Revista Internacional de

Ciencias moleculares

Revisar

Brasinoesteroides, la sexta clase de fitohormonas: una visión

molecular desde el descubrimiento hasta las interacciones
hormonales en el desarrollo de las plantas y
Adaptación al estrés

Ana Laura GL Peres 1, Josmi Smirgio Soares 1, Rafael G. Tavares 2, Germanna Righetto 1,
Marco AT Zullo 3, N. Bhushan Mandava 4 y Marcelo Menossi 1, *
1
Laboratorio de Genoma Funcional, Departamento de Genética, Evolución, Microbiología e Inmunología,
Instituto de Biología, Universidad Estatal de Campinas, Campinas 13083-970, Brasil;
analaura@lgf.ib.unicamp.br (ALGLP); zesergio@lgf.ib.unicamp.br (JSS);
germanna@lgf.ib.unicamp.br (GR)
2
Centro de Cultivos Tropicales y Productos Biológicos, Universidad Tecnológica de Queensland,
Brisbane, QLD 400, Australia; rafael@lgf.ib.unicamp.br
3
Laboratorio de Fitoquímica, Instituto Agronómico, Campinas 13020-902, Brasil; mzullo@uol.com.br Mandava
4
Associates, LLC, 1050 Connecticut Avenue, NW Suite 500, Washington, DC 20036, EE. UU.;
bhushan.mandava@verizon.net
* Correspondencia: menossi@lgf.ib.unicamp.br ; Tel .: + 55-19-3521-6236

Recibido: 28 de septiembre de 2018; Aprobado: 16 de noviembre de 2018; Publicado: 15 de enero de 2019

Resumen: Las fitohormonas son mensajeros químicos naturales que desempeñan un papel fundamental en la regulación
del crecimiento y desarrollo de las plantas, así como en las respuestas a los factores de estrés bióticos y abióticos,
manteniendo la homeostasis de las plantas y permitiendo la adaptación a los cambios ambientales. El descubrimiento de
una nueva clase de fitohormonas, los brasinoesteroides (BR), hace casi 40 años abrió una nueva era para los estudios del
crecimiento y desarrollo de las plantas e introdujo nuevas perspectivas en la regulación de los rasgos agronómicos a través
de su uso en la agricultura. Las BR son un grupo de hormonas con una importante actividad reguladora del crecimiento que
actúan de forma independiente y en conjunto con otras fitohormonas para controlar diferentes actividades reguladas por
BR. La investigación genética y molecular ha aumentado nuestra comprensión de cómo los BR y su intercomunicación con
otras fitohormonas controlan varios procesos fisiológicos y de desarrollo. El presente artículo proporciona una descripción
general del descubrimiento de los BR, así como los hallazgos recientes sobre sus interacciones con otras fitohormonas en
los niveles transcripcional y postranscripcional, además de aclarar cómo funciona su red para modular el crecimiento, el
desarrollo y las respuestas de las plantas a los agentes bióticos y bióticos. tensiones abióticas.

Palabras clave: brasinoesteroides; hormonas vegetales; charla hormonal

1. Introducción

En los primeros años del siglo XX, las únicas hormonas vegetales conocidas con funciones reconocidas en el desarrollo
eran el ácido indolacético y el ácido giberélico. Algunos experimentos tempranos demostraron que la aplicación de las
esporas o polen de algunas plantas a los estigmas de otras especies promueve el desarrollo de frutos partenocárpicos en las
mismas. Incluso los extractos de polen [1], y algunos productos químicos que promueven el crecimiento [2], se demostró que
promueven la partenocarpia. Cuando se aplicaron al primer entrenudo de plantas de frijol intactas, los extractos etéreos de
polen de maíz causaron un alargamiento pronunciado en comparación con las plantas de control e incluso tratadas con
auxinas naturales o sintéticas [3]. El mismo efecto se obtuvo con extractos preparados a partir de semillas de frijol inmaduras
[4]. Además se demostró queBrassica napus y Alnus

En t. J. Mol. Sci.2019, 20, 331; doi: 10.3390 / ijms20020331 www.mdpi.com/journal/ijms

En t. J. Mol. Sci.2019, 20, 331 2 de 33

glutinosa los pólenes contienen algunos reguladores del crecimiento de las plantas, denominados brassinas,
consideradas hormonas vegetales, ya que se suponía que eran "compuestos orgánicos translocables
específicos aislados de una planta y que han inducido un control del crecimiento medible cuando se aplican en
cantidades mínimas a otra planta" [5]. Los extractos de polen de muchas otras especies de plantas mostraron
los mismos efectos [6], pero en ese momento no era posible atribuir los efectos fisiológicos observados por la
aplicación de latón a ningún compuesto conocido. Después de un esfuerzo multidisciplinario costoso y que
consume mucho tiempo [7] —Que implicó el procesamiento de al menos 400 libras de polen de colza mediante
un método recientemente desarrollado para obtener brassins [8] así como ensayos fisiológicos y agronómicos
con las fracciones activas — brassinolida (BL) (Figura 1) [9] fue identi fi cado como el compuesto responsable
de los diferentes efectos fisiológicos producidos por los brassins. Las primeras síntesis de BL [10,11] y
compuestos similares [12-15] pronto se informó, y el desarrollo de un micrométodo para su detección [dieciséis
] (del que muchos otros derivaron [17,18]) reveló compuestos que se asemejan a BL en muchas especies de
plantas. En los próximos años, el aislamiento de muchos otros compuestos con estructuras similares a BL dio
lugar a la familia de los brasinoesteroides (BR) [19-24], definido como el "3-oxigenado (20β) -5α-colestano-22α,
23α-dioles o sus compuestos derivados aislados de plantas, que llevan sustituyentes alquilo u oxi adicionales ”[
25], ahora reconocida como la sexta clase de hormonas vegetales. Esta clase de fitohormonas está
representada por más de 60 compuestos (Figura1) que se han aislado o detectado en más de 100 especies de
plantas, desde algas hasta angiospermas, revelando su distribución ubicua en el reino vegetal [25,26].
Simultáneamente a los esfuerzos que se estaban realizando para aislar el (los) principio (s) activo (s) de los
brassins, se estaban realizando experimentos para verificar sus posibles efectos beneficiosos en los cultivos [27,28]
así como para determinar sus funciones hormonales [29-31]. Las primeras síntesis de BL [10,11], 28-homobrasinolida [
12], 24-epibrasinolida [13], y otros BR permitieron analizar compuestos puros mediante los métodos utilizados para
analizar otras hormonas vegetales establecidas, como las auxinas [32,33], citoquinina y giberelina [34,35]. También
permitió probar sus interacciones con otras hormonas vegetales [36,37], proporcionando una base sólida para
comprender sus acciones en el crecimiento y desarrollo de las plantas [38-41], incluido el papel de BL en la
germinación y el crecimiento de los tubos polínicos [42]. Pronto aparecieron los análisis moleculares de la acción de
los RB [43], y el descubrimiento de mutantes deficientes en BR [44], Mutantes de señalización BR [45], y de inhibidores
de la biosíntesis de BR [46,47] hizo posible seguir determinando sus mecanismos de acción a nivel molecular. La
elucidación de la estructura BL y su receptor quinasa BRASSINOSTEROID INSENSITIVE 1 (BRI1) proporcionó
información sobre el reconocimiento de BR por su receptor y la activación del complejo BL-BRI1 [48,49]. La evolución
de la investigación sobre los aspectos fisiológicos y bioquímicos de los brasinoesteroides se revisa en otro lugar [50].

Estudios anteriores y recientes han indicado cómo la interrelación entre los BR y otras fitohormonas
podría contribuir a la regulación de un amplio espectro de procesos biológicos. La presente revisión
proporciona una descripción general del conocimiento actual sobre la interrelación entre brasinoesteroides y
otras fitohormonas, como auxina (AUX), giberelinas (GA), citoquininas (CK), etileno (ET), ácido abscísico (ABA),
ácido jasmónico. ácido (JA) y ácido salicílico (SA) en los niveles transcripcional y postranscripcional, así como
cómo sus redes pueden contribuir a la modulación del crecimiento, desarrollo y otros procesos biológicos de
las plantas. Nuestro principal objetivo es proporcionar una comprensión clara de cómo BR, junto con otras
fitohormonas, controla diferentes actividades en el metabolismo de las plantas.
En t. J. Mol. Sci.2019, 20, 331 3 de 33

Figura 1. Cont.
En t. J. Mol. Sci.2019, 20, 331 4 de 33

Figura 1. Brasinoesteroides naturales aislados o detectados en fuentes vegetales.

En t. J. Mol. Sci.2019, 20, 331 5 de 33

2. Brasinoesteroides: funciones y vía de señalización

Debido a la actividad reguladora del crecimiento de los BR, esta clase de fitohormonas está involucrada en una
variedad de procesos de desarrollo, que incluyen la división y elongación celular, la diferenciación vascular, el
desarrollo reproductivo y la modulación de la expresión génica [51]. Mutantes deficientes e insensibles a BR en
Arabidopsis thaliana (de ahora en adelante llamado Arabidopsis) presentan enanismo, pecíolos cortos, floración
tardía y reducción de los fenotipos de fertilidad. Mutantes equivalentes en otras especies de eudicot como el tomate (
Solanum lycopersicum), guisantePisum sativum), y petuniaPetunia hybrida), así como en monocotiledóneas, como el
arroz (Oryza sativa), cebada (Hordeum vulgare), y maízZea mays) mostró fenotipos comparables [52-54].

Los principales responsables de las respuestas mediadas por BR son BZR1 (BRASSINAZOLE RESISTANT 1) y BES1
(BRI1-EMS SUPPRESSOR 1), también llamado BZR2, los dos principales factores de transcripción de la vía de
señalización de BR, que regulan una gama de genes involucrados en diferentes procesos fisiológicos, tales como
como respuestas de desarrollo, metabolismo de proteínas, transporte y señalización celular, biosíntesis de la pared
celular, componentes de cromatina y citoesqueleto, respuestas ambientales y respuestas hormonales [55].

Vía de señalización

En años anteriores, una combinación de enfoques genéticos, bioquímicos y proteómicos ha acelerado la

comprensión de la vía de señalización de BR en Arabidopsis [52,56-58]. Tras la unión de BR, BRI1
(BRASSINOSTEROID INSENSITIVE 1), una cinasa similar al receptor de membrana plasmática de repetición rica
en leucina (LRR) (RLK) [59,60], que funciona con su correceptor BAK1 (RECEPTOR KINASA 1 ASOCIADO A BRI1) [
61-63], genera una cascada de fosforilación [64,sesenta y cinco]. La activación del receptor y correceptor
estimula la fosforilación de BKI1, el inhibidor de BRI1 [66,67], lo que lleva a su disociación de la membrana
plasmática y una mayor asociación con las proteínas 14-3-3. Las proteínas 14-3-3 están involucradas en la
interacción y retención citoplásmica de BZR1 y BES1 [68-72]. Concomitantemente, el BRI1 activado también
está involucrado en la fosforilación de las BSK (BR-SIGNALING KINASE 1) y CDG1 (CONSTITUTIVE DIFFERENTIAL
GROWTH 1), que posteriormente activan la BSU1 fosfatasa (BRI1 SUPPRESSOR 1) [57,73-75]. BSU1 es
responsable de la desfosforilación de BIN2 (BRASSINOSTEROID-INSENSITIVE 2), una quinasa similar a GSK3 y el
principal represor de la vía de señalización de BR [72], que posteriormente es reprimida por KIB1 (KINK
SUPRIMIDO EN BZR1-1D), una ubiquitina ligasa de caja F que no permite la asociación de BIN2 con BZR1 /
BES1, culminando en su ubiquitinación y degradación [76]. Tras la inactivación de BIN2, BZR1 y BES1 se
desfosforilan rápidamente por PP2A (FOSFATASA 2A) y posteriormente se disocian de las proteínas 14-3-3, lo
que hace que se acumulen en el núcleo, lo que da como resultado la regulación de muchos genes que
responden a BR [77].

En ausencia de BR, BKI1 se une al dominio intracelular de BRI1, evitando su asociación con su correceptor
BAK1 [66]. A su vez, BIN2 se activa y las proteínas 14-3-3 se asocian con BZR1 y BES1, manteniendo su forma
desfosforilada y bloqueando su capacidad de transporte al núcleo para la regulación de miles de genes que
responden a BR [67]. Cabe mencionar que estudios previos han indicado que BR aumenta la expresión de SBI1
(SUPRESOR DE BRI1), un regulador positivo de la degradación de BR1 que metila PP2A y controla su
localización subcelular asociada a la membrana. Como tal, la reubicación de PP2A metilado en las membranas
facilita su asociación con BRI1 activado por BR, lo que lleva a la desfosforilación y degradación de BRI1 y, a su
vez, la terminación de la señalización de BR. Estos datos indican que PP2A y SBI1 proporcionan un mecanismo
de retroalimentación negativa que desencadena el recambio de BRI1 después de la activación de la vía de
señalización de BR [78]. El modelo actual de la vía de señalización BR se puede observar en la Figura2.
En t. J. Mol. Sci.2019, 20, 331 6 de 33

Figura 2. Modelo actual de la vía de señalización en presencia o ausencia de brasinoesteroides (BR) en

Arabidopsis. En ausencia de BR, el receptor quinasa BRI1 (BRASSINOSTEROID INSENSITIVE 1) no heterodimeriza con su correceptor BAK1 (BRI1-ASSOCIATED RECEPTOR KINASE 1), manteniendo sus formas inactivas. En consecuencia, BIN2 (BRASSINOSTEROID-INSENSITIVE 2), un

regulador negativo de la vía de señalización de BR, es libre de fosforilar constitutivamente BZR1 (BRASSINAZOLE RESISTANT 1) y BES1 (BRI1-EMS SUPPRESSOR 1), los dos factores de transcripción maestros de las respuestas inducidas por BR, induciendo sus interacciones con las

proteínas 14-3-3 que, a su vez, promueven la retención citoplásmica de BZR1 / BES1, suprimiendo su actividad de unión al ADN. Por otro lado, en presencia de BR, la activación de BRI1 desencadena su autofosforilación y actividad quinasa parcial y disociación de su inhibidor BKI1, que

está unido al dominio quinasa BRI1. Esto conduce a su heterodimerización con BAK1 y transfosforilación para completar la actividad quinasa BRI1. Luego, el BRI1 activado fosforila las BSK (CINASAS DE SEÑALIZACIÓN DE BR) y CDG1 (CRECIMIENTO DIFERENCIAL CONSTITUTIVO 1) que

fosforilan BSU1 (SUPRESOR 1 DE BRI1), lo que lleva a la desfosforilación de BIN2. BIN2 es posteriormente restringido por KIB1 (KINK SUPRIMIDO EN BZR1-1D), que evita la asociación de BIN2 con BZR1 / BES1 y facilita su ubiquitinación y degradación. La forma inactivada de BIN2

permite que BZR1 y BES1 entren en el núcleo y regulen la expresión de genes diana de BR. Además, PP2A (FOSFATASA 2A) también regula positivamente la señalización de BR al desfosforilar BZR1 y BES1, mientras que SBI1 (SUPRESOR DE BRI1) desactiva BRI1 mediante la metilación de

PP2A. y transfosforilación para completar la actividad quinasa BRI1. Luego, el BRI1 activado fosforila las BSK (CINASAS DE SEÑALIZACIÓN DE BR) y CDG1 (CRECIMIENTO DIFERENCIAL CONSTITUTIVO 1) que fosforilan BSU1 (SUPRESOR 1 DE BRI1), lo que lleva a la desfosforilación de BIN2.

BIN2 es posteriormente restringido por KIB1 (KINK SUPRIMIDO EN BZR1-1D), que evita la asociación de BIN2 con BZR1 / BES1 y facilita su ubiquitinación y degradación. La forma inactivada de BIN2 permite que BZR1 y BES1 entren en el núcleo y regulen la expresión de genes diana de

BR. Además, PP2A (FOSFATASA 2A) también regula positivamente la señalización de BR al desfosforilar BZR1 y BES1, mientras que SBI1 (SUPRESOR DE BRI1) desactiva BRI1 mediante la metilación de PP2A. y transfosforilación para completar la actividad quinasa BRI1. Luego, el BRI1

activado fosforila las BSK (CINASAS DE SEÑALIZACIÓN DE BR) y CDG1 (CRECIMIENTO DIFERENCIAL CONSTITUTIVO 1) que fosforilan BSU1 (SUPRESOR 1 DE BRI1), lo que lleva a la desfosforilación de BIN2. BIN2 es posteriormente restringido por KIB1 (KINK SUPRIMIDO EN BZR1-1D), que

evita la asociación de BIN2 con BZR1 / BES1 y facilita su ubiquitinación y degradación. La forma inactivada de BIN2 permite que BZR1 y BES1 entren en el núcleo y regulen la expresión de genes diana de BR. Además, PP2A (FOSFATASA 2A) también regula positivamente la señalización

de BR al desfosforilar BZR1 y BES1, mientras que SBI1 (SUPRESOR DE BRI1) desactiva BRI1 mediante la metilación de PP2A. Luego, el BRI1 activado fosforila las BSK (CINASAS DE SEÑALIZACIÓN DE BR) y CDG1 (CRECIMIENTO DIFERENCIAL CONSTITUTIVO 1) que fosforilan BSU1

(SUPRESOR 1 DE BRI1), lo que lleva a la desfosforilación de BIN2. BIN2 es posteriormente restringido por KIB1 (KINK SUPRIMIDO EN BZR1-1D), que evita la asociación de BIN2 con BZR1 / BES1 y facilita su ubiquitinación y degradación. La forma inactivada de BIN2 permite que BZR1 y

BES1 entren en el núcleo y regulen la expresión de genes diana de BR. Además, PP2A (FOSFATASA 2A) también regula positivamente la señalización de BR al desfosforilar BZR1 y BES1, mientras que SBI1 (SUPRESOR DE BRI1) desactiva BRI1 mediante la metilación de PP2A. Luego, el

BRI1 activado fosforila las BSK (CINASAS DE SEÑALIZACIÓN DE BR) y CDG1 (CRECIMIENTO DIFERENCIAL CONSTITUTIVO 1) que fosforilan BSU1 (SUPRESOR 1 DE BRI1), lo que lleva a la desfosforilación de BIN2. BIN2 es posteriormente restringido por KIB1 (KINK SUPRIMIDO EN BZR1-1D),

que evita la asociación de BIN2 con BZR1 / BES1 y facilita su ubiquitinación y degradación. La forma inactivada de BIN2 permite que BZR1 y BES1 entren en el núcleo y regulen la expresión de genes diana de BR. Además, PP2A (FOSFATASA 2A) también regula positivamente la

señalización de BR al desfosforilar BZR1 y BES1, mientras que SBI1 (SUPRESOR DE BRI1) desactiva BRI1 mediante la metilación de PP2A. lo que evita la asociación de BIN2 con BZR1 / BES1 y facilita su ubiquitinación y degradación. La forma inactivada de BIN2 permite que BZR1 y BES1

entren en el núcleo y regulen la expresión de genes diana de BR. Además, PP2A (FOSFATASA 2A) también regula positivamente la señalización de BR al desfosforilar BZR1 y BES1, mientras que SBI1 (SUPRESOR DE BRI1) desactiva BRI1 mediante la metilación de PP2A. lo que evita la asociación de BIN2 con BZR1 / BES1 y facilita su ubiquitinación y degradac

3. Intercomunicación entre los RB y otras fitohormonas en el crecimiento, el desarrollo y las respuestas

al estrés de las plantas

3.1. Brasinoesteroides y auxinas

Los eventos a lo largo del ciclo de vida de las plantas se basan en cambios coordinados a nivel molecular en el
crecimiento de las plantas en una red compleja, lo que requiere un sincronismo que involucra diferentes señales
hormonales. A lo largo de los años, la BR y la auxina se han considerado dos fitohormonas importantes que funcionan como
reguladores maestros en diferentes procesos de desarrollo de las plantas, como el desarrollo de las raíces y el alargamiento
del tallo [79,80].
En t. J. Mol. Sci.2019, 20, 331 7 de 33

La interacción entre BR y auxina se ha observado en diferentes procesos. Los ensayos de elongación del hipocótilo
mostraron que los mutantes que responden a auxinas muestran una sensibilidad reducida a BR [81]. De manera similar, el
tratamiento con BR mejoró significativamente la respuesta de auxina en el alargamiento del hipocótilo, lo que indica que la
respuesta de auxina depende de la presencia de una vía funcional de transducción de señales de BR [82].
Similar a BR, la auxina es una hormona promotora del crecimiento que se sintetiza principalmente en el
meristemo apical del brote (SAM), las hojas jóvenes y en la raíz a lo largo del meristemo [83,84] que se une a la
proteína receptora TRANSPORT INHIBITOR RESPONSE1 / AUXIN SIGNALING F-BOX (TIR1 / AFB), que
desencadena la degradación de la proteína represora transcripcional AUXIN / INDOLE ACETIC ACID (AUX / IAA).
Tras la ubiquitilación y la posterior degradación de las proteínas Aux / IAA, FACTOR DE RESPUESTA AUXIN
(ARF), una familia de factores de transcripción, que incluye 25 y 23 miembros en el arroz yArabidopsis,
respectivamente, se liberan para activar la expresión génica a través del reconocimiento de elementos de ADN
que responden a auxinas (AuxRE) [85-87]. El equilibrio entre AUX / IAA y ARF es un punto de control clave en la
señalización de auxinas y orquesta los mecanismos moleculares por los cuales la auxina-BR afecta el
crecimiento y desarrollo de las plantas [88]. Además, se ha informado de roles duales para los ARF: activación
transcripcional y represión de la expresión génica.
La primera evidencia molecular de la regulación transcripcional de genes ARF por BR provino de la
regulación a la baja de ARF4 y ARF8 en hipocótilos tratados con BL de Arabidopsis plántulas de tipo salvaje
(WT), contrastando el alto nivel de expresión observado en mutantes deficientes en BR [89]. En otro estudio, la
sobreexpresión deARF8 en Arabidopsis inhibió el crecimiento del hipocótilo y resultó en una dominancia apical
más débil [90]. Estos resultados indican queARF8 regula negativamente la respuesta de auxina en el
alargamiento de los brotes. La actividad de activación transcripcional deARF se observó mediante
secuenciación de inmunoprecipitación de cromatina (ChiP-seq) y análisis transgénicos donde la interacción
entre BZR1 y ARF6 mejoró su capacidad de actividad de unión al ADN y promovió la activación de genes diana
compartidos involucrados en el alargamiento del hipocótilo [91,92]. Además, el ensayo de ChIP con fi rmó que
BZR1 se une aIAA19 y ARF7 promotores para potenciar la respuesta de auxina [93]. Curiosamente, la aplicación
de altas concentraciones de BL o el hipersensiblebzr1-1D mutante resultó en hipocótilos curvos y más cortos [
94]. Todos estos resultados indican que se requieren BZR1 y una concentración apropiada de BR para la
promoción de auxinas del alargamiento del hipocótilo enArabidopsis plántulas cultivadas en la oscuridad. Por
otro lado, a niveles bajos de BR, otro componente de la vía de señalización de BR, BIN2, fosforila ARF7 y ARF19,
mejorando su capacidad de unión al ADN durante el desarrollo de la raíz lateral [95]. Esto se corrobora con la
inhibición del crecimiento de las raíces por altos niveles de BR [96]. Sin embargo, la fosforilación de ARF2
mediada por BIN2 en la ganancia de funciónbin2 Se demostró que el mutante reduce la unión al ADN de ARF2
y su actividad represora en el crecimiento de brotes y raíces82]. Estos resultados son una clara indicación de
que la respuesta auxina-BR implica una coordinación dinámica de la regulación tanto transcripcional como
postranscripcional de los ARF a través de BZR1 y BIN2 para controlar el crecimiento y desarrollo de las plantas
en un contexto espacio-temporal.
El desarrollo de la raíz está determinado por el equilibrio entre la división celular y la diferenciación en el meristemo de
la raíz. A pesar de la conocida interacción sinérgica en varios procesos de desarrollo, en el caso de las puntas de las raíces, BR
y auxina interactúan de manera antagonista en el control de la expresión génica, el mantenimiento de las células madre y el
alargamiento celular. Además, se requiere una concentración finamente equilibrada entre estas hormonas para un
crecimiento óptimo de las raíces [97]. BR afecta el crecimiento de la raíz de una manera dependiente de la concentración para
controlar el tamaño del meristemo de la raíz. El fenotipo de raíz corta del BR-insensiblebri1-116
El mutante es suprimido por bajas concentraciones de BL [98]. Además, los tipos de células específicas de la raíz
meristemas se ven afectados por diferentes niveles de BR. Chaiwanon y col. (2015) [97] observó que la expresión de
bzr1-1D en el bri1-116 las células de la epidermis mutantes aumentaron la zona de elongación del meristemo de la
raíz. Por otro lado, los niveles altos de BR / BZR1 en la endodermis o en el centro de quiescencia (QC) no tuvieron
efecto sobre labri1-116 fenotipo, que indica el requisito de diferentes concentraciones de BR / BZR1 para el
funcionamiento normal de las células de la raíz [97]. En conjunto, estas observaciones apoyan un modelo por el cual,
bajo diferentes niveles de BR, BZR1 contribuye al patrón de expresión génica dirigiéndose a diferentes
En t. J. Mol. Sci.2019, 20, 331 8 de 33

genes en células distintas, como es el caso de la inducción de genes expresados en la zona de transición-elongación,
pero genes reprimidos en el QC y las células madre circundantes [97].
BES1 es otro factor de transcripción de la ruta de señalización de BR y comparte una identidad de secuencia del
88% con su parálogo más cercano, BZR1. BES1 también conecta estrechamente la vía BR con otras respuestas
hormonales enArabidopsis. En la ganancia de función bes1-1D, una mutación dominante que conduce a la
sobreacumulación de BES1, se inducen algunos genes que responden a auxinas [99]. El gen que responde a las
auxinasSAUR15 está regulado al alza en el bes1-1D mutante e inducido por BR sin aumentar los niveles de auxina
endógena [100]. Curiosamente, los portadores de flujo de auxina PIN4 y PIN7, que mantienen la distribución y el
gradiente de auxina endógena, están controlados por BES1 [101]. Cuando se cultiva en la oscuridad, el fenotipo del
bes1-1D Mutante demostró ser similar a bzr1-1D [77]. Sin embargo, ambos mutantes tienen distintos fenotipos de
crecimiento ligero que son consistentes con sus efectos sobre la regulación por retroalimentación de los genes
biosintéticos de BR [99]. Mientras que labzr1-1D mutante tiene niveles reducidos de BR y menor expresión del gen de
la vía biosintética BR FOTOMORFISMO CONSTITUTIVO Y ENANURISMO (CPD), bes1-1D tiene solo un pequeño efecto
en CPD la expresion genica [99]. Esto sugiere que BZR1 juega un papel importante en la activación de la vía de
retroalimentación negativa de BR que inhibe los genes biosintéticos de BR [77]. Curiosamente, otro gen biosintético
BR,BREVIS RADIX (BRX), está bajo un circuito de retroalimentación durante
Arabidopsis desarrollo de la raíz y media la retroalimentación entre auxina y señalización BR [102]. En el
futuro, sería interesante evaluar los efectos de BZR1 enBRX expresión génica en diferentes tejidos radiculares
a diferentes niveles de BR.
Desde el punto de vista molecular, la pregunta que debe abordarse es: ¿cuál es el punto de conversión
de diferentes señales hormonales en diferentes etapas de desarrollo, en diferentes órganos y bajo diferentes
niveles hormonales? Desafortunadamente, todavía no hay una respuesta clara. Los estudios sobre la relación
entre BR y auxina podrían aclarar el complejo significado biológico de la pregunta anterior.
En resumen, Figura 3 muestra un modelo de trabajo esquemático para la diafonía entre BR y auxina. El concepto detrás
de este modelo es un mecanismo que implica el control de la interacción BR-auxina mediante un circuito de regulación
transcripcional / postranscripcional específico de tejido de una manera dependiente de la dosis hormonal. Un vínculo
molecular detallado entre la interacción de BR y auxina en el crecimiento de las plantas sigue siendo difícil de alcanzar, y será
esencial realizar más investigaciones para comprender el patrón espacio-temporal de la interrelación entre BR y auxina.

3.2. Brasinoesteroides y giberelinas

3.2.1. Intercomunicación BR – GA: el modelo de señalización

Un tema de larga data en el desarrollo de las plantas es cómo, cuándo y dónde la diafonía hormonal
orquesta una miríada de señales de desarrollo al tiempo que transmite información ambiental. A lo largo de
los años, este mapeo multidinámico de la señalización hormonal ha sido elegantemente descifrado por
modelos de mecanismos reguladores transcripcionales y postranscripcionales. Por lo tanto, no es
sorprendente que haya habido un gran esfuerzo en las últimas dos décadas, particularmente en los últimos
seis años, para desarrollar un modelo integrado mejorado de coordinación BR-GA. Hasta la fecha, se han
identificado tres de las ocho clases de hormonas en las plantas como clases principales de hormonas
promotoras del crecimiento que incluyen auxinas, giberelinas y brasinoesteroides.103].

Las giberelinas son un grupo de diterpenoides tetracíclicos, sintetizados mediante un proceso de varios pasos, que
actúan como señales móviles [104] con diversos productos intermedios que se procesan en diferentes compartimentos
celulares [105]. Varios estudios han demostrado la compleja regulación espacio-temporal de su biosíntesis en diferentes
tejidos, tipos de células y fases de desarrollo [106]. Distribución y movilidad de los GA, aclarada recientemente a través del
informe de dos transportadores de GA (es decir, el transportador de nitrato 1 / familia de transportadores de péptidos (NPF) [
107] y proteínas SWEET13 / 14 [108]) se han descrito durante mucho tiempo para el movimiento de larga distancia, pero sus
efectos combinatorios sobre la actividad de GA a una resolución celular han
En t. J. Mol. Sci.2019, 20, 331 9 de 33

sólo recientemente se ha aclarado a través de enfoques novedosos que utilizan el biosensor GA (denominado GPS1) [109]
y una versión etiquetada con fl uorescencia de GA activa3 y GA4 (denominada GA – FI) [110]. En contraste con
esta regulación multifacética, su mecanismo de transducción de señales parece ser relativamente sencillo,
mientras que la degradación DELLA inducida por GA actúa como un interruptor regulador central para la señalización
de GA (Figura 4). Brevemente, los GA activos se reconocen y se unen a su receptor GIBBERELLIN INSENSITIVE DWARF1
(GID1), que, a su vez, se une al N-terminal de las proteínas DELLA, aliviando su represión al promover su degradación
a través de la vía ubiquitina-proteasoma [111]. Cabe destacar que la existencia de
También se ha informado de una vía de señalización independiente de DELLA a través del aumento de [Ca2+] cyt

Figura 3. Modelo de trabajo esquemático de las interacciones reguladoras entre BR y auxina en la raíz y el
crecimiento del hipocótilo. Las flechas verdes representan la activación postranscripcional de AUXINRESPONSE
FACTOR (ARF) por BRASSINOSTEROID-INSENSITIVE 2 (BIN2). Las flechas azules representan la activación
transcripcional de ARF y genes sensibles a auxinas en la zona de elongación de transición de la raíz por
BRASSINAZOLE RESISTANT 1 (BZR1). Las flechas rojas representan la represión transcripcional de ARF y genes
que responden a auxinas en el centro de quiescencia de la raíz (QC) por BZR1. La retroalimentación negativa de
los genes biosintéticos coordinados por BZR1 en el alargamiento de la raíz y del hipocótilo también está
representada por flechas rojas.

La evidencia más convincente de esta interacción enredada entre BR y GA se produjo a finales de la

década de 1990, con el descubrimiento de fenotipos que se parecían notablemente (siendo desetolados en la
oscuridad y estatura enana en la luz) entre GA- y BR-de fi ciente Arabidopsis mutantes [96,113-117].
Posteriormente, varios estudios fisiológicos, metabólicos y genéticos detallados en guisantes (Pisum sativum) [
118], frijol mungo (Vigna irradia) [35], pepino (Cucumis sativus) [119], arroz (Oryza sativa L.) [120], y, en
particular, en Arabidopsis [121], comenzó a revelar evidencia de una relación cooperativa e interdependiente
entre BR y GA, pero con múltiples capas de esta compleja interacción actuando de una manera dependiente de
la especie, el tejido y la dosis. La naturaleza elusiva de tales respuestas en esta compleja interacción se aclaró
aún más cuando, en 2012, se reveló una intercomunicación física directa entre sus vías de señalización y se
propuso el modelo de señalización (Figura4). De hecho, DELLA no solo interactúa con BZR1 / BES1, sino que
también ejerce un efecto inhibidor sobre la actividad transcripcional de BZR1 [122-124].
En t. J. Mol. Sci.2019, 20, 331 10 de 33

Este marco molecular mecanicista se convirtió en el trampolín para ampliar la comprensión de la integración entre
las actividades de BR-GA, mientras que si los DELLA inhiben la actividad de BZR1 y GA inducen la degradación de
DELLA, GA y BR deberían afectar la expresión de los genes diana de BZR1 de manera similar en el control de
crecimiento y desarrollo de las plantas.
En consecuencia, esta noción reforzada se examinó y validó más a fondo mediante la corregulación de
genes diana comunes mediados por la interacción BZR1-DELLA. Bai y colaboradores demostraron
elegantemente por primera vez que 419 (35%) de 1.194 genes expresados diferencialmente enga1-3
(GA-biosíntesis de fi ciente) en comparación con las plantas WT, también se vieron afectadas en el bri1-116 (BR-
insensitive), de los cuales 387 (92,3%) de los genes corregulados fueron afectados de la misma manera por estos
mutantes. En segundo lugar, analizaron los datos de secuenciación de ARN de WT tratado con GA y WT tratado con
GA cultivados en medio PPZ (un inhibidor específico de la biosíntesis de BR), identificando 3570 y 1629 genes
regulados diferencialmente, respectivamente. Una vez más, estos datos sorprendentes sugirieron que alrededor del
66,7% de los genes regulados por GA requieren BR, enfatizando el importante papel de BR en la regulación de GA de
la expresión del genoma [122]. De acuerdo con estos datos, otros grupos mostraron que el alargamiento del
hipocótilo promovido por GA se eliminó enArabidopsis plántulas con biosíntesis reducida de BR (es decir;
desetiolado-2 (det2) mutantes o tratamiento con brasinazol (BRZ)), lo que indica que el alargamiento celular depende
en gran medida de la acción apropiada de ambas hormonas [123,125]. Experimentos posteriores, discutidos con más
detalle a continuación, mostraron que la capacidad de GA para rescatar los defectos de crecimiento de mutantes BR
depende de la etapa de desarrollo, de las condiciones fisiológicas y también del hecho de que la vía GA es solo una de
las vías ramificadas. de crecimiento regulado por BR [126].
Incluso en ausencia de BR, los GA también podrían regular la expresión génica dependiente de BZR1, al menos
en parte, ya que el tratamiento con GA aumenta ligeramente el estado de desfosforilación de BZR1, su forma activa,
probablemente a través de proteínas fosfatasa PP2A [124]. Esta acción podría explicar el aumento de la unión de
BZR1-ADN in vivo y la modulación de las salidas transcripcionales de BR inducida por GA [122]. Curiosamente, este
ligero aumento en la concentración de BZR1 desfosforilado se eliminó en presencia del inhibidor de la proteína
fosfatasa ácido okadaico (OA) y, de la misma manera, en plantas tratadas con paclobutrazol, que también mostraron
un nivel reducido de dos subunidades de PP2AB '. (PP2AB 'α y PP2AB 'β) [124]. En estudios futuros, será interesante
dilucidar cómo actúan GA y DELLA sobre la regulación de PP2A para promover el estado de fosforilación de BZR1. El
hecho de que las proteínas DELLA interactúen exclusivamente con el BZR1 desfosforilado indica que la señalización de
BR mejora la señalización de GA al promover la interacción BZR1-DELLA y, por lo tanto, el alivio de la restricción de
DELLA impuesta sobre el crecimiento mediado por GA [124]. Esta titulación de BZR1 podría explicar por qué,
sorprendentemente, se demostró que el BR aumenta fuertemente la abundancia de la proteína DELLA en las
primeras etapas de elongación después de la germinación enArabidopsis [125]. Sin embargo, por otro lado, otro
grupo mostró que ni el tratamiento con BR, ni la biosíntesis de BR o mutantes de señalización afectaron la
acumulación de proteínas DELLA en plántulas de 12 días de edad.Arabidopsis
plantas [124]. Una explicación para estos hallazgos aparentemente contradictorios podría estar relacionada con la
etapa de desarrollo y el tejido estudiado, lo que evidencia la complejidad de esta interacción hormonal.

3.2.2. El modelo ampliado e integrado

Aunque este atractivo modelo de señalización podría arrojar algo de luz sobre la interacción BR-GA, los
resultados detallados recientes sobre la posible interacción entre la biosíntesis de BR y GA arrojaron una lectura
informativa a nivel de biosíntesis hormonal, proporcionando un nuevo modelo ampliado e integrado de BR-GA charla
cruzada. No obstante, vale la pena mencionar que un estudio previo ya había demostrado que BR promueve la
expresión de genes biosintéticos de GA, y que DELLA también puede modular la retroalimentación negativa en los
genes biosintéticos de BR al prevenir la capacidad de unión al ADN de las proteínas BES1 y BZR1 [125]. Esta
conversación cruzada biosintética pasada por alto ganó algo de atención luego de la demostración reciente de
grupos independientes de que el contenido de GA activo (y varios intermedios de GA en el mismo paraArabidopsis) se
redujeron en Arabidopsis (PREGUNTEθ-oe) y arrozd11, GSK2oe, y dlt) BR
mutantes deficientes en comparación con los de las plantas WT. Del mismo modo, un aumento en la GA1 nivel en
arroz con acumulación de BR (Hacer y m107) se observaron líneas [126,127]. Fortalecer estos hallazgos y
En t. J. Mol. Sci.2019, 20, 331 11 de 33

También en línea con resultados anteriores, los niveles de expresión de dos genes (GA20ox y GA3ox) Se demostró que las
enzimas clave que codifican en el paso limitante de la producción de GA se alteraban en los mutantes de BR, pero también
aumentaban considerablemente después del tratamiento con BR en Arabidopsis y plantas de arroz, lo que indica claramente
que BR influye en la biosíntesis de GA en plantas dicotiledóneas y monocotiledóneas. Dichos hallazgos se hicieron más
evidentes mediante el uso de bioinformática, ChIP y estudios de unión de ADN in vitro, que demostraron que BZR1 / BES1
puede unirse directamente a los promotores diana deGA20ox, GA3ox, y GA2ox de Arabidopsis
y plantas de arroz. Estos análisis revelaron que la unión de BZR1 / BES1cis-los elementos están altamente enriquecidos en
estos promotores, incluido el elemento de respuesta BR (BRRE, CGTGT / CG), G-box (CACGTG) y un tipo
de E-box (CATGTG) en arroz, y un no E-box (AAEJÉRCITO DE RESERVACAAnnnCCONNECTICUTT) motivo en Arabidopsis [126,127]. Es
importante destacar que hubo un mayor enriquecimiento de BES1 en estos promotores seguido del tratamiento con BR,
evidenciando que la desfosforilación de BZR1 / BES1 aumenta la producción de GA.
Ampliando el análisis a los efectos de GA20ox expresión en fenotipos mutantes BR, complementación de la
bri1-301 mutante con GA20ox1 bajo el control de la BRI1 El promotor restauró varios defectos de crecimiento de las
plántulas deficientes en BR, demostrando que algunos defectos están relacionados con la deficiencia de GA [126].
Además, en contraste con las observaciones anteriores de que los mutantes deficientes e insensibles de BR conferían
insensibilidad a GA, dos grupos independientes demostraron que GA aplicada externamente podría restaurar
defectos de crecimiento deArabidopsis y mutantes BR de arroz [126,127]. Sin embargo, la etapa de desarrollo, el
contexto ambiental, las especificidades de los tejidos, la concentración de hormonas y las especies deben
considerarse durante el estudio de este bucle positivo entre GA y BR.
En esta etapa, el modelo propuesto postula que BR activa BZR1 / BES1 postraduccionalmente para
inducir la biosíntesis de GA, y el aumento de GA induce la degradación de DELLA para liberar aún más la
actividad de BZR1 / BES1 (Figura 4). Aunque este modelo ampliado ha suscitado un debate sobre la
importancia relativa de las vías de biosíntesis y señalización [128-130], es fundamental resaltar la aplicabilidad
de este modelo a diferentes contextos, como se describió anteriormente. Sin embargo, el modelado
matemático reciente y el análisis de la diafonía BR-GA revelaron que el modelo de señalización (interacción
BZR1 / BES1-DELLA) ejerce una influencia más fuerte en la dinámica de las vías de señalización BR y GA que la
biosíntesis de BZR1 / BES1 mediada por BZR1 / BES1. GEORGIA. Además, la estabilidad de este modelo feed-
forward depende principalmente de los mecanismos implicados en el estado de fosforilación de las proteínas
BZR1 / BES1 y la localización celular de estos procesos [131].

Figura 4. El modelo integrado para la interferencia entre BR y giberelina (GA). BR activa BRASSINAZOLE
RESISTANT 1 / BRI1-EMS SUPPRESSOR 1 (BZR1 / BES1) para promover la biosíntesis y producción de GA. Como
consecuencia, los GA degradan las proteínas DELLA, liberando su acción represiva sobre la actividad BZR1 / BES1.
Algunos factores críticos, enfatizados anteriormente, pueden influir y alterar esta interacción a lo largo del
tiempo y deben ser considerados al discutir la coordinación BR-GA en plantas (por ejemplo, acumulación de
DELLA inducida por BR al amanecer en las primeras etapas deArabidopsis desarrollo).
En t. J. Mol. Sci.2019, 20, 331 12 de 33

3.2.3. ¿Es el antagonismo BR-GA una estrategia alternativa para abordar el estrés biótico y abiótico?

Como se señaló anteriormente (Figura 4), el alto grado de complejidad en la diafonía BR-GA puede ser
atribuido a varios factores que influyen profundamente en la homeostasis de BR y GA. Un ejemplo interesante es el
hecho de que los patógenos vegetales pueden explotar hormonas endógenas o producir señales engañosas de BR o
GA (o imitaciones de las mismas) por sus propias ventajas con el fin de manipular y someter la inmunidad de su
huésped. En el arroz, el patógeno de la raíz.Pythium graminicola utiliza BR endógeno como factor de virulencia y
manipula la señalización de BR del huésped para aliviar las defensas efectivas mediadas por GA. En este caso, BR
suprime la biosíntesis de GA y los genes represores de GA inducidos (GA2ox3) que estabilizan indirectamente la
proteína DELLA de arroz, SLENDER RICE 1 (SLR1) [132]. Por lo tanto, como estrategia de virulencia, el BR promueve la
susceptibilidad a este patógeno en particular, desarmando los circuitos de señalización de defensa de la planta, lo
que contrasta con los efectos protectores de los BR que se han revelado hasta ahora contra una miríada de
patógenos fúngicos, virales y bacterianos.
Curiosamente, se informó el mismo mecanismo de antagonismo de BR-GA en la respuesta de inmersión en el arroz [133
]. El toleranteM202-Sub1 line adopta una estrategia de reposo que limita el alargamiento de los brotes durante una
inundación transitoria, conservando energía hasta que la inundación retroceda. El aumento del nivel de BR en estas plantas
durante la inmersión induce un gen catabólico GA (GA2ox7) y la proteína DELLA SLR1, que restringe el crecimiento mediante
la represión de la señalización de GA. De acuerdo con estos datos, BR pretratamiento de intolerantesM202 Se demostró que
la línea antes de la inundación restringe el alargamiento de los brotes, lo que confiere tolerancia a la inmersión [133].

En contraste con el control antagonista de BR sobre el metabolismo de GA, el efecto positivo de BR sobre la
estabilidad de la proteína DELLA puede ofrecer una explicación mecanicista de la tolerancia al estrés abiótico
conferida por BR. La correlación positiva entre los niveles de proteína DELLA y la tolerancia a las tensiones abióticas se
ha atribuido a la expresión elevada de enzimas depuradoras de especies reactivas de oxígeno (ROS) [134]. Sin
embargo, la dinámica y la estabilidad de los complejos proteicos DELLA y BZR1 en respuesta al estrés patógeno y
abiótico siguen siendo esquivas.
En resumen, la intrincada interconexión de BR con GA ilustra la versatilidad funcional de estas hormonas
mediante la cual la integración de sus salidas y señales de condiciones adversas estimula un equilibrio entre la
defensa de la planta y las respuestas de crecimiento. No obstante, la comprensión de cómo actúa la
interacción BR-GA en las tensiones bióticas y abióticas todavía está muy por detrás de la de las clásicas
hormonas defensivas JA, ET y SA.

3.3. Brasinoesteroides y citoquininas

Las citoquininas son un grupo de fitohormonas que desempeñan un papel importante en varios procesos
biológicos, como el desarrollo de órganos aéreos y subterráneos, respuestas a la luz, enriquecimiento mineral
y respuestas al estrés abiótico [135-137]. Las enzimas clave involucradas en el metabolismo de la CK son las
isopenteniltransferasas (IPT), que son responsables de la biosíntesis de las CK bioactivas, y las CK oxidasas /
deshidrogenasas (CKX), que son responsables de la inactivación de las CK bioactivas [135], ambos objetivos de
respuestas mediadas por BR.
La principal interacción entre las CK y las BR parece estar relacionada con la regulación del crecimiento de las plantas [
138]. LaCKX3 gen de Arabidopsis dirige la descomposición de las CK, y cuando se sobreexpresa bajo el control de un
promotor específico de la raíz PYK10, Se observaron niveles más bajos de CK en las raíces, lo que provocó una reducción del
crecimiento de las raíces y también una reducción débil del crecimiento de las hojas en Arabidopsis [136]. Por otro lado, las
plantas que expresan ectópicamente tantoCKX3 y BRI1 presentan un aumento sinérgico en el crecimiento de hojas y raíces.
En acuerdo,PYK10 :: CXK3 Las plantas transgénicas tratadas con BR exógenas mostraron un crecimiento acentuado de las
raíces laterales en comparación con las plantas WT, lo que sugiere fuertemente un cruce entre BR y CK que controla los
procesos de crecimiento y desarrollo [138].
Además, la interacción entre BR y CK se puede observar en la producción de antocianina inducida por CK [
139]. Arabidopsis plántulas mutantes defectuosas en la biosíntesis de BR (dwf4, dwf4-102, y
psc1) y señalización BR (bri1-4), fueron sometidos a diferentes ensayos para evaluar los efectos de BR sobre la acumulación
de antocianinas inducida por CK. Ladwf4 y bri1-4 las plantas presentaron una reducción de la CK inducida
En t. J. Mol. Sci.2019, 20, 331 13 de 33

acumulación de antocianina, pero cuando las plantas WT se trataron con BR exógeno, se observó un aumento en los
niveles de antocianina. De manera similar, la expresión de genes biosintéticos de antocianina inducida por CK, como
dihidroflavonol reductasa, leucoantocianidin dioxigenasa, y UDP-glucosa: fl avonoide-3-O-glucosil transferasa,
presentó una reducción acentuada en la dwf4-102 y bri1-4 líneas en comparación con WT. Además, las plantas WT
tratadas con CK presentaron mayor expresión de factores de transcripción relacionados con la producción de
antocianina, incluida la antocianina.pigmento 1 (PAP1), glabra 3 (GL3), y potenciador de glabra 3 (EGL3), pero no se
observó lo mismo en el bri1-4 y dwf4-102 líneas. Estos datos proporcionan evidencia de que BR puede estimular la
biosíntesis de antocianina inducida por CK al mediar positivamente la expresión de genes de biosíntesis y
señalización, así como factores de transcripción involucrados en ambos casos [139].
Al igual que con varias fitohormonas, la evidencia posterior sugirió que las CK desempeñan un papel importante en
varias respuestas al estrés abiótico [140-142]. Los estudios sobre la ganancia y pérdida de función de genes seleccionados
sugirieron que las CK regulan negativamente varias respuestas al estrés. Sobreexpresión constitutiva deCKX
genes estuvo implicado en la deficiencia de CK y un aumento en la tolerancia a la sequía y la sal, mientras que la pérdida de
función de IPT genes también condujeron a una mayor tolerancia al estrés debido a la disminución de los niveles de CK
bioactiva [137]. Experimentos paralelos mostraron que la relación negativa entre el contenido de CK y la tolerancia al estrés
podría estar asociada con una interacción mutua entre CK y ABA [143]. El tratamiento deCKX sobreexpresando líneas y IPT el
silenciamiento de líneas con ABA exógeno resultó de manera similar en la disminución del contenido de CK biológicamente
activa. No obstante, se demostró que los mutantes deficientes en CK son más sensibles a ABA en comparación con las
plantas WT, lo que conduce a una mayor inducción de genes marcadores de señalización de ABA en condiciones de estrés (p.
Ej.AIL1, COR47, RAB18, RD29B, y SAG29) y posteriormente, mejorar la tolerancia al estrés. Estos datos sugieren que la elevada
tolerancia al estrés en plantas deficientes en CK en comparación con las plantas WT puede estar relacionada con la capacidad
de estas plantas mutantes para reaccionar más rápidamente a ABA y condiciones estresantes mediante una mayor represión
de la vía de señalización de CK.
Además de la interacción de ABA y CK en la regulación de la tolerancia al estrés, otros estudios en arroz (Oryza
sativa) mostró que BR podría estar asociado con respuestas mediadas por CK al estrés por sequía de una manera
diferente. Líneas transgénicas de arroz que expresan elIPT gen impulsado por un estrés inducido y la maduración
promotorPAGSARK) presentó un aumento en el contenido de CK antes del inicio de la senescencia, así como la
regulación positiva de varios genes involucrados en la activación de la señalización de BR (BRL3, BRI1, BH1, BIM1, y
SERK1) y biosíntesis (DWF5 y HYD1), en plantas con estrés hídrico y bien regadas. En condiciones de estrés, esto
provocó un retraso en los síntomas de estrés como el enrollamiento de las hojas, la senescencia y la disminución de
la actividad de la fotosíntesis, lo que contribuyó a un mayor rendimiento de grano [144].
Está bien documentado que los CK tienen un papel importante en la relación fuente / sumidero [145]. Durante las
etapas vegetativa y reproductiva prematura de las plantas de cereales, el carbono asimilado se almacena temporalmente en
las vainas del tallo y las hojas en forma de carbohidratos. En las últimas etapas del desarrollo de la planta, estos compuestos
almacenados se vuelven a movilizar posteriormente al tejido del sumidero reproductivo en forma de flores y relleno de
granos [146]. Sin embargo, el mantenimiento de la homeostasis fuente / sumidero es un factor importante
desafío durante condiciones de estrés, causando pérdidas de rendimiento. EnPAGSAPK ::IPT líneas, el aumento del contenido de CK permitió el

mantenimiento de la fuerza de la fuente durante el estrés por sequía, manteniendo mayores rendimientos en comparación con

Plantas WT. También se sabe que la aplicación de BR es una poderosa herramienta biotecnológica para mejorar el
rendimiento de los cultivos [147-152]. Según el escenario presentado, los cambios en el perfil hormonal, incluida la
regulación positiva de genes relacionados con BR, pueden modificar la relación fuente / sumidero, proporcionando una fuerte
capacidad de fregadero para PAGSAPK ::IPT plantas de línea durante el estrés hídrico. Juntos, estos datos sugieren que la diafonía BR-
CK puede contribuir a la modificación de las relaciones fuente / sumidero, mejorando el rendimiento de los cultivos y
respuestas al estrés.
Se ha observado que BR y ABA presentan acciones antagónicas [153]. La señalización mediada por BR
está regulada por ABA mediante la regulación al alza deBIN2 y regulación a la baja de genes de la familia
PP2C, lo que provoca una disminución de la actividad de la vía de señalización de BR [153]. La expresión
relativa de tres miembros delPP2C familia (PP2C7, PP2C6, y PP2C53) se incrementó en plantas WT bajo el agua
estrés. Sin embargo, la expresin deBIN2 fue regulado al alza en plantas de PAGSAPK ::IPT líneas [153]. ABA es
responsable de inhibir los efectos BR durante condiciones de estrés. Por lo tanto, el perfil hormonal observado
En t. J. Mol. Sci.2019, 20, 331 14 de 33

en el estudio mencionado y sus consecuencias pueden deberse a la interacción no solo entre CK y BR, sino
también entre las tres hormonas, CK, ABA y BR, de una manera compleja que sigue sin estar clara [144]. El
papel de ABA en el estrés abiótico y su intercomunicación con BR se analizan con más detalle en la Sección3,5.
Una interacción sugerida entre BR, CK y ABA se representa en la Figura5.

Figura 5. Una interacción putativa entre brasinoesteroides (BR), citoquinina (CK) y ácido abscísico (ABA). ABA es
responsable de inhibir los efectos de BR durante condiciones de estrés regulando al alza
BIN2 (BRASSINOSTEROID-INSENSITIVE 2), un importante regulador negativo de la señalización de BR, mientras
que BR es responsable de inhibir los efectos de ABA durante los procesos de crecimiento a través de PP2C (
PROTEÍNA FOSFATASA 2C), un importante regulador negativo de las proteínas Snark (reguladores positivos de la
señalización ABA). ABA también es responsable de inhibir la señalización de CK regulando al alzaCKX (CK
oxidasas / deshidrogenasas), que desempeñan un papel importante en la inactivación de las CK bioactivas. A pesar del
papel de ABA, BR y CK presentan interacciones positivas. Mientras que CK regula al alza el biosintético BR (DFW4) y
señalizaciónBRI1, BAK1) genes, BR regula al alza las IPT (isopenteniltransferasas), que son las principales enzimas
responsables de la biosíntesis de las CK bioactivas.

3.4. Brasinoesteroides y etileno

El etileno es una fitohormona gaseosa con una estructura simple. Debido a que las sustancias volátiles se
mueven rápidamente, pueden actuar como reguladores y coordinadores de varios procesos de crecimiento y
desarrollo, tanto en el tejido como en todo el organismo, además de facilitar la comunicación planta a planta.
Aunque la función principal atribuida al etileno es la promoción de la maduración del fruto, otros procesos
fisiológicos, como la germinación de semillas, la senescencia y las respuestas a factores de estrés abióticos y
bióticos, también están regulados por esta hormona [154]. La biosíntesis de etileno requiere la participación de
cinco componentes principales: el aminoácido metionina que se convierte en S-adenosil metionina (SAM2) y
posteriormente modificado por la enzima ACC-sintasa (ACS) para formar ácido 1-aminociclopropano-1-
carboxílico (ACC), el precursor directo del etileno. A su vez, el ACC es convertido por la enzima ACC-oxidasa
(ACO) en etileno, un compuesto estable que puede transportarse por toda la planta [155].
Los brasinoesteroides influyen en la biosíntesis de etileno principalmente regulando ACS y ACO
actividades [156]. La diafonía entre estas dos fitohormonas presenta dos escenarios, con BR regulando la
producción de etileno en los niveles transcripcional y postranscripcional. En cuanto a la regulación de
proteínas, estudios previos enArabidopsis indicó que las plántulas tratadas con BR exógeno muestran niveles
elevados de biosíntesis de etileno, al menos en parte a través de un aumento en la estabilidad de la proteína
ACS5 al elevar su vida media [156]. Además, otros estudios ya han encontrado que BR también puede regular
la biosíntesis de etileno a través de la inducción deACS5 expresión genética en Arabidopsis [157].
La regulación de la biosíntesis de etileno por BR ocurre de manera dosis-dependiente, donde los BR
pueden ser reguladores tanto positivos como negativos, dependiendo de la dosis de aplicación exógena
(Figura 6) [158]. Los niveles altos de BR estimulan la biosíntesis de etileno al mejorar la estabilidad de la
proteína ACS al prevenir su degradación por el proteasoma 26S. Por otro lado, los niveles bajos de BR
reprimen la biosíntesis de etileno al aumentar la actividad deBZR1 / BES1, las dos BR principales
En t. J. Mol. Sci.2019, 20, 331 15 de 33

factores de transcripción de la vía de señalización que inhiben la transcripción de ACS genes [158].
Experimentos con fruta de plátano (Musa acuminata L.) mostró que las proteínas BZR se unen específicamente
a elementos BRRE (CGTGT / CG) de al menos una ACS genMaACS1) y dos ACO genesMaACO13 y MaACO14) en
esta especie. Un análisis de expresión mostró que la expresión deMaBZR1, MaBZR2, y MaBZR3
disminuye continuamente durante la maduración de la fruta. Es más,MaBZR1 y MaBZR2 son capaces de suprimir la
transcripción de estos tres genes biosintéticos de etileno, que se incrementa durante el proceso de maduración del
fruto. Además, la aplicación exógena de BR promueve la maduración del fruto del banano debido a la aceleración de
MaACS1, MaACO13, y MaACO14 expresión, y en consecuencia, se produce la producción de etileno, lo que confirma
la acción de las proteínas BZR como represores transcripcionales del etileno.
biosíntesis [159].

Figura 6. Un modelo general simplificado de interferencia entre BR y etileno. La percepción de BR

comienza en su receptor BRASSINOSTEROID INSENSITIVE 1 (BRI1) que activa la señalización de BR, que, a su vez,
controla la biosíntesis de etileno de manera dosis-dependiente. (A) Los niveles altos de BR disminuyen la
actividad de BRASSINAZOLE RESISTANT 1 / BRI1-EMS SUPPRESSOR 1 (BZR1 / BES1), los principales factores de
transcripción de la vía de señalización de BR, al tiempo que mejoran la estabilidad del ácido 1-
aminociclopropano-1-carboxílico (ACC) - proteínas de la enzima sintasa (ACS) evitando su degradación por el
proteasoma 26S y, en consecuencia, activando la biosíntesis de etileno. (B) Los niveles bajos de BR aumentan la
actividad de BZR1 / BES1, que, a su vez, se une al promotor de la ACC-sintasa (ACS)
y ACC-oxidasa (ACO) genes, inhibiendo su transcripción y, en consecuencia, reprimiendo la biosíntesis de etileno.
PM representa la membrana plasmática.

La aplicación de BR exógenos también puede acelerar la maduración poscosecha, mejorando el desarrollo de

atributos de calidad y, en consecuencia, promoviendo la producción de etileno en Solanum lycopersicum aumentando
los niveles transcripcionales de ACS2 y ACS4 genes [160]. Frutos de tomate con niveles mejorados de BR o
señalización de BR debido a la sobreexpresión del gen biosintético BRENANO y el gen de señalización BRI1 mostraron
una elevada producción de etileno y una rápida maduración, respectivamente [161,162]. Por otro lado, las plantas de
tomate silenciadas por laBRI1 gen e insensibles a BR no presentaron cambios en la acumulación de etileno, el
contenido de ACC y las actividades de ACS y ACO durante el tratamiento de BR, reforzando
En t. J. Mol. Sci.2019, 20, 331 16 de 33

que los componentes posteriores de BRI1 pueden estar implicados en la acumulación de etileno [163], como también
sugirieron Lv et al. 2018 [158].
También se sabe que el etileno está involucrado en una variedad de respuestas al estrés, como el estrés por
calor [164] y ataques de patógenos y plagas [165]. Los estudios que utilizaron mutantes que son deficientes e
insensibles a la ET mostraron una mayor tolerancia térmica y a la sal cuando se aplicó 24-epibrasinolida (EBR). EBR
fue capaz de aumentar las tasas de supervivencia del mutante insensible a ETein2 bajo estrés por calor en Arabidopsis
plantas. Además, el tratamiento deBrassica napus semillas con EBR redujeron la inhibición ein2 germinación
mutante bajo estrés salino, revirtiendo la hipersensibilidad de esta línea a la sal a un nivel similar al de las
plantas WT [166].
Las plantas de lechuga presentan una alta emisión de ET y un aumento en el contenido de ACC durante el estrés salino [
167]. Sin embargo, el aumento de la producción de etileno bajo estrés salino conduce a la inhibición del crecimiento de las
plantas y la inducción de la senescencia y, en consecuencia, la muerte prematura [168]. El tratamiento de plantas de lechuga
bajo estrés salino con DI-31, un análogo de brasinoesteroides, demostró ser capaz de reducir el contenido de ACC y
consecuentemente, la producción de ET, evitando la muerte prematura, aliviando la pérdida de peso y mostrando un buen
efecto protector de BR contra salinidad.

3.5. Brasinoesteroides y ácido abscísico

El ácido abscísico (ABA) es una fitohormona que participa en una amplia gama de respuestas de las plantas y es
esencial para el desarrollo y la supervivencia de las plantas. La hormona actúa como un importante sensor de estrés abiótico,
lo que conduce a respuestas protectoras como el cierre de los estomas, la latencia de las semillas y la inhibición del
crecimiento y la germinación [169-173]. Incluso en las primeras etapas del desarrollo de la planta, ABA impulsa la tolerancia al
estrés y / o los mecanismos de evitación, lo que ayuda a las plantas a sobrevivir en condiciones adversas [174].
Las serina-treonina quinasas SnRK2.2 / 2.3 / 2.6 (proteína quinasas relacionadas con SNF1) juegan un
papel central en la respuesta de la vía ABA como reguladores positivos de la señalización de ABA [173,175-177
]. Las quinasas regulan la expresión de genes sensibles al estrés y factores de transcripción, lo que conduce a
respuestas relacionadas con ABA. La actividad de las quinasas está modulada por sus interacciones con
FOSFATASA 2C (PP2C), que inactiva SnRK2 por desfosforilación [178]. En presencia de la hormona, el complejo
formado por los receptores ABA y PYL / PYR / RCAR inactiva la fosfatasa bloqueando la entrada del sustrato [
179-183].
A pesar de las funciones esenciales de PP2C y SnRK2 en la activación de las respuestas ABA, sus efectos en las células
vegetales se ven influidos por la intercomunicación con otras fitohormonas. Por ejemplo, la latencia de las semillas se ve
afectada por la interacción del ácido abscísico con las giberelinas y el etileno [184]. Además, el movimiento de los estomas
está regulado bajo estrés por ácido jasmónico, citoquininas, etileno, auxina y también brasinoesteroides [185,186]. En
general, en condiciones favorables, la interrelación entre las hormonas relacionadas con el crecimiento y ABA da como
resultado la atenuación de las respuestas relacionadas con ABA mediante diversos mecanismos moleculares, lo que permite
el crecimiento y desarrollo de las plantas.
El antagonismo entre ABA y la hormona brasinoesteroide relacionada con el crecimiento se conoce desde hace varios
años. Se ha observado la intercomunicación negativa entre estas hormonas durante la germinación de semillas, el desarrollo
temprano de las plántulas, el crecimiento de las raíces y el cierre de los estomas [153,187]. Además, los mutantes con
señalización defectuosa de BR (es decir;bin2-1, bri1, fotomorfogénesis constitutiva y enanismo
(cpd), y mutante de-etiolated-2 (det2)) han mejorado la sensibilidad a ABA durante la germinación de semillas, el
desarrollo temprano de las plántulas y / o la formación de raíces primarias [96,187-189]. A pesar de todas estas
observaciones, el mecanismo molecular detrás de la diafonía negativa seguía siendo poco conocido hasta hace poco.
Esencialmente, el antagonismo de ABA y BR incluye dos tipos de regulación: modificación postraduccional a
nivel de proteína y represión transcripcional a nivel de gen. Con respecto a la regulación proteína-proteína, los
eventos de fosforilación y desfosforilación juegan un papel clave en la intercomunicación ABA-BR. De manera similar
a la vía de señalización ABA, la actividad de las quinasas y fosfatasas es crucial para la detección y las respuestas de
los brasinoesteroides. La presencia de brasinoesteroides desencadena la activación del receptor tipo quinasa BRI1,
las quinasas BAK1 y BRI1 y la fosfatasa BSU1. Esta fosfatasa es responsable de la desfosforilación de la quinasa BIN2,
un importante represor de la señalización de BR [190].
En t. J. Mol. Sci.2019, 20, 331 17 de 33

Una cantidad considerable de evidencia indica que BIN2 es uno de los actores clave en el diálogo cruzado ABA-
BR. Esta quinasa puede interactuar y fosforilarseArabidopsis SnRK2.2 y SnRK2.3 in vitro [191]. Se demostró que la
fosforilación mediada por BIN2 aumenta la actividad de SnRK2.3 in vitro. Mientras que la sobreexpresión in vivo de
SnRK2.3 causó hipersensibilidad a ABA, las plantas que sobreexpresan SnRK2.3T180A presentó sensibilidad a ABA en
niveles similares a las plantas WT. Estos datos sugieren un papel de la fosforilación de T180 en la señalización de ABA
in vivo.
La actividad de BIN2 también afecta a otro elemento de la ruta ABA aguas abajo de SnRK2, el factor de
transcripción básico de cremallera de leucina (bZIP) ABA Insensitive 5 (ABI5). En presencia de ABA, ABI5 regula
la germinación de las semillas y el crecimiento de las plántulas, lo que conduce a la latencia de las semillas y
las respuestas de detención del crecimiento [192-194]. Además, ABI5 activaABUNDANTE DE EMBRIOGENESIS
TARDÍA (LEA) genes en tejidos vegetativos [194]. Un estudio reciente mostró que ABI5 interactúa con BIN2, que
luego fosforila ABI5 in vitro [195]. In vivo, semillas de la ganancia de funciónbin2 mutantebin2-1)
presentó una mayor expresión de genes diana ABI5 durante el tratamiento con ABA en comparación con el mutante
triple knockout (bin2-3 bil1 bil2). El efecto de BIN2 sobre la fosforilación de ABI5 y la expresión de los regulones diana
indica que BIN2 podría modular la señalización de ABA durante la germinación y el desarrollo temprano de la semilla.

A pesar de toda la evidencia que muestra que algunos elementos clave de la vía ABA son objetivos de BIN2, un
estudio reciente sugiere que ABI1 y ABI2 [166] podría regular la actividad de la quinasa [196]. Sobreexpresión de las
fosfatasas ABI1 y ABI2 de la familia PP2C enArabidopsis resultó en una disminución de la expresión de los
marcadores genéticos de la supresión de BR: CPD y DWF4. Además, la sobreexpresión de fosfatasa condujo a la
acumulación de BES1 en su forma desfosforilada. Resultados similares se observaron previamente en
abi1 y abi2 mutantes después del tratamiento con ABA [153]. Las interacciones directas entre ABI1, ABI2 y
BIN2 podrían ser el mecanismo detrás de estos efectos: el represor BR BIN2 es desfosforilado por las
fosfatasas, lo que lleva a la acumulación de BES1 activo [196]. Este mecanismo también puede explicar por qué
solo BIN2 extraído de plántulas tratadas con ABA puede fosforilar ABI5 in vitro [195].
Aparte de BIN2, la quinasa BAK1 también parece estar involucrada en la intercomunicación ABA-BR. Un estudio
reciente mostró que BAK1 puede interactuar y fosforilar SnRK2.6 in vitro [197]. Como la quinasa SnRK2.6 es el
principal regulador del cierre de estomas [169-171], la falta de activación de SnRK2.6 mediada por BAK1 podría
explicar el aumento de la pérdida de agua por transpiración observado en bak1-3 mutantes, incluso durante el
tratamiento con ABA [197].
Además de las interacciones de proteínas y la modificación postraduccional, la intercomunicación ABA-BR
también comprende mecanismos de regulación a nivel transcripcional. El análisis cuantitativo de transcripción
inversa-PCR (qRT-PCR) en tiempo real reveló una baja expresión de los factores de transcripción relacionados con
ABA: ABF,ABI3, y ABI5—En el mutante de ganancia de función bes1-D plántulas [198]. Por otro lado,bes1 mutante
knockoutbes1ko) las plántulas mostraron una alta expresión de los mismos factores de transcripción. Además, este
mutante presentó una respuesta ABA mejorada durante el crecimiento de la raíz y la germinación de semillas en
comparación con las plantas WT. El papel negativo de BES1 en la vía de señalización de ABA se basa en la interacción
de BES1 con TOPLESS (TPL) / HISTONE DEACETYLASE 19 (HDAC19). Una vez atado alABI3 promotor, BES1 reprime
ABI3 expresión a través de desacetilación de histonas mediante el ensamblaje del complejo TPL-HDAC19. Como BES1
no puede interactuar con elABI5 promotor, la expresión disminuida de este factor de transcripción ABA observado en
bes1-D es una consecuencia de la represión del elemento aguas arriba ABI3 [192,198].

La inhibición directa de ABI5 la expresión parece estar controlada por el factor de transcripción BZR1. El factor
de transcripción inducido por BR se une a las secuencias de caja G presentes en elABI5 promotor, reduciendo su
expresión [199]. La regulación deABI5 por BZR1 podría ser la causa de la ABI5 regulación a la baja en la ganancia de
función brz1-1D mutantes después del tratamiento con ABA. Por lo tanto, la insensibilidad de ABA de
bzr1-1DLos mutantes en los ensayos de crecimiento de la raíz podrían ser una consecuencia de la represión de ABI5 por BZR1, y esto
podría ser suprimido por la sobreexpresión de ABI5.
Los hallazgos recientes sugieren que la intercomunicación ABA-BR involucra a múltiples actores que actúan en dos frentes: la
modulación de la actividad de las proteínas y la regulación de la expresión génica. En resumen, en condiciones óptimas
En t. J. Mol. Sci.2019, 20, 331 18 de 33

condiciones, los brasinoesteroides desencadenan la activación de la cascada de BR y antagonizan las respuestas ABA al disminuir
ABI3 y ABI5 expresión durante la germinación y el crecimiento de la semilla (Figura 7A) [198,199]. La ausencia de ABA
desencadena respuestas BR al reprimir BIN2 a través de PP2C ABI1 y ABI2 fosfatasas [196]. Sin embargo, durante la represión
de la señalización de BR, BIN2 estimula y mejora las respuestas ABA a través de la fosforilación directa de SnRK2.3 y ABI5, lo
que conduce a respuestas de inactividad de las semillas moduladas por ABA y de detención del crecimiento de las plántulas [
191,195]. En las mismas condiciones, BAK1 aumenta las respuestas de los estomas mediante la fosforilación de SnRK2.6
(Figura7B) [197].

Figura 7. La intercomunicación de BR y ABA se basa en la modulación de la actividad de las proteínas y la

regulación de la expresión génica. (A) En presencia de BR, el complejo formado por BRI1-EMS SUPPRESSOR 1
(BES1), TOPLESS / (TPL / TPR) e HISTONE DEACETYLASE 19 (HDAC19) inhibe ABA insensible 3 (ABI3)
expresión interactuando con secuencias promotoras de caja E. El factor de transcripción BRASSINAZOLE
RESISTANT 1 (BZR1) interactúa con las secuencias de la caja G delABI5 promotor, que conduce a la represión
génica. Represión de laABI3 y ABI5 genes da como resultado una menor expresión de genes regulados por ABA y
una disminución de las respuestas al estrés. A niveles bajos de BR, las respuestas al estrés son estimuladas por la
activación de SnRK2.3 por BRASSINOSTEROID-INSENSITIVE 2 (BIN2). Además, el represor BR BIN2 fosforila el
factor de transcripciónABI5, resultando en la expresión de genes relacionados con ABA. (B) En las células de
guarda, el RECEPTOR KINASA 1 ASOCIADO A BRI1 (BAK1) fosforila la quinasa SnRK2.6 a niveles bajos de BR, lo
que impulsa las respuestas de cierre de los estomas. A niveles bajos de ABA, la FOSFATASA 2C (PP2C) fosfatasa
ABI1 y ABI2 reprimen la fosforilación de SnRK2.6 por BAK1 y también la fosforilación de SnRK2.3 por BIN2,
disminuyendo las respuestas de estrés relacionadas con la diafonía ABA-BR.

A pesar de la evidencia sustancial que respalda el mecanismo molecular detrás de la diafonía ABA-BR, quedan
puntos clave por aclarar. La menor autoactivación informada anteriormente de SnRK2.2 y SnRK2.3 en comparación
con SnRK2.6 sugiere la necesidad de activación por una quinasa aguas arriba [200]. Sin embargo, las SnRK2
relacionadas con ABA se han investigado durante varios años, y diferentes estudios han demostrado que la
autoactivación de la quinasa es suficiente para la actividad de la quinasa y la activación de dianas relacionadas con
ABA posteriores [175,200-202]. En este sentido, se requieren más estudios para dilucidar la importancia de la
En t. J. Mol. Sci.2019, 20, 331 19 de 33

brasinoesteroides quinasas BIN2 y BAK1 en la activación de SnRK2s y sus roles en la respuesta ABA in vivo.
Además, la comprensión de la interacción entre los brasinoesteroides y los elementos de la red ABA en tejidos
particulares y etapas de desarrollo de las plantas, considerando la distribución espacial y la expresión de las
proteínas, representa un desafío para estudios futuros [192].

3.6. Brasinoesteroides y ácidos jasmónico y salicílico

Las plantas presentan una variedad de mecanismos de defensa cuyos costos representan una compensación
entre crecimiento e inmunidad [203-206], en el que las fitohormonas cumplen funciones centrales en la protección
contra agentes estresantes bióticos. Los estudios ya han demostrado que la BR puede inducir resistencia a
enfermedades en el tabaco (Nicotiana tabacum) y arrozOryza sativa) [207] en una red compleja que involucra
funciones cruciales del receptor BRI1 y su correceptor BAK1 [203,208-210].
La flagelina 22 (fl g22) y la quitina son patrones de moléculas asociadas a patógenos y microbios, también
denominados PAMP y MAMP, respectivamente, que las células del sistema inmunitario innato reconocen como
señales de alerta de los invasores. Flg22 se une a su receptor fl g-sensing 2 (FLS2), que inicia señales para prevenir la
proliferación de patógenos [209-211]. Curiosamente, la unión de fl g22 a FLS2 genera una asociación y
transfosforilación con BAK1 como ocurre en la señalización de BRI1 inducida por BR, activando FLS2. A continuación,
el FLS2 activado fosforila BIK1 (CINASA 1 INDUCIDA POR BOTRITIS), una cinasa citoplasmática similar a un receptor
responsable de asociarse con un complejo receptor de flagelina, desencadenando la inmunidad innata de la planta y
transduciendo la respuesta diana [209,212,213]. La asociación de BAK1 como correceptor tanto de la señalización de
BRI1 inducida por BR como de la señalización de FLS2 inducida por fl g22 sugiere una posible compensación entre las
respuestas de señalización de BR y FLS2 mediadas por BAKI1.
Sin embargo, otro estudio sugirió la existencia potencial de señalización inmune independiente de BAK [
214]. Arabidopsis las plantas tratadas tanto con BR exógeno como con fl g22 mostraron una disminución de
las respuestas de inmunidad activadas por MAMP inducidas por fl g22 (MTI) por BR. Sin embargo, por otro
lado, fl g22 no afectó las respuestas inducidas por BR. Además, cuando se aplicaron BR y fl g22 por separado,
indujeron distintos perfiles genéticos y respuestas biológicas (es decir, el tratamiento con fl g22 indujo los
marcadores de estrés ROS y MAPK (proteína quinasas activadas por mitógenos), que no se observaron en
plantas tratadas solo con BR). . Estos datos sugieren la inhibición de la señalización inmune mediada por FLS2
por BR, independientemente de la formación de un complejo con su correceptor BAK1 y la fosforilación
posterior asociada cuando existen diferentes grupos de BAK1 y no son intercambiables: el BAK1 reclutado por
el complejo FL2S es diferente del BAK1 reclutado por Señalización BRI1 [214]. Otro estudio independiente
corroboró estas ideas al proporcionar evidencia de que la asociación entre las respuestas de BR y MTI depende
de los niveles endógenos de BR y BRI [215]. En la Figura se representa un posible mecanismo para explicar la
relación de BR con la inmunidad innata de las plantas.8.
La importancia del ácido jasmónico (JA) y del ácido salicílico (SA) para el sistema inmunológico innato de la
planta está bien caracterizada [216,217]. Estas hormonas generan y transmiten distintas señales de defensa que son
capaces de influir entre sí a través de una compleja red de interacciones sinérgicas y antagónicas [218,219], lo que
permite que la planta cree de manera eficiente una reacción de defensa rápida y precisa contra los agentes causales
de muchos tipos de estrés biótico. Estudios anteriores ya han demostrado una actividad mutuamente antagónica de
JA y SA en la inmunidad innata de las plantas [220-222]. La aplicación exógena de JA puede disminuir drásticamente el
contenido de SA en el arroz, lo que sugiere que JA puede suprimir la vía de SA [223]. Sin embargo, estudios recientes
revelaron una interacción diversa y compleja entre BR, JA y SA.
Un papel negativo de BR en la defensa contra el saltahojas pardo (BPH, Nilaparvata lugens) se observó en
el arrozOryza sativa). La infestación de BPH suprimió la vía BR, disminuyendo la expresión de genes de
señalización (BRI1 y BZR1) y la concentración de BR, activando sucesivamente las vías SA y JA. Además, la
aplicación de BR exógenos redujo la expresión de genes relacionados con la vía SA, como los genes
biosintéticos.ICS1 y CAMARADA, y redujo el contenido de SA, mientras que regulaba positivamente los genes
relacionados con la vía JA, como MYC2, AOS2, y LOX1, y aumentó el contenido de JA durante la infestación de
BPH en plantas WT [224]. Sin embargo, este trabajo también observó que la supresión de la vía SA mediada
por BR podría estar asociada con la vía JA. Para seguir
En t. J. Mol. Sci.2019, 20, 331 20 de 33

corroboran este hecho, mutante deficiente en JA og1 y mutante insensible a JA col1-18 fueron sometidos a la solicitud
exógena BR. Los niveles de transcripción deICS1 y CAMARADA, dos genes biosintéticos de SA no se suprimieron y los
niveles de SA no disminuyeron como se observó en las plantas WT tras la infestación de BPH. Se observó una
respuesta similar encoi1-18 mutantes, pero en este caso, los niveles de transcripción de ambos ICS1 y CAMARADA
así como la concentración de SA aumentó. Estos resultados sugieren colectivamente que JA podría participar
en la supresión de la vía SA mediada por BR, reforzando esta respuesta antagonista.
Curiosamente, aunque se ha sugerido que la BR es un regulador negativo de la inmunidad innata en las plantas [132,
225,226], también se ha encontrado que regula positivamente la defensa contra el herbívoro masticador. Manduca sexta y el
alimentador de contenido celular Thrips tabaci [227,228]. Estos escenarios divergentes pueden estar asociados con el tipo de
tejido vegetal afectado (raíz y brote) y el agente estresante biótico (agentes microbianos, virus, insectos, necrotróficos o
biotróficos); por lo tanto, es muy difícil de fi nir un modelo general del papel de los BR en la inmunidad innata de las plantas y,
en consecuencia, para el cruce de BR y JA / SA. Además, cada especie de planta, incluso plantas individuales de la misma
especie, son organismos singulares que presentan diferentes compensaciones entre el crecimiento y la defensa como
resultado de la restricción de recursos y estas compensaciones están reguladas por el intercambio de fitohormonas de
diferentes maneras [229].

Figura 8. Un modelo sugerido de regulación de la inmunidad por brasinoesteroides (BR) en múltiples niveles. Se
considera que BAK1 (CINASA 1 DEL RECEPTOR ASOCIADO A BRI1) media el intercambio de crecimiento e inmunidad
porque sirve como correceptor para las respuestas mediadas por BR a través de BRI1 y las respuestas mediadas por
inmunidad innata a través de la detección de fl g 2 (FLS2). El esquema sugiere una inhibición de la señalización inmune
mediada por FLS2 por BR, independiente de la formación del complejo con el correceptor BAK1, cuando la inhibición
ocurre corriente abajo de BAK1. BRI1 (BRASSINOSTEROID-INSENSITIVE 1) representa un receptor BR; fl g22 (fl agellin 22)
es un tipo de patrón de moléculas asociadas a patógenos y microbios (MAMP / PAMP); FLS2 (fl g-sensing2) es un receptor
fl g22; BIK1 (CINASA 1 INDUCIDA POR BOTRITIS) es un correceptor de FLS2; BZR1 / BES1 (BRASSINAZOLE RESISTANT 1 /
BRI1-EMS SUPPRESSOR 1, respectivamente) son los principales factores de transcripción de la vía de señalización de BR;
Las MAPK (proteína quinasas activadas por mitógenos) son una clase de proteínas marcadoras que indican diversas
condiciones de estrés.

3.7. Brasinoesteroides y estrigolactonas

Las estrigolactonas (SL) son un grupo de fitohormonas terpenoides recientemente descubierto que están
relacionadas con el control de la ramificación de los brotes [230]. Uno de los componentes de señalización más
importantes descubiertos enArabidopsis es MAX2 (Más Locus de crecimiento axilar 2), que funciona para inhibir la
ramificación de los brotes de la planta [231]. MAX2 interactúa constantemente con BZR1 / BES1 a través del dominio
PEST para mediar su degradación enArabidopsis. La aplicación exógena de SL indujo la degradación de ambos
factores de transcripción BR mediados por MAX2 y, en consecuencia, inhibió la ramificación de los brotes. Por lo
tanto, la interacción entre SL y BR puede controlar los procesos de desarrollo modulando la estabilidad mediada por
MAX2 de BZR1 y BES1 [231]. Hasta ahora, ha habido pocos datos sobre la SL
En t. J. Mol. Sci.2019, 20, 331 21 de 33

vía de señalización. Se espera que los avances en la investigación de esta nueva clase de fitohormonas
expliquen con mayor claridad el cruce hormonal entre SL y BR.

4. Conclusiones y comentarios

Como seres vivos sésiles, las plantas han desarrollado mecanismos complejos durante su evolución, y las
fitohormonas desempeñan funciones reguladoras clave. La interacción de las fitohormonas se puede utilizar en el
manejo y la ingeniería genética para mejorar varios rasgos agrícolas. En los casi 40 años transcurridos desde el
descubrimiento de los brasinoesteroides como la sexta clase de hormonas vegetales, se ha realizado un esfuerzo
continuo para dilucidar su papel en los múltiples aspectos de la fisiología vegetal. Se sabe que los BR influyen en
varios procesos biológicos, como el crecimiento, el metabolismo de las proteínas, el transporte y la señalización
celular, la biosíntesis de la pared celular, la formación de componentes de cromatina y citoesqueleto, el cierre de
estomas y las respuestas ambientales. Debido a la compleja red entre los BR y otras fitohormonas y los diferentes
efectos fisiológicos que esto implica en la homeostasis de las plantas, logrando una mejor comprensión de la
interferencia hormonal, así como la extensa interferencia entre las BR y otras hormonas sobre su papel en el
crecimiento de las plantas y el desarrollo y las respuestas al estrés siguen siendo un desafío. Esta revisión resumió los
conocimientos previos sobre el papel de la intercomunicación de BR en la fisiología vegetal y compiló los hallazgos
recientes sobre estas interacciones.

Contribuciones de autor: Los autores confirman su contribución a este trabajo: ALGLP; MATZ; JSS; y
NBM en Conceptualización; ALGLP; NBM; MATZ; JSS; GRAMO; y RGT por escrito — Preparación y redacción del borrador
original — Revisión y edición; y MM y NBM en Revisión y Supervisión.

Fondos: Este trabajo fue financiado por Sao Fundación Paulo para la Investigación (FAPESP), beca de investigación 2013 / 15576-5
(MM).

Conflictos de interés: Los autores declaran no tener ningún conflicto de intereses.

Abreviaturas

ABA Ácido abscísico

ABI Insensible a ABA
ACS ACC-SYNTHASE
ACC Ácido 1-aminociclopropano-1-carboxílico
ACO ACC-OXIDASE ABA FACTOR DE RESPUESTA
AOS2 AUXINAL INSENSIBLE ALENOXIDO SINTASA
ARF 1
AUX Auxina
AUX / IAA ÁCIDO ACÉTICO AUXINAL / INDOLE Elementos
AuxREs de ADN sensibles a auxinas BRI1-RECEPTOR
BAK1 CINASA 1 SUPRESOR BRI1-EMS 1
BES1 / BZR2
BIK1 CINASA INDUCIDA POR BOTRITIS 1
BIN2 BRASSINOSTEROID-INSENSITIVE 2
licenciado en Derecho Brassinolide
HPB Saltamontes marrón
BRI1 BRASSINOSTEROID INSENSITIVE 1
BR Brasinoesteroides
BRX BREVIS RADIX
BRZ Brassinazol
BSK BR-CINASA DE SEÑALIZACIÓN 1
BSU1 SUPRESOR BRI1 1
bZIP Cremallera básica de leucina

BZR1 RESISTENTE A BRASSINAZOL 1 CRECIMIENTO

CDG1 DIFERENCIAL CONSTITUTIVO 1 Inmunoprecipitación
Chip de cromatina
En t. J. Mol. Sci. 2019, 20, 331 22 de 33

ChiP-seq Citoquininas secuenciadoras de inmunoprecipitación de

CK cromatina
CKX Citoquinina oxidasas / deshidrogenasas
CPD FOTOMORFISMO CONSTITUTIVO Y ENANUDISMO 4
DWF4
EGL3 Potenciador de etileno
ET Glabra 3
Fgl22 Flagelina 22
FLS2 Detección de flg 2

Gas Giberelinas
GID1 GIBBERELLIN INSENSITIVE DWARF1 Glabra 3
GL3
HDAC19 HISTONE DEACETYLASE 19
HYD1 HYDRA 1
IAA Ácido acético indol
ICS1 ISOCHORISMATE SYNTHASE 1
IPT Isopenteniltransferasas
JA Ácido jasmónico
KIB1 TORCEDURA SUPRIMIDA EN BZR1-1D
LOX1 LIPOXYGENASE 1
LRR Repetición rica en leucina
MAMP Moléculas asociadas microbianas Patrones
MAPK Proteínas quinasas activadas por mitógenos
MAX2 Más Locus de crecimiento axilar 2
MTI Inmunidad activada por MAMP
NPF TRANSPORTADOR DE NITRATO 1 / FAMILIA DE TRANSPORTADOR DE PÉPTIDOS Ácido
OA Okadaico
CAMARADA FENILALANINA AMONIO LILASA Moléculas
PAMP asociadas a patógenos Patrones Antocianina
PAP1 Pigmento 1
PP2A FOSFATASA 2A
PP2AB ' PP2AB 'α y PP2AB 'β subunidades
PP2C FOSFATASA 2C
Control de calidad Centro de reposo
qRT-PCR Quinasa tipo receptor de PCR-transcripción inversa
RLK cuantitativa en tiempo real
ROS Especies de oxígeno reactivo
SA Ácido salicílico
SAM Disparar meristema apical
SAM2 S-adenosil metionina
SBI1 SUPRESOR DE BRI1
SL Estrigolactonas
SLR1 ARROZ SLENDER 1
TIR1 / AFB RESPUESTA DEL INHIBIDOR DE TRANSPORTE1 / SEÑALIZACIÓN AUXIN F-BOX
TPL TOPLESS
PESO Tipo de marchitez

Referencias

1. Gustafson, FG Partenocarpia inducida por extractos de polen. Soy. J. Bot.1937, 24, 102-107. [CrossRef] Gustafson, FG
2. Inducción del desarrollo de frutas mediante sustancias químicas que promueven el crecimiento. Proc. Natl. Acad. Sci.
EE.UU1936, 22, 628–636. [CrossRef] [PubMed]
3. Mitchell, JW; Whitehead, Respuestas de MR de partes vegetativas de plantas después de la aplicación de extracto de
polen de Zea mays.Bot. Gaz.1941, 102, 770–791. [CrossRef]
En t. J. Mol. Sci.2019, 20, 331 23 de 33

4. Mitchell, JW; Skraggs, DP; Anderson, WP Hormonas estimulantes del crecimiento de plantas en semillas de frijoles inmaduros.
Ciencias 1951, 114, 159-161. [CrossRef] [PubMed]
5. Mitchell, JW; Mandava, NB; Worley, JF; Plimmer, JR; Smith, MV Brassins: una nueva familia de hormonas vegetales del
polen de colza.Naturaleza 1970, 225, 1065–1066. [CrossRef] [PubMed]
6. Mandava, NB; Mitchell, JW Nuevas hormonas vegetales: investigaciones químicas y biológicas.Indian Agric.
1971, 15, 19–31.
7. Steffens, Departamento de Agricultura de GLUS Proyectos Brassins: 1970–1980. EnBrasinoesteroides: química,
bioactividad y aplicaciones; Cutler, HG, Yokota, T., Adam, G., Eds .; Sociedad Química Estadounidense: Washington,
DC, Estados Unidos, 1991; págs. 2-17. [CrossRef]

8. Mandava, NB; Sidwell, BA; Mitchell, JW; Worley, JF Producción de latón a partir de polen de colza. Un método
preparatorio conveniente.Ind. Eng. Chem. Pinchar. Res. Dev.1973, 12, 138-139. [CrossRef]
9. Grove, MD; Spencer, GF; Rohwedder, WK; Mandava, N .; Worley, JF; Warthen, JD; Steffens, GL; Flippen-Anderson, JL;
Cook, JC, Jr. Brassinolide, un esteroide promotor del crecimiento vegetal aislado deBrassica napus polen. Naturaleza
1979, 281, 216–217. [CrossRef]
10. Fung, S .; Sidall, JB Síntesis estereoselectiva de brasinolida: una lactona esteroidea que promueve el crecimiento de las plantas.
Mermelada. Chem. Soc.1980, 102, 6580–6581. [CrossRef]
11. Ishiguro, M .; Takatsuto, S .; Morisaki, M .; Ikekawa, N. Síntesis de brasinolida, una lactona esteroidea con actividad
promotora del crecimiento de las plantas.J. Chem. Soc. Chem. Comm.1980, 20, 962–964. [CrossRef]
12. Thompson, MJ; Mandava, NB; Flippen-Anderson, JL; Worley, JF; Dutky, SR; Robbins, WE; Lusby, W. Síntesis de esteroides
Brassino: nuevos esteroides que promueven el crecimiento de las plantas.J. Org. Chem.1979, 44, 5002–5004. [CrossRef]

13. Thompson, MJ; Meudt, WJ; Mandava, NB; Dutky, SR; Lusby, WR; Spaulding, DW Síntesis de brasinoesteroides y relación de la
estructura con los efectos promotores del crecimiento de las plantas.Esteroides mil novecientos ochenta y dos, 39, 89-105. [
CrossRef]
14. Thompson, MJ; Mandava, NB; Meudt, WJ; Lusby, WR; Spaulding, DW Síntesis y actividad biológica de la brasinolida y sus
22β,23β-isómero: esteroides nuevos que promueven el crecimiento de las plantas. Esteroides 1981, 38, 567–580. [
CrossRef]
15. Sakakibara, M .; Mori, K.Fácil síntesis de (22R, 23R) -homobrasinolida. Agric. Biol. Chem.mil novecientos ochenta y dos, 46,
2769–2779. [CrossRef]
dieciséis. Takatsuto, S .; Ying, B .; Morisaki, M .; Ikekawa, N. Microanálisis de brassinolida y sus análogos por cromatografía de gases y
cromatografía de gases-espectrometría de masas.J. Chromatogr. Amil novecientos ochenta y dos, 239, 233–241. [CrossRef]
17. Takatsuto, S. Brasinoesteroides: Distribución en plantas, bioensayos y microanálisis por cromatografía de gases y
espectrometría de masas. J. Chromatogr. A1994, 658, 3-15. [CrossRef]
18. Gamoh, K .; Takatsuto, S. Ensayo cromatográfico líquido de brasinoesteroides en plantas.J. Chromatogr. A1994,
658, 17-25. [CrossRef]
19. Mandava, NB Brasinoesteroides promotores del crecimiento vegetal. Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol.1988, 39,
23–52. [CrossRef]
20. Cutler, HG; Yokota, T .; Adam, G.Brasinoesteroides: química, bioactividad y aplicaciones; Sociedad Química
Estadounidense: Washington, DC, EE. UU., 1991; ISBN 0-8412-2126-X.
21. Khripach, VA; Zhabinskii, VN; de Groot, AEBrasinoesteroides: una nueva clase de hormonas vegetales, 1ª ed .; Prensa
académica: San Diego, CA, EE. UU., 1999; ISBN 0-12-406360-8.
22. Sakurai, A .; Yokota, T .; Clouse, SDHormonas vegetales brasinoesteroides-esteroides, 1ª ed .; Springer: Tokio, Japón,
1999; ISBN 978-4-431-70214-6.
23. Hayat, S .; Ahmad, A.Brasinoesteroides: bioactividad y productividad de cultivos, 1ª ed .; Académico Kluwer: Dordrecht,
Países Bajos, 2003; ISBN 1-4020-1710-3.
24. Pereira-Netto, AB Aplicaciones prácticas de brasinoesteroides en agricultura y salud humana, 1ª ed .; Bentham Science: Sharjah,
Emiratos Árabes Unidos, 2012; ISBN 978-1-60805-298-1.
25. Zullo, MAT Brasinoesteroides y compuestos relacionados, 1ª ed .; Publicaciones académicas Lambert: Beau Bassin,
Mauricio, 2018; ISBN 978-3-330-34627-7.
26. Zullo, MAT; Adam, G. Fitohormonas brasinosteroides-Estructura, bioactividad y aplicaciones.Braz. J. Plant Physiol.2002,
14, 143–181. [CrossRef]
27. Mitchell, JW; Gregory, LE Mejora del crecimiento general de las plantas, una nueva respuesta a los brassins.Nat. New Biol.
1972, 239, 253-254. [CrossRef]
En t. J. Mol. Sci.2019, 20, 331 24 de 33

28. Gregory, LE Aceleración del crecimiento vegetal a través del tratamiento de semillas con Brassins. Soy. J. Bot.1981, 68,
586–588. [CrossRef]
29. Mitchell, JW; Mandava, NB; Worley, JF; Drowne, ME Hormonas grasas en el polen y semillas inmaduras de frijol.J. Agric.
Food Chem.1971, 19, 391–393. [CrossRef]
30. Yopp, JH; Colclasure, GC; Mandava, NB Efectos del complejo de brassina sobre eventos mediados por auxinas y
giberelinas en la morfogénesis del hipocótilo etiolado del frijol.Physiol. Planta.1979, 46, 247-254. [CrossRef]
31. Krizek, DT; Worley, LJF La influencia de la calidad espectral en la respuesta internodal de las plantas de frijol intactas a los
brassins.Physiol. Planta.1981, 51, 259-264. [CrossRef]
32. Yopp, JH; Mandava, NB; Sasse, JM Brassinolide, una lactona esteroidea promotora del crecimiento. I. Actividad en
bioensayos de auxinas seleccionados.Physiol. Planta.1981, 53, 445–452. [CrossRef]
33. Yopp, JH; Mandava, NB; Thompson, MJ; Sasse, JM Actividad de brasinoesteroides en bioensayos seleccionados en
combinación con sustancias químicas conocidas por sinergizar o retardar las respuestas a auxinas y giberelinas [frijol
enano, girasol, frijol adsuki, frijol mungo].Proc. Regul de Crecimiento Vegetal. Soc. Soy.1981, 8, 138-145.
34. Mandava, NB; Sasse, JM; Yopp, JH Brassinolide, una lactona esteroidea promotora del crecimiento: II. Actividad en
bioensayos seleccionados de giberelinas y citoquininas.Physiol. Planta.1981, 53, 453–461. [CrossRef]
35. Gregory, LE; Mandava, NB La actividad e interacción de brassinolida y ácido giberélico en epicotilos de frijol mungo.Physiol. Planta.
mil novecientos ochenta y dos, 54, 239–243. [CrossRef]
36. Schlagnhaufer, C .; Arteca, RN; Yopp, JH Una interacción brasinoesteroide-citoquinina en la producción de etileno por
segmentos de frijol mungo etiolados.Physiol. Planta.1984, 60, 347–350. [CrossRef]
37. Schlagnhaufer, C .; Arteca, RN; Yopp, JH Evidencia de que el brasinoesteroide estimula la síntesis de etileno inducida por
auxina en hipocótilos de frijol mungo entre S-adenosilmetionina y ácido 1-aminociclopropano-1-carboxílico.Physiol.
Planta.1984, 61, 555–558. [CrossRef]
38. Cohen, JD; Meudt, WJ Investigaciones sobre el mecanismo de la respuesta a los brasinoesteroides. 1. Metabolismo y
transporte del ácido indol-3-acético.Plant Physiol. 1983, 72, 691–694. [CrossRef] [PubMed]
39. Meudt, WJ; Thompson, MJ; Bennett, HW Investigaciones sobre el mecanismo de la respuesta a los brasinoesteroides.
III. Técnicas para la potencial mejora de la producción agrícola.Proc. Annu. Reunirse. Regul de Crecimiento Vegetal. Soc. Soy.
1983, 10, 312–318.
40. Meudt, WJ; Thompson, MJ Investigaciones sobre el mecanismo de la respuesta a los brasinoesteroides. II. Una modulación de la
acción de las auxinas.Proc. Annu. Reunirse. Regul de Crecimiento Vegetal. Soc. Soy.1983, 10, 306–311.
41. Sasse, JM El lugar de la brasinolida en la respuesta secuencial a los reguladores del crecimiento de las plantas en el alargamiento
del tejido. Physiol. Planta.1985, 63, 303–308. [CrossRef]
42. Hewitt, FR; Hough, T .; O'Neill, P .; Sasse, JM; Williams, EG; Rowan, KS Efecto de la brassinolida y otros reguladores del
crecimiento sobre la germinación y el crecimiento de los tubos polínicos dePrunus avium utilizando un ensayo de gota
colgante múltiple. Aust. J. Plant Physiol.1985, 12, 201–211. [CrossRef]
43. Clouse, SD; Zurek, D. Análisis molecular de la acción de la brasinolida en el crecimiento y desarrollo de las plantas.
ACS Symp. Ser. Soy. Chem. Soc.1991, 122–140. [CrossRef]
44. Nomura, T .; Nakayama, M .; Reid, JB; Takeuchi, Y .; Yokota, T. El bloqueo de la biosíntesis de brasinosteroides y la
sensibilidad causa enanismo en el guisante de jardín.Plant Physiol. 1997, 113, 31–37. [CrossRef]
45. Li, J .; Chory, J. Un receptor de repetición cinasa rico en leucina putativo involucrado en la transducción de señales de
brasinosteroides.Célula. 1997, 90, 929–938. [CrossRef]
46. Asami, T .; Min, YK; Nagata, N .; Yamagishi, K .; Takatsuto, S .; Fujioka, S .; Murofushi, N .; Yamaguchi, I .; Yoshida, S.
Caracterización de brasinazol, un inhibidor de la biosíntesis de brasinoesteroides de tipo triazol.
Plant Physiol. 2000, 123, 93–99. [CrossRef]
47. Yoshida, S. Reguladores de la transducción de señales de plantas para un crecimiento saludable. J. Pestic. Sci.2000, 25, 441–445. [
CrossRef]
48. Hothorn, M .; Belkhadir, Y .; Dreux, M .; Dabi, T .; Noel, JP; Wilson, IA; Chory, J. Base estructural de la percepción de
hormonas esteroides por el receptor quinasa BRI1.Naturaleza 2011, 474, 467–471. [CrossRef] [PubMed]
49. Ella, J .; Han, Z .; Kim, T.-W .; Wang, J .; Cheng, W .; Chang, J .; Shi, S .; Wang, J .; Yang, M .; Wang, Z.-Y .; et al. Conocimiento
estructural de la percepción de brasinoesteroides por BRI1.Naturaleza 2011, 474, 472–476. [CrossRef]
50. Clouse, SD Una historia de la investigación de brasinosteroides desde 1970 hasta 2005: treinta y cinco años de
fitoquímica, fisiología, genes y mutantes. J. Plant Growth Regul. 2015, 34, 828–844. [CrossRef]
51. Bajguz, A. Metabolismo de brasinoesteroides en plantas. Plant Physiol. Biochem.2007, 45, 95-107. [CrossRef]
En t. J. Mol. Sci.2019, 20, 331 25 de 33

52. Clouse, SD Transducción de señales de brasinosteroides: de la activación de la quinasa del receptor a las redes transcripcionales
que regulan el desarrollo de las plantas. Célula vegetal 2011, 23, 1219-1230. [CrossRef] [PubMed]
53. Vriet, C .; Russinova, E .; Reuzeau, C. Impulsar el rendimiento de los cultivos con esteroides vegetales.Célula vegetal 2012, 24, 842–857. [
CrossRef] [PubMed]
54. Verhoef, N .; Yokota, T .; Shibata, K .; De Boer, GJ; Gerats, T .; Vandenbussche, M .; Koes, R .; Souer, E. Biosíntesis y
señalización de brasinosteroides en Petunia hybrida.J. Exp. Bot.2013, 64, 2435–2448. [CrossRef]
55. Sun, Y .; Ventilador, XY; Cao, DM; Tang, W .; Él, K .; Zhu, JY; Él, JX; Bai, MI; Zhu, S .; Oh, E .; et al. Integración de la
transducción de señales de brasinosteroides con la red de transcripción para la regulación del crecimiento vegetal en
Arabidopsis.Dev. Célula2010, 19, 765–777. [CrossRef]
56. Li, J .; Jin, H. Regulación de la señalización de brasinoesteroides.Tendencias Plant Sci. 2007, 12, 37–41. [CrossRef]
57. Kim, TW; Wang, ZY Transducción de señales de brasinosteroides de receptores quinasas a factores de transcripción.
Annu. Rev. Plant Biol.2009, 61, 681–704. [CrossRef]
58. Yang, CJ; Zhang, C .; Lu, YN; Jin, JQ; Wang, XL Los mecanismos de acción de los brasinoesteroides: desde la transducción de señales
hasta el desarrollo de las plantas.Mol. Planta2011, 4, 588–600. [CrossRef] [PubMed]
59. Shiu, S .; Karlowski, WM; Pan, R .; Tzeng, Y .; Mayer, KFX; Li, W. Análisis comparativo de la familia de quinasas similares a
receptores en Arabidopsis y Rice.Célula vegetal 2004, dieciséis, 1220–1234. [CrossRef]
60. Belkhadir, Y .; Chory, J. Señalización de brasinosteroides: un paradigma para la señalización de hormonas esteroides desde la
superficie celular.Ciencias 2006, 314, 1410-1411. [CrossRef] [PubMed]
61. Li, J .; Wen, J .; Arrendamiento, KA; Doke, JT; Impuesto, FE; Walker, JC BAK1, una proteína quinasa similar al receptor de Arabidopsis
LRR, interactúa con BRI1 y modula la señalización de brasinoesteroides.Célula 2002, 110, 213-222. [CrossRef]
62. Li, J .; Nam, KH Regulación de la señalización de brasinosteroides por una quinasa similar a GSK3 / SHAGGY.Ciencias 2002, 295,
1299–1301. [CrossRef]
63. Russinova, E .; Borst, J.-W .; Kwaaitaal, M .; Caño-Delgado, A .; Yin, Y .; Chory, J .; De Vries, SC Heterodimerización y
endocitosis de receptores de brasinosteroides de Arabidopsis BRI1 y AtSERK3 (BAK1).
Plant Cell en línea 2004, dieciséis, 3216–3229. [CrossRef] [PubMed]
64. Wang, X .; Goshe, MB; Soderblom, EJ; Phinney, BS; Kuchar, JA; Li, J .; Asami, T .; Yoshida, S .; Huber, SC; Clouse, SD
Identificación y análisis funcional de sitios de fosforilación in vivo del receptor cinasa 723 Arabidopsis
BRASSINOSTEROID-INSENSITIVE1.Célula vegetal 2005, 17, 1685-1703. [CrossRef] [PubMed]
65. Wang, X .; Kota, U .; Él, K .; Blackburn, K .; Li, J .; Goshe, MB; Huber, SC; Clouse, SD La transfosforilación secuencial del
complejo del receptor quinasa BRI1 / BAK1 afecta los eventos tempranos en la señalización de brasinosteroides.Dev.
Célula2008, 15, 220–235. [CrossRef] [PubMed]
66. Wang, X .; Chory, J. Los brasinoesteroides regulan la disociación de BKI1, un regulador negativo de la señalización BRI1, de
la membrana plasmática.Ciencias 2006, 313, 1118–1122. [CrossRef]
67. Jaillais, Y .; Hothorn, M .; Belkhadir, Y .; Jaillais, Y .; Hothorn, M .; Belkhadir, Y .; Dabi, T .; Nimchuk, ZL; Meyerowitz, EM; Chory, J. La
fosforilación de tirosina controla la activación del receptor de brasinoesteroides al desencadenar la liberación en la membrana
de su servicio inhibidor de quinasa. La fosforilación de tirosina controla la activación del receptor de brasinoesteroides al
desencadenar la liberación de su inhibidor de quinasa en la membrana.Genes Dev. 2011, 25, 232–237. [CrossRef] [PubMed]

68. Bai, M.-Y .; Zhang, L.-Y .; Gampala, SS; Zhu, S.-W .; Song, W.-Y .; Chong, K .; Wang, Z.-Y. Funciones de las proteínas OsBZR1 y
14-3-3 en la señalización de brasinoesteroides en el arroz.Proc. Natl. Acad. Sci. EE.UU2007, 104, 13839–13844. [CrossRef
] [PubMed]
69. Gampala, SS; Kim, TW; Él, JX; Tang, W .; Deng, Z .; Bai, MI; Guan, S .; Lalonde, S .; Sun, Y .; Gendron, JM; et al. Un papel
esencial para las proteínas 14-3-3 en la transducción de señales de brasinosteroides en Arabidopsis.Dev. Célula
2007, 13, 177–189. [CrossRef]
70. Ryu, H .; Kim, K .; Cho, H .; Park, J .; Choe, S .; Hwang, I. El transporte nucleocitoplasmático de BZR1 mediado por
fosforilación es esencial en la señalización de brasinosteroides de Arabidopsis.Plant Cell en línea 2007, 19, 2749–2762. [
CrossRef] [PubMed]
71. Ryu, H .; Cho, H .; Kim, K .; Hwang, I. El transporte nucleocitoplasmático dependiente de fosforilación de BES1 es un
evento regulador clave en la señalización de brasinoesteroides.Mol. Células2010, 29, 283–290. [CrossRef]
72. Ryu, H .; Kim, K .; Cho, H .; Hwang, I. Las acciones predominantes de BSU1 citosólico y BIN2 nuclear regulan la localización
subcelular de bes1 en la señalización de brasinoesteroides.Mol. Células2010, 29, 291-296. [CrossRef]
En t. J. Mol. Sci.2019, 20, 331 26 de 33

73. Tang, W .; Kim, T.-W .; Oses-prieto, JA; Sun, Y .; Deng, Z .; Zhu, S .; Wang, R .; Burlingame, AL; Wang, Z.-Y. Las cinasas de
señalización de brasinoesteroides (BSK) median la transducción de señales del receptor cinasa BRI1 en Arabidopsis.
Ciencias 2008, 321, 557–560. [CrossRef] [PubMed]
74. Kim, TW; Guan, S .; Burlingame, AL; Wang, ZY La quinasa CDG1 media la transducción de señales de brasinosteroides de la
quinasa del receptor BRI1 a la fosfatasa BSU1 y la quinasa similar a GSK3 BIN2.Mol. Célula2011,
43, 561–571. [CrossRef] [PubMed]
75. Mora-García, S .; Vert, G .; Yin, YH; Cano-Delgado, A .; Cheong, H .; Chory, J. Las fosfatasas de proteína nuclear con dominios de
repetición de Kelch modulan la respuesta a los esteroides sino a los bras en Arabidopsis.Genes Dev. 2004, 18,
448–460. [CrossRef]
76. Zhu, JY; Li, Y .; Cao, DM; Yang, H .; Oh, E .; Bi, Y .; Zhu, S .; Wang, ZY La proteína F-box KIB1 media la inactivación inducida
por brasinosteroides y la degradación de quinasas similares a GSK3 en Arabidopsis.Mol. Célula2017,
66, 648–657. [CrossRef]
77. Wang, ZY; Nakano, T .; Gendron, J .; Él, J .; Chen, M .; Vafeados, D .; Yang, Y .; Fujioka, S .; Yoshida, S .; Asami, T .; et al. BZR1
de localización nuclear media el crecimiento inducido por brasinoesteroides y la supresión por retroalimentación de la
biosíntesis de brasinoesteroides.Dev. Célula2002, 2, 505–513. [CrossRef]
78. Wu, G .; Wang, X .; Li, X .; Kamiya, Y .; Otegui, MS Metilación de una fosfatasa que especifica la desfosforilación y
degradación de los receptores brasinoesteroides activados.Sci. Señal.2011, 4, 1–25. [CrossRef]
79. Wei, Z .; Li, J. Los brasinoesteroides regulan el crecimiento, el desarrollo y la simbiosis de las raíces.Mol. Planta2015, 9,
86–100. [CrossRef] [PubMed]
80. Zhao, Y. Biosíntesis de auxinas y su papel en el desarrollo de plantas. Annu. Rev. Plant Biol.2010, 61, 49–64. [CrossRef]

81. Nemhauser, JL; Mockler, TC; Chory, J. Interdependencia de la señalización de brasinoesteroides y auxinas en Arabidopsis.
PLoS Biol. 2004, 2, 1460-1471. [CrossRef] [PubMed]
82. Vert, G .; Walcher, CL; Chory, J .; Nemhauser, JL Integración de las vías de auxina y brasinoesteroides por el factor de
respuesta de auxina 2.Proc. Natl. Acad. Sci. EE.UU2008, 105, 9829–9834. [CrossRef] [PubMed]
83. Ljung, K .; Bhalerao, sitios de RP y control homeostático de la biosíntesis de auxinas en Arabidopsis durante el crecimiento
vegetativo.Planta J. 2001, 28, 465–474. [CrossRef] [PubMed]
84. Ljung, K .; Hull, AK; Celenza, J .; Yamada, M .; Estelle, M .; Normanly, J. Sitios y regulación de la biosíntesis de auxinas en
raíces de Arabidopsis.Célula vegetal 2005, 17, 1090–1104. [CrossRef] [PubMed]
85. Tian, H .; Lv, B .; Ding, T .; Bai, M .; Ding, Z. La interacción Auxin-BR regula el crecimiento y desarrollo de las plantas.
Parte delantera. Plant Sci.2018, 8, 2256. [CrossRef]
86. Wang, D .; Pei, K .; Fu, Y .; Sun, Z .; Li, S .; Liu, H .; Tang, K .; Han, B .; Tao, Y. Análisis de todo el genoma de la familia de genes de
factores de respuesta a auxinas (ARF) en arroz (Oryza sativa).Gene 2007, 394, 13-24. [CrossRef]
87. Goda, H .; Sawa, S .; Asami, T .; Fujioka, S .; Shimada, Y .; Yoshida, S. Comparación completa de 785 genes regulados por
auxinas y brasinosteroides en Arabidopsis.Plant Physiol. 2004, 134, 1555-1573. [CrossRef]

88. Bargmann, BOR; Vanneste, S .; Krouk, G .; Nawy, T .; Efroni, I .; Shani, E .; Choe, G .; Friml, J .; Bergmann, DC; Estelle, M .; et
al. Un mapa de respuestas de auxina específicas del tipo de célula.Mol. Syst. Biol.2013, 9. [CrossRef]
89. Jung, J .; Lee, M .; Park, C. Un bucle de retroalimentación transcripcional que modula los cruces de señalización entre
auxina y brasinosteroide en Arabidopsis.Mol. Células2010, 449–456. [CrossRef] [PubMed]
90. Tian, C .; Muto, H .; Higuchi, K .; Matamura, T .; Tatematsu, K .; Koshiba, T. La alteración y la sobreexpresión del gen del factor de respuesta a
auxinas 8 de Arabidopsis afectan el alargamiento del hipocótilo y el hábito de crecimiento de las raíces, lo que indica su posible
participación en la homeostasis de auxinas en condiciones de luz.Planta J. 2004, 3, 333–343. [CrossRef]
91. Oh, E .; Zhu, J .; Bai, M .; Arenhart, RA; Sun, Y .; Wang, Z. El alargamiento celular se regula a través de un circuito central de factores
de transcripción que interactúan en el hipocótilo de Arabidopsis.eLife 2014, 3, e03031. [CrossRef] [PubMed]
92. Liu, K .; Li, Y .; Chen, X .; Pequeño.; Liu, K .; Zhao, H .; Wang, Y .; Han, S. ERF72 interactúa con ARF6 y BZR1 para regular el
alargamiento del hipocótilo en Arabidopsis.J. Exp. Bot.2018, 69, 3933–3947. [CrossRef] [PubMed]
93. Zhou, XY; Song, L .; Xue, HW Los brasinoesteroides regulan el crecimiento diferencial de los hipocótilos de Arabidopsis a través de
los componentes de señalización de auxina IAA19 y ARF7.Mol. Planta2013, 6, 887–904. [CrossRef]
94. Zhang, Y .; Liu, Z .; Wang, J .; Chen, Y .; Bi, Y .; Él, J. Brassinosteroid es necesario para la promoción del azúcar del
alargamiento del hipocótilo en Arabidopsis en la oscuridad.Planta 2015, 242, 881–893. [CrossRef] [PubMed]
En t. J. Mol. Sci.2019, 20, 331 27 de 33

95. Cho, H .; Ryu, H .; Rho, S .; Hill, K .; Smith, S .; Audenaert, D .; Park, J .; Han, S .; Beeckman, T .; Bennett, MJ; et al. Un péptido
secretado actúa sobre la fosforilación de ARF mediada por BIN2 para potenciar la respuesta de auxina durante el
desarrollo de la raíz lateral.Nat. Cell Biol.2014, dieciséis, 66–76. [CrossRef]
96. Clouse, SD; Langford, M .; McMorris, TC Un mutante insensible a brasinosteroides en Arabidopsis thaliana exhibe
múltiples defectos en el crecimiento y desarrollo.Plant Physiol. 1996, 111, 671–678. [CrossRef]
97. Chaiwanon, J .; Wang, ZY Señalización espaciotemporal de brasinoesteroides y antagonismo con la dinámica de las células madre
del patrón de auxina en las raíces de Arabidopsis.Curr. Biol.2015, 25, 1031-1042. [CrossRef]
98. Gonzalez-GarcIa, M.-P .; Vilarrasa-Blasi, J .; Zhiponova, M .; Divol, F .; Mora-GarcIa, A .; Russinova, E .; Caño-Delgado, A. Los
brasinoesteroides controlan el tamaño del meristemo al promover la progresión del ciclo celular en las raíces de Arabidopsis.
Desarrollo de células madre 2011, 138, 849–859. [CrossRef] [PubMed]
99. Yin, Y .; Wang, ZY; Mora-García, S .; Li, J .; Yoshida, S .; Asami, T .; Chory, J. BES1 se acumula en el núcleo en respuesta a los
brasinoesteroides para regular la expresión génica y promover el alargamiento del tallo.Célula 2002, 109,
181-191. [CrossRef]
100. Walcher, CL; Nemhauser, JL Elemento promotor bipartito necesario para la respuesta a la auxina.Plant Physiol. 2012,
158, 273–282. [CrossRef] [PubMed]
101. Paponov, IA; Teale, WD; Trebar, M .; Blilou, I .; Palme, K. Los facilitadores del flujo de auxina PIN: perspectivas evolutivas
y funcionales.Tendencias Plant Sci. 2005, 10, 170-177. [CrossRef] [PubMed]
102. Mouchel, CF; Osmont, KS; Hardtke, CS BRX media la retroalimentación entre los niveles de brasinoesteroides y la señalización de auxinas en
el crecimiento de las raíces.Naturaleza 2006, 443, 458–461. [CrossRef] [PubMed]
103. Depuydt, S .; Hardtke, CS Interferencia de señalización hormonal en la regulación del crecimiento vegetal.Curr. Biol.2011, 21,
R365 – R373. [CrossRef] [PubMed]
104. Binenbaum, J .; Weinstain, R .; Shani, E. Localización y transporte de giberelina en plantas.Tendencias Plant Sci.
2018, 23, 410–421. [CrossRef] [PubMed]
105. Hedden, P .; Sponsel, V. Un siglo de investigación de giberelinas.J. Plant Growth Regul. 2015, 34, 740–760. [CrossRef] [
PubMed]
106. Yamaguchi, S. GibberellinMetabolism and its Regulation. Annu. Rev. Plant Biol.2008, 59, 225-251. [CrossRef] [PubMed]

107. Tal, I .; Zhang, Y .; Jørgensen, ME; Pisanty, O .; Barbosa, ICR; Zourelidou, M .; Regnault, T .; Crocoll, C .; Erik Olsen, C .;
Weinstain, R .; et al. La proteína Arabidopsis NPF3 es un transportador de GA.Nat. Comun.2016, 7.
[CrossRef]
108. Kanno, Y .; Oikawa, T .; Chiba, Y .; Ishimaru, Y .; Shimizu, T .; Sano, N .; Koshiba, T .; Kamiya, Y .; Ueda, M .; Seo, M.
AtSWEET13 y AtSWEET14 regulan los procesos fisiológicos mediados por giberelinas.Nat. Comun.
2016, 7. [CrossRef] [PubMed]
109. Rizza, A .; Walia, A .; Lanquar, V .; Frommer, WB; Jones, AM Gradientes de giberelina in vivo visualizados en tejidos que se
alargan rápidamente.Nat. Plantas2017, 3, 803–813. [CrossRef] [PubMed]
110. Shani, E .; Weinstain, R .; Zhang, Y .; Castillejo, C .; Kaiserli, E .; Chory, J .; Tsien, RY; Estelle, M. Las giberelinas se acumulan
en las células endodérmicas alargadas de la raíz de Arabidopsis.Proc. Natl. Acad. Sci. EE.UU2013, 110,
4834–4839. [CrossRef] [PubMed]
111. Davimire, J.-M .; Achard, P. Gibberellin señalización en plantas.Desarrollo 2013, 140, 1147-1151. [CrossRef] [PubMed]

112. Okada, K .; Ito, T .; Fukazawa, J .; Takahashi, Y. Gibberellin induce un aumento en el Ca2 + citosólico a través de una vía de
señalización independiente de DELLA.Plant Physiol. 2017, 175, 1536-1542. [CrossRef] [PubMed]
113. Koornneef, M .; van der Veen, JH Inducción y análisis de mutantes sensibles a giberelina enArabidopsis thaliana (L.)
heynh. Theor. Apl. Gineta.1980, 58, 257–263. [CrossRef] [PubMed]
114. Li, J .; Nagpal, P .; Vitart, V .; McMorris, TC; Chory, J. Un papel de los brasinoesteroides en el desarrollo dependiente de la
luz de Arabidopsis.Ciencias 1996, 272, 398–401. [CrossRef]
115. Szekeres, M .; nortemimetanfetamina, K .; Koncz-Kalman, Z .; Mathur, J .; Kauschmann, A .; Altmann, T .; Rmidei, GP; Nagy, F .;
Schell, J .; Koncz, C. Los brasinoesteroides rescatan la deficiencia de CYP90, un citocromo P450, que controla la elongación
celular y la eliminación de etiolación en Arabidopsis.Célula 1996, 85, 171–182. [CrossRef]
116. Talon, M .; Koornneef, M .; Zeevaart, JA Giberelinas endógenas en Arabidopsis thaliana y posibles pasos bloqueados en
las vías biosintéticas de los mutantes ga4 y ga5 semienanos.Proc. Natl. Acad. Sci. EE.UU1990,
87, 7983–7987. [CrossRef]
En t. J. Mol. Sci.2019, 20, 331 28 de 33

117. Wilson, RN; Somerville, CR Supresión fenotípica del mutante insensible a la giberelina (gai) de Arabidopsis.Plant Physiol.
1995, 108, 495–502. [CrossRef]
118. Jager, CE; Symons, GM; Ross, JJ; Smith, JJ; Reid, JB La respuesta de crecimiento de brasinoesteroides en los guisantes no está
mediada por cambios en el contenido de giberelinas.Planta 2005, 221, 141-148. [CrossRef] [PubMed]
119. Katsumi, M. Interacción de un brasinosteroide con IAA y GA3 en el alargamiento de las secciones hipocóticas del pepino.
Plant Cell Physiol. 1985, 26, 615–625. [CrossRef]
120. Yang, GX; Jan, A .; Shen, SH; Yazaki, J .; Ishikawa, M .; Shimatani, Z .; Kishimoto, N .; Kikuchi, S .; Matsumoto, H .; Komatsu,
S. Análisis de microarrays de expresión génica regulada por brasinoesteroides y giberelinas en plántulas de arroz.Mol.
Gineta. Genom.2004, 271, 468–478. [CrossRef] [PubMed]
121. Tanaka, K .; Nakamura, Y .; Asami, T .; Yoshida, S .; Matsuo, T .; Okamoto, S. Funciones fisiológicas de los
brasinoesteroides en el crecimiento temprano de Arabidopsis: Los brasinoesteroides tienen una relación sinérgica con
la giberelina y con la auxina en la elongación del hipocótilo de crecimiento ligero.J. Plant Growth Regul. 2003, 22,
259-271. [CrossRef]
122. Bai, M.-Y .; Shang, J.-X .; Oh, E .; Fan, M .; Bai, Y .; Zentella, R .; Sun, T .; Wang, Z.-Y. Brasinosteroide, giberelina y fitocromo
inciden en un módulo de transcripción común en Arabidopsis.Nat. Cell Biol.2012, 14,
810–817. [CrossRef] [PubMed]
123. Gallego-Bartolome, J .; Minguet, EG; Grau-Enguix, F .; Abbas, M .; Locascio, A .; Thomas, SG; Alabadi, D .; Blazquez, MA
Mecanismo molecular para la interacción entre las vías de señalización de giberelina y brasinoesteroides en
Arabidopsis.Proc. Natl. Acad. Sci. EE.UU2012, 109, 13446–13451. [CrossRef]
124. Li, QF; Wang, C .; Jiang, L .; Li, S .; Sun, SSM; He, JX Una interacción entre BZR1 y DELLAs media la diafonía de señalización
directa entre brasinoesteroides y giberelinas en Arabidopsis.Sci. Señal.2012, 5, ra72. [CrossRef]

125. Stewart Lilley, JL; Gan, Y .; Graham, IA; Nemhauser, JL Los efectos de DELLA en el crecimiento cambian con la etapa de
desarrollo y los niveles de brasinoesteroides.Planta J. 2013, 76, 165-173. [CrossRef]
126. Unterholzner, SJ; Rozhon, W .; Papacek, M .; Ciomas, J .; Lange, T .; Kugler, KG; Mayer, KF; Sieberer, T .; Poppenberger, B.
Los brasinoesteroides son reguladores maestros de la biosíntesis de giberelina en Arabidopsis.
Célula vegetal 2015, 27, 2261–2272. [CrossRef]
127. Tong, H .; Xiao, Y .; Liu, D .; Gao, S .; Liu, L .; Yin, Y .; Jin, Y .; Qian, Q .; Chu, C. El brasinosteroide regula el alargamiento
celular modulando el metabolismo de giberelina en el arroz.Plant Cell en línea 2014, 26, 4376–4393. [CrossRef]
128. Ross, JJ; Quittenden, LJ Interacciones entre brasinoesteroides y giberelinas: ¿Síntesis o señalización?
Célula vegetal 2016, 28, 829–832. [CrossRef] [PubMed]
129. Tong, H .; Chu, C. Respuesta: Brasinosteroide regula la síntesis de giberelina para promover el alargamiento celular en el arroz:
Comentarios críticos sobre la carta de Ross y Quittenden.Célula vegetal 2016, 28, 833–835. [CrossRef]
130. Unterholzner, SJ; Rozhon, W .; Poppenberger, B. RESPUESTA: Interacción entre brasinoesteroides y giberelinas: ¿Síntesis
o señalización? En Arabidopsis, ¡Ambos!Célula vegetal 2016, 28, 836–839. [CrossRef] [PubMed]
131. Allen, HR; Ptashnyk, M. Modelización matemática y análisis de las vías de señalización de brasinoesteroides y giberelinas
y sus interacciones.J. Theor. Biol.2017, 432, 109-131. [CrossRef] [PubMed]
132. De Vleesschauwer, D .; Van Buyten, E .; Satoh, K .; Balidion, J .; Mauleon, R .; Choi, I.-R .; Vera-Cruz, C .; Kikuchi, S .; Hofte,
M. Los brasinoesteroides antagonizan la inmunidad de la raíz mediada por giberelina y salicilato en el arroz.Plant
Physiol. 2012, 158, 1833–1846. [CrossRef] [PubMed]
133. Schmitz, AJ; Folsom, JJ; Jikamaru, Y .; Ronald, P .; La respuesta de tolerancia a la inmersión mediada por Walia, H. SUB1A
en el arroz implica la regulación diferencial de la vía de los brasinoesteroides.Nuevo Phytol. 2013, 198,
1060–1070. [CrossRef] [PubMed]
134. Achard, P .; Renou, JP; Berthommi, R .; Harberd, NP; Genschik, P. Los DELLAs de plantas restringen el crecimiento y
promueven la supervivencia de la adversidad al reducir los niveles de especies reactivas de oxígeno.Curr. Biol.2008, 18,
656–660. [CrossRef]
135. Werner, T .; Schmülling, T. Acción de las citoquininas en el desarrollo de plantas.Curr. Opin. Plant Biol.2009, 12, 527–538. [CrossRef]

136. Werner, T .; Nehnevajova, E .; Köllmer, I .; novak, O .; Strnad, M .; Krämer, U .; Schmülling, T. La reducción de citoquinina específica
de la raíz provoca un mayor crecimiento de las raíces, tolerancia a la sequía y enriquecimiento mineral de las hojas en
Arabidopsis y Tabaco. Célula vegetal 2010, 22, 3905–3920. [CrossRef]
En t. J. Mol. Sci.2019, 20, 331 29 de 33

137. Nishiyama, R .; Watanabe, Y .; Fujita, Y .; Le, DT; Kojima, M .; Werner, T .; Vankova, R .; Yamaguchi-Shinozaki, K .; Shinozaki, K .;
Kakimoto, T .; et al. El análisis de los mutantes de las citoquininas y la regulación de los genes metabólicos de las citoquininas
revela importantes funciones reguladoras de las citoquininas en la sequía, las respuestas a la sal y el ácido abscísico y la
biosíntesis del ácido abscísico.Célula vegetal 2011, 23, 2169–2183. [CrossRef]
138. Vercruyssen, L .; González, N .; Werner, T .; Schmulling, T .; Inze, D. La combinación del crecimiento mejorado de raíces y brotes
revela un diálogo cruzado entre las vías que controlan el tamaño de los órganos de las plantas en Arabidopsis.Plant Physiol.
2011, 155, 1339-1352. [CrossRef] [PubMed]
139. Yuan, LB; Peng, ZH; Zhi, TT; Zho, Z .; Liu, Y .; Zhu, Q .; Xiong, XY; Ren, CM Brasinosteroide mejora la biosíntesis de
antocianina inducida por citoquinina en plántulas de Arabidopsis.Biol. Planta.2014, 59, 99-105. [CrossRef]

140. Tran, L.-SP; Urao, T .; Qin, F .; Maruyama, K .; Kakimoto, T .; Shinozaki, K .; Yamaguchi-Shinozaki, K. Análisis funcional de
AHK1 / ATHK1 e histidina quinasas del receptor de citoquinina en respuesta al ácido abscísico, la sequía y el estrés
salino en Arabidopsis.Proc. Natl. Acad. Sci. EE.UU2007, 104, 20623–20628. [CrossRef] [PubMed]
141. Havlova, METRO.; Dobrev, PI; Motyka, V .; Štorchova, H .; Libus, J .; Dobra, J .; Malbeck, J .; Gaudinova, A.; Vankova, R. El
papel de las citoquininas en las respuestas al déficit de agua en plantas de tabaco que sobreexpresan el gen trans-
zeatina O-glucosiltransferasa bajo promotores 35S o SAG12. Entorno de células vegetales. 2008, 31, 341–353. [CrossRef]
[PubMed]
142. Argueso, CT; Ferreira, FJ; Kieber, JJ Vías de percepción ambiental: la interacción de las citoquininas y las vías de respuesta
ambiental.Entorno de células vegetales. 2009, 32, 1147-1160. [CrossRef] [PubMed]
143. Nishiyama, R .; Le, DT; Watanabe, Y .; Matsui, A .; Tanaka, M .; Seki, M .; Yamaguchi-Shinozaki, K .; Shinozaki, K .; Tran, LSP
Los análisis del transcriptoma de un mutante deficiente en citoquinina tolerante a la sal revelan una regulación
diferencial de la respuesta al estrés salino por la deficiencia de citoquinina.Más uno 2012, 7, e32124. [CrossRef] [
PubMed]
144. Peleg, Z .; Reguera, M .; Tumimbang, E .; Walia, H .; Blumwald, E. Las modificaciones de fuente / sumidero mediadas por citoquininas
mejoran la tolerancia a la sequía y aumentan el rendimiento de grano en el arroz bajo estrés hídrico.Plant Biotechnol.
J. 2011, 9, 747–758. [CrossRef] [PubMed]
145. Roitsch, T .; Ehneß, R. Regulación de las relaciones fuente / sumidero por citoquininas.Regul de Crecimiento Vegetal. 2000, 32, 359–367. [
CrossRef]
146. Vahala, J .; Schlagnhaufer, CD; Pell, EJ Inducción de un ADNc de ACC sintasa por ozono en hojas de Arabidopsis thaliana
cultivadas con luz.Physiol. Planta.1998, 103, 45–50. [CrossRef]
147. Khripach, V .; Zhabinskii, V .; De Groot, A. Veinte años de brasinoesteroides: las hormonas vegetales esteroides
garantizan mejores cosechas para el siglo XXI.Ana. Bot.2000, 86, 441–447. [CrossRef]
148. Choe, S .; Fujioka, S .; Noguchi, T .; Takatsuto, S .; Yoshida, S .; Feldmann, KA La sobreexpresión de DWARF4 en la vía biosintética de
brasinoesteroides da como resultado un mayor crecimiento vegetativo y rendimiento de semillas en Arabidopsis.
Planta J. 2001, 26, 573–582. [CrossRef] [PubMed]
149. Sakamoto, T .; Morinaka, Y .; Ohnishi, T .; Sunohara, H .; Fujioka, S .; Ueguchi-Tanaka, M .; Mizutani, M .; Sakata, K .; Takatsuto, S .;
Yoshida, S .; et al. Las hojas erectas causadas por la deficiencia de brasinoesteroides aumentan la producción de biomasa y el
rendimiento de grano en el arroz.Nat. Biotechnol.2006, 24, 105-109. [CrossRef]
150. Morinaka, Y .; Sakamoto, T .; Inukai, Y .; Agetsuma, M .; Kitano, H .; Ashikari, M .; Matsuoka, M. La alteración morfológica
causada por la insensibilidad a los brasinoesteroides aumenta la biomasa y la producción de granos de arroz.
Plant Physiol. 2006, 141, 924–931. [CrossRef] [PubMed]
151. Sahni, S .; Prasad, BD; Liu, Q .; Grbic, V .; Sharpe, A .; Singh, SP; Krishna, P. La sobreexpresión del gen biosintético de
brasinoesteroides DWF4 en Brassica napus aumenta simultáneamente el rendimiento de semillas y la tolerancia al
estrés.Sci. Reps.2016, 6, 28298. [CrossRef] [PubMed]
152. Li, Q.-F .; Yu, J.-W .; Lu, J .; Fei, H.-Y .; Luo, M .; Cao, B.-W .; Huang, L.-C .; Zhang, C.-Q .; Liu, Q.-Q. Expresión de semilla específica de
OsDWF4, un gen limitante de la tasa involucrado en la biosíntesis de brasinoesteroides, mejora tanto el rendimiento como la
calidad del grano en el arroz. J. Agric. Food Chem.2018, 66, 3759–3772. [CrossRef] [PubMed]
153. Zhang, S .; Cai, Z .; Wang, X. Las salidas de señalización primarias de los brasinoesteroides están reguladas por la señalización del
ácido abscísico.Proc. Natl. Acad. Sci. EE.UU2009, 106, 4543–4548. [CrossRef] [PubMed]
154. Abeles, FB; Morgan, PW; Salveit, YOEtileno en biología vegetal, 2ª ed .; Academic Press, Inc .: San Diego, CA, EE. UU., 1992;
ISBN 0-12-041451-1.
155. Yang, SF; Hoffman, NE Biosíntesis de etileno y su regulación en plantas superiores.Annu. Rev. Plant Physiol.
1984, 35, 155–189. [CrossRef]
En t. J. Mol. Sci.2019, 20, 331 30 de 33

156. Hansen, M .; Chae, HS; Kieber, JJ Regulación de la estabilidad de la proteína ACS por citoquinina y brasinoesteroide.
Planta J. 2009, 57, 606–614. [CrossRef]
157. Zimmermann, P. GENEVESTIGATOR. Caja de herramientas de análisis y base de datos de microarrays de Arabidopsis.Plant Physiol.
2004, 136, 2621–2632. [CrossRef]
158. Lv, B .; Tian, H .; Zhang, F .; Liu, J .; Lu, S .; Bai, M .; Li, C .; Ding, Z. Los brasinoesteroides regulan el crecimiento de las raíces
controlando la homeostasis de las especies reactivas de oxígeno y el efecto dual sobre la síntesis de etileno en Arabidopsis.
PLoS Genet. 2018, 14, e1007144. [CrossRef]
159. Guo, Y .; Shan, W .; Liang, S .; Wu, C .; Wei, W .; Chen, J .; Lu, W .; Kuang, J. MaBZR1 / 2 actúan como represores
transcripcionales de genes biosintéticos de etileno en frutos de banano.Physiol. Planta.2018. [CrossRef] [PubMed]
160. Zhu, T .; Tan, WR; Deng, XG; Zheng, T .; Zhang, DW; Lin, HH Efectos de los brasinoesteroides sobre los atributos de
calidad y la síntesis de etileno en frutos de tomate poscosecha.Postcosecha Biol. Technol.2015, 100, 196-204. [CrossRef]

161. Li, QF; Él, JX BZR1 interactúa con HY5 para mediar la apertura del cotiledón regulada por la luz y los brasinosteroides en
Arabidopsis en la oscuridad.Mol. Planta2016, 9, 113-125. [CrossRef]
162. Nie, S .; Huang, S .; Wang, S .; Cheng, D .; Liu, J .; Lv, S .; Li, Q .; Wang, X. Mejora de la señalización de brasinosteroides mediante la
sobreexpresión de tomate (Solanum lycopersicum) SlBRI1 mejora las principales características agronómicas. Parte delantera. Plant Sci.
2017, 8, 1386. [CrossRef]
163. Zhu, T .; Deng, X .; Zhou, X .; Zhu, L .; Zou, L .; Li, P .; Zhang, D .; Lin, H. El etileno y el peróxido de hidrógeno participan en
la tolerancia a la sal inducida por brasinoesteroides en el tomate.Sci. Reps.2016, 6, 35392. [CrossRef]
164. Larkindale, J .; Hall, JD; Knight, MR; Vierling, E .; Larkindale, J .; Hall, JD; Knight, MR; Vierling, E. Fenotipos de estrés por
calor de mutantes de Arabidopsis implican múltiples vías de señalización en la adquisición de termotolerancia.Plant
Physiol. 2018, 138, 882–897. [CrossRef]
165. Bari, R .; Jones, JDG Papel de las hormonas vegetales en las respuestas de defensa de las plantas.Plant Mol. Biol.2009, 69, 473–488. [CrossRef]

166. Divi, Reino Unido; Rahman, T .; Krishna, P. La tolerancia al estrés mediada por brasinosteroides en Arabidopsis muestra
interacciones con las vías del ácido abscísico, etileno y ácido salicílico.BMC Plant Biol. 2010, 10, 151. [CrossRef]
167. Serna, M .; Coll, Y .; Zapata, PJ; Botella, M.A.; Pretel, MT; Amorós, A. Un análogo de brasinoesteroide previno el efecto del
estrés salino sobre la síntesis de etileno y poliaminas en plantas de lechuga. Sci. Hortico.2015, 185, 105-112. [CrossRef]

168. Mayak, S .; Tirosh, T .; Glick, BR Las bacterias promotoras del crecimiento vegetal confieren resistencia en las plantas de tomate al
estrés salino.Plant Physiol. Biochem.2004, 42, 565–572. [CrossRef]
169. Mustilli, A.-C .; Merlot, S .; Vavasseur, A .; Fenzi, F .; Giraudat, J. Arabidopsis OST1 La proteína quinasa media en la
regulación de la apertura estomática por el ácido abscísico y actúa corriente arriba de la producción de especies
reactivas de oxígeno.Plant Cell en línea 2002, 14, 3089–3099. [CrossRef]
170. Yoshida, R .; Hobo, T .; Ichimura, K .; Mizoguchi, T .; Takahashi, F .; Aronso, J .; Ecker, JR; Shinozaki, K. La proteína quinasa
SnRK2 activada por ABA es necesaria para la señalización del estrés por deshidratación en Arabidopsis.Plant Cell
Physiol. 2002, 43, 1473–1483. [CrossRef]
171. Yoshida, R .; Umezawa, T .; Mizoguchi, T .; Takahashi, S .; Takahashi, F .; Shinozaki, K. El dominio regulador de SRK2E /
OST1 / SnRK2.6 interactúa con ABI1 e integra el ácido abscísico (ABA) y las señales de estrés osmótico que controlan el
cierre de estomas en Arabidopsis.J. Biol. Chem.2006, 281, 5310–5318. [CrossRef] [PubMed]
172. Fujii, H .; Verslues, PE; Zhu, J.-K. Identificación de dos proteínas quinasas necesarias para la regulación del ácido abscísico de la
germinación de semillas, el crecimiento de raíces y la expresión génica en Arabidopsis.Plant Cell en línea 2007, 19, 485–494. [
CrossRef] [PubMed]
173. Fujii, H .; Zhu, J.-K. Arabidopsis mutante deficiente en 3 proteína quinasas activadas por ácido abscísico revela papeles críticos en
el crecimiento, la reproducción y el estrés.Proc. Natl. Acad. Sci. EE.UU2009, 106, 8380–8385. [CrossRef]
174. Umezawa, T .; Nakashima, K .; Miyakawa, T .; Kuromori, T .; Tanokura, M .; Shinozaki, K .; YamaguchiShinozaki, K. Base
molecular de la red reguladora central en las respuestas ABA: detección, señalización y transporte.Plant Cell Physiol.
2010, 51, 1821-1839. [CrossRef] [PubMed]
175. Fujii, H .; Chinnusamy, V .; Rodrigues, A .; Rubio, S .; Antoni, R .; Park, S.-Y .; Cutler, SR; Sheen, J .; Rodríguez, PL; Zhu, J.-K.
Reconstitución in vitro de una vía de señalización del ácido abscísico.Naturaleza 2009,
462, 660–664. [CrossRef] [PubMed]
En t. J. Mol. Sci.2019, 20, 331 31 de 33

176. Fujita, Y .; Nakashima, K .; Yoshida, T .; Katagiri, T .; Kidokoro, S .; Kanamori, N .; Umezawa, T .; Fujita, M .; Maruyama, K .;
Ishiyama, K .; et al. Tres proteína quinasas SnRK2 son los principales reguladores positivos de la señalización del ácido
abscísico en respuesta al estrés hídrico en Arabidopsis.Plant Cell Physiol. 2009, 50, 2123–2132. [CrossRef] [PubMed]

177. Nakashima, K .; Fujita, Y .; Kanamori, N .; Katagiri, T .; Umezawa, T .; Kidokoro, S .; Maruyama, K .; Yoshida, T .; Ishiyama,
K .; Kobayashi, M .; et al. Tres proteína quinasas de Arabidopsis SnRK2, SRK2D / SnRK2.2, SRK2E / SnRK2.6 / OST1 y
SRK2I / SnRK2.3, involucradas en la señalización de ABA son esenciales para el control del desarrollo y latencia de las
semillas.Plant Cell Physiol. 2009, 50, 1345-1363. [CrossRef] [PubMed]
178. Umezawa, T .; Sugiyama, N .; Mizoguchi, M .; Hayashi, S .; Myouga, F .; Yamaguchi-Shinozaki, K .; Ishihama, Y .; Hirayama,
T .; Shinozaki, K. Las proteínas fosfatasas de tipo 2C regulan directamente las proteínas quinasas activadas por ácido
abscísico en Arabidopsis.Proc. Natl. Acad. Sci. EE.UU2009, 106, 17588–17593. [CrossRef] [PubMed]
179. Ma, Y .; Szostkiewicz, I .; Korte, A .; Moes, D .; Yang, Y .; Christmann, A .; Grill, E. Los reguladores de la actividad de la
fosfatasa PP2C funcionan como sensores de ácido abscísico.Ciencias 2009, 324, 1064–1068. [CrossRef] [PubMed]
180. Park, SY; Fung, P .; Nishimura, N .; Jensen, DR; Fujii, H .; Zhao, Y .; Lumba, S .; Santiago, J .; Rodrigues, A .; Chow, TFF; et al.
El ácido abscísico inhibe las proteínas fosfatasas tipo 2C a través de la familia de proteínas START PYR / PYL.Ciencias
2009, 324, 1068–1071. [CrossRef] [PubMed]
181. Miyazono, K .; Miyakawa, T .; Sawano, Y .; Kubota, K .; Kang, H.-J .; Asano, A .; Miyauchi, Y .; Takahashi, M .; Zhi, Y .; Fujita,
Y .; et al. Base estructural de la señalización del ácido abscísico.Naturaleza 2009, 462, 609–614. [CrossRef] [PubMed]

182. Melcher, K .; Ng, LM; Zhou, XE; Pronto, FF; Xu, Y .; Suino-Powell, KM; Park, SY; Weiner, JJ; Fujii, H .; Chinnusamy, V .; et al. Un
mecanismo de bloqueo de la puerta-pestillo para la señalización hormonal por los receptores del ácido abscísico.Naturaleza
2009, 462, 602–608. [CrossRef] [PubMed]
183. Yin, P .; Fan, H .; Hao, Q .; Yuan, X .; Wu, D .; Pang, Y .; Yan, C .; Li, W .; Wang, J .; Yan, N. Conocimientos estructurales sobre el
mecanismo de señalización del ácido abscísico por las proteínas PYL.Nat. Struct. Mol. Biol.2009, dieciséis, 1230-1236. [CrossRef] [
PubMed]
184. Arc, E .; Sechet, J .; Corbineau, F .; Rajjou, L .; Marion-Poll, A. Diafonía ABA con etileno y óxido nítrico en la latencia y la
germinación de las semillas.Parte delantera. Plant Sci.2013, 4. [CrossRef]
185. Daszkowska-Golec, A .; Szarejko, I. Abrir o cerrar la puerta: acción de los estomas bajo el control de las fitohormonas en
condiciones de estrés por sequía.Parte delantera. Plant Sci.2013, 4, 138. [CrossRef] [PubMed]
186. O'Brien, JA; Benkova, E. Interferencia de citoquininas durante las respuestas al estrés biótico y abiótico. Parte delantera. Plant Sci.
2013, 4, 451. [CrossRef]
187. Steber, CM; McCourt, P. Un papel de los brasinoesteroides en la germinación en Arabidopsis.Plant Physiol. 2001, 125,
763–769. [CrossRef]
188. Rodrigues, A .; Santiago, J .; Rubio, S .; Saez, A .; Osmont, KS; Gadea, J .; Hardtke, CS; Rodríguez, PL El fenotipo de raíz
corta del mutante brevis radix refleja parcialmente la hipersensibilidad al ácido abscísico de la raíz.
Plant Physiol. 2009, 149, 1917–1928. [CrossRef]
189. Li, J .; Nam, KH; Vafeados, D .; Chory, J. BIN2, un nuevo locus insensible a brasinoesteroides en Arabidopsis.
Plant Physiol. 2001, 127, 14-22. [CrossRef] [PubMed]
190. Belkhadir, Y .; Jaillais, Y. El circuito molecular de la señalización de brasinoesteroides.Nuevo Phytol. 2015, 206, 522–540. [
CrossRef] [PubMed]
191. Cai, Z .; Liu, J .; Wang, H .; Yang, C .; Chen, Y .; Li, Y .; Pan, S .; Dong, R .; Tang, G .; de Dios Barajas-López, J .; et al. Las
quinasas similares a GSK3 modulan positivamente la señalización del ácido abscísico mediante la fosforilación del
subgrupo III de SnRK2 en Arabidopsis.Proc. Natl. Acad. Sci. EE.UU2014, 111, 9651–9656. [CrossRef] [PubMed]
192. López-Molina, L .; Mongrand, S .; McLachlin, DT; Chait, BT; Chua, NH ABI5 actúa aguas abajo de ABI3 para ejecutar una
detención del crecimiento dependiente de ABA durante la germinación.Planta J. 2002, 32, 317–328. [CrossRef] [PubMed]

193. López-Molina, L .; Mongrand, S .; Chua, N.-H. Un punto de control de detención del desarrollo posterior a la germinación
está mediado por ácido abscísico y requiere el factor de transcripción ABI5 en Arabidopsis.Proc. Natl. Acad. Sci. EE.UU
2001, 98, 4782–4787. [CrossRef] [PubMed]
194. Finkelstein, RR El gen de respuesta del ácido abscísico de Arabidopsis ABI5 codifica un factor de transcripción de
cremallera de leucina básico. Plant Cell en línea 2000, 12, 599–610. [CrossRef]
En t. J. Mol. Sci.2019, 20, 331 32 de 33

195. Hu, Y .; Yu, D. BRASSINOSTEROID INSENSITIVE2 Interactúa con ABSCISIC ACID INSENSITIVE5 para mediar el antagonismo
de los brasinoesteroides frente al ácido abscísico durante la germinación de semillas en Arabidopsis.
Plant Cell en línea 2014, 26, 4394–4408. [CrossRef]
196. Wang, H .; Tang, J .; Liu, J .; Hu, J .; Liu, J .; Chen, Y .; Cai, Z .; Wang, X. La señalización del ácido abscísico inhibe la
señalización de brasinosteroides mediante la amortiguación de la desfosforilación de BIN2 por ABI1 y ABI2.Mol. Planta
2018, 11, 315–325. [CrossRef]
197. Shang, Y .; Dai, C .; Lee, MM; Kwak, JM; Nam, el receptor quinasa 1 asociado a KH BRI1 regula la señalización ABA de la
célula protectora mediada por estomas abiertos 1 en Arabidopsis.Mol. Planta2016, 9, 447–460. [CrossRef]
198. Ryu, H .; Cho, H .; Bae, W .; Hwang, I. Control del desarrollo temprano de plántulas mediante la regulación epigenética de ABI3
mediada por BES1 / TPL / HDA19.Nat. Comun.2014, 5, 4138. [CrossRef]
199. Yang, X .; Bai, Y .; Shang, J .; Xin, R .; Tang, W. La regulación antagonista del crecimiento de la raíz inhibido por el ácido abscísico
por los brasinoesteroides está parcialmente mediada por la supresión directa de la expresión INSENSIBLE AL ÁCIDO ABSCÍSICO
5 por BRASSINAZOLE RESISTANT 1.Entorno de células vegetales. 2016, 39, 1994-2003. [CrossRef] [PubMed]
200. Ng, L.-M .; Pronto, F.-F .; Zhou, XE; West, GM; Kovach, A .; Suino-Powell, KM; Chalmers, MJ; Li, J .; Yong, E.-L .; Zhu, J.-K .; et
al. Base estructural para la actividad basal y la autoactivación del ácido abscísico (ABA) que señalan las quinasas SnRK2.
Proc. Natl. Acad. Sci. EE.UU2011, 108, 21259–21264. [CrossRef]
201. Belin, C .; de Franco, P.-O .; Bourbousse, C .; Chaignepain, S .; Schmitter, J.-M .; Vavasseur, A .; Giraudat, J .; Barbier-
Brygoo, H .; Thomine, S. Identificación de características que regulan la actividad de la quinasa OST1 y la función OST1
en las células de guarda.Plant Physiol. 2006, 141, 1316-1327. [CrossRef]
202. Yunta, C .; MercadoInez-Ripoll, M .; Zhu, JK; Albert, A. La estructura de Arabidopsis thaliana OST1 proporciona
información sobre el mecanismo de regulación de la quinasa en respuesta al estrés osmótico.J. Mol. Biol.2011, 414,
135-144. [CrossRef]
203. Wang, Z.-Y. Los brasinoesteroides modulan la inmunidad de las plantas en múltiples niveles.Proc. Natl. Acad. Sci. EE.UU2012,
109, 7-8. [CrossRef] [PubMed]
204. Tena, G .; Boudsocq, M .; Sheen, J. Redes de señalización de proteína quinasa en la inmunidad innata de las plantas.Curr. Opin.
Plant Biol.2011, 14, 519–529. [CrossRef] [PubMed]
205. McCann, HC; Nahal, H .; Thakur, S .; Guttman, DS Identificación de inductores de inmunidad innata usando firmas
moleculares de selección natural.Proc. Natl. Acad. Sci. EE.UU2012, 109, 4215–4220. [CrossRef]
206. Spoel, SH; Dong, X. ¿Cómo logran las plantas inmunidad? Defensa sin células inmunes especializadas.Nat. Rev. Immunol.
2012, 12, 89–100. [CrossRef]
207. Nakashita, H .; Yasuda, M .; Nitta, T .; Asami, T .; Fujioka, S .; Arai, Y .; Sekimata, K .; Takatsuto, S .; Yamaguchi, I .; Yoshida, S.
Brassinosteriod funciona en una amplia gama de resistencia a enfermedades en el tabaco y el arroz.Planta J. 2003,
33, 887–898. [CrossRef]
208. Chinchilla, D .; Shan, L .; Él, P .; de Vries, S .; Kemmerling, B. Uno para todos: la quinasa asociada al receptor BAK1.
Tendencias Plant Sci. 2009, 14, 535–541. [CrossRef]
209. Chinchilla, D .; Zipfel, C .; Robatzek, S .; Kemmerling, B .; Nürnberger, T .; Jones, JDG; Felix, G .; Boller, T. Un complejo
inducido por fl agellina del receptor FLS2 y BAK1 inicia la defensa de la planta.Naturaleza 2007, 448, 497–500. [CrossRef]

210. Heese, A .; Hann, DR; Gimenez-Ibanez, S .; Jones, AME; Él, K .; Li, J .; Schroeder, JI; Peck, SC; Rathjen, JP La quinasa de tipo
receptor SERK3 / BAK1 es un regulador central de la inmunidad innata en las plantas.Proc. Natl. Acad. Sci. EE.UU2007,
104, 12217–12222. [CrossRef]
211. Segonzac, C .; Zipfel, C. Activación de receptores de reconocimiento de patrones de plantas por bacterias.Curr. Opin. Microbiol.
2011, 14, 54–61. [CrossRef]
212. Lu, D .; Wu, S .; Gao, X .; Zhang, Y .; Shan, L .; He, P. Una cinasa citoplasmática similar a un receptor, BIK1, se asocia con un
complejo de receptor de flagelina para iniciar la inmunidad innata de la planta.Proc. Natl. Acad. Sci. EE.UU2010, 107, 496–501. [
CrossRef]
213. Zhang, J .; Li, W .; Xiang, T .; Liu, Z .; Laluk, K .; Ding, X .; Zou, Y .; Gao, M .; Zhang, X .; Chen, S .; et al. Las cinasas
citoplasmáticas de tipo receptor integran la señalización de múltiples receptores inmunes vegetales y son el objetivo de
un efector de Pseudomonas syringae.Microbio huésped celular 2010, 7, 290–301. [CrossRef]
214. Albrecht, C .; Boutrot, F .; Segonzac, C .; Schwessinger, B .; Gimenez-Ibanez, S .; Chinchilla, D .; Rathjen, JP; de Vries, SC; Zipfel, C.
Los brasinoesteroides inhiben la señalización inmunitaria desencadenada por patrones moleculares asociados a patógenos
independientemente del receptor quinasa BAK1.Proc. Natl. Acad. Sci. EE.UU2012, 109, 303–308. [CrossRef]
En t. J. Mol. Sci.2019, 20, 331 33 de 33

215. Belkhadir, Y .; Jaillais, Y .; Epple, P .; Balsemao-Pires, E .; Dangl, JL; Chory, J. Los brasinoesteroides modulan la e fi ciencia de las
respuestas inmunitarias de las plantas a los patrones moleculares asociados a los microbios.Proc. Natl. Acad. Sci. EE.UU
2012, 109, 297-302. [CrossRef]
216. Grant, MR; Jones, JDG; Science, S .; Serie, N .; May, N. Interacciones planta-microbio Moldes de (des) armonía de
hormonas Salud y enfermedad de las plantas.Ciencias 2009, 324, 750–752. [CrossRef]
217. Robert-Seilaniantz, A .; Grant, M .; Jones, JDG Interferencia de hormonas en las enfermedades y la defensa de las plantas:
más que solo antagonismo de JASMONATO-SALICILATO.Annu. Rev. Phytopathol.2011, 49, 317–343. [CrossRef]
218. Koornneef, A .; Pieterse, CMJ Charla cruzada en señalización de defensa.Plant Physiol. 2008, 146, 839–844. [CrossRef]
219. Pieterse, CMJ; Leon-Reyes, A .; Van Der Ent, S .; Van Wees, SCM Creación de redes mediante hormonas de moléculas pequeñas en
la inmunidad de las plantas.Nat. Chem. Biol.2009, 5, 308–316. [CrossRef]
220. Thaler, JS; Humphrey, PT; Whiteman, NK Evolución de la señal de jasmonato y salicilato.Tendencias Plant Sci.
2012, 17, 260–270. [CrossRef]
221. Zhou, G .; Qi, J .; Ren, N .; Cheng, J .; Erb, M .; Mao, B .; Lou, Y. Silencing OsHI-LOX hace que el arroz sea más susceptible a los
herbívoros masticadores, pero mejora la resistencia a un alimentador de floema.Planta J. 2009, 60, 638–648. [CrossRef]
222. Zhou, G .; Ren, N .; Qi, J .; Lu, J .; Xiang, C .; Ju, H .; Cheng, J .; Lou, Y. La 9-lipoxigenasa Osr9-LOX1 interactúa con la vía
mediada por la 13-lipoxigenasa para regular la resistencia a los herbívoros que mastican y chupan perforaciones en el
arroz.Physiol. Planta.2014, 152, 59–69. [CrossRef]
223. Tamaoki, D .; Seo, S .; Yamada, S .; Kano, A .; Miyamoto, A .; Shishido, H .; Miyoshi, S .; Taniguch, S .; Akimitsu, K .; Gomi, K. El ácido
jasmónico y el ácido salicílico activan un sistema de defensa común en el arroz.Señal de planta. Behav.2013,
8, e24260. [CrossRef]
224. Pan, G .; Liu, Y .; Ji, L .; Zhang, X .; Él, J .; Huang, J .; Qiu, Z .; Liu, D .; Sun, Z .; Xu, T .; et al. Los brasinoesteroides median la
susceptibilidad al saltahojas pardo al integrarse con las vías del ácido salicílico y del ácido jasmónico en el arroz.J. Exp.
Bot.2018, 69, 4433–4442. [CrossRef]
225. Campos, ML; De Almeida, M .; Rossi, ML; Martinelli, AP; Litholdo Junior, CG; Figueira, A .; RampelottiFerreira, FT;
Vendramim, JD; Benedito, VA; Pereira Peres, LE Los brasinoesteroides interactúan negativamente con los jasmonatos en
la formación de rasgos antiherbívoros en el tomate.J. Exp. Bot.2009, 60, 4347–4361. [CrossRef]
226. He, Y .; Zhang, H .; Sun, Z .; Li, J .; Hong, G .; Zhu, Q .; Zhou, X .; MacFarlane, S .; Yan, F .; Chen, J. La defensa mediada por ácido
jasmónico suprime la susceptibilidad mediada por brasinoesteroides a la infección por el virus del enano rayado negro del
arroz en el arroz.Nuevo Phytol. 2017, 214, 388–399. [CrossRef]
227. Miyaji, T .; Yamagami, A .; Kume, N .; Sakuta, M .; Osada, H .; Asami, T .; Arimoto, Y .; Nakano, T. El factor de transcripción BIL1 / BZR1
relacionado con brasinosteroides aumenta la resistencia de las plantas a la alimentación de insectos.Biosci. Biotechnol. Biochem.
2014, 78, 960–968. [CrossRef]
228. Yang, DH; Baldwin, IT; Wu, J. El silenciamiento del receptor de brasinosteroides BRI1 afecta la acumulación de glicósidos
de ácido jasmónico isoleucina y diterpeno, pero no los inhibidores de proteinasa de ácido jasmónico y tripsina en
Nicotiana attenuata.J. Integr. Plant Biol.2013, 55, 514–526. [CrossRef]
229. Huot, B .; Yao, J .; Montgomery, BL; Él, SY Compensaciones entre el crecimiento y la defensa en las plantas: un acto de equilibrio para
optimizar el estado físico.Mol. Planta2014, 7, 1267–1287. [CrossRef]
230. Beveridge, CA; Kyozuka, J. Nuevos genes en la vía de ramificación de brotes relacionada con la estrigolactona.Curr. Opin.
Plant Biol.2010, 13, 34–39. [CrossRef]
231. Wang, Y .; Sun, S .; Zhu, W .; Jia, K .; Yang, H .; Wang, X. Degradación inducida por estrigolactona / MAX2 del efector
transcripcional brasinosteroide BES1 regula la ramificación del brote.Dev. Célula2013, 27, 681–688. [CrossRef]

© 2019 por los autores. Licenciatario MDPI, Basilea, Suiza. Este artículo es un artículo de acceso
abierto distribuido bajo los términos y condiciones de la licencia Creative Commons Attribution (CC
BY) (http://creativecommons.org/licenses/by/4.0/).