Regulación hormonal del crecimiento y

desarrollo de las plantas

William M Gray

Fitohormonas: ¿Qué son?

El crecimiento y desarrollo de las plantas implica la integración de muchas señales ambientales y
endógenas que, junto con el programa genético intrínseco, determinan la forma de la planta.
Fundamental para este proceso son varios reguladores del crecimiento llamados colectivamente
hormonas vegetales o fitohormonas. Este grupo incluye auxina, citoquinina, giberelinas (GA), ácido
abscísico (ABA), etileno, brasinoesteroides (BR) y ácido jasmónico (JA), cada uno de los cuales
actúa en concentraciones bajas para regular muchos aspectos del crecimiento y desarrollo de las
plantas. .
Con la notable excepción de las hormonas esteroides del grupo BR, las hormonas vegetales se
parecen poco a sus homólogos animales ( Figura 1). Más bien, son moléculas pequeñas
relativamente simples, como el gas etileno y el ácido indol-3-acético (IAA), la auxina primaria en la
mayoría de las especies de plantas. El concepto de hormonas vegetales se origina a partir de un
experimento clásico sobre fototropismo, la inclinación de las plantas hacia la luz, llevado a cabo por
Charles Darwin y su hijo Francis en 1880. Los Darwin pudieron demostrar que cuando las plántulas
de avena se exponen a una fuente de luz lateral, una señal transportada que se origina en el ápice
de la planta promovió el alargamiento diferencial de las células en las partes inferiores de la plántula
que dio como resultado que se doblara hacia la fuente de luz. Posteriormente se demostró que esta
señal era IAA, la primera hormona vegetal conocida.

Figura 1. Estructuras químicas de las hormonas vegetales

A continuación se proporciona una lista parcial de las respuestas provocadas por cada hormona. El
gas etileno promueve la maduración de la fruta, la senescencia y las respuestas a patógenos y
estreses abióticos. IAA (una auxina) regula la división y expansión celular, la diferenciación vascular,
el desarrollo de la raíz lateral y la dominancia apical. Las citoquininas son derivados de adenina
identificados por primera vez por su capacidad para promover la citocinesis. JA es una señal volátil
que modula el desarrollo del polen y las respuestas a la infección por patógenos. Los BR regulan la
expansión celular y la fotomorfogénesis (desarrollo regulado por la luz). Los GA son compuestos
diterpenoides que promueven la germinación, el alargamiento del tallo y la inducción de la floración.
ABA promueve la latencia de las semillas y participa en varias vías de señalización del estrés.
¿Qué hacen?

Prácticamente todos los aspectos del crecimiento y desarrollo de las plantas están bajo control
hormonal hasta cierto punto. Una sola hormona puede regular una variedad asombrosamente diversa
de procesos celulares y de desarrollo, mientras que, al mismo tiempo, múltiples hormonas a menudo
influyen en un solo proceso. Los ejemplos bien estudiados incluyen la promoción de la maduración
de la fruta por el etileno, la regulación del ciclo celular por auxina y citoquinina, la inducción de la
germinación de semillas y el alargamiento del tallo por GA, y el mantenimiento de la latencia de la
semilla por ABA. Históricamente, los efectos de cada hormona se han definido en gran medida por la
aplicación de una hormona exógena. Más recientemente, el aislamiento de mutantes de respuesta y
biosintéticos de hormonas ha proporcionado nuevas y poderosas herramientas para pintar una
imagen más clara de las funciones de las diversas fitohormonas en el crecimiento y desarrollo de las
plantas.

¿Cómo trabajan?

Los biólogos de plantas se han fascinado estado fascinados por la capacidad reguladora de las
fitohormonas desde el momento de su descubrimiento, y la noción de que los niveles o respuestas
hormonales podrían manipularse para mejorar los rasgos deseados de las plantas ha sido durante
mucho tiempo un área de gran interés. Quizás el ejemplo más conocido de esto es el aislamiento de
variedades enanas de trigo y arroz que condujo a la "revolución verde" en la segunda mitad del siglo
XX, a la que se le atribuye haber salvado del hambre a millones de personas en todo el mundo. Estas
variedades enanas tienen tallos más cortos que las de tipo salvaje, lo que hace que estas plantas
sean menos susceptibles a los daños causados por el viento y la lluvia.El aislamiento molecular de
estos "genes enanistas" ha revelado que codifican componentes de las vías de biosíntesis y
respuesta de GA ( Peng et al. 1999 ; Sasaki et al. 2002).

Para dilucidar los mecanismos moleculares que subyacen a la acción de las fitohormonas, varios
investigadores han utilizado la planta modelo genéticamente fácil Arabidopsis thaliana para aislar
mutaciones que confieren una respuesta alterada a la hormona aplicada. El análisis molecular y
bioquímico de los productos génicos definidos por estas mutaciones, junto con los estudios de
expresión destinados a identificar los genes objetivo diana posteriores que regulanmedian los
cambios hormonales en el crecimiento y el desarrollo, ha comenzado a desvelar algunos de los
misterios detrás de la acción de las fitohormonas. Si bien no se comprende completamente
ninguna vía de transducción hormonal, ahora tenemos una comprensión rudimentaria de
muchos de los eventos moleculares que subyacen a la acción hormonal. Recientemente se
han publicado varias revisiones que cubren las vías hormonales individuales con mayor
detalle ( Turner et al.2002; Gomi y Matsuoka 2003 ; Himmelbach y col. 2003 ; Kakimoto 2003 ;
Dharmasiri y Estelle 2004 ; Guo y Ecker 2004 ; Wang y He 2004 ).

Temas comunes

La regulación por proteólisis se ha convertido en un tema contundente en la señalización de

hormonas vegetales. La degradación, mediada por ubiquitinas, de proteínas reguladoras clave se ha
demostrado, o al menos es probable, para todas las vías de respuesta de fitohormonas ( Smalle y
Vierstra 2004 ).

En el caso de la auxina, la vía de respuesta normalmente está sujeta a la represiónsupresión por

una de una gran familia de reguladores transcripcionales llamados proteínas Aux / IAA ( Figura 2 ).
Estas proteínas se dimerizan con miembros de la familia de factores de transcripción del factor de
respuesta a auxinas (ARF), evitando así que los ARF activen genes que responden a auxinas ( Tiwari
et al. 2004 ). Tras un estímulo de auxina, una ubiquitina ligasa una ligasa de ubiquitina SCF (SKP1 /
Cullin / F-box) ( Deshaies 1999) que contiene la proteína TIR1 F-box ubiquitina las proteínas Aux /
IAA, marcándolas para su degradación por el proteasoma 26S, desreprimiendo así la vía de
respuesta ( Gray et al. 2001 ). La hormona promueve la interacción Aux / IAA-TIR1; sin embargo, los
mecanismos moleculares detrás de esta regulación no están claros. La mayoría de los sustratos de
SCF de levadura y animal deben modificarse postraduccionalmente, generalmente mediante
fosforilación, antes de que sean reconocidos por su proteína de caja F afín. A pesar de los
numerosos esfuerzos para identificar la modificación inducida por auxina de las proteínas Aux / IAA,
no se ha descubierto tal señal, lo que plantea la clara posibilidad de que la auxina utilice un
mecanismo novedoso para regular las interacciones SCF-sustrato.

Figura 2. La proteólisis mediada por ubiquitina de las proteínas Aux / IAA regula la respuesta a
las auxinas
(A) Arabidopsis thaliana de tipo salvaje y el mutante axr2-1 . axr2-1 es una mutación de ganancia de
función dominante en un gen Aux / IAA que confiere una respuesta de auxina reducida. La proteína
axr2-1 mutante reprime de forma constitutiva la respuesta a la auxina porque no puede dirigirse a la
proteólisis por la ubiquitina ligasa SCF TIR1 . El efecto de la mutación sobre la estabilidad de AXR2
se muestra en un experimento de persecución de pulsos (recuadro). Las plántulas de tipo salvaje y
axr2-1 se marcaron con 35 S-metionina y la proteína AXR2 / axr2-1 se inmunoprecipitó
inmediatamente después del período de marcado (t = 0) o después de una persecución de 15
minutos con metionina sin marcar (t = 15) .
(B) Un modelo simplificado para la respuesta de auxina. En ausencia de un estímulo de auxina, las
proteínas Aux / IAA inhiben la actividad transcripcional de ARF formando heterodímeros. La
percepción de auxina (por un receptor desconocido) dirige las proteínas Aux / IAA al complejo SCF
TIR1 , lo que da como resultado su ubiquitinación y degradación, desreprimiendo así los factores de
transcripción ARF. Entre los objetivos de ARF se encuentran los propios genes Aux / IAA , que
producen proteínas nacientes Aux / IAA que restauran la represión sobre la vía en un circuito de
retroalimentación negativa.

El etileno y la citoquinina son percibidos por receptores que comparten similitudes con los
reguladores bacterianos de dos componentes. Comunes en procariotas, pero aparentemente
restringidos a plantas y hongos en eucariotas, estos sistemas de señalización modular involucran un
receptor unido a la membrana que contiene un dominio de histidina quinasa intracelular (HK) (
Wolanin et al. 2002 ). La unión del ligando activa la quinasa, lo que da como resultado la
autofosforilación y el inicio de una serie de reacciones de fosfotransferencia que culminan con la
activación de una proteína reguladora de la respuesta que funciona como el componente efector de
la vía. La señalización de citoquininas parece seguir en gran medida este paradigma (Kakimoto
2003). Sin embargo, la respuesta al etileno parece más compleja ( Guo y Ecker 2004 ).

El etileno es percibido por una familia de cinco receptores. ETR1 y ERS1 contienen un dominio
HK de consenso, sin embargo, los dominios HK de ETR2, ERS2 y EIN4 están degenerados y
carecen de los elementos necesarios para la actividad catalítica. Este hecho, junto con los estudios
de mutantes “muertos por quinasa” de ETR1 , sugiere que la actividad de HK no es necesaria para la
respuesta del etileno. Las mutaciones que eliminan la unión de etileno en cualquiera de los cinco
genes receptores son dominantes y confieren insensibilidad al etileno, lo que indica que los
receptores funcionan como reguladores negativos de la ruta del etileno.

Los estudios genéticos y moleculares han posicionado estos receptores corriente arriba de la quinasa
MAP quinasa quinasa quinasa MAP tipo Raf, CTR1, que interactúa con los receptores y también
actúa como un regulador negativo ( Figura 3 ). La proteína de membrana integral, EIN2, y los factores
de transcripción EIN3 y EIL1 son reguladores positivos de la señalización de etileno aguas abajo de
CTR1. Los modelos actuales proponen que la unión de hormonas inactiva los receptores, lo que da
como resultado una regulación a la baja de la actividad de CTR1. Desde la identificación de CTR1,
los biólogos han especulado que podría estar involucrada una cascada de MAP quinasa. Sin
embargo, solo recientemente se han identificado componentes putativos de MAP quinasa quinasa y
MAP quinasa de la vía del etileno ( Chang 2003). Curiosamente, estas quinasas parecen regular
positivamente la respuesta al etileno, lo que sugiere que CTR1 debe inhibir su función. Si es así, esto
representaría un giro novedoso en el paradigma tradicional de señalización de MAP quinasa. Aún no
está claro cómo se traduce la señal de etileno a los factores de transcripción EIN3 y EIL1. Sin
embargo, el hallazgo reciente de que el etileno estabiliza estos factores de transcripción, que están
dirigidos a la degradación por un complejo SCF en ausencia de etileno, indica claramente un papel
para la vía de la ubiquitina (Guo y Ecker 2003 ; Potuschak et al. 2003). Uno de los objetivos
conocidos de EIN3 es el factor de transcripción ERF1, que activa varios genes implicados en un
subconjunto de respuestas de etileno.

Figura 3. Un modelo para la vía de respuesta al etileno de Arabidopsis

El etileno es percibido por una familia de receptores de dos componentes que contienen un
dominio HK de consenso (sin sombrear) o degenerado (sombreado)
(H). Tres de los receptores también contienen un dominio de receptor
C-terminal (R). Los receptores regulan negativamente la respuesta de
etileno junto con CTR1 en un complejo en la membrana del retículo
endoplásmico. La percepción da como resultado una reducción de las
actividades del receptor y CTR1 y la activación de una MAP quinasa
quinasa, que transmite la señal a través de la proteína de membrana
EIN2, lo que finalmente da como resultado la activación de una
cascada transcripcional en el núcleo. Los factores de transcripción
EIN3 y EIL1 regulan los genes de respuesta primaria, incluido ERF1,
que activa un subconjunto de genes secundarios inducidos por etileno
que participan en las respuestas de defensa. La abundancia de EIN3 /
EIL1 está regulada de una manera dependiente de etileno por
complejos de SCF que contienen proteínas de caja F codificadas por
los genes EBF1 y EBF2 inducidos por etileno . Los componentes de
acción positiva y negativa de la vía se indican en verde y rojo,
respectivamente. Las líneas continuas indican una regulación que
probablemente se produzca a través de interacciones directas. Las
líneas punteadas indican interacciones especulativas basadas en
estudios genéticos.

Integración de señales y control combinatorio

Hace mucho tiempo, los fisiólogos de plantas notaron las aparentes interacciones antagónicas entre
algunas de las fitohormonas, como entre la auxina y la citoquinina en la regulación de la
diferenciación raíz-brote y entre GA y ABA en la germinación. Otros procesos están regulados
sinérgicamente por múltiples hormonas. Si bien durante mucho tiempo ha sido obvio que las
hormonas no actúan por caminos separados funcionan en vías discretas, sino que exhiben una
interrelación extensa y una integración de señales entre sí y con las vías de señalización ambiental y
de desarrollo, la base molecular de dicha regulación coordinada no ha sido clara. Varios hallazgos
recientes han comenzado a dilucidar los detalles moleculares de algunos de estos eventos.
Recientemente se describió un ejemplo de dicha integración de señales para las rutas de etileno y
JA ( Lorenzo et al. 2003 ). Los estudios genéticos habían implicado previamente a ambas hormonas
como reguladores importantes de las respuestas de defensa de los patógenos, así como de la
respuesta a las heridas y otras vías relacionadas con el estrés. Además, el análisis de microarrays ha
identificado una gran cantidad de genes que responden a ambas hormonas. Recientemente se
descubrió que el factor de transcripción ERF1 es un punto de intersección para estas dos vías de
señalización ( Lorenzo et al. 2003 ). Al igual que el etileno, JA i nduce rápidamente la expresión de
ERF1 y el tratamiento con ambas hormonas activa ERF1 de forma sinérgica. La inducción Inducción
de ERF1 por ambas hormonas solas o en combinación depende de ambas vías de señalización, y la
sobreexpresión constitutiva de ERF1 rescata los defectos de respuesta de defensa de los mutantes
insensibles al etileno y al JA. Estos hallazgos sugieren que ERF1 representa uno de los primeros
nodos de señalización identificados en la compleja red de interferencias hormonales.

Las vías de auxina y BR también parecen converger y regular mutuamente algunos procesos
de desarrollo. Ambas hormonas promueven la expansión celular, y los estudios de microarrays han
revelado que hasta el 40% de todos los genes inducidos por BR también están regulados
positivamente por la auxina ( Goda et al. 2004 ; Nemhauser et al. 2004 ). El BR es percibido por el
receptor quinasa de superficie celular BRI1 ( Wang y He 2004). La quinasa de tipo SHAGGY / GSK3
BIN2 actúa como un regulador negativo de la vía corriente abajo del receptor. En ausencia de una
señal de BR, BIN2 fosforila los factores de transcripción BES1 y BZR1, dirigiéndolos a la proteólisis
por el proteasoma 26S. Tras un estímulo BR, BIN2 se inactiva, lo que permite que BES1 y BZR1 se
acumulen en el núcleo, donde presumiblemente participan en la regulación de genes que responden
a BR.

Utilizando enfoques combinados genéticos, fisiológicos y genómicos, Nemhauser y sus colegas

(2004) pudieron demostrar que la auxina y el BR regulan la elongación del hipocótilo de las
Arabidopsis (tallo embrionario) de forma sinérgica e interdependiente. El aumento La elevación
de los niveles de auxina endógena hizo que las plantas fueran más sensibles a la aplicación de BR
en ensayos de elongación del hipocótilode hipocótilo, y esta respuesta dependía de las vías de
señalización de la auxina y BR. Los estudios genéticos sugieren que la convergencia de estas dos
vías se produce en un punto tardío de la señalización hormonal, quizás en los promotores de muchos
genes que responden a ambas hormonas. En apoyo de esta noción, el análisis bioinformático
identificó distintos elementos de secuencia que se enriquecieron específicamente en los promotores
de genes inducidos por auxina, inducidos por BR e inducidos por auxina / BR.

Muchas preguntas sin respuesta

Si bien se han logrado grandes avances en los últimos años en la comprensión de la base molecular
de la acción de las fitohormonas, quedan muchas preguntas fundamentales por resolver. Los
receptores y otros componentes de señalización aguas arriba quedan por identificar para la mayoría
de las fitohormonas. Igualmente importantes son la elucidación de las redes hormonales y la
integración de estas redes con el programa morfogenético, de modo que nuestra comprensión de la
acción hormonal pueda situarse en un contexto de desarrollo.

Expresiones de gratitud

El autor desea agradecer a los miembros de su laboratorio por sus útiles comentarios sobre este
manuscrito. El trabajo en el laboratorio del autor sobre la respuesta a las auxinas cuenta con el apoyo
de la subvención GM067203 de los Institutos Nacionales de Salud y la Fundación Mcknight.

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