Aspectos generales e importancia

del agente causal de anillo rojo

General Aspects and Importance

of the Causal Agent of Red Ring

Adriana Sáenz A.1

Palabras Clave

Bursaphelenchus cocophius, palma de

aceite, ciclo de vida, taxonomía.

1 Bióloga, MSc entomología. Investigadora asociada, Zona Occidental-Cenipalma.

E-mail: saenz@cenipalma.org
Recibido: 25 de abril de 2005. Aprobado; 30 de junio de 2005

PALMAS - Vol. 26 No. 2,2005 59

A. Sáenz
Introducción
Las p a l m a s incluyen especies conside-
r a d a s de gran utilidad p a r a el h o m b r e
en el trópico p o r los m ú l t i p l e s u s o s y
beneficios q u e é s t a s le b r i n d a n . No
o b s t a n t e , la d o m e s t i c a c i ó n y explota-
ción i n t e n s i v a s e o r i e n t a n p r i n c i p a l -
m e n t e a la p r o d u c c i ó n de a c e i t e s q u e
se e n c u e n t r a n en frutos y semillas.
C o n b a s e e n e l u s o v a r i a d o d e los acei-
t e s y s u d e m a n d a c r e c i e n t e e n los m e r -
cados internacionales, se vislumbran
grandes perspectivas en la producción
d e p a l m a d e aceite e n e l trópico.
E n e s t a d o n a t u r a l , los e c o s i s t e m a s
mantienen u n a alta diversidad
biológica q u e les p e r m i t e a l c a n z a r u n
deseable equilibrio de s u s compo-
n e n t e s bióticos. C u a n d o s e s u s t i t u y e n
estos complejos e c o s i s t e m a s y se
establecen grandes plantaciones,
d i s m i n u y e la d i v e r s i d a d b i o l ó g i c a y
a u m e n t a n los riesgos de p r o b l e m a s
fitosanitarios.
Lo e x p u e s t o explica la situación
a c t u a l de la p a l m a de aceite, especie
q u e se cultiva en g r a n d e s extensiones
con la particularidad de presentar
importantes plagas y enfermedades,
e n t r e l a s q u e s e d e s t a c a Bursaphelen-
chus cocophilus, a g e n t e c a u s a l de la
enfermedad conocida como anillo
rojo-hoja corta. E s t a e n f e r m e d a d a t a c a
a la p a l m a de a c e i t e , el c o c o t e r o y
a l g u n a s otras palmeras, cuyo vector
principal es el picudo americano de
las p a l m a s , Rhynchophorus palmarum
(Coleóptera: Curcullionidae).
En la p a l m a de aceite, la presencia
d e e s t e n e m a t o d o fitopatógeno p u e d e
causar amarillamiento y secamiento
p r o g r e s i v o d e l a s h o j a s inferiores. Los
s í n t o m a s a v a n z a n y h o j a s c a d a vez m á s
jóvenes son afectadas, ocurriendo la
muerte de la palma en pocos meses.
Esta sintomatologia se ha designado
c o m o la c l á s i c a del anillo rojo y es la
m a n i f e s t a c i ó n a g u d a de la enfer-
m e d a d ( O e h l s c h l a g e r et. al. 2 0 0 2 ) .
60 PALMAS
E l n e m a t o d o s e localiza p r i n c i p a l -
m e n t e e n l a r e g i ó n del cogollo, p a r t i -
cularmente en las hojas primordiales
en la fase de r á p i d o c r e c i m i e n t o y e s t o
c a u s a que la p a l m a de aceite emita
d e m a n e r a s u c e s i v a hojas c a d a vez
m á s c o r t a s y d e f o r m e s . La a u s e n c i a de
a m a r i l l a m i e n t o y la p r e s e n c i a de
e s t a s hojas de m e n o r longitud, le ha
d a d o el n o m b r e de hoja c o r t a a e s t a
m a n i f e s t a c i ó n d e l a e n f e r m e d a d . Por
e n d e , e s u n o d e los p r o b l e m a s fitosa-
nitarios de m a y o r i m p o r t a n c i a y
amplia distribución en América
Tropical.
La e n f e r m e d a d del anillo rojo es de
baja incidencia en plantaciones jóve-
n e s (menores de seis años), pero tiene
el p o t e n c i a l de llegar a a b a r c a r 2 0 %
de las palmas en siembras de mediana
e d a d (13 a ñ o s ) . N o o b s t a n t e , l a d i s t r i -
bución de la enfermedad no es uni-
forme en la p l a n t a c i ó n . La i n c i d e n c i a
p u e d e e s t a r d e t e r m i n a d a n o sólo p o r
la edad, sino también por la cercanía
d e u n á r e a e n p a r t i c u l a r a focos d e l a
i n f e c c i ó n : o t r a s p l a n t a c i o n e s enfer-
m a s c o n a l t a s p o b l a c i o n e s del i n s e c t o
v e c t o r (Chinchilla, 1997).
Por la i m p o r t a n c i a del t e m a , se
p r e s e n t a u n a revisión a n a l í t i c a d e l a
literatura m á s relevante, donde se
c o n s i d e r a l a e n f e r m e d a d del a n i l l o
rojo c o m o u n s i s t e m a c o n t r e s c o m -
ponentes interactivos: la planta h u é s -
p e d , el v e c t o r y el a g e n t e c a u s a l de la
enfermedad. No obstante, se hace én-
fasis e n e l n e m a t o d o p a r a c o n o c e r s u
biología b á s i c a y r e l a c i ó n d e n t r o del
cultivo d e l a p a l m a d e a c e i t e .
Clasificación taxonómica
La e s p e c i e B. cocophilus p e r t e n e c e al
Phylum Nematoda, Clase Secernen-
tea, Subclase Diplogasteria, Orden
Tylenchida, Suborden Aphelenchina,
Superfamilia Aphelenchoidea, Fa-
milia Aphelenchoididae, Subfamilia
Bursaphelenchinae.
 Aspectos generales e importancia del agente causal de anillo rojo

Antecedentes taxonómicos Hembra

Cutícula delgada, m a r c a d a con
A c o m i e n z o s del siglo XX, u n a enfer-
estrías transversales, c a m p o s latera-
m e d a d c o n c a r á c t e r d e epifitotia c a u -
les c o n c u a t r o i n c i s u r a s . Región la-
s ó g r a n e x p e c t a t i v a p o r las a l i a s m o r -
bial lisa, a n t e r i o r m e n t e a p l a n a d a c o n
talidades de palmeras en Trinidad.
l a d o s algo r e c t o s . Vulva c u b i e r t a , a b r e
J a m a i c a . P u e r t o Rico y C u b a . En 1 9 0 5 ,
en forma de C en v i s t a v e n t r a l (Figura
H a r t (1905) inició los e s t u d i o s de la
ld). Labios vulvales s o b r e s a l i d o s , s a c o
e n f e r m e d a d y o b s e r v ó un anillo rojo en
p o s t u t e r i n o g e n e r a l m e n t e l a r g o . Cola
el estípite. Nowel en 1919, e s t a b l e c i ó
un poco r e d o n d e a d a , conoide y
q u e l a e n f e r m e d a d e s o c a s i o n a d a por
e x t r e m o a g u d o , sin e s t r í a s (Figura le),
n e m a t o d o s y en colaboración con
( E v a n s et al. 1993).
Cobb (1919) ( D e p a r t a m e n t o de
A g r i c u l t u r a d e los E s t a d o s U n i d o s ) ,
publicó la d e s c r i p c i ó n e identificación
del nematodo denominándolo
Aphlenchus cocophilus ( D e a n . 1 9 7 9 :
Sánchez y Cerda. 2002). En a ñ o s
s i g u i e n t e s , el g é n e r o fue r e n o m b r a d o
por varios especialistas denomi-
nándolo Aphelenchoides, Chitono-
aphelenchus y Rhadinaphelenchus
( F u n c h . 1 9 3 7 : G o o d e y . 1 9 6 0 ; Nickle,
1970; B a u j a r d . 1980). A partir de 1989.
Rhadinaphelenchus fue designado
c o m o s i n o n i m i a de Bursaphelenchus
por B a u j a r d , por t e n e r los m i s m o s
caracteres, incluyendo u n a bursa sub-
terminal y diferenciándose única-
m e n t e e n q u e tiene u n a g r a n longitud
con r e s p e c t o al r a d i o del a n c h o y m u y
d e l g a d o s (Baujard, 1989).

Morfología y morfometría

Machos
Región labial esclerotizada. E s p í c u l a s
pareadas, pequeñas, con prominentes
expansiones discales (Figura la).
G u b e r n á c u l o a u s e n t e . Cola c u r v a d a
centralmente, subcilindrica en la
mitad anterior, terminación conoide a
p u n t e a d a (Figura 1b). B u r s a p e l o d e r a
t e r m i n a l (extensión c u t i c u l a r c a u d a l )
p r o m i n e n t e en v i s t a d o r s a l o v e n t r a l .
con m á r g e n e s e s t r i a d o s (Figura l c ) .
Presenta dos pares de papilas
ventrosubmediales cerca de la base de
la b u r s a y un p a r p r e a n a l , a n t e r i o r e s a
la cloaca (Evans et al, 1993).

PALMAS - Vol. 26 No.2. 2005 61

A. Sáenz
Los i n d i v i d u o s de B. cocophilus p r e -
s e n t a n estilete d e l i c a d o , con leve
d i l a t a c i ó n e n l a b a s e , e s ó f a g o for-
m a n d o u n p r e b u l b o d e b i d o a l a dife-
r e n c i a c i ó n d e l a s p a r e d e s a n t e s del
b u l b o m e d i o (Figura lf).
En c u a n t o a la m o r f o m e t r í a . B.
cocophilus m u e s t r a c o n s i d e r a b l e v a -
riación, p a r t i c u l a r m e n t e en la longi-
t u d d e l c u e r p o ( G e r b e r et. al, 1 9 8 9 ) .
poblaciones de Latinoamérica (Ecua-
d o r y Venezuela) t i e n e n h e m b r a s m á s
largas que, por ejemplo, las de
Trinidad. Sin embargo, la variación
m o r f o m é t r i c a es d e b i d a a la v a r i a c i ó n
i n f r a e s p e c í f i c a y no a d i f e r e n c i a s
morfológicas e n t r e v a r i a s p o b l a c i o n e s
(Tabla 1).
Distribución geográfica
B. cocophilus se e n c u e n t r a en C e n t r o -
a m é r i c a ( G u a t e m a l a , N i c a r a g u a , Be-
lice, C o s t a Rica, El S a l v a d o r , H o n d u -
r a s , México. P a n a m á ) y L a t i n o a m é r i c a
(Brasil, C o l o m b i a , E c u a d o r , G u y a n a ,
G u y a n a Francesa, Perú, Venezuela,
62 PALMAS
y C a r i b e s u r : G r a n a d a , S a n Vicente,
Tobago, S u r i n a m , Trinidad, Repúbli-
ca Dominicana). Sin embargo, como
a g e n t e c a u s a l d e anillo rojo e n p a l m a
d e a c e i t e , s e a i s l a e n C o s t a Rica, B r a -
sil, C o l o m b i a , E c u a d o r , G u y a n a , Ven-
ezuela y S u r i n a m (Cuthbert, 1992;
C h i n c h i l l a , 1 9 9 2 ; Giblin, 2 0 0 1 ; S á n -
chez y Cerda, 2002; Oehlschlager
et.al, 2 0 0 2 ; B r a m m e r y Crow. 2 0 0 2 ) .
Plantas huésped
B. cocophilus t i e n e un a m p l i o r a n g o
de h u é s p e d e s , d e s t a c á n d o s e el coco-
t e r o [Cocos lucífera), p a l m a de a c e i t e
[Elaeis guineensis). c h o n t a d u r o [Bac-
tris gassipaes), c h a p i l [Jessenia poly-
carpa), guinul [Astrocaryum standley-
num), n a i d í [Euterpe pacifica), d á t i l
[Phoenix dactylifera), palma real
[Roystonea regia), corozo [Attalea spp),
c h a c a r r á [Guillielmma s p p ) ( D e a n ,
1 9 7 9 ; T e r a n , 1986; G e r b e r et.al.,1989:
Griffith y K o s h y . 1 9 9 0 ; C u t h b e r t ,
1991a; Gallo, 1 9 9 1 ; Ferris, 1999;
B r a m m e r y Crow, 2 0 0 2 ) .
De otra parte, p a l m a s silvestres
c o m o Attalea s p , Maximiliano maripa,
Mauritia flexuosa ( p a l m a m o r i c h e o
c a n a n g u c h a f y la p a l m a datilera, que
actúan como huéspedes alternos,
i n c r e m e n t a n los riesgos de contraer
la enfermedad a p e s a r de que no
m u e s t r e n los s í n t o m a s típicos de
anillo rojo. I n v e s t i g a c i o n e s r e a l i z a d a s
en el país h a n ampliado el rango de
h u é s p e d e s del n e m a t o d o , c o m o las
p a l m a s de c h a p i l Jessenia polycarpa;
chontaduro Guilielma gasipaes;
c h a c a r r á Guilielma s p ; g u i n u l Astro-
caryum standeyanum y n a i d í Euterpe
pacifica, p r e s e n t á n d o s e e n e l c h o n -
t a d u r o y n a i d í u n anillo típico n o m u y
externo y en el guinul, un anillo
b a s t a n t e periférico. E n c a m b i o , n o s o n
h o s p e d a n t e s del n e m a t o d o l a p a l m i -
c h a Copernicia sanctae; la p a l m a
c r e s p a Socratea durísima, la p a l m a real
Schleelea butyracea y la t a g u a Phy-
telaphas seemanii (Volcy. 1998).
 Aspectos generales e importancia del agente causal de anillo rojo

Ciclo d e v i d a minación p a l m a a p a l m a no ha sido

establecida.
B. cocophilus es un e n d o p a r á s i t o m i -
g r a t o r i o o b l i g a d o (Griffith, 1 9 8 7 : Vectores y portadores
Giblin. 1990). S u ciclo d e vida d u r a
El ú n i c o v e c t o r de B. cocophilus i d e n -
de 9 a 10 d í a s , c o m p u e s t o p o r los e s t a -
tificado es el c u r c u l i o n i d o Rhyncho-
dos de huevo, cuatro estados juveniles
phorus palmarum. En c u a n t o a i n s e c -
(Jl. J 2 , J3 y J4), machos y hembras.
tos portadores, se h a n registrado
D e n t r o del h u e v o s e d e s a r r o l l a e l J l ,
v a r i o s ó r d e n e s y llevan los j u v e n i l e s
el cual m u d a a J2 y emerge. El J2
infectivos e n l a s u p e r f i c i e d e s u c u e r -
m u d a entre 24 y 72 horas a J 3 . el cual
po, d e s t a c á n d o s e c o l e ó p t e r a ( C u r c u -
d a r á origen a los d e m á s e s t a d o s a t r a -
l l i o n i d a e : Dynamis borassi L, Meta-
vés de las dos m u d a s siguientes. El
masius hemiptenis L. Limnobaris calan-
J 3 e s e l j u v e n i l infectivo q u e s e e n -
driformis C h a m p i o n : S c a r a b a e i d a e :
c u e n t r a e n l a m a y o r í a d e los tejidos
a f e c t a d o s de la p a l m a y en el v e c t o r .
Las l a r v a s del i n s e c t o a d q u i e r e n los
J3 en el momento de la alimentación
de tejidos i n f e c t a d o s y se localiza en
la boca, espiráculos y t r á q u e a s en un
n ú m e r o no s u p e r i o r a 5 0 . 0 0 0 y per-
m a n e c e a t r a v é s d e las m u d a s h a s t a
e l a d u l t o , d o n d e 100 a 120 J 3 s e u b i -
c a n c e r c a a l ovipositor. T a m b i é n , s e
localizan e n l a superficie del c u e r p o
de los a d u l t o s y debajo de los elitros
(Ferris, 1999).

El ciclo se inicia c u a n d o el i n s e c t o
v e c t o r Rhynchophorus palmarun, se
alimenta en las axilas de las hojas
t r a n s m i t i e n d o los j u v e n i l e s infectivos
o d e j a n d o los n e m a t o d o s q u e lleva en
l a superficie del c u e r p o e n l a s h o j a s .
E s t o s , c o n a y u d a d e l a lluvia, m i g r a n
a las heridas presentes, también en
el m o m e n t o de la oviposición.

Sin e m b a r g o , d e n t r o del i n s e c t o n o
se d e s a r r o l l a el ciclo de vida y los j u -
veniles infectivos n o m u d a n . A d e m á s .
p o r l a p r e s e n c i a d e los infectivos e n
el h e m o c e l e . h a y r e d u c c i ó n de los
c u e r p o s g r a s o s del i n s e c t o l o c u a l s e
v e reflejado e n l a r e d u c c i ó n d e t a m a -
ño de l a s h e m b r a s y en el n ú m e r o de
huevos dejados en las galerías en el
m o m e n t o de la oviposición (Figura 2).
Los j u v e n i l e s i n f e c t i v o s , p u e d e n
m i g r a r y sobrevivir en el s u e l o ,
especialmente en áreas h ú m e d a s por
un período de tres días, pero la dise-

PALMAS - Vol. 26 No.2, 2005 63

A. Sáenz
Strategus aloeus L; Homalinotas
depresus, Hemiphileurus sp), h o r m i g a s
{Azteca s p , Odontomachus haematoda,
Wasmania aurpunctata, Camponotus
rectangulares) y t e r m i t a s {Nasutitermis
costales, Captotermes niger, Eutermes
sp) (Giblin, 2 0 0 1 ) .
Relación nematodo-vector
El éxito de la infección d e p e n d e de la
p r e s e n c i a d e los j u v e n i l e s infectivos
de B. cocophilus s o b r e la superficie del
i n s e c t o o c e r c a del ovipositor (Hagley,
1 9 6 4 ; M a a s , 1 9 7 0 ; Griffith, 1 9 6 8 ;
V a r ó n . 1988). S i n e m b a r g o , p a r a q u e
se presente esta relación deben darse
los s i g u i e n t e s factores:
1. La coincidencia n a t u r a l de la p u p a
de R. palmarum c o n la m u e r t e de la
p l a n t a y la l o n g e v i d a d de los j u v e -
niles infectivos d e s p u é s de la
muerte de la palma
2 . L a c a p a c i d a d d e los j u v e n i l e s in-
fectivos p a r a i n g r e s a r a l c u e r p o d e
las larvas por la boca en el mo-
mento de la alimentación con
tejidos e n f e r m o s y e s p i r á c u l o s
3. La t o l e r a n c i a del i n s e c t o a los j u -
veniles infectivos en su cavidad
corporal
4 . P e r s i s t e n c i a d e los j u v e n i l e s infec-
tivos a t r a v é s de la m e t a m o r f o s i s
del insecto
5. El insecto elimina los n e m a t o d o s
c u a n d o hay competencia por las
c a v i d a d e s c o r p o r a l e s del i n s e c t o
6. L a s l a r v a s o a d u l t o s m u e r t o s de R.
palmarum no contienen juveniles
infectivos de B. cocophilus, ú n i c a -
m e n t e n e m a t o d o s saprofitos, prin-
cipalmente Rhabditidos
7. Mayor c o n c e n t r a c i ó n de n e m a t o -
d o s a l r e d e d o r del ovipositor del
insecto
8. El t a m a ñ o a d e c u a d o del inóculo
e n l a oviposición.
64 PALMAS
Relación planta huésped-nematodo-vector
B. cocophilus es de d i s t r i b u c i ó n ge-
n é r i c a e n los tejidos p a r e n q u i m a t o s o s
del tallo, pecíolos y r a r a s v e c e s en l a s
raíces. En un comienzo, se ubican en
los e s p a c i o s i n t e r c e l u l a r e s pero
c u a n d o los s í n t o m a s a v a n z a n p u e d e n
actuar como parásitos intracelulares
(Tabla 2). Griffith (1987), s e ñ a l a q u e
u n g r a m o d e tejido enfermo p u e d e
c o n t e n e r h a s t a 10.000 juveniles in-
fectivos. Su p r e s e n c i a b l o q u e a el flujo
de agua, n u t r i e n t e s y savia al obs-
t r u i r s e los v a s o s c o n d u c t o r e s , c a u -
s a n d o un rompimiento debido a la
f o r m a c i ó n d e c a v i d a d e s e n t r e los e s -
pacios intercelulares y un repentino
amarillamiento y secado de las hojas
(Blair, 1 9 7 0 a,b).
En general, hay un incremento en
l o s c a s o s d e anillo rojo-hoja c o r t a d u -
r a n t e l a s é p o c a s de lluvia y la princi-
p a l r a z ó n es la m a y o r c a n t i d a d de R.
palmarum en l a s p l a n t a c i o n e s . De o t r a
p a r t e , e s p o s i b l e q u e e l a g u a facilite
el m o v i m i e n t o de los n e m a t o d o s a
t r a v é s de l a s e s p a t a s y su a c c e s o a l a s
flechas y tejidos del cogollo. I n c l u s o ,
el a g u a p u e d e ser un medio para dise-
m i n a r los n e m a t o d o s c u a n d o s u s h o -
j a s s e e n t r e c r u z a n o s e p r e s e n t a n ráfa-
gas de viento. Finalmente, las heridas
de poda y de cosecha c a u s a d a s en la
b a s e de las hojas son la entrada para
el n e m a t o d o y la p r e s e n c i a de p a l m a s
s i l v e s t r e s c o m o Attalea sp (corozo),
Maximiliano maripa. Mauritia flexuosa
(palma m o r i c h e o c a n a n g u c h a ) o la pal-
m a datilera, q u e a c t ú a n como h u é s p e -
d e s a l t e r n o s , i n c r e m e n t a n los riesgos
de contraer la enfermedad a pesar de
q u e n o m u e s t r e n los s í n t o m a s típicos
de anillo rojo (Volcy, 1998).
Se h a n hecho m u y pocos trabajos
c o n e l fin d e e s t u d i a r l o s f a c t o r e s
n a t u r a l e s y r e g u l a d o r e s de la p o b l a -
ción de los diferentes e s t a d o s del
ciclo de v i d a de R. palmarum. Es co-
nocido que c u a n d o se encuentran
 Aspectos generales e importancia del agente causal de anillo rojo

altas poblaciones de las larvas en un maño poseen cuerpos grasos meno-

tronco, esto conduce al canibalismo. r e s , lo c u a l afecta su l o n g e v i d a d . La
comportamiento de varias especies de c a p a c i d a d d e oviposición del i n s e c t o
c u r c u l i o n i d o s , d e b i d o a la r e d u c c i ó n con n e m a t o d o s p u e d e ser menor,
de espacio en las galerías. También, c o l o c a n d o solo 5 0 h u e v o s e n r e l a c i ó n
s e p r o d u c e u n a a l t a m o r t a l i d a d d e lar- con u n a h e m b r a normal que pone
v a s d e s p u é s q u e el tejido a t a c a d o entre 200 y 400 huevos en 30 días.
empieza a podrirse. Aparentemente,
a l t a s p o b l a c i o n e s d e l a r v a s d e Rhy-
nostomus barbirostris impiden la
c o l o n i z a c i ó n p o r p a r t e de R. palma-
rum. O t r o s e n e m i g o s n a t u r a l e s d e l
vector s o n : l a g a r t i j a s , s a p o s , l a b a c t e -
ria Micrococcus sp, nematodos ento-
mopatógenos y nematodos rhabditidos
que se multiplican saprófitamente en
e l tejido e n f e r m o d e l a p a l m a e n d e s -
c o m p o s i c i ó n y s o n a d q u i r i d o s p o r R.
palmanun. a f e c t a n d o a d v e r s a m e n t e la
longevidad d e e s t e ú l t i m o .
De i g u a l m o d o , la infección p o r el
nematodo puede ser provocada me-
d i a n t e d i f e r e n t e s m é t o d o s artificiales
(vía raíz, colocación d i r e c t a del j u v e n i l
infectivo e n tejido s a n o , e n t r e o t r a s ) .
E l ú n i c o m é t o d o n a t u r a l d e infección
es a t r a v é s de la d e p o s i c i ó n i n t e r n a
d e los n e m a t o d o s . p r i n c i p a l m e n t e e n
el tejido de la p l a n t a , d u r a n t e la ovipo-
s i c i ó n de R. palmarían. A d e m á s , el
número de nematodos encontrados
en el s u e l o ( 1 - 4 / 5 0 g) y e x t e r n a m e n t e
e n e l c u e r p o del vector, s o n m u y b a j o s
p a r a g a r a n t i z a r u n a infección e x i t o s a
de raíz o a t r a v é s de la d e p o s i c i ó n di-
recta de nematodos en las axilas de
las hojas. No obstante, aproximada-
mente son necesarios 50 juveniles
infectivos en la c a v i d a d c o r p o r a l del
vector p a r a que éste a c t ú e como u n
vector efectivo. La p r e s e n c i a de 2 0 0 ó
m á s nematodos en el hemocele es nor-
m a l , c o n c e n t r á n d o s e e n l a r e g i ó n del
ovipositor.

La t o m a y r e t e n c i ó n de g r a n d e s
c a n t i d a d e s d e n e m a t o d o s p o r l a larva
del vector podría s e r n e g a t i v a p a r a é s t a
y el a d u l t o . Los efectos se m a n i f i e s t a n
c o m o u n a r e d u c c i ó n del t a m a ñ o del
adulto. Estos insectos de pequeño ta-

PALMAS - Vol. 26 No.2, 2005 65

A. Sáenz
A d e m á s , los p r i m e r o s a d u l t o s e n
emerger de las p a l m a s de aceite
a f e c t a d a s s o n los d e m e n o r t a m a ñ o .
E s t o s a d u l t o s l l e v a n j u v e n i l e s infec-
tivos en su i n t e r i o r y s o n los v e c t o r e s
a c t i v o s del n e m a t o d o . No o b s t a n t e , la
baja proporción de vectores se puede
m a n t e n e r en forma natural, dado q u e
los i n s e c t o s d e p e q u e ñ o t a m a ñ o p r e -
s e n t a n preferencia p a r a a p a r e a r s e con
o t r o s d e t a m a ñ o c o r p o r a l similar, ori-
g i n a n d o u n a d e s c e n d e n c i a d e vecto-
res potenciales.
Sin embargo, la población de m a -
c h o s p e q u e ñ o s p u e d e s e r b a j a , exis-
tiendo m u c h a s h e m b r a s que no tienen
o p o r t u n i d a d de a p a r e a r s e y eventual-
mente transmiten el nematodo al
o v i p o s i t a r h u e v o s n o fertilizados. E s t e
comportamiento origina la aparición
esporádica de p a l m a s de aceite con
s í n t o m a s d e anillo rojo, s i n q u e s e d e -
s a r r o l l e n l a s l a r v a s de R. palmarían.
Por e n d e , e l a p a r e o d e i n s e c t o s vecto-
res y el desarrollo de s u s larvas en
tejido s a n o p r o d u c e a d u l t o s d e t a m a -
ño mayor q u e el r a n g o de los vectores
pero continúan siendo vectores po-
tenciales.
Relaciones parasíticas
A u n q u e p u e d e h a b e r formación de
anillo rojo e n p a l m a d e a c e i t e , e s m á s
común la enfermedad denominada
"hoja c o r t a " , q u e s e m a n i f i e s t a d e
m a n e r a crónica. Las p a l m a s m á s s u s -
ceptibles son las de dos a cino a ñ o s
de edad. M u e s t r a n a c o r t a m i e n t o o
arrepollamiento de las hojas centrales
m á s jóvenes, a c o m p a ñ a d o de necro-
samiento de los bordes de las flechas
y h a l o r o s a d o - m a r r ó n en el estípite.
P o s t e r i o r m e n t e , h a y u n a fuerte r e d u c -
ción del crecimiento, deformación y
m á s acortamiento de estas hojas
centrales p a r a quedar u n a m a s a com-
pacta anormal que se seca y se pudre,
d e s p r e n d i e n d o un olor a fermento
(Ferris y Wilson, 1987).
66 PALMAS
La mayoría de los trabajos rela-
c i o n a d o s c o n e s t e n e m a t o d o h a n sido
h e c h o s en cocotero. En esta palma de
a c e i t e e l n e m a t o d o s e localiza e n e l
tejido rojizo del anillo en el tallo e in-
m e d i a t a m e n t e a d y a c e n t e a éste, en
especial, en el lado interno. La razón
p a r a l a f o r m a c i ó n del anillo n o h a sido
explicada con claridad. Sin embargo,
Blair y D a r l i n g (1968), e s t a b l e c e n q u e
existe u n gradiente d e concentración
de o x í g e n o y dióxido de c a r b o n o en
el t r o n c o de los árboles s a n o s de
cocotero, l a c o n c e n t r a c i ó n d e dióxido
de carbono es m á x i m a cerca de la pe-
riferia y m í n i m a en el c e n t r o , en c a m -
bio es inversa p a r a el gradiente de
oxígeno.
N o r m a l m e n t e , e l dióxido d e c a r b o -
n o e s e l i m i n a d o a t r a v é s d e l a co-
rriente de transpiración en un árbol
sano, pero al establecerse el nematodo
o c u r r e l a o c l u s i ó n del x i l e m a , l o c u a l
o c a s i o n a a c u m u l a c i ó n d e g a s , elimi-
n a n d o el gradiente normal de concen-
t r a c i ó n de oxígeno y dióxido de c a r -
bono en el tronco. Al entrar en un
á r b o l s a n o , el j u v e n i l infectivo se
m u e v e e n e l t r o n c o h a s t a l a periferia
d o n d e l a c o n c e n t r a c i ó n d e dióxido d e
carbono es mayor. Posteriormente, al
bloquearse el xilema, la a c u m u l a c i ó n
del g a s e n e s t a z o n a i m p i d e l a m u d a
de los j u v e n i l e s y p o r t a n t o , sólo se
h a l l a e s t e e s t a d o e n e l anillo d e tejido
descolorido en el tronco. Muy pocos
adultos o huevos se e n c u e n t r a n en
la p a r t e b a s a l del anillo (Blair y Dar-
ling, 1968).
Las formas a d u l t a s y huevos están
en gran número intercelularmente
e n l a p a r t e s u p e r i o r d e l tallo, j u s t a -
m e n t e e n l a z o n a d o n d e e l anillo s e
vuelve d i s c o n t i n u o y a p a r e c e n lesio-
n e s d i s c r e t a s (Blair y D a r l i n g , 1968).
No o b s t a n t e , el n e m a t o d o no se loca-
liza en el x i l e m a , p e r o lo o b s t r u y e p o r
la formación de tilosas que impiden
e l libre m o v i m i e n t o del a g u a d e s d e l a s
r a í c e s a la p a r t e a é r e a y r e d u c e el r a n -
 Aspectos generales e importancia del agente causal de anillo rojo
go de e s c a p e de CO2 ( F e n w i c k y
M a c h a r a j , 1 9 6 3 ; F e n w i c k , 1 9 6 9 : Blair
y D a r l i n g , 1 9 6 8 ; Hoyle, 1 9 7 1 ) . P o r
t a n t o , l a o c l u s i ó n del x i l e m a e s irre-
versible. De otra parte, hay incre-
m e n t o d e a n t o c i a n i n a e n los tejidos,
lo q u e e x p l i c a r í a la t o n a l i d a d r o s a d o -
m a r r ó n q u e a d q u i e r e n los tejidos
i n f e c t a d o s (Ferris y Wilson, 1987).
E n p a l m a d e a c e i t e , los j u v e n i l e s
infectivos se localizan en el tejido
d e s c o l o r i d o y en el tejido a d y a c e n t e
i n t e r n o del anillo, a p a r e n t e m e n t e
s a n o . S i n e m b a r g o , c o n c i e r t a fre-
cuencia el nematodo está a u s e n t e en
el tronco, en especial, c u a n d o se t r a t a
de m a n c h a s necróticas oscuras, lo
cual podría indicar el fracaso del
nematodo para establecerse por
c o m p l e t o e n e s o s tejidos. E n l a región
del anillo S c h u i l i n g y D i n t h e r (1981)
e n c o n t r a r o n q u e l a c o n c e n t r a c i ó n del
nematodo podría variar entre 0 y
4 . 8 3 3 n e m a t o d o s p o r g r a m o d e tejido
y q u e la mayoría de los individuos
pueden estar muertos o moribundos.
El nematodo algunas veces no se
r e c u p e r a del t r o n c o d e p l a n t a s c o n
s í n t o m a s . En general, en el tejido
n e c r ó t i c o d e los p e c í o l o s l a c o n c e n -
tración de n e m a t o d o s p u e d e ser alta
( 2 0 - 8 . 4 0 0 p o r g r a m o de tejido) y el
número de juveniles muertos menor.
Transmisión
I. Insectos vectores
Hagley (1964) e x a m i n ó 18 e s p e c i e s de
i n s e c t o s a s o c i a d a s con p a l m a d e a c e i -
te y e s t a b l e c i ó q u e sólo R. palmarum
lleva vivos los j u v e n i l e s infectivos de
B. cocophilus, s i e n d o el ú n i c o v e c t o r
q u e t r a n s m i t e l a e n f e r m e d a d d e anillo
rojo. E l n e m a t o d o s e p u e d e localizar
e n los i n t e s t i n o s , ovipositor. c a v i d a d
corporal y heces. E x t e r n a m e n t e , pue-
de ser transportado en pedazos de
tejido infectado e n l a s s e t a s del c u e r p o
del i n s e c t o (Hagley. 1 9 6 3 . 1 9 6 5 ; Gri-
ffith. 1 9 6 8 ; Blair." 1970). Los n e m a -
t o d o s p r e s e n t e s d e n t r o del c u e r p o del
i n s e c t o e s t á n p o r lo g e n e r a l vivos y
s o n d e t a m a ñ o u n i f o r m e (Griffith,
1 9 6 8 : S c h u i l i n g y D i n t h e r , 1981).
Griffith (1968) e n c o n t r ó en T r i n i d a d
q u e 8 0 % de los a d u l t o s de R. palmamm
transportan el n e m a t o d o en la cavidad
corporal y todos son juveniles
infectivos. A p r o x i m a d a m e n t e , 6 7 % d e
los n e m a t o d o s e n l a r v a s del v e c t o r s e
localizan en la t r á q u e a y la m a y o r í a
son dejados en el exoesqueleto du-
r a n t e l a m u d a . C e r c a del 5 0 % d e los
j u v e n i l e s infectivos en el i n t e r i o r del
c u e r p o del a d u l t o sobreviven a la
m u d a del i n s e c t o (Griffith. 1 9 6 9 :
K a s t e l e i n . 1 9 8 7 : Griffith y K o s h y .
1 9 9 0 ; C u t h b e r . 1993).
2. Movimiento entre espatas
Los j u v e n i l e s i n f e c t i v o s de B. coco-
philus d e s p u é s d e s e r d e p o s i t a d o s p o r
la lluvia u o t r o a g e n t e en la a x i l a de
u n a hoja superior, p u e d e posible-
m e n t e t e n e r a c c e s o a l a s flechas y te-
j i d o s del m e r i s t e m a a p i c a l , e m i g r a n d o
a t r a v é s de l a s e s p a t a s o e s p á d i c e s
h a c i a l a s h o j a s c e n t r a l e s . Si B. coco-
philus b a j a a la flecha c e n t r a l , p u e d e
t e n e r a c c e s o a c u a l q u i e r pecíolo (Den
O u d e n . 1 9 6 6 ; Fenwick. 1969: Schui-
lling y V a n D i n t h e r . 1 9 8 2 ; Menjivar
el. Al 1 9 8 8 ; C u t h b e r t . 1991a).
3. Epífitas que crecen en las palmas de aceite
N o s e e n c u e n t r a n j u v e n i l e s infectivos
en las epífitas o en los d e s e c h o s
alrededor de s u s raíces. Las raíces por
lo general no p e n e t r a n la palma, pero
la f a u n a a t r a í d a al n i c h o s u m i n i s t r a d o
p o r l a s epífitas y a los d e s e c h o s al-
rededor de s u s raíces puede herir la
palma y por tanto proveer p u n t o s de
entrada al nematodo.
4. Condiciones del huésped
El ú n i c o e s t a d o de B. cocophilus q u e
p u e d e ser ubicuo a condiciones de
alta h u m e d a d de las plantaciones es
PALMAS - Vol. 26 No.2, 2005 67
A. Sáenz
el juvenil infectivo. A d e m á s , el
establecimiento del n e m a t o d o p u e d e
d e p e n d e r d e l éxito d e l a i n v a s i ó n y
d e l a s c o n d i c i o n e s del h u é s p e d c o m o
d i f e r e n c i a s g e n é t i c a s , deficiencias d e
boro; lo q u e posiblemente, explica la
a u s e n c i a de focos ( S á n c h e z y C e r d a ,
2 0 0 2 ; O e h l s c h l a g e r et al, 2 0 0 2 ) .
Sobrevivencia del nematodo
Árboles s a n o s recién cortados de
p a l m a de aceite, cocotero y a l g u n a s
palmeras silvestres pueden ser
f á c i l m e n t e c o l o n i z a d o s p o r B. coco-
philus, si s o n v i s i t a d o s p o r R. palmarían
c o n t a m i n a d o s con el nematodo
( M a a s , 1970). E s t a s i t u a c i ó n explica
porqué la ocurrencia de palmas con
anillo rojo n o e s e s e n c i a l p a r a l a
s o b r e v i v e n c i a del n e m a t o d o n i p a r a
l a c o n t a m i n a c i ó n d e l vector. P a l m e -
ras silvestres son con frecuencia
c o r t a d a s y el t r o n c o a b a n d o n a d o c o m o
práctica normal p a r a extraer el palmito
o b i e n p a r a u t i l i z a r el t r o n c o o follaje
p a r a cualquier otro propósito. El
j u v e n i l infectivo sobrevive en tejidos
en descomposición por tres meses,
tiempo durante el cual puede ser
a d q u i r i d o p o r a d u l t o s o l a r v a s del v e c -
tor que e n t r a n en contacto con ese
tejido (Griffith, 1968).
Consideraciones finales
D a d a la i m p o r t a n c i a e c o n ó m i c a de B.
cocophilas c o m o a g e n t e c a u s a l de la
enfermedad anillo rojo-hoja corta,
que apareció en Colombia desde 1962
y entre 1992 y 1997, en un área de
2 9 . 5 0 0 h e c t á r e a s en la Zona Orien-
tal, s e c o n t a b i l i z ó l a e r r a d i c a c i ó n d e
419.5 hectáreas por causa de este ne-
m a t o d o , e q u i v a l e n t e s al 1,4% del á r e a
cultivada en la zona en dicho período
y q u e en la a c t u a l i d a d c o n t i n ú a oca-
sionando perdidas en las diferentes
plantaciones, principalmente en las
z o n a s Norte y O r i e n t a l .
Así p u e s , s e h a c e n e c e s a r i o d e -
sarrollar estudios q u e ayuden a esta-
68 PALMAS
b l e c e r l a d i s t r i b u c i ó n d e los e s t a d o s
d e d e s a r r o l l o d e n t r o del tejido d e l a
palma y su t a s a de reproducción, de
a c u e r d o c o n l a i n c i d e n c i a d e l a enfer-
m e d a d y s í n t o m a s p r e s e n t e s en las
p a l m a s . A d e m á s , s e d e b e intensificar
la b ú s q u e d a de enemigos naturales
como h o n g o s y n e m a t o d o s p a r a el
manejo de las poblaciones de juve-
n i l e s infectivos de B. cocophilus, d u -
r a n t e todos los trabajos de evaluación
d e m u e s t r a s bajo m i c r o s c o p i o , o b s e r -
v a n d o con d e t e n i m i e n t o los especí-
m e n e s del n e m a t o d o a f e c t a d o por or-
ganismos c a u s a n t e s de enfermedad,
los c u a l e s d e b e n ser cultivados y
probados en bioensayos.
Otras temáticas a tener en cuenta
s o n los factores n a t u r a l e s de regu-
lación de la p o b l a c i ó n del vector,
r e l a c i ó n de los factores fisiológicos de
la p a l m a y la d e n s i d a d de los diferen-
tes estados de desarrollo del nema-
t o d o , bajo l a s c o n d i c i o n e s a b i ó t i c a s d e
l a s p l a n t a c i o n e s e n C o l o m b i a . Así
mismo, elaborar m a p a s de distri-
b u c i ó n d e e s t e n e m a t o d o fitopatógeno
p a r a el país y de p a l m a s afectadas
d e n t r o de p a r c e l a s y p l a n t a c i o n e s , lo
cual podría d a r r e s p u e s t a a la trans-
m i s i ó n (por e j e m p l o , l a r e l a c i ó n c o n
la dirección de los vientos preva-
l e n t e s c o n l a lluvia).
Agradecimientos
D e s e o a g r a d e c e r a l D i r e c t o r Ejecutivo
de C e n i p a l m a . Pedro León Gómez
C u e r v o , y al e q u i p o de Manejo I n t e -
g r a d o d e P l a g a s d e C e n i p a l m a confor-
m a d o por los i n v e s t i g a d o r e s Rosa
Aldana de La Torre, J u a n Pablo Tovar
Molano y Edgar Benítez Sastoque por
s u s aportes en t e m a s tales como an-
tecedentes, sintomatología e insectos
v e c t o r e s , los c u a l e s e n r i q u e c i e r o n e l
desarrollo de esta temática de interés
p a r a e l s e c t o r p a l m i c u l t o r d e Colom-
bia. Así c o m o al C o m i t é de P u b l i c a -
c i o n e s d e C e n i p a l m a p o r los a p o r t e s
realizados a este artículo.

Bibliografía
Baujard, P. 1980. Troisuvelles espé-
ces de Bursaphelenchus (Nema-
toda : Tylenchida) et remarques
sur le genere, Revue Nematol 3:
167-177.
Baujard. P. 1989. Remarques sur les
generes des sous-familles Bur-
saphelenchinae Paranov, 1964 et
Rhadinaphelenchinae Paranov,
1964 (Nematoda : Aphelenchaidi-
dae). Revue Nematol 12 (3) : 323-
324.
Blair, GP. 1970a. Studies on red ring
disease of coconut palm. Oloea-
ginewc 25: 19-22.
Blair. GP. 1970b. Studies on red ring
disease of coconut palm. Oleagi
neux 25: 79-83
Blair. G: Darling. D. 1968. Red ring
disease on the coconut palm. in-
oculation studies and histopa-
thology. Nematologica 14: 395-403.
Brammer. AS: Crow. WT. Bursaphe-
lenchus cocophilus (Cobb). 2002.
University of California. Davis,
Department of Nematology http:/
/ u c d n e m a . u c d a vi s. ed u /
imagemap/nemmap/ent 156html
/nemas/rhadinaphelcnchusco-
cophilus.
Cobb. NA. 1919. Aphelenchus coco-
phihis. West Indian Bull 17: 203-
210.
Cuthbert. J. 1991a. Rhadinapheten-
chus cocophilus and oil palm in
Colombia: A report on little leaf
and Red Ring disease In the Co-
lombian Llanos. Cenipalma. 148 p.
Cuthbert..J. 1991b. Rhadinaphelen-
chus cocophilus (Cobb. 1919). J.G.
Goodey. 1960. and Elaeis guiñeen-
sis Jacq. A summary Lüerciiurc
Review. 35p.
Cuthbert, J. 1992. El Rhadinaphelen-
chus cocophilus y la Elaeis guiñe
ensis Jacq: Revisión de literatura.
Palmas (Colombia) 13(3): 47-53.
Cuthbert. J. 1993. Rhadinaphelen-
chus cocophilus (Cobb) y la palma
de aceite en los Llanos Orien-
tales de Colombia. Palmas (Co-
lombia) 14(2): 23-44.
Chinchilla. C. 1992. El síndrome del
anillo rojo-hoja p e q u e ñ a en
Aspectos generales e importancia del agente causal de anillo rojo
palma aceitera y cocotero. Palmas
(Colombia) 13 (1): 33-56.
Chinchilla, CM. 1997. Epidemiología
y manejo integrado del anillo rojo
en palma aceitera. Agronomía Cos-
tarricense 2 (1): 121-126
Dean. CG. 1979. Red Ring Disease
of Cociis nucífera L. Caused by RIKI-
dinaphelenchus cocophilus (Cobb.
1919) Goody, 1960. An Annoted
Bibliography and review. Comw.
Agriculture Bur. 70p.
Evans. K: Trudgill. D: Webster.
JM.1993. Extrae!ion. Identifica
tion and Control of Flant Para-
sitic Nematodes. Chapter 1. In:
Plañí Parasitic Nematodes in
Températe Agriculture. CAB In-
ternational, UK. 649p.
Fenwick. DW. 1969. Red ring disease
of the Coconut Palm. In Peachey,
J.E. (Ed). Nematodes of tropical
C r o p s . CAB Wallingford (In-
glaterra): 89-98.
Fenwick. D; Macharaj. J. 1963. Wa-
ter uptake of healthy and red ring
infected coconnls palms. Tropical
Agricidture (Trinidad) 40: 104-113.
Ferris. H: Wilson. LT. 1987. Con-
cepts and principies of popula-
tion d y n a m i c s . In: Vistas on
Nematology. Veech and Dickson
(Eds). The society of Nematology:
372-376.
Ferris. 11. 1999. Bursaphelenchus
cocophilus (Rhadinaphelenchus
cocophilus) Cobb. 1919 Red Ring
Nematode. Florida Departmeni of
Agrieulture and Consumer Ser-
vice. Plant I n d u s t r y División
Nematology Circuláis #181 2p.
Funchs. AG. 1937. Ncuc parasi-
tische und halbparasitische
Nematoden bei Borkenkaifern
und cinige andere Nematoden. I
Teil: die Parasiten des Waldgar-
tners Myelophilus piniperda L und
M. minar Hartig und die Genera
Rhahditis Dujardin. 1845 und
Aphelenchus Bastían 1865. Zooí
(Syst) 70: 291-380.
Gallo. V. 1991. Erradicación química
de palmas de cocotero [Cocos
nucífera) afectadas por anillo rojo
Radinaplielenchus cocophilus en la
zona del rio Gualapo. municipio
de Tu maco. Tesis de grado. Fa-
cuitad de Ciencias Agrícolas.
Universidad de Nariño. 1 0 l p .
Gerber. K: Giblin-Davis, R; Gril'iih:
R; Escobar-Goyes. J: D'Ascoli. C.
1989. Morphomelric Compari-
s o n s of Geographic a n d Host Iso-
lates of the Red Ring Nemalodes.
Radinaphelenchus cocopliilus.
Nematropica 19: 151 -159.
Giblin. R. 1990. T h e red ring nema-
tode a n d its vectors. NemaLologij
Circular (181).
Giblin. R. 2 0 0 1 . «Box 5.2, Red ring
disease». In: Howard. F.W; Moore.
R.W: Giblin. R: Abad. R (Eds).
Insects on Palms. CAB I n t e r n a -
tional. Oxon, U. 2 7 6 - 2 7 7 .
Griffith. R. 1968. T h e m e c h a n i s m of
t r a n s m i s s i o n of the red ring ne-
m a t o d e . Society Paper No 906
(Trinidad y Tobago): 2 5 .
Griffith. R. 1969. Progresso on the
entomological a s p e c t s of red ring
disease of coconut. Journal Agri
culture. Soc. (Trinidad. Tobago) 67:
827-845.
Griffith, R. 1987. Red ring disease
of c o c o n u t p a l m . Plant disease
7(2): 193-196.
Griffith. R: Koshy. P. 1990. Nema-
tode p a r a s i t e s of coconut and
other p a l m s . In: Luc. M: Sikora.
R. A: Bridge. J (Eds). Plant p a r a -
sitic n e m a t o d e s in s u b t r o p i c a l
a n d tropical agriculture. CAB In-
t e r n a t i o n a l , Wallingford (Ingla-
terra) 6 2 9 p .
Goodey. J B . 1960. Rhadinaphelen
chus cocophilus. Nematologica 5:
98-102
Hagley. AC. 1963. T h e role of the
p a l m weevil, R. palmarum as a
vector of red rinü disease of co
c o n u t s I r e s u l t s of preliminary
investigations. Journal Econoinic
Entomology 5 5 : 375-380.
Hagley. AC. 1964. Role of insects as
vectors of red ring d i s e a s e . Na-
ture (Inglaterra) 2 0 4 (4961): 9 0 5 -
906.
Hagley. AC. 1965. The m e c h a n i s m
of t r a n s m i s s i o n of R. palmarum.
Phytopathology 5 5 : 117-118.
Hart. J H . 1905. Nematodes. Bull of
Miscellaneous. Inf. Roijal Bol. Gar-
dens (Trinidad) 6: 24 i - 2 4 3 .
PALMAS - Vol. 26 No.2.2005 69
A. Saenz
Hoyle, J. 1971. Preliminary invcsti-
gatíons into the u s e of systcmic
for control of red ring diseasc of
c o c o n u t s . Eixpl. Agrie 7: 1-8.
Kasteleln, P. 1987. Observations on
red ring disease of coconut p a l m s
in S u r i n a m . S u r i n a m e s e Land-
bouw. Surinam Agriculture (Suri-
nam. 33: 40-53.
Kovavich, WG. 1953. Little leal" dise-
a s e of the oil p a l m (Elaeis gulne-
ensís) in the Belgian Congo. Tropi-
cal Agriculture (Trinidad) 29: 107-
141.
Kraajinga. DA; Den Ouden, H. 1966.
Red r i n g d i s e a s e i n S u r i n a m .
Tiidschrift over Plankenzieklen
(Holanda) 2: 2 0 - 2 1 .
Maas. PW. 1969. Two important ca-
s e s of n e m a t o d e i n f e s t a t i o n in
S u r i n a m . In: Peachey. JE (Ed).
Nematodes of Tropical Crops. Cab
International, Wallingford (Ingla-
terra: 149-154.
Maas. PW. 1970. C o n t a m i n a t i o n of
the p a l m weevil Rhynchophorus
palmarum with the red ring nema-
tode Rhadinaphelenchus coco-
philus in S u r i n a m . Nematologica
(Holanda) 16: 4 2 9 - 4 3 3 .
Menjivar. N: Chinchilla. C: Arias. E.
1988. Variación estacional de la
población de Rhynchophorus pal-
70 PALMAS
marum y su relación con la enfer-
medad de la hoja pequeña- anillo
rojo en una plantación comercial
de Elaeis guineensis en Honduras.
In: Bacigalupo, A (Ed). Mesa re-
donda de la Red latinoamericana
de palma aceitera 5 a . Sto Do-
mingo de los Colorados (Ecua-
dor). Octubre 22-28. FAO: 79-82.
Nickle. WR. 1970. A taxonomic re-
view of the genera of the Aphe-
lenchoidea (Fuchs. 1937) Thorne.
1949 (Nematoda: Tylenchida).
Journal nematology 2: 375-392,
Novell. W. 1919. The nematodes.
West Iridian Dull 17:189-202.
Oehlschlager, AC: Chinchilla. C;
Castillo, G: González, L. 2002.
Control of red ring disease by
mass trapping of Rhynchophorus
palmarum (L) (Coleoptej a: Curcu-
lionidae). Florida Entomologist
85(3): 507-513.
Price. NS. 1997. Pest Status and Re-
search Needs of Red Rings Dis-
ease in Oil Palm in Colombia.
Report of Consultancy Carried
Out in November and December.
Tropical Nematology Aduisor. In-
ternational Institute of Parasi-
tology. UK30p.
Sánchez, PA; Cerda. H. 2002. El com-
plejo Rhynchophorus palmarum (L)
(Coleóptera: Curculionidae)-Bur-
saphelenchus cocophilus (Cobb)
(Tylenchida: Aphelenchoididae)
en palmeras. Boletín Entomolófiico
Venezolano 8(1): 1-18.
Schulling. M; Van Dinther, JBM.
1981. Red ring disease in the Pa-
ricatuba Oil Palm Estáte, Para.
Brazil. Zeistschrijljur Angewandte
Entomology 91: 154-169.
Schulling, M; Van Dinther. JBM.
1982. La maladie de l'anneau
Rouge a la plantation de palmirr
a huile de Paricatuba, Para (Bré-
sil). Une étude de cas. Oleaginenx
(Francia) 37: 12 : 555-563."
Teran. G. 1986. Radinaphelenehus
cocophilus asociado al anillo rojo
y a la enfermedad de la hoja pe-
queña en el cocotero. Boletín de
reseñas. Protección de plantas.
Ciat: (19) 29.
Varón, A. 1988. Observaciones sobre
el agente causal del anillo rojo.
Conferencias del VI seminario
sobre problemas fitopatológicos
de la palma africana: 57-64.
Volcy, C. 1998. Nematodos: diversidad
y parasitismo en plantas. Capitulo
VIII: Nematodos del orden Aphe-
lenchida. Tomo 2. Universidad
Nacional de Colombia, sede
Medellín: 118-5-127.