasta la fecha, solo hay unos pocos estudios que investigan la reproducibilidad con una baja variabilidad inter e
eficacia y el uso de DTI en la evaluación de enfermedades renales. intraobservador en voluntarios sanos.21

Cite este artículo en prensa como: Feng Q, et al., Carcinoma renal de células claras: precisión diagnóstica de imágenes con tensor de difusión y
correlaciones con factores clínicos e histopatológicos, Clinical Radiology (2017), http://dx.doi.org/10.1016 /j.crad.2017.02.016
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para DTI: las moléculas de agua organizadas heterogéneamente tienen

Figura 2La curva ROC de los valores ADC, E1 y FA al diferenciar NG alto
y bajo.
En el presente estudio se demostró que la difusión de la lesión
es limitada. Las posibles razones son que un mayor volumen y un
menor espacio extracelular limitan el movimiento de las moléculas
de agua. El valor FA es un indicador único
características de anisotropía de difusión; por lo tanto, los valores de FA
reflejan la integridad de la estructura organizacional. Cuando los
valores de FA de las lesiones disminuyen, una posible razón es que los
tejidos tumorales destruyen la estructura del tejido renal normal.
Ghavamianet al.4demostró que NG ImiII de CCRCC son
adecuados para nefrectomía parcial; Considerando que NG IIImiIV
son adecuados para la nefrectomía radical. Por lo tanto, los NG se
clasificaron en grado alto y bajo en el presente estudio. El uso de
valores ADC, E1 y FA para identificar NG alto y bajo es de alta
precisión y sensibilidad. El valor E1 proporciona el mayor vector
propio, paralelo a la dirección de difusión de la molécula de agua.
E1 es anterior a ADC en sensibilidad diagnóstica. Estudios previos
han demostrado que los valores de ADC se pueden usar para
distinguir CCRCC y no CCRCC, y CD correlacionados con valores de
ADC.12,22El presente estudio mostró además correlaciones
negativas significativas entre el ADC, el valor E1 y el CD. Una
posible explicación es que los tejidos tumorales malignos pueden
reemplazar la estructura intercelular del tejido renal normal y el
tejido tumoral podría influir en la difusión de moléculas de agua.
Cuando la CD aumenta, la brecha extracelular disminuye, por lo
que la mayor densidad de células tumorales puede limitar el
movimiento de las moléculas de agua, lo que resulta en valores
más bajos de ADC. Se observaron correlaciones negativas
significativas entre el valor de FA y la CD, posiblemente porque los
túbulos renales restantes estaban incrustados en el CCRCC de
menor grado; esta característica no se observó en el CCRCC de alto
grado.
La expresión de ki-67 tumoral es importante para la aparición,
el desarrollo, la invasión circundante, la metástasis en los ganglios
linfáticos y la metástasis a distancia de CCRCC. tumor ki-67

Figura 3 (amic) Se observaron correlaciones negativas significativas entre los valores ADC, E1, FA y CD. (Dmif) Se mostró una tendencia similar para ki-67.

Cite este artículo en prensa como: Feng Q, et al., Carcinoma renal de células claras: precisión diagnóstica de imágenes con tensor de difusión y
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expresión obviamente influye en el tratamiento y pronóstico de los
pacientes con tumores; por lo tanto, se puede utilizar para el
pronóstico clínico y la evaluación terapéutica.23,24En el presente
estudio, se observaron correlaciones significativamente negativas entre
los valores de ADC, E1 y FA, y ki-67. Una posible explicación de estos
hallazgos es que las tasas de proliferación relativamente altas de los
tumores podrían aumentar la celularidad, la hiperplasia vascular y la
necrosis. Por lo tanto, la complejidad estructural es mayor en los
tumores altamente proliferativos que en los tumores poco
proliferativos. Los valores de difusión disminuidos de los tumores que
expresan alto ki-67 reflejan esta diferencia.
CCRCC fue analizado en el presente estudio; sin embargo, no se
analizaron otros tipos de tumores patológicos, como el CCR
papilar, el carcinoma de células de colon y el carcinoma de túbulos
colectores. Los estudios de estos tipos de tumores patológicos con
DTI requieren más investigación. Este estudio se basa en un único
modelo exponencial.25Los estudios han encontrado una aplicación
inadecuada de una función de índice único en el abdomen.26
Por lo tanto, en el futuro deberían realizarse estudios de DTI de
tumores renales basados en un modelo biexponencial.
En conclusión, MR DTI identificó patologías renales asociadas
con CCRCC al mostrar valores reducidos de ADC, E1 y FA. La
anisotropía de difusión se correlacionó negativamente con el
grado de CD y ki-67. Por lo tanto, MR DTI puede ser valioso para la
planificación quirúrgica preoperatoria no invasiva y para la
evaluación de los efectos terapéuticos.
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