Efectos ecotoxicológicos de metales pesados en Apis mellifera y sus

productos derivados

Rossmery Chacon, Meey Chang, Alicia Chinguel, Oscar Rojas, Gianmarco Segovia

Facultad de Ciencias Ambientales, Carrera de Ingeniería Ambiental,

Universidad Científica del Sur. Panamericana Sur Km 19, Villa el Salvador,

Lima, Perú.

Resumen
Palabras claves
Abstract
Keywords
INTRODUCCIÓN:
La humanidad siempre ha estado entrelazada y dependiente de la biosfera viva (Díaz et al.,
2018). Entre las numerosas “contribuciones de la naturaleza a las personas” (Chaplin-Kramer
et al., 2019), la polinización es sin lugar a dudas un servicio ecosistémico oportuno, a medida
que la demografía humana se dispara y aumenta la dependencia de los cultivos polinizados
(Aizen et al., 2019 ; Bugin et al. , 2022). La polinización la proporcionan principalmente
insectos (Rader et al., 2020), incluidas las abejas (Hymenoptera: Apoidea: Anthophila)
(Khalifa et al., 2021), hasta tal punto que actualmente se crían comercialmente 19 especies de
abejas y tres no abejas. en todo el mundo con fines de polinización (Osterman et al., 2021).

Sin embargo, los científicos han dado la alarma ante la desaparición de las poblaciones de
abejas silvestres y domesticadas (Biesmeijer et al., 2006 ; Koh et al., 2016 ; Zattara y Aizen,
2021), junto con toda la entomofauna (Hallmann et al., 2017 ; Powney et al., 2019 ; Sánchez-
Bayo y Wyckhuys, 2019). Algunos factores que impulsan el declive son ampliamente
reconocidos, como el uso de agroquímicos , la gestión del paisaje, el cambio climático, la
propagación de patógenos y la introducción de especies exóticas (Dicks et al., 2021 ; Wagner
et al., 2021), pero recientemente se han identificado nuevas amenazas emergentes. (Brown et
al., 2016). Entre ellos, la contaminación por metales pesados ha ganado cada vez más
atención (Singh et al., 2022 ; Monchanin et al., 2023 ; Scott et al., 2023). Frente a esta
problemática, el objetivo de este artículo es proporcionar una revisión exhaustiva de los
estudios que evaluaron los efectos del metales pesados en las abejas y sus productos
derivados.
METODOLOGÍA

Identificación de base datos

Se realizó un estudio de revisión sistemática siguiendo las recomendaciones del informe

PRISMA, para la búsqueda de información se utilizaron las bases de datos, Scopus,
ScienceDirect, y Google Académico y otros; asimismo, las terminologías principales fueron,
“Ecotoxicologicals”, “Effects”, “Chronic”, “Heavy metals” y “Pollinators”; a partir de ello se
determinaron sinónimos y términos que se tenían que excluir, las cuales se encuentran en la
ecuación de búsqueda.

A partir de lo mencionado se generó la siguiente ecuación de búsqueda (effects OR

consequence OR impact) AND (ecotoxicologicals OR damage) AND (chronic OR serious)
AND ((heavy metals OR lead OR cadmium OR mercury OR copper OR chromium) AND
NOT (neonicotinoids)) AND (pollinators OR Apis mellifera), la cual fue determinada como
ecuación general para los tres buscadores, que fueron dándole forma de acuerdo a los
criterios y respuestas de las base de datos. Por otro lado, se establecieron criterios de
inclusión y exclusión para la determinación de cantidad de artículos.

Se incluyeron en este análisis únicamente artículos originales de revistas científicas,

redactados en inglés o español y publicados entre los años 2000 y 2023. Se priorizaron
aquellos estudios que abordaran especies del género Apis y utilizaran indicadores
ecotoxicológicos para evaluar el impacto ambiental. Se excluyeron deliberadamente artículos
de revisión, libros u otras fuentes secundarias, así como aquellos que mencionaran como
palabras clave pesticidas, específicamente neonicotinoides. Además, se descartaron
investigaciones que incluyeran otros polinizadores distintos de las abejas del género Apis,
como aves, mariposas, murciélagos y escarabajos, con el objetivo de enfocar la revisión en la
relación específica entre metales pesados, polinizadores y los indicadores ecotoxicológicos
seleccionados.

Luego de realizar los filtros con la ecuación correspondiente en las diferentes fuentes de datos
se obtuvo un total de 1569 artículos, de los cuales 163 son de Scopus, 520 de ScienceDirect,
y 886 de Google Académico, del mismo modo de forma manual se obtuvieron 35 artículos; a
estos artículos se verificó que el título y objetivo estén relacionados con el tema de
investigación , de ser así se pasó a revisar el resumen y conclusiones obteniéndose un total de
183 artículos cribados, dichos artículos se les hizo una lectura rápida y estratégica
seleccionando finalmente un total de 54 artículos para evaluar la idoneidad de sus objetivos.
Para esto se verificó que sus enfoques de investigación sean la utilización de indicadores
ecotoxicológicos para evaluar las respuestas de Apis mellifera a la exposición de metales
pesados, ante la escasez de artículos relacionados al tema se decidió incluir metales pesados
en los derivados de abejas como en miel y polen.

Figura 1. Esquema PRISMA

ANÁLISIS DE DATOS

El análisis de datos se fundamenta en un enfoque metodológico exhaustivo que

engloba distintas variables clave, como la detección de metales pesados, la utilización
de indicadores ecotoxicológicos y la observación de efectos como elementos
centrales. Los resultados se generarán a partir de la Tabla 1, que será como nuestra
base de datos integral y será sometida a procesamiento mediante Excel, extrayendo
información de acuerdo a las demandas específicas del investigador.
Tabla 1. Tabla de evaluación de impactos ambientales en Apis mellifera y derivados
debido a la exposición a metales pesados
 Indicador Efectos en el polinizador Vías de DOI
Base de Polinizador Metal ecotoxicológico exposición
Título Autor Año País Objetivo Diseño metodológico Variables evaluadas
datos afectado pesado

Bioindicador Se observaron concentraciones Ingesta / https://

Apis mellifera Comparar los significativamente elevadas de adhesión doi.org/
ligustica, Spinola niveles de Evaluación de la
cadmio (Cd), cromo (Cr), y cobre 10.1007/
1806 as bioindicator contaminantes de capacidad de las Cd, Cr,
(Cu) en abejas y sus productos en s11356-
for detecting abejas melíferas para Presencia de metales Ni, Zn,
metales pesados en diferentes zonas de estudio en 016-
environmental Giglio et 2017 Springe bioacumular metales pesados y comparación As, Al,
Italia dos zonas distintas, Apis mellifera Hidalgo. La zona urbana exhibió la 7862-z
contamination: a al r link pesados. Abejas de de lugares de Ba, Co,
utilizando la Apis mayor concentración de Cr y Cu en
preliminary study of Sitios industriales y recolección Cu, Fe,
mellifera como abejas, destacando una diferencia
heavy metal abejas de la ciudad Mn, Cu
bioindicador. significativa con las zonas industrial,
pollution in Trieste, urbana
la cual resulto en mayor porcentaje de
Italy
Cd.
Biomarcadores -La actividad de la AChE se inhibió 10.1016/
en todos los grupos de tratamiento en j.ecoenv.
comparación con los controles. 2020.11
-Todos los grupos de tratamiento Ingesta 1486
tuvieron un aumento en la actividad
Evaluar los efectos de GST
de los fungicidas y -La actividad de la fosfatasa alcalina
Multi-biomarker de los metales Se utilizo tejido -Hemolinfa, (ALP) se inhibió en todos los grupos
approach and IBR pesados en las biológico de abejas Biomarcadores de de tratamiento en comparación con el
index to evaluate the abejas y desarrollar adultas, a CdSO4en neurotoxicidad (AChE
control
effects of different Caliani y aplicar un dos concentraciones: y CaE),
2021 Italia Scopus Apis mellifera Cd - Los tratamientos con cadmio
contaminants on the et al. enfoque de *0,1 g/L,0,2μg por -alteración metabólica
ecotoxicological múltiples abeja* (ALP y GST) mostraron la inhibición más evidente
status of Apis biomarcadores que *2,5 g/L, 5μg por -sistema inmunológico con diferencia estadística respecto al
mellifera incluya un Índice abeja (LYS, granulocitos) control
Biológico Integrado -La actividad de la lisozima fue
(IBRv2) inhibida por todos los tratamientos en
comparación con el control
-Los plasmatocitos mostraron ligeros
descensos tras los tratamientos con
las dosis más altas de Cd

Metal pollutants have Moncha 2021 Francia Scopus Evaluar el impacto *Acondicionamiento - Memoria a largo plazo Apis mellifera As, Cu y LD50 y CL50 Se demostró que As, Pb, Cu o Ingesta 10.1242/
additive negative nin et al. de la exposición de abejas - Aprendizaje apetitivo Pb combinaciones de estos metales,en jeb.2418
effects on honey bee aguda a *Inoculaciones de niveles encontrados en el medio 69
cognition concentraciones Pb ,Cu y As ambiente, ralentizan el aprendizaje
realistas de campo * Primer tratamiento apetitivo y
de tres - 0,27 μmol l-1 de As reducen la especificidad de la
contaminantes - 0,055 mg memoria a largo plazo en las abejas
metálicos comunes, l−1de Pb melíferas.
plomo, cobre y - 0,017 mg
arsénico, y sus l−1de Cu
combinaciones en * Segundo
Apis mellifera tratamiento
- As 0,13 μmol
l−1+Cu 0,27 μmol
l−1
 - As 0,13 μmol
l−1+Pb 0,27
μmol·l−1
- As 0,13 μmol
l−1+Pb 0,27
μmol·l−1+Cu 0,27
μmol l−1)
Se utilizaron 9 CL50 una alta concentración de plomo Ingesta 10.1016/
colonias de Apis redujo el rendimiento del aprendizaje, j.ecoenv.
mellifera, las cuales Las abejas expuestas a la alta 2021.11
fueron enjauladas y concentración de plomo eran más 2008
sometidas a tres bajas y con cabezas más pequeñas y
tratamientos distintos Las abejas no expuestas con cabezas
de plomo (Pb) más grandes mostraron un mejor
1. "abejas de rendimiento
Evaluar si el
control"), en el aprendizaje
consumo de plomo
2. expuestas - Rendimiento de
Chronic exposure to (Pb) como
Moncha a una concentración aprendizaje
trace lead impairs 2021 Francia Scopus oligoelemento Apis mellifera Pb
ni et al. baja (0,075 mg L-1) - cambios
honey bee learning afecta el
concentración de morfológicos,
aprendizaje de
plomo ('abejas L'),
abejas melíferas
3. expuesto a
una dosis alta (0,75
mg L-1)
4. se evaluó mediante
el condicionamiento
olfativo del reflejo de
extensión de la
probóscide
Evaluar los efectos * disminución de los porcentajes Ingesta / 10.1038/
del material relativos de algunos lactobacilos adhesión s41598-
particulado -larvas y adultos beneficiosos 021-
Acute and chronic submicrométrico de - Se evaluaron a 24 y 85153-1
effects of Titanium dióxido de titanio 96 horas TiO2
-Comunidad bacteriana
dioxide (TiO2) PM1 Papa G (TiO 2 ) ultrapuro - Concentraciones (dioxido
2021 Italia Scopus intestinal de Apis Apis mellifera
on honey bee gut et al (es decir, PM 1 , de (TiO) de
mellifera
microbiota under menos de 1 µm de *10 ng/μL/abeja titanio)
laboratory conditions diámetro) en la *100 ng/μL/abeja
microbiota
intestinal de abejas
adultas
Cellular alterations in Dabour 2019 Egipto Scopus Evaluar los efectos -Adultas obreras estructura histológica y Apis mellifera Cd y Pb CL50 - alteraciones Ingesta 10.1016/
midgut cells of honey et al. de la exposición a - fueron alimentados celular de las células histopatológicas j.scitote
bee workers (Apis concentraciones con jarabe de azúcar del intestino medio - alteraciones citológicas nv.2018.
millefera L.) exposed subletales de NP de que contenía (20% de 09.311
to sublethal PbO y CdO, ya sea CL 50 ) de NP CdO
concentrations of por separado o en (0,01 mg ml -1 ) y
CdO or PbO combinación, en los PbO (0,65 mg ml -1 )
nanoparticles or their trabajadores de las por separado o
binary mixture abejas melíferas (A. combinados durante
mellifera). nueve días en
condiciones de
laboratorio
-Las abejas control
 fueron alimentadas
con jarabe de sacarosa
1,5 M sin NP.
* provocó cambios significativos en la Ingesta 10.1016/
expresión genética, los niveles de j.chemos
actividad enzimática y el estado phere.20
Investigar el
redox, pero los efectos dependen del 16.08.07
impacto de Las concentraciones
The impact of metal y de la dosis 7
concentraciones subletales evaluadas
sublethal Cobre (Cu): Regulación positiva de la
subletales de Cu, fueron:
concentrations of Cu, expresión génica de Cat y Sod1 a
Pb y Cd sobre el - Cu (CuCl 2 : 1000,
Pb and Cd on honey Tatjana - enzimas antioxidante Cu, Pb y concentraciones más altas.
2016 Serbia Scopus estado redox de las 100, 10 mg L -1 ) Apis mellifera
bee redox status, et al. - expresión genética Cd Aumento de la mortalidad en la dosis
abejas y la - Pb (PbCl 2 : 10, 1,
superoxide dismutase más alta.
actividad de las 0,1 mg L -1 )
and catalase in Plomo (Pb): Aumento del contenido
principales enzimas - Cd ( CdCl 2 : 0,1,
laboratory conditions de glutatión, Aumento de los grupos
antioxidantes y su 0,01, 0,001 mg L -1 )
tiol de proteínas.
expresión genética
Cadmio (Cd): Inhibición de la
actividad de CAT en la concentración
más baja.
Investigar los Afecta negativamente el rendimiento Ingesta / https://
La exposición de
efectos de la de las abejas melíferas, especialmente adhesión doi.org/
abejas forrajeras a
exposición aguda al en tareas relacionadas con el 10.1016/
diferentes
Acute exposure to selenio en las aprendizaje y la memoria olfativa. j.ecoenv.
concentraciones de
selenium disrupts abejas melíferas, Exposición al selenio, Disminución durante la adquisición 2015.12.
selenio (en forma
associative centrándose en condicionamiento de información, con diferencias 034
Burden Estados Science inorgánica y Selenio
conditioning and 2016 cómo dicha olfativo, prueba de Apis mellifera
et al. Unidos Direct orgánica) mediante la (Se) notables según la forma de selenio
long-term memory exposición afecta la probóscide, efectos
alimentación de utilizada
recall in honey bees capacidad de subletales
soluciones de
(Apis mellifera) aprendizaje y la
sacarosa
memoria a corto y a
contaminadas con
largo plazo de las
selenio
abejas.
Evaluar el estado Bioindicador El polen mostró un gran potencial Ingesta / https://
ambiental de un para su uso como indicador ambiental adhesión doi.org/
área actualmente de contaminación, en cambio la miel 10.1080/
Trace element levels turística y no genero mayor significancia 1093452
in an area impacted Álvarez- recreativa - Productos apícolas 9.2018.1
Presencia de metales Cd, Se,
by old mining Ayuso y Science impactada por (miel y polen) 500782.
2017 España pesados en derivados Apis mellifera As, Zn y
operations and their Abad- Direct antiguas - Áreas (mina y
apícolas Mo
relationship with Valle operaciones control)
beehive products mineras mediante
la evaluación del
uso de productos
apícolas
Bioindicador La miel evidencio concentraciones de - https://
La miel fue digerida metales pesados, los cuales indican doi-
por microondas en que estos efectos potenciales son org.cient
Regional and global Presencia de metales
Evaluar la miel HNO 3 concentrado , causados principalmente por la ifica.rem
perspectives of honey Smith et Estados Science pesados y comparación
2020 como biomonitor luego evaporado y Apis mellifera Pb agricultura a gran escala en Waimea y otexs.co/
as a record of lead in al. Unidos Direct de lugares de
de Pb reconstituido en HNO sus alrededores en Kaua'i y el uso de 10.1016/
the environment recolección
3 al 2 % + 10 ng/g de gasolina con altas concentraciones de j.envres.
indio. plomo en todo el mundo. 2021.11
0800
Biomonitoring with Ruschio 2013 Italia Science Realizar un - Abejas recolectoras - Presencia de metales Apis mellifera Cd, Pb, Biomonitoreo La miel evidencio concentraciones de Ingesta https://
Honeybees of Heavy ni et al. Direct biomonitoreo con (vivas y muertas), pesados Ni y Cr metales pesados, los cuales indican link.spri
 abejas (Apis que se pueden utilizar como nger.co
mellifera L.) para indicadores. m/
evaluar la presencia article/
de pesticidas y 10.1007/
Metals and Pesticides
metales pesados s12011-
in Nature Reserves of - Temporadas (verano - comparación de
(cadmio, cromo, 013-
the Marche y primavera) lugares de recolección
níquel, plomo) en 9732-6
Region (Italy)
las diez reservas
naturales de la
región de Las
Marcas
Evaluar la Biomonitoreo Concentración altas de metales Ingesta / https://
Use of honeybees contaminación por - Presencia de metales Cd, Cr, pesados que fueron disminuyendo al adhesión doi.org/
(Apis mellifera L.) as metales pesados al pesados (Al, Ba, Cd, Ni, Zn, pasar de los años debido a la menor 10.1007/
Google 2 sitios de muestreo
bioindicators for Zaric et Sur en Serbia, Co, Cr, Cu, Fe, Mn, Na, As, Al, actividad antropogénica, recalcando s11356-
2017 Serbia Acadé - Sur y Norte Apis mellifera
assessment and al. concretamente y Ni, Sr y Zn) Ba, Co, sus posibilidades de contar a las 017-
mico - abejas sin crías
source appointment of evaluar la fuente de - comparación de Cu, Fe, abejas como parte de los 0196-7
metal pollution los elementos lugares de recolección Mn biomonitoreos.
analizados.
Determinar los * La miel evidencio concentraciones de Ingesta /
contenidos de metales pesados, los cuales indican adhesión
metales pesados y que se pueden utilizar como
otros elementos indicadores; de igual manera se
(Al, Cd,
Contenido de metales traza, pH y Evaluar las recalca que la presencia de estos
Co, Cu,
pesados y otros Fredes & Google conductividad concentraciones de contaminantes pueden ser producto de
-Presencia de metales Cr, Sr,
elementos traza en Montene 2006 Chile Acadé eléctrica de metales pesados de Apis mellifera los envases en donde se depositan los
pesados Fe, Mn,
mieles de abeja en gro mico muestras de miel de muestras de miel de derivados de la abeja.
Ni, Pb y
Chile origen botánico los años 2001 a 2003
Zn
conocido,
colectadas entre la
IV y X Región de
Chile.
* La miel evidencio concentraciones de https://
metales pesados, los cuales indican doi.org/
que se pueden utilizar como
indicadores; resaltando la presencia 10.1016/
Determinar las
de concentraciones altas en aluminio, j.fct.201
concentraciones de
el cual produce riesgo en contraer
Cu, Zn, Cd, Pb, As 2.12.015
cáncer en la población femenina.
Risk assessment of y Hg en la miel G
heavy metals in recolectada en Cd, Cu,
Science Se analizaron ocho Presencia de metales
honey consumed in Ru et al. 2013 China China, así como Apis mellifera Ar, Pb,
Direct Tipos de mieles pesados
Zhejiang province, examinar los Hg y Zn
southeastern China riesgos potenciales
para la salud
humana de los
consumidores

Multielemental Matusze 2021 Polonia Google Examinar las Derivados (polen de Presencia de metales Apis mellifera Cu, Zn y * El polen de abeja, propóleo y jalea Ingesta / https://
analysis of bee pollen, wska et Acadé concentraciones de abeja, propóleo y pesados Al real evidenciaron la presencia de adhesión doi.org/
propolis, and royal al. mico 24 elementos jalea real) metales pesados tales como Cu y Al, 10.3390/
jelly collected in seleccionados los cuales en cantidades altas o bajas molecul
west- central Poland. (incluidos puede provocar trastornos es26092
 neurodegenerativos, como la 415
macronutrientes y enfermedad de Alzheimer; de igual
micronutrientes) en manera resalta que las zonas donde se
Molecules
propóleo, polen de presentó mayor concentración son las
abeja y jalea real zonas urbanas donde hay demasiada
actividad antropogénica.
Role of the tyrosine Sun, Y. 2023 China Scopus El objetivo del Se utilizaron abejas Expresión de Role of the Los tratamientos con Pb no tuvieron Ingesta / https://
aminotransferase Niu, X. estudio fue de la granja de abejas AccTATN en diferentes tyrosine un efecto significativo en los puntos adhesión doi.org/
AccTATN gene in the Huang, investigar los de la Facultad de condiciones de aminotransfera de referencia de salud medidos. 10.1016/
response to pesticide Y. Guo, impactos de Ciencia y Tecnología tratamiento, Respuestas se AccTATN j.ecoenv.
and heavy metal X. Liu, contaminantes, Animal de la de las abejas a gene in the 2020.11
stress in Apis cerana Z. Xu, como pesticidas y Universidad Agrícola pesticidas y sustancias response to 1509
cerana B. metales pesado , en de Shandong, a las después del tratamiento pesticide and
abejas adultas de que se sometio a con ARNi y Niveles de heavy metal
Apis cerana cerana. metales pesados, expresión de genes stress in Apis
Se analizaron los como el cadmio antioxidantes cerana cerana
efectos en (CdCl2) y el mercurio (AccCAT, AccGSTO1,
diferentes etapas de (HgCl2), se AccGSTD, AccSOD2,
desarrollo, suministraron a las AccGrx1,
evaluando abejas adultas AccCYP4G11,
expresión genética, mediante la AccGSTZ1, Cd, Hg
tolerancia a aplicación de AccGSTO2,
pesticidas y soluciones. AccGSTS4).
capacidad Específicamente, se
antioxidante menciona que se
administraron 0,5 μL
de soluciones de
CdCl2 y HgCl2 a los
grupos respectivos.
Estas soluciones se
diluyeron a una
concentración de 2
mg/mL antes de la
aplicación en las
abejas.
Se recolecto muestras * Se encontró la presencia de todos los Ingesta / https://
de miel de distintos metales pesados en las distintas adhesión doi.org/
apicultores, además muestras de miel, en especial la 10.1186/
Heavy metals
de utilizar la muestra de la zona sur, la presencia s40201-
determination in
Determinar las espectrofotometría de Cu, Cr, de metales se debe a múltiples 015-
honey samples using Aghamir Google
concentraciones de emisión óptica de Presencia de Cu, Cr, Cd, Pb, factores como los agroquímicos, 0189-8
inductively coupled lou, et 2015 Iran Acade Apis mellifera
metales pesados en plasma acoplado Cd, Pb, As, Ni y Zn As, Ni y fertilizantes, etc. Lo cual indican que
plasma-optical al. mico
la miel inductivamente. De Zn al estar el suelo contaminado la planta
emission
igual manera se contó absorbe y posteriormente la abeja
spectrometry
con blancos para absorbe y queda depositado en su
comparar la presencia miel.
de metales pesados.
Toxicidad aguda de Comparar los
Carrasc
abejas uruguayas: Google valores
o- Urugua
discrepancias con 2012 académ internacionales de DL 50 Apis mellifera
Letelier y
valores de referencia ico insecticidas en
et al.
internacionales abejas
Niveles de cadmio, Google Comprobar la Espectrofotómetro de * Se observaron concentraciones * http://
Montiel, Abejas, miel, propóleo Cd, Cr y significativamente elevadas de www.rei
cromo y plomo en 2020 Mexico Acade presencia de Cd, Cr plasma por Apis mellifera
et al y cera Pb cadmio (Cd), cromo (Cr), y plomo bci.org/
abejas (Apis mico y Pb en abejas, acoplamiento
 (Pb) en abejas y sus productos en publicad
diferentes zonas de estudio en os/
Hidalgo. La zona urbana exhibió la 2020/
mayor concentración de Cd en abejas jul/
y propóleo, destacando una diferencia 3900105
inductivo para las significativa con las zonas agrícola y .pdf
muestras de abeja rural. En cuanto al cromo, la zona
mellifera) y sus seca, miel y cera. Se agrícola registró la concentración más
miel, propóleo y
productos en Hidalgo, recolectaron de 3 alta en abejas, mientras que el
cera,
México lugares distintos: rural propóleo de la zona rural superó los
con vegetacion nativa, límites permisibles. Las
agricola y urbana concentraciones de plomo fueron
notables en la zona agrícola,
afectando tanto a abejas como al
propóleo, y la miel en la zona urbana
mostró niveles significativamente
más altos
CL50 Se ralentizó individualmente el Ingesta https://
Laboratory bioassays desarrollo de las larvas , provocó una doi-
-Larvas y abejas
on the impact of reducción en el peso de las prepupas org.cient
recolectoras fueron Se evaluó
cadmium, copper and y pupas, disminuyó la tasa de ifica.rem
Determinar el sometidas a: Cd, Pb y - Mortandad
lead on the Google supervivencia tanto de las larvas otexs.co/
impacto de cadmio, Cu. - crecimiento Cd, Pb y
development and Di, et al 2016 Turquia Acade Apis mellifera como de los recolectores de una 10.1016/
cobre y plomo en - Asimismo se - desarrollo Cu
survival of the mico manera dependiente de la dosis, j.chemos
abejas.. realizaron ensayos de Tanto para larvas y
honeybee (Apis redujo el consumo de sacarosa al 50% phere.20
toxicidad aguda de obreras
mellifera L.) larvae de los recolectores y aumentó la carga 16.03.03
recolectores
and foragers corporal de metales tanto en las larvas 3
como en los recolectores.
Abejas alcanzaron LD50 Interfiere con procesos biológicos al Ingesta https://
Evaluar la
con tres días de edad. interactuar con macromoléculas, doi-
toxicidad y los - Palatabilidad de las
A cada abeja se le reemplazando o afectando metales org.cient
efectos subletales soluciones de Pb
ofreció una dosis de 8 esenciales, De igual manera solo una ifica.rem
Toxicity and sublethal de la ingesta oral de - LD 50 de Pb,
Google μL de la solución con única dosis subletal de Pb afectó otexs.co/
effects of lead (Pb) Schmars Argenti plomo (Pb) en el supervivencia de las
2023 Acade la sustancia a Apis mellifera Pb negativamente a las proteínas totales 10.1016/
intake on honey bees ow, et al na estado de salud de abejas
mico analizar. Las que de las abejas a pesar de haber recibido j.chemos
(Apis mellifera) las abejas obreras - consumo de alimento
sobrevivieron se les una dieta suplementada con polen, lo phere.20
( Apis mellifera ) después de una
dieron dosis de 5, 10, que apoya las hipótesis de un posible 23.1403
durante pruebas de exposición oral crónica
15, 20 y 25 μg de Pb. detrimento en la respuesta inmune. 45
exposición crónica.
2+ por abeja
Chronic exposure to Moncha 2021 Francia Science Determinar cómo la Se realizaron Exposición crónica de Apis mellifera Pb CL50 Las abejas expuestas a una Ingesta https://
trace lead impairs nin, et Direct exposición continua experimentos con colonias de abejas concentración alta de plomo tuvieron doi.org/
honey bee learning al. y a niveles bajos de abejas Apis mellifera melíferas al plomo en un rendimiento de aprendizaje 10.1016/
plomo afecta la en tres grupos: trazas significativamente inferior en j.ecoenv.
capacidad de las control, baja - cambios en la comparación con las abejas de control 2021.11
abejas para concentración y alta morfología de las y aquellas expuestas a una 2008
aprender y si hay concentración de abejas expuestas al concentración baja de plomo.
un impacto en su plomo. La exposición plomo
morfología al plomo se hizo a - pruebas de
través de una solución aprendizaje de
de sacarosa. Se inversión para evaluar
evaluaron las su capacidad cognitiva
capacidades de en situaciones de
aprendizaje inverso y cambio de
se llevó a cabo un comportamiento
análisis morfológico - relación entre el
 tamaño del cuerpo y el
para comprender los rendimiento cognitivo
efectos de la en abejas no
exposición al plomo contaminadas que
en las abejas. tenían acceso a recursos
naturales de plantas
- Mortalidad CL50 Las abejas obreras mostraron un Ingesta https://
Se realizaron - duración del aumento en la mortalidad, una doi.org/
experimentos para - desarrollo larvario disminución en la respuesta a la 10.1016/
evaluar los efectos de - la ingesta de sacarosa sacarosa y una acumulación de j.cbpc.2
la exposición a como indicador de la metales en sus tejidos a medida que 020.108
cadmio (Cd) y cobre respuesta alimentaria de aumentaban las concentraciones de 839
Evaluar los efectos
(Cu) tanto en obreras las abejas obreras, Cd y Cu en su dieta. Además, las
agudos y crónicos
Joint effects of como en larvas. Para - la acumulación de Cd larvas experimentaron una reducción
de la exposición de
cadmium and copper Estados Science las obreras se y Cu en los tejidos significativa en su supervivencia y
Di, et al. 2020 los metales pesados Apis mellifera Cd y Cu
on Apis mellifera Unidos Direct administraron corporales desarrollo, con concentraciones más
cadmio (Cd) y el
forgers and larvae concentraciones que - la respuesta de las altas de metales causando efectos más
cobre (Cu) en las
variaban desde 12.5 abejas obreras a graves.
abejas melíferas.
hasta 400 mg/L de Cd diferentes
y Cu y para las larvas concentraciones de
concentraciones que sacarosa
oscilaban entre 0.125 - el crecimiento y
y 14 mg/L de Cd y Cu desarrollo de las larvas
expuestas a los metales.
Honeybee and honey Silice et 2014 Turquia el objetivo Se capturaron Concentraciones de Abejas Cu, Zn, Biomonitoreo Se detectaron nueve elementos en Ingesta / https://
as monitors for al., principal es evaluar forrajeras (20–50 metales traza (Cu, Zn, silvestres Mn, Fe, muestras de abejas y miel de la adhesión doi.org/
heavy metal y cuantificar las abejas) a su regreso a Mn, Fe, Pb, Cd, Al, Cr, Pb, Cd, provincia de Mugla, destacando la 10.1177/
contamination near concentraciones de sus colmenas. Ni) en forrajeras y Al, Cr, importancia de la concentración de 0748233
the metales traza, Se recogieron once muestras de miel, Tipos Ni Cd debido a su toxicidad y capacidad 7135033
thermal power plants incluyendo Cu, Zn, muestras de forrajeras de mieles de acuerdo a de transporte en las plantas. Aunque 93
in Mugla, Mn, Fe, Pb, Cd, Al, y seis muestras de la cercania de la central ciertas mieles presentaron niveles más
Turkey Cr y Ni, en miel en áreas cercanas termoelectrica bajos de Cd, se subrayó su relevancia.
forrajeras y a centrales La distribución de metales en mieles
muestras de miel térmicas.Las de melaza mostró homogeneidad para
recolectadas en concentraciones de Cu, Zn y Mn, con niveles más bajos
áreas cercanas a metales traza se en comparación con estudios
centrales térmicas determinaron anteriores. La evaluación de la
utilizando un contaminación por Pb, Cd y Ni en las
espectrómetro de mieles demostró niveles dentro de los
absorción atómica límites permitidos por la Comisión
(AAS) y del Codex Alimentarius y las
espectrometría de recomendaciones de la FAO/OMS.
absorción atómica
con horno de grafito
(GFAAS).
Se empleó la
digestión por
microondas para la
preparación de las
muestras.
Se prepararon
soluciones estándar
para la calibración a
partir de soluciones
stock.
 Los reactivos
utilizados eran de
grado reactivo
analítico.
- la naturaleza de la CL50 Cambios en el comportamiento, como Ingesta https://
exposición (crónica o posibles alteraciones en la búsqueda doi.org/
aguda), de alimentos y la ingesta de néctar y 10.1016/
- concentraciones de polen además en su desarrollo. j.scitote
contaminantes nv.2021.
presentes en el entorno 146398
- los efectos
Investigar y Se analizó un total de
observados en los
Current permissible analizar los efectos 527 observaciones de
invertebrados
levels of metal Moncha de los la literatura científica
Science (abarcando aspectos As, Cd,
pollutants harm nin,et 2021 Francia contaminantes que cubrieron 100 Apis mellifera
Direct fisiológicos, de Hg y Pb
terrestrial al.. metálicos en los especies diferentes de
desarrollo,
invertebrates invertebrados invertebrados
supervivencia,
terrestres. terrestres.
dinámica de población,
reproducción y
comportamiento)
- co-ocurrencia de
varios contaminantes
metálicos y sus efectos
sinérgicos.
LD50 En abejas recién emergidas expuestas Ingesta https://
a diferentes concentraciones de doi.org/
Exposición de abejas cadmio (Cd), se observó que el metal 10.1016/
Probar si las abejas melíferas a cadmio - La exposición al no induce toxicidad aguda en los j.envpol.
melíferas adultas, durante tres días, cadmio primeros tres días de exposición, 2016.08.
después de tres días seguido de la - La toxicidad aunque la mortalidad está relacionada 006
Evidence of
de exposición a Cd, evaluación de su - La mortalidad con la dosis. El Cd ocasiona daño
immunocompetence
mostraron inmunocompetencia y - La celular severo en los cuerpos grasos,
reduction induced by Polykreti Science
2016 Italia diferencias en la el análisis de cambios inmunocompetencia Apis mellifera Cd afectando la capacidad de eliminación
cadmium exposure in s, et al. Direct
efectividad de la estructurales y - Los cambios de patógenos durante desafíos
honey bees (Apis
respuesta inmune ultraestructurales en estructurales y inmunológicos. El análisis estructural
mellifera)
en comparación los cuerpos grasos ultraestructurales en las de los cuerpos grasos reveló la
con las muestras de como posibles abejas melíferas presencia de gránulos densos en
control. consecuencias de la adultas. electrones, con una notable cantidad
exposición al metal. de zinc atribuible a la sobreexpresión
de metalotioneínas (MT) provocada
por la contaminación con Cd.
Acute sublethal Burden, 2019 Estados Science Evaluar cómo la Evaluación de la - Capacidad de las Apis mellifera Cd, Cu y * Las abejas no mostraron rechazo Ingesta https://
exposure to toxic et al. Unidos Direct exposición subletal capacidad de las abejas melíferas para Pb significativo a la sacarosa doi.org/
heavy metals alters aguda a metales abejas melíferas para detectar y rechazar contaminada con cadmio, pero sí 10.1038/
honey bee (Apis pesados tóxicos, detectar y rechazar alimentos contaminados exhibieron una reducción en el reflejo s41598-
mellifera) feeding específicamente el soluciones de con cadmio, cobre y de extensión de la probóscide en 019-
behavior cadmio, el cobre y sacarosa plomo presencia de cobre. Con plomo, se 40396-x
el plomo, afecta el contaminadas con tres - Respuesta a estos observaron respuestas variables: a
comportamiento de metales pesados: contaminantes en concentraciones bajas, hubo un menor
alimentación de las cadmio, cobre y términos de consumo y porcentaje de abejas con el reflejo de
abejas melíferas plomo. sensibilidad. extensión de la probóscide, pero a
(Apis mellifera). concentraciones altas, no hubo
diferencia significativa respecto a la
sacarosa no contaminada. Además, el
pretratamiento con cadmio no afectó
 la capacidad de las abejas para
discriminar sacarosa, mientras que el
pretratamiento con cobre no influyó
en la respuesta a diferentes
concentraciones de sacarosa. El
pretratamiento con plomo mostró una
interacción significativa, con una
sensibilidad ligeramente mayor a la
sacarosa en concentraciones
específicas. En resumen, las abejas
respondieron de manera diferencial a
los metales pesados, destacando la
sensibilidad al cobre y las respuestas
variables al plomo.
* Se observó que selenato y Ingesta
selenometionina afectaron las
respuestas conductuales de las abejas,
especialmente en la extensión
Evaluar si la
reflexiva de la probóscide (PER), con
presencia de Se utilizan diferentes
selenometionina mostrando una
selenio afecta el concentraciones de
Selenium Toxicity to Respuesta antenal, la reducción significativa en https://
comportamiento selenio y se comparan
Honey Bee (Apis respuesta a la comparación con el control de doi.org/
gustativo de las con grupos de control
mellifera L.) Hladun, Estados Science probóscide, el umbral sacarosa 1 M. Además, selenato y 10.1371/
2012 abejas melíferas a que no están Apis mellifera Se
Pollinators: Effects on et al. Unidos Direct de respuesta a la selenometionina provocaron un journal.p
través de dos expuestos al selenio
Behaviors and sacarosa, el consumo aumento significativo en la one.003
órganos quimio para determinar
Survival total y la mortalidad. mortalidad de las abejas, 4137
sensoriales: las cualquier efecto
especialmente a concentraciones más
antenas y la perjudicial.
altas, tanto en dosis única como en
probóscide.
dosis crónica. En contraste, la
metionina tuvo efectos menores en las
respuestas conductuales y la
mortalidad.
Las abejas melíferas Manuel 2023 Argenti Dialnet Se analizaron abejas y Concentración en Apis mellifera Cr, Ni, * El cadmio (Cd) mostró Ingesta https://
(Apis mellifera) como Cecchi, na En este estudio, se polen con un relación al peso seco Pb y Zn concentraciones máximas en octubre, doi.org/
biomonitores de el al. evaluó la presencia espectrofotómetro de siendo más elevado en el apiario 10.5255
contaminación de metales pesados absorción atómica costero. El cromo (Cr) alcanzó su 9/
ambiental por metales en abejas, polen y Shimadzu AA6800, pico en febrero, siendo más eunk.v2i
pesados miel de apiarios en utilizando la técnica significativo en el apiario costero. El 1.31ç
diferentes zonas de atomización por níquel (Ni) presentó variaciones
geográficas de llama directa. Las notables, con valores elevados en
Buenos Aires. Se curvas de calibración febrero en el apiario costero. El
tomaron muestras abarcaron rangos plomo (Pb) mostró fluctuaciones
mensuales entre específicos para cada mensuales, con el valor máximo en
agosto de 2011 y metal: 0 a 6 ppb para diciembre en el apiario costero y
julio de 2012, cadmio, 0 a 2 ppb valores más altos en el apiario basural
utilizando métodos para cromo y níquel, en octubre. El zinc (Zn) fue alto en
de digestión ácida y 0 a 40 ppb para todos los apiarios, con valores
técnicas analíticas plomo, y 0 a 600 ppb significativos en el apiario costero y
como para zinc. En las basural. Las concentraciones no
espectrofotometría muestras de miel, se variaron entre apiarios, pero sí entre
de absorción añadió galio como estaciones. Además, la comparación
atómica y estándar a 1 ppm, y entre abejas y miel reveló que las
espectrometría de después de sembrar concentraciones de zinc eran
fluorescencia de 10 microlitros en notoriamente mayores en abejas que
rayos X. portamuestras, se en miel. En el polen, no se observaron
 secaron y analizaron diferencias significativas entre
mediante el apiarios ni matrices (abejas y polen)
espectrómetro de considerando las mediciones de
fluorescencia de rayos invierno y primavera.
X S2 Picofox de
Bruker.
Se investiga la * En altas concentraciones de los Ingesta https://
Preparación de ARN
expresión de genes metales pesados Hg y Pb hay mayores doi.org/
total y síntesis de
relacionados con la niveles de expresión de genes 10.1007/
ADNc a tarvés del
desintoxicación y Niveles de expresión de relacionados con la desintoxicación, s13592-
uso de abdomenes de
las concentraciones superóxido dismutasa y SOD1 , CAT , CYP9Q1 , CYP9Q2 y 020-
abeja. Para determinar
de metales pesados catalasa en el tejido del CYP9Q3 en las abejas y Muestras de 00751-8
Effect of el factor de estrés
en las abejas abdomen. Niveles de miel de la zona urbana comparadas
environmental heavy ambiental en cada
melíferas y la miel expresión de CYP9Q1, con las de las zonas agrícolas y
metals on the ubicación, se mide la
Gizaw, LinkSp posiblementes CYP9Q2 y CYP9Q3 en montañosas. Además, los patrones de
expression of 2020 Corea concentración de dos Apis mellifera Hg, Pb
G., et al. ringer expuesta a estrés el tejido del abdomen. expresión genética se correlacionaron
detoxification-related metales pesados (Hg
ambiental asociado Concentraciones de positivamente con la concentración de
genes in honey bee y Pb) en abejas y
a metales pesados residuos de metales metales pesados en los tres entornos,
Apis mellifera muestras de miel
de Hg y Pb, en pesados (mg/kg) en lo que sugiere una respuesta
utilizando el método
muestras de muestras de miel y fisiológica de las abejas a los factores
de la Asociación de
apiarios ubicados abejas. estresantes ambientales, que podría
Químicos Analíticos
en áreas estar asociada con diferencias en el
Oficiales (AOAC
montañosas, uso de la tierra en el área urbana.
1990 )
agrícolas y urbanas
Cadmium and Rothma 2019 Estados ASM Analizar los efectos Se expusieron las Microbioma u Apis mellifera Cd, Se La exposición al cadmio o Ingesta https://
Selenate Exposure n et al. Unidos Journal de la exposición a abejas apis mellifera a metaboloma / al selenato afectó tanto a doi.org/
Affects the Honey s metales tóxicos, los tratamientos con secuenciación del gen los microbiomas como a los 10.1128/
Bee Microbiome and específicamente cadmio y selenato 16S der ARNr metabolomas de las abejas AEM.01
Metabolome, and cadmio y selenato, durante 7 días para melíferas. Los 411-19
Bee-Associated en el microbioma y obtener resultados tratamientos con cadmio o
Bacteria Show metaboloma de las subletales donde se selenato cambiaron
Potential for abejas melíferas utilizó la sutilmente la composición
Bioaccumulation secuenciación del gen del microbioma de las
16S rRNA para abejas melíferas y
analizar los efectos cambiaron las abundancias
que tuvieron. Luego proporcionales de varios
se utilizó ESV de filotipos
metabolómica de bacterianos simbióticos
cromatografía centrales (ESV con ≥97% de
líquida- identidad de secuencia con
espectrometría de los filotipos centrales de
masas (LC-MS) no abejas melíferas
dirigida para mostrar previamente definidos)
que la exposición según la secuencia de genes
química cambió los ARNr 16S .
perfiles de
metabolitos de las
abejas y que los
compuestos que
pueden estar
involucrados en la
desintoxicación.
Finalmente, se expuso
varias cepas de
bacterias asociadas a
 las abejas en cultivo
líquido para ver la
elimnación de
contaminantes por
cepa en el mediol.
Los resultados mostraron que las Ingesta
En un experimento, abejas tratadas con Cd exhibieron un
un grupo de abejas rendimiento de aprendizaje olfativo
fue alimentado con significativamente deteriorado en
una solución de comparación con las abejas de
sacarosa al 30% que control. Además, el peso de la cabeza
contenía CdCl2, fue significativamente menor en las
mientras que otro abejas tratadas con Cd que en las
grupo recibió solo abejas de control después de una
sacarosa. exposición crónica al Cd. Los perfiles
Posteriormente, se de expresión génica entre el
rendimiento de
investigar los llevó a cabo una tratamiento con Cd y el control
aprendizaje olfativo,
Chronic Cadmium efectos de dosis prueba de aprendizaje revelaron que 79 genes se expresaban
peso de las cabezas,
Exposure Induces subletales de olfativo con dos de manera significativamente
perfiles de expresión
Impaired Olfactory Google cadmio en el olores (A y B). El diferencial. Los genes que codifican
Zhiguo, génica y expresión de
Learning and Altered 2022 China Acadé aprendizaje olfativo olor A se asoció con Apis mellifera Cd quimiorreceptores y proteínas
L. et al. genes que codifican
Brain Gene mico y los perfiles de recompensa, mientras olfativas estaban regulados
quimiorreceptores,
Expression in Honey expresión de genes que el olor B no. Se negativamente, mientras que los
proteínas olfativas y
Bees (Apis mellifera) cerebrales de las expuso a las abejas a genes implicados en la respuesta al
enzimas del citocromo
abejas melíferas. ambos olores en un estrés oxidativo estaban regulados
P450
orden positivamente en las abejas tratadas
pseudoaleatorio, con Cd. Los resultados sugieren que
registrando las la exposición al Cd ejerce estrés
respuestas y oxidativo en el cerebro de las abejas
realizando análisis de melíferas, y la expresión desregulada
expresión génica de genes que codifican
cerebral para evaluar quimiorreceptores, proteínas olfativas
el impacto del cadmio y enzimas del citocromo P450
en su comportamiento probablemente esté asociada con un
y genética. aprendizaje olfativo deficiente en las
abejas melíferas.
Evaluar los efectos
letales del cromo
como Cr(III), solo
y en combinación
Se desarrolló un
con el
método modificado
neonicotinoide
Lethal effects of basado en la prueba
clotianidina y el
Cr(III) alone and in de proporción
Sgolastr fungicida
combination with Science binomial para analizar
a, F. et 2018 Italia propiconazol , Apis mellifera
propiconazole and Direct interacciones
al. inhibidor de la
clothianidin in honey sinérgicas y
biosíntesis de
bees antagónicas entre los
ergosterol (EBI), en
tres contaminantes
abejas melíferas
probados.
( Apis mellifera
ligustica L.)
después de una
infección aguda
The impact of heavy Xiaoyu, 2023 China Science evaluar el impacto El diseño Concentración de Apis mellifera Cr, Ni, * - https:/
metal pollution on et al. Direct de la metodológico empleó metales y Relación Cd, Pb y Se identificaron diferencias
/
 significativas en las concentraciones doi.or
de metales pesados entre diversas
g/
especies de abejas, destacando
un modelo lineal Xylocopa tranquabaroroum y las 10.10
mixto y análisis de abejas pequeñas con niveles más 16/
componentes bajos en comparación con Apis j.envr
principales para cerana y Eucera floralia. Los índices
evaluar la
es.20
contaminación por de contaminación por metales
contaminación y su pesados, especialmente aquellos
23.11
metales pesados
(vanadio, cromo,
impacto en variables basados en A. cerana, E. floralia y 6515
como la riqueza,
níquel, cadmio, muestras mixtas de abejas pequeñas,
wild bee communities diversidad y
zinc y plomo) en se correlacionaron negativamente con
in smallholder abundancia de abejas espacial Vn
las comunidades de la riqueza y diversidad de abejas
farmlands silvestres. Este
abejas silvestres de silvestres. Sin embargo, no se
enfoque integral
18 sitios en observaron efectos significativos en la
permitirá comprender
Quzhou, provincia abundancia de estas abejas. El estudio
la relación entre la
de Zhejiang, China subraya la necesidad de considerar las
contaminación
ambiental y la salud especies específicas al evaluar los
de las poblaciones de impactos de la contaminación por
abejas en esta región metales pesados y sugiere que las
agrícola específica. abejas silvestres podrían servir como
indicadores efectivos de esta
contaminación.

Se recopilaron 30 Las concentraciones medias de Pb, https://

muestras de miel de Cd y As en las muestras de miel doi.org/
manera aleatoria, se fueron 0.148 ± 0.128 µg/g, 0.071 ± 10.1016/
almacenaron en 0.062 µg/g y 0.0128 ± 0.0140 µg/g, j.jfca.20
frascos de vidrio a respectivamente, siendo Pb el de 23.1052
temperatura ambiente mayor concentración, además los 55
para análisis niveles de plomo en miel estaban por
subsiguiente. Se debajo de los límites establecidos por
emplearon dos índices la regulación china, pero superan el
El objetivo
para describir las límite máximo de plomo en miel
principal de este
características establecido por la Comisión Europea.
artículo de
Heavy metals in geográficas y Concentración de Por otro lado, en cuanto al índice de
investigación es
honey and poultry antropogénicas de los metales en miel, indice contaminación por metal se identificó
evaluar los niveles
eggs as indicators of sitios de muestreo, y de contaminacion de que las altas concentraciones
Zergi et de plomo (Pb), Abejas Pb, Cd y
environmental 2023 Francia se calcularon índices metales en miel por coincidían con una alta presión
al., cadmio (Cd) y silvestres As
pollution and de contaminación por localidad, efectos antropogénica.
arsénico (As) en
potential risks to metales (IPM) para nociivos del consumo
miel y huevos de
human health evaluar la variación en la salud humana.
aves recolectados
regional en los
en diferentes
niveles de plomo
regiones de Argelia
(Pb), cadmio (Cd) y
arsénico (As) en la
miel. La
cuantificación de
estos metales se
realizó mediante
espectrometría de
Science absorción atómica
Direct (SAA).
The effects of Devrim 2017 Estados Science El propósito de este Se analizaron cuatro comportamiento Apis mellifera Cd y Cu * aumentó la duración del desarrollo Ingesta https://
 variables larvario y la mortalidad tanto de las doi.org/
dependientes, larvas como de los recolectores de 10.1016/
frecuencia de flores una manera dependiente de la dosis j.cbpc.2
azules visitadas por 020.108
fase por tratamiento, 839
estudio es
número promedio de
ingested aqueous determinar cómo la
flores visitadas por
aluminum on floral ingestión de
O. et al minuto por (eleccion de flores y
fidelity and foraging Unidos Direct aluminio puede
2017 tratamiento, número numeros de viajes)
strategy in honey bees afectar de manera
promedio de retornos
(Apis mellifera) subletal a las abejas
a la colmena por
melíferas.
minuto por
tratamiento y el
porcentaje de abejas
que participaron en el
control y tratamiento.
Explorar el Este estudio se * la concentración de As mostró efectos Ingesta https://
impacto de As y Se realizó en el condado negativos significativos en la riqueza doi.org/
contaminación en de Kaihua en Quzhou, y diversidad de especies raras de 10.1016/
las comunidades de sudeste de China, en abejas silvestres, pero no afectó la j.scitote
Effects of arsenic and
abejas silvestres en la primavera de abundancia. En contraste, la nv.2023.
selenium pollution on Xiaoyu
Science agroecosistemas de 2022, abarcando 18 concentración de Se no tuvo efectos 168052
wild bee communities S. et al, 2023 China comportamiento Apis mellifera As y Se
Direct pequeños ubicaciones. Estos significativos en la riqueza,
in the agricultural 2023
agricultores, sitios se diversidad ni abundancia de las abejas
landscapes
medimos As y caracterizaban por silvestres
Concentraciones de tener campos de
Se en tres especies pequeños
de abejas locales agricultores.
La encuesta se llevó a Biomonitoreo efectos tóxicos y a la variabilidad del Ingesta / https://
Los principales
cabo durante el ecosistema que condiciona la adhesión doi.org/
objetivos del
período primavera- dispersión de los metales y su entrada 10.1016/
presente trabajo
verano (2014-2015) a la cadena alimentaria j.envpol.
son: (i) el análisis
en varias partes de la 2019.11
de los niveles de
región de Umbría y 3388
bioacumulación de
consideró 35 apiarios.
metales pesados en
Los sitios de
abejas recolectoras,
muestreo fueron
en diferentes sitios
seleccionados por el presencia de metales
Heavy metal de la región de
diferente grado de como Cd, Mn, Zn y Cu
bioaccumulation in Umbría (centro de
contaminación y la comparacion de la
honey bee matrix, an Goretti Italia) con un grado
Science ambiental , en contaminación por Cd, Mn,
indicator to assess the E. et al, 2019 Italia variable de impacto Apis mellifera
Direct particular, debido a metales pesados entre Zn y Cu
contamination level in 2019 antropogénico; (ii)
actividades agrícolas las diferentes regiones
terrestrial la definición de un
e industriales. El de las muestras
environments índice, el Índice de
muestreo de las extraidas.
Contaminación de
abejas melíferas se
las Abejas (HCI),
realizó siguiendo las
que puede expresar
normas de seguridad
de manera concisa
y respetando las
y directa el nivel de
colonias, evitando
contaminación de
abrir las colmenas y
un solo metal
procurando no
pesado o de un
perturbar la actividad
conjunto de ellos.
de los insectos.
Abundance and Dawid 2011 Polonia british investigar la El estudio se llevó a mortalidad y riqueza de Apis mellifera Cd, Zn y * La concentración de cadmio, plomo y https://
 cabo en las zinc en el polen recolectado por las doi.org/
proximidades de dos abejas tuvo niveles altos en sitios 10.1111/
relación entre la fundiciones de Zn/Pb, cercanos a los lugares contaminados. j.1365-
diversity of wild bees ecologi contaminación por una ubicada en Descubrimos que a medida que 2664.20
M. et al, y Reino
along gradients of cal metales pesados y Olkusz (OLK), diversidad Pb aumentaba la concentración de 11.0207
2011 unido
heavy metal pollution society las comunidades de Polonia , y la segunda metales pesados, había una 9.x
abejas silvestres. en Avonmouth disminución constante en el número,
( AVO), Reino la diversidad y la abundancia de
Unido. abejas silvestres solitarias.
CL50 Y NOEC Los resultados del estudio indican que Ingesta https://
la sensibilidad de las abejas (Apis doi.org/
mellifera, Bombus terrestris, y Osmia 10.1016/
bicornis) a diferentes productos j.scitote
químicos varió significativamente a lo nv.2016.
En este estudio 10.180
largo del tiempo y entre especies. La
desarrollamos
toxicidad general de los siete
pruebas de
exposición a la productos químicos evaluados mostró
alimentación una clasificación consistente en las
continua tanto Nos centramos en la tres especies después de 240 horas de
Comparative toxicity aguda (a corto exposición oral, ya exposición, siendo clothianidin el más
of pesticides and plazo; hasta 96 h) que la evidencia tóxico seguido por dimetoato,
environmental como crónica reciente sugiere que Mortalidad y relacion cadmio, arsénico, tau-fluvalinato, 2,4-
Matthew Reino Science
contaminants in bees: 2017 (extendida hasta este es a menudo el entre la especie y el Apis mellifera Cd y As D y propiconazol. Aunque hubo
S. et al unido Direct
Are honey bees a 240 h) para enfoque más efecto toxico algunas variaciones en la fuerza de
useful proxy for wild comparar y relevante y los efectos dependientes de la
bee species? predecir los conservador para las concentración entre especies, la
impactos a largo abejas mayoría de las diferencias no fueron
plazo de siete significativas. Además, las
sustancias químicas
predicciones a largo plazo de las
diferentes en dos
especies de abejas concentraciones sin efecto (NEC)
silvestres sugieren posibles impactos a largo
plazo, y ajustar las NEC para
diferencias en el peso corporal no
alteró la clasificación general de
sensibilidad entre las especies

Low dietary levels of Maxime 2015 canada Science El objetivo de este Para el cloruro y cada α-tocoferol, Apis mellifera Al, Pb y * La abeja melífera muestra una mayor Ingesta https://
Al, Pb and Cd may G. et al, Direct estudio fue metal, la peroxidación de lípidos, Cd bioconcentración de Cd y Pb que de doi.org/
affect the non- 2015 investigar los supervivencia de las proteínas y proteínas Al. 10.1016/
enzymatic antioxidant efectos de los abejas después de 10 similares a la La abeja melífera muestra un j.chemos
capacity in caged metales en las días se comparó metalotioneína (MTLP) marcado aumento de los niveles de phere.20
honey bees (Apis abejas melíferas mediante el análisis del individuo MTLP después de exposiciones 15.09.05
mellifera) expuestas durante de Kaplan-Meier por crónicas al Cd. 7
10 días a pares. Cuando fue Los niveles de vitamina E de las
concentraciones significativa, cada abejas melíferas aumentaron después
ambientalmente curva de de la exposición crónica al Pb y al
realistas de Al, Pb y supervivencia se Cd.
Cd (disueltos en comparó con el grupo La peroxidación lipídica de las abejas
almíbar). de control (diseño 2 × melíferas se vio alterada por la
2) y el umbral de exposición crónica al Al.
significancia se ajustó
a partir de la
corrección de
Bonferroni ( p /k:
 0,05/número de
comparaciones).
Los autores aislaron * Las colonias tratadas con Se no Ingesta https://
pequeñas colonias de tuvieron producción de cría, doi.org/
El objetivo núcleos bajo jaulas reducción significativa en el peso 10.1002/
principal del grandes y las total de las obreras y efectos adversos etc.3273
presente estudio fue alimentaron con una en las pupas.
determinar si los dieta exclusiva de Los tratamientos con Cd y Cu, a pesar
Metal contaminant
contaminantes jarabe de azúcar y de tener más pupas muertas, no
accumulation in the Environ
metálicos cadmio torta de polen afectaron significativamente el peso
hive: Consequences metal exposicion, La
Kristen (Cd), cobre (Cu), enriquecida con Cd, total de las obreras.
for whole-colony Estados toxicol mortalidad y la Cd, Cu,
R. et al 2015 plomo (Pb) y Cu, Pb y Se o un Apis mellifera Los tratamientos con Pb no tuvieron
health and brood Unidos ogi and toxicidad letales como Pb y Se
2015 selenio (Se) pueden control (sin metal un efecto significativo en los puntos
production in the chemist subletales.
tener un efecto adicional). Los de referencia de salud medidos.
honey bee (Apis ry
perjudicial sobre la niveles de tratamiento
mellifera L.)
salud de toda la se basaron en las
colonia en el concentraciones en la
polinizador Apis miel y el polen de
mellifera. colmenas
contaminadas de todo
el mundo.
El objetivo fue En tres localidades de Bioindicador Nuestros resultados indican que las Ingesta https://
evaluar la variación los Países Bajos se abejas pueden servir para detectar doi.org/
espacial y temporal colocaron tres patrones temporales y espaciales en 10.1007/
de la concentración colonias de abejas las concentraciones ambientales de s10661-
Al, As,
de varios metales (réplicas) por metales, incluso con niveles 011-
Cd, Co,
en abejas adultas, localidad. Durante un relativamente bajos de 2248-7
Spatial and temporal Cr, Cu,
como aluminio, período de 3 meses, contaminación. Ademas de las
variation of metal Grotenh Li, Mn,
Paises springe arsénico, cadmio, de julio a septiembre concentraciones en el polen y la miel
concentrations in uis T. et 2012 exposición Apis mellifera Mo, Ni,
bajos r link cobalto, cromo, de 2006, se tomaron
adult honeybees (Apis al 2012 Pb, Sb,
cobre, litio, muestras de cada
mellifera L.) Se, Sn,
manganeso, colonia de abejas cada
Sr, Ti, V
molibdeno, níquel, 14 días. La
y Zn.
plomo, antimonio, concentración de
selenio, estaño, metales en las abejas
estroncio, titanio, se determinó
vanadio y zinc. químicamente.
Bioindicador Las matrices de las abejas, como la - https://
miel, la cera y el polen, reflejan doi-
evaluar la presencia concentraciones de variaciones espaciales en org.cient
Honey bees as
y la variación de metales pesados, como agroquímicos, metales pesados,
biomonitors of ifica.rem
metales pesados en plomo (Pb), cadmio partículas en suspensión en el aire y
environmental otexs.co/
abejas melíferas y método (Cd), mercurio (Hg) y productos químicos sintéticos
contaminants, Morgan Science Pb, Cd, 10.1016/
2022 Canadá sus productos de espectrometría de cromo (Cr), en abejas Apis mellifera persistentes. Este enfoque tiene
pathogens, and M et al., direct Hg y Cr j.ecolind
colmena (miel, absorción atómica melíferas y sus implicaciones significativas para
climate change, .2021.10
cera, polen) como productos de colmena, orientar cambios en las prácticas
Ecological Indicators, 8457.
indicadores de la incluyendo miel, cera y agrícolas y esfuerzos de remediación,
Volume 134,
calidad ambiental polen así como para reducir la exposición
humana a compuestos tóxicos.
Assessment of Tomczy 2023 Polonia Scopus determinar el Se recolectaron contenido de mercurio Apis mellifera Hg * se menciona que las concentraciones -
Mercury Level in k, M. contenido de cuarenta y cinco en las muestras de miel, de mercurio en las muestras de miel https://
Local Polish and Kusibab, mercurio en muestras de miel de medida en microgramos variaron de 0,1041 a 0,8119 µg/kg. doi.org/
Imported Honeys J. diferentes diversas variedades y por kilogramo (µg/kg) Además, se señala que todos los 10.2478/
with Use of Direct Zachara, variedades de miel orígenes geográficos, niveles de mercurio encontrados jas-
Mercury Analyzer A. y evaluar si tanto locales como estaban por debajo del límite máximo 2023-
 extranjeras. Estas permitido por las regulaciones (10 0001
muestras fueron µg/kg según la Comisión de la UE).
analizadas utilizando
cumplen con los el analizador directo
Dzugan, límites establecidos de mercurio (DMA-
M por las 80). Se tuvo en cuenta
regulaciones. la variedad de miel y
el país de origen
como variables en el
análisis.
Se recolectaron cinco CL50 Actividades al caminar: La https://
colonias de abejas P. exposición oral a la LC50 de CuSO4 pubmed.
helleri en Viçosa, redujo la actividad de caminar en P. ncbi.nlm
Brasil, trasladándose helleri; Morfologico: Las abejas .nih.gov/
a un apiario Mortalidad de las expuestas a CuSO4 mostraron una 3444902
experimental en la abejas a diferentes degradación en la morfología del 4/
Universidad Federal concentraciones de intestino medio.; Actividad
El objetivo de este
de Viçosa. Con abejas CuSO4. enzimatica: Las abejas expuestas a
Bernarde estudio es evaluar
forrajeras de 20-30 Comportamiento de las CuSO4 mostraron un aumento
s, R. los efectos letales y
Impact of copper días, se realizaron abejas (distancia significativo en las actividades de
Fernand subletales del
sulfate on survival, exposiciones de 3 caminada, velocidad, CAT y SOD, así como en los niveles
es, K. sulfato de cobre
behavior, midgut horas a diversas tiempo de descanso y de MDA.;
Bastos, (CuSO4) ingerido Partamona
morphology, and 2022 Brasil Scopus concentraciones de número de paradas). Cu
D. en las abejas sin helleri
antioxidant activity of CuSO4, incluyendo Morfología del
Freire, aguijón P. helleri,
Partamona helleri un grupo de control. intestino medio.
E. centrándose en la
(Apidae: Meliponini) Utilizando 30 Actividad antioxidante
Lopes, determinación de la
contenedores con 10 en el abdomen (CAT,
M. concentración letal
abejas cada uno GST, SOD, MDA).
media (LC50)
(totalizando 300 Inmunofluorescencia
abejas expuestas), se del intestino medio
determinó la LC50 y (caspasa-3 y LC3).
se ajustaron las tasas
de mortalidad con
respecto al grupo de
control.
Heavy metal Khalifa 2020 Egipto Ebsco "utilizar miel de Heavy metal Khalifa et al. 2020 Biomarcador La concentración media de los Ingesta/ https://
accumulation and the et al. abejas como accumulation and the elementos medidos (µg/g) osciló Adhesión doi.org/
possible correlation bioindicador para el possible correlation entre 2.20 y 5.78 para Cr, 1.53 y 0.83 10.4001/
with monitoreo regional with para Ni, 3.95 y 11.40 para Cu, 19.10 003.028.
acetylcholinesterase de acetylcholinesterase y 44.43 para Zn, y ND (no detectado) 0385
levels in honey bees levels in honey bees Cr, y 4.25 para Pb y Cd,
from polluted areas of from polluted areas of Ni,Cu, respectivamente.Donde los valores
Alexandria, Egypt Alexandria, Egypt Zn, Pb y medios más altos de la actividad de
Cd AChE se observaron en abejas
melíferas muestreadas en SB y KR,
seguidas por AQ y AR. Sin embargo,
se encontró que AChE se
correlacionó positivamente de manera
significativa con Zn.
Nota: Se proporciona la base de datos general, recopilada de diversas fuentes. Esta información se encuentra en su estado original y será sometida a procesamiento para generar los
resultados que se presentarán en la siguiente sección. Es importante destacar que la base de datos abarca los efectos en polinizadores, y en caso de no mencionarlos, se ha incluido
información sobre los derivados. Además, se indica con un asterisco (*) la falta de menciones en indicadores ecotoxicológicos.
En los 50 artículos seleccionados en esta revisión (véase Figura 2), se puede apreciar la
distribución geográfica de artículos de investigación, destacando a Estados Unidos como líder
con 9 publicaciones, seguido por Italia y China con 8 y 5 artículos, respectivamente. Polonia
y Serbia han contribuido con 3 artículos cada uno, mientras que Argentina, Egipto, Reino
Unido y Turquía han aportado 2 cada uno. Además, se identificó un artículo de investigación
en Brasil, Chile, Corea, España, Irán, México, Países Bajos y Uruguay.
La mayoría de estos estudios se enfocan en la utilización de polinizadores como indicadores
biológicos o fuentes de monitoreo ambiental. Asimismo, abordarán los efectos
ecotoxicológicos y explorarán la presencia de metales pesados en los productos apícolas..

Figura 2. Análisis de resultados de artículos seleccionados por país.

Por otra parte, al analizar la distribución de los artículos seleccionados (véase Figura 3), se
destaca que aquellos correspondientes a los años 2021 y 2023 ocupan una posición destacada.
Este fenómeno se atribuye a su eficacia para abordar de manera más relevante la
problemática actual asociada con la disminución de la población de abejas. Esta tendencia
persiste, aunque con una disminución gradual, con 5 artículos seleccionados de los años
2016, 2017 y 2020, y así sucesivamente, hasta llegar a los años 2006, 2010, 2011 y 2014,
donde solo se incluyó un artículo de cada período.
Figura 3. Distribución de año de publicación de los artículos utilizados.

De igual manera, se identificaron un total de 18 metales, de los cuales, según su densidad

(mayor a 5 g/cm 3), 10 se clasifican como metales pesados. Estos metales pesados incluyen el
Cadmio (Cd), Plomo (Pb), Cromo (Cr), Cobre (Cu), Arsénico (As), Molibdeno (Mo), Níquel
(Ni), Hierro (Fe), Zinc (Zn) y Mercurio (Hg). Por otro lado, se identificaron 8 metales cuyas
densidades son menores a 5 g/cm³, que abarcan el Titanio (Ti), Selenio (Se), Aluminio (Al),
Bario (Ba), Cobalto (Co), Estroncio (Sr), Magnesio (Mg) y Litio (Li). De toda esta lista, el
metal más citado en las revisiones fue el Cadmio, un metal pesado presente en 31 de los
estudios, seguido por el Plomo (Pb) en 22, Cobre (Cu) en 16 y Arsénico (As) en 10, que
destacaron como los principales metales pesados evaluados en las investigaciones revisadas.

Figura 4: Metales Pesados y Otros Metales Evaluados en Apis mellifera para sus Efectos
Toxicológicos

RESULTADOS
Vias de exposición y origen de contaminación

En relación con las vías de exposición de las abejas a los metales pesados, los artículos
destacan la capacidad de estos elementos para adherirse al cuerpo de las abejas y transportar
el contaminante hasta la colmena. Este fenómeno se ilustra en el estudio "Acute and chronic
effects of Titanium dioxide (TiO2) PM1 on honey bee gut microbiota under laboratory
conditions", donde se señala que esta vía de exposición se debe a que, durante sus recorridos,
las abejas recogen inadvertidamente metales pesados que se fijan en su cuerpo para luego
depositarlo en la colmena.

Además, al cumplir su función de polinizadores y al absorber el polen de las plantas, las

abejas incorporan los metales pesados presentes de dichas plantas. Este proceso de
acumulación en su organismo se evidencia en el estudio "Toxicity and sublethal Effects of
lead (Pb) ingesta on Honey Bees (Apis mellifera)", donde se indica que esta vía de exposición
se relaciona con la capacidad de la especie Apis mellifera. para introducir alimentos
contaminados en su organismo.

Diversos artículos también subrayan que la sinergia de ambas vías de exposición aumenta la
probabilidad de contaminar el hogar de estos polinizadores con metales pesados (Ver Figura
5). Un ejemplo de esta sinergia entre estas vias de exposición se observa en el estudio "Heavy
metal bioaccumulation in honey bee matrix, an indicator to assess the contamination level in
terrestrial environments", donde la interacción de ambos factores favorece la bioacumulación
en el cuerpo de las abejas y el deposito de contaminantes en la colmena.

Figura 5: Cantidad de artículos por Vía de exposición en Apis mellifera

Clasificación de Variables Indicadoras de Toxicidad

 Tabla 1. Clasificación de Variables Indicadoras de Toxicidad en Abejas, Pupas, Larvas y
Miel divididos por criterio de valoración según

Individuo Categoría Variables Indicadoras de Artículo

s Toxicidad

Abejas Conductua - Capacidad de las abejas Colocar la referencia

adultas l melíferas para detectar y
rechazar alimentos
contaminados con cadmio,
cobre y plomo.
- Respuesta antenal.
- Respuesta a la probóscide.
- Umbral de respuesta a la
sacarosa.
- Comportamiento de
búsqueda de alimento
- Rendimiento de aprendizaje
olfativo.
- Mortalidad y riqueza de
diversidad.

Motriz - Consumo de alimentos

después de una exposición
oral crónica.
- Comportamiento.
- Actividad de diversas
enzimas.
- Exposición a contaminantes
metálicos (como arsénico,
cadmio, mercurio y plomo).
- Co-ocurrencia de varios
contaminantes metálicos y
sus efectos sinérgicos.

Morfológi - Cambios en la morfología de

co las abejas expuestas al
plomo.
- Cambios estructurales y
ultraestructurales en las
abejas melíferas adultas.
- Cambios morfológicos.
- Estructura histológica y
celular de las células del
intestino medio.

Fisiológic - Exposición al cadmio.

o - Toxicidad.
- Mortalidad.
 - Inmunocompetencia.
- Alteración metabólica.
- Acumulación de metales.
- Respuesta a diferentes
concentraciones de sacarosa.
- Cambios estructurales y
ultraestructurales en las
abejas melíferas adultas.
- Supervivencia de la cría.
- Concentración en relación al
peso seco.
- Niveles de expresión de
enzimas antioxidantes y
expresión genética.
- Biomarcadores de
neurotoxicidad (AChE y
CaE).
- Sistema inmunológico (LYS,
granulocitos).

Genético - Perfiles de expresión génica.

- Expresión de genes que
codifican quimiorreceptores,
proteínas olfativas y enzimas
del citocromo P450.

Otros - Co-ocurrencia de varios

contaminantes metálicos y
sus efectos sinérgicos.
- Concentración de Cd, Cr, Pb,
Ni y Zn en peso

Pupas Fisiológic - Mortalidad, la duración del

o desarrollo larvario.
- Ingesta de sacarosa como
indicador de la respuesta
alimentaria de las abejas
obreras.
- Acumulación de Cd y Cu en
los tejidos corporales.
- Respuesta de las abejas
obreras a diferentes
concentraciones de sacarosa.
- Crecimiento y desarrollo de
las larvas expuestas a los
metales.

Genético - Niveles de expresión de

superóxido dismutasa y
catalasa en el tejido del
 abdomen.
- Niveles de expresión de
CYP9Q1, CYP9Q2 y
CYP9Q3 en el tejido del
abdomen.
- Concentraciones de residuos
de metales pesados (mg/kg)
en muestras de miel y abejas.

Larvas Fisiológic - Exposición al cadmio.

o - Toxicidad.
- Mortalidad.
- Inmunocompetencia.
- Alteración metabólica.
- Acumulación de metales.
- Respuesta a diferentes
concentraciones de sacarosa.
- Cambios estructurales y
ultraestructurales en las
abejas melíferas adultas.
- Supervivencia de la cría.
- Concentración en relación al
peso seco.
- Niveles de expresión de
enzimas antioxidantes y
expresión genética.

Miel Fisiológic - Concentraciones de residuos

o de metales pesados en
muestras
- Exposición a contaminantes
metálicos (como arsénico,
cadmio, mercurio y plomo).
- Co-ocurrencia de varios
contaminantes metálicos y
sus efectos sinérgicos.

Colonia Otros - Producción de cera, miel y

cría.
- Peso de la colonia.
- Acumulación de metales en
diversas etapas de la vida.

Relación entre metales y respuestas de Apis mellifera

Tabla 2. Respuestas letales y subletales

Metal Tipo Respuestas Artículo

Cadmio Suble - La inhibición de la actividad Colocar la referencia
(Cd) tal de la ACHE
- Aumento en la actividad de
GST.
- Inhibición de la actividad de
la fosfatasa alcalina (ALP)
- Inhibición de la lisozima
- Rendimiento de aprendizaje
olfativo significativamente
deteriorado en comparación
con las abejas de control.
- Disminución de peso de la
cabeza.
- Estrés oxidativo en el cerebro
- Los perfiles de expresión
génica son significativamente
diferentes.

Letal - Inexistente rendimiento de

aprendizaje olfativo
- Reducción del peso de la
cabeza en las abejas.
- Alta mortalidad de pupas.
- Bioacumulación.

Plomo Suble - Las abejas expuestas a una

(Pb) tal concentración alta de plomo
tuvieron un rendimiento de
aprendizaje
significativamente inferior en
comparación con las abejas
de control y aquellas
expuestas a una
concentración baja de plomo.
- Aumenta la expresión de
genes relacionados con la
desintoxicación en las abejas.

Letal - Reducción del rendimiento en

el aprendizaje.
- Disminución del rendimiento
de la colonia.
- Bioacumulación.

Cobre Suble - Cambios significativos en la

(Cu): tal expresión genética.
- Cambios en los niveles de
actividad enzimática y el
estado redox.
- Rendimiento de aprendizaje
 significativamente
deteriorado

Letal - Aumento en la mortalidad

- Disminución en la respuesta a
la sacarosa
- Bioacumulación de metales
en tejidos
- Aumento de la expresión de
genes relacionados con la
desintoxicación en las abejas.

Alumini Suble - Afecta negativamente el

o (Al) tal comportamiento de búsqueda
de alimento

Mercuri Suble - Aumenta la expresión de

o (Hg): tal genes relacionados con la
desintoxicación en las abejas.
- Aumenta la expresión de
genes relacionados con la
desintoxicación en las abejas.

Arsénic Suble - Se demostró que As, Pb, Cu o

o (As) y tal combinaciones de estos
Selenio metales, en niveles
(Se): encontrados en el medio
ambiente, ralentizan el
aprendizaje apetitivo y
reducen la especificidad de la
memoria a largo plazo en las
abejas melíferas

Comparación de Metodologías (Gian Marco)

La mayoría de los estudios utilizaron abejas adultas recolectoras para evaluar los efectos de la
exposición aguda a los metales pesados, sin embargo, algunos estudios también incluyeron
larvas o crías en sus diseños experimentales, como es el caso del estudio "Joint effects of
cadmium and copper on Apis mellifera forgers and larvae" que estudió los efectos
combinados de Cd y Cu tanto en larvas como en recolectoras adultas. Otro ejemplo es
"Cellular alterations in midgut cells of honey bee workers (Apis millefera L.) exposed to
sublethal concentrations of CdO or PbO nanoparticles or their binary mixture", donde se
expuso a larvas de abejas a Cd y Pb en forma de nanopartículas. Cabe mencionar que las
exposiciones fueron principalmente a través de la alimentación con soluciones contaminadas.
En cuanto a los metales pesados evaluados, los más estudiados en los diferentes estudios
fueron Cd, Cu, Pb, Hg, Cr, As, Ni, Zn, Al y Se. Algunas investigaciones se enfocaron en un
solo metal pesado, como el estudio "Chronic exposure to trace lead impairs honey bee
learning" que analizó específicamente los efectos del plomo, mientras que otros estudios
examinaron los efectos de mezclas o combinaciones de metales. Por ejemplo, en el estudio
"Joint effects of cadmium and copper on Apis mellifera forgers and larvae" se investigó la
acción conjunta del Cd y el Cu. Asimismo, el estudio "Multi-biomarker approach and IBR
index to evaluate the effects of different contaminants on the ecotoxicological status of Apis
mellifera" evaluó una mezcla de Cd más un fungicida.

Las concentraciones de exposición a los metales pesados variaron ampliamente entre los
diferentes estudios. Algunas investigaciones utilizaron niveles ambientalmente realistas,
como el estudio "Low dietary levels of Al, Pb and Cd may affect the non-enzymatic
antioxidant capacity in caged honey bees (Apis mellifera)" que expuso a las abejas a bajas
dosis de Al, Pb y Cd encontradas comúnmente en el ambiente. Otros estudios emplearon
concentraciones más altas con el fin de determinar parámetros de toxicidad aguda, como por
ejemplo, el estudio denominado "Comparative toxicity of pesticides and environmental
contaminants in bees: Are honey bees a useful proxy for wild bee species?" que examinó
dosis agudas y crónicas de diferentes sustancias químicas. También hay estudios que se
enfocaron en exposiciones subletales, como el estudio The impact of sublethal concentrations
of Cu, Pb and Cd on honey bee redox status, superoxide dismutase and catalase in laboratory
conditions" que evaluó los efectos de niveles subletales de Cu, Pb y Cd.

También existen variaciones de los efectos evaluados en los diferentes estudios sobre metales
pesados en abejas donde alrededor de 5 estudios analizaron las tasas de mortalidad resultantes
de la exposición aguda y crónica a los metales pesados, 8 estudios examinaron alteraciones
en el aprendizaje y comportamiento de las abejas expuestas a metales como plomo, cadmio y
aluminio. Alrededor de 6 estudios investigaron varios efectos fisiológicos y bioquímicos
provocados por los metales, como estrés oxidativo, cambios en la actividad enzimática y
daños celulares.

Concentración de metales en apis mellifera y sus productos derivados (

Metal Concentración en Concentración Máxima País Estudio (doi)
Estudios permitida por estándares
internacionales
Cd Apis
mellifera

Larva

Miel 0.01 Brasil: 0.5 ug/g https://

mg/kg Suiza: 0.03 ug/g hdl.handle.net/
Polonia: 0.1 ug/g 20.500.14001/336
67

0.167 GB2762-2005 (China): 50 China https://doi.org/

ug/kg ug/kg 10.1016/
j.fct.2012.12.015

Cera 0.26 https://doi.org/

mg/kg 10.1016/
j.envres.2021.110800

Propóleo 0.91 https://doi.org/

mg/kg 10.1016/
j.envres.2021.110800

0.06 Polonia https://doi.org/

mg/kg 10.3390/
molecules26092415

Pb Apis
mellifera

Larva

Miel 0.86 Codex alimentario de https://doi.org/

mg/kg Polonia: 0.1 ug/g 10.1016/
j.envres.2021.110800
UE: 0.1 mg/kg

0.02 https://
mg/kg hdl.handle.net/
20.500.14001/336
67

17.762 GB2762-2005 (China): China https://doi.org/

ug/kg 1000 ug/kg 10.1016/
j.fct.2012.12.015

Cera 0.65 https://doi.org/

mg/kg 10.1016/
j.envres.2021.110800

Propóleo 1.5 https://doi.org/

mg/kg 10.1016/
j.envres.2021.110800

Cu Apis
mellifera
 Larva

Miel 0.08 UE: 10 mg/kg https://

mg/kg hdl.handle.net/
20.500.14001/336
67

0.098 GB2762-2005 (China): China 10.1016/

ug/kg 5000 ug/kg j.fct.2012.12.015

Cera

Propóleo

Al Apis
mellifera

Larva

Miel 1.94 https://

mg/kg hdl.handle.net/
20.500.14001/336
67

Cera

Propóleo

Hg Apis
mellifera

Larva

Miel 0.089 GB2762-2005 (China): 10 China https://doi.org/

ug/kg ug/kg 10.1016/
j.fct.2012.12.015

Cera

Propóleo

As Apis
mellifera

Larva

Miel 1.770 GB2762-2005 (China): China https://doi.org/

ug/kg 100 ug/kg 10.1016/
j.fct.2012.12.015

UE: 0.10 mg/kg

Cera
 Propóleo

Se Apis
mellifera

Larva

Miel

Cera

Propóleo

Cr Apis
mellifera

Larva

Miel 0.07 https://

mg/kg hdl.handle.net/
20.500.14001/336
67

Cera

Propóleo 1.7 https://doi.org/

mg/kg 10.1016/
j.envres.2021.110800

Fe Apis
mellifera

Larva

Miel 1.45 https://

mg/kg hdl.handle.net/
20.500.14001/336
67

Cera

Propóleo

Zn Apis
mellifera

Larva

Miel 0.068 GB2762-2005 (China): China https://doi.org/

ug/kg 25000 ug/kg 10.1016/
j.fct.2012.12.015

Cera
 Propóleo

Discusiones (Todos)

Vias de exposición y origen de contaminación

Los resultados (ver Figura 5) muestran que gran parte de la información recopilada indica que
la principal vía de exposición a metales pesados es la ingestión. Esto se debe a que las abejas
se alimentan del polen y néctar de las flores, sin discriminar entre aquellas libres de
contaminantes y aquellas con metales pesados (Burden et al., 2019). En consecuencia,
durante su proceso de alimentación y polinización, estos metales se bioacumulan en su
organismo. La principal fuente de contaminación en estas flores se relaciona con el uso
indiscriminado de fungicidas (Ruschioni et al., 2013) y pesticidas (Burden et al., 2016), en
otras palabras, una agricultura intensiva que no controla adecuadamente el uso de pesticidas.
en general.

No solo se ha detectado la presencia de abejas con metales pesados en áreas agrícolas, sino
también en zonas industriales, especialmente en aquellas donde se llevan a cabo actividades
de fundición de hierro (Giglio et al., 2016) y depósitos de desechos industriales (Cecchi et al.,
2023). La minería también ejerce un fuerte impacto en la salud de las abejas, ya que estudios
cercanos a estas áreas han identificado la presencia de metales pesados como cadmio,
antimonio, zinc y molibdeno (Álvarez-Ayuso & Abad-Valle, 2017).

Finalmente, en entornos urbanos también se ha constatado la presencia de metales pesados en

Apis mellifera, siendo el combustible fósil con alto contenido de plomo (Ru et al., 2013;
Smith et al., 2020) la principal fuente de contaminación. Este material es transportado como
partículas a múltiples fuentes de ingesta para estos animales (Zhiguo et al., 2022).

Los resultados encontrados en este estudio concuerdan con investigaciones previas que han
demostrado la capacidad de las abejas melíferas para bioacumular metales pesados a través
de la ingesta de néctar y polen contaminados (Zhiguo et al., 2022). Específicamente, Zhiguo
et al. (2022) reportaron la presencia de cadmio en abejas recolectoras de miel, el cual fue
transportado desde las flores hasta la colmena. Del mismo modo, en el presente estudio se
halló que la principal ruta de exposición fue la ingesta de alimentos contaminados,
subrayando el rol de la agricultura intensiva y otras actividades antropogénicas como fuentes
de contaminación que impactan la salud de estos polinizadores.

(5)

Conclusión (Gian Marco)

Bibliografia

Burden, CM, Morgan, MO, Hladun, KR, Amdam, GV, Trumble, JJ y Smith, BH (2019).
Acute sublethal exposure to toxic heavy metals alters honey bee (Apis mellifera) feeding
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Dabour, K., Al Naggar, Y., Masry, S., Naiem, E. y Giesy, JP (2018). Alteraciones celulares
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medio ambiente total. doi:10.1016/j.scitotenv.2018.09.

Giglio, A., Ammendola, A., Battistella, S., Naccarato, A., Pallavicini, A., Simeon, E., …
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Zhiguo, L., Yuanmei Qiu, Jing Li, Kunlin Wan, Hongyi Nie, and Songkun Su. (2022).
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https://doi.org/10.3390/insects13110988