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Quimiosfera 296 (2022) 134045

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Evaluación del potencial de fitorremediación de tres especies de ruibarbo y

análisis comparativo de sus características rizosféricas en un suelo
contaminado con Cd y Pb

Jingya yanga,b,C,1, Yingqihuanga,b,C,1, Gaojuan Zhaoa,b, Boqun Lid, Xiangshi Qinmi,

Jianchu Xua,b,**, Xiong Lia,b,mi,*
aDepartamento de Plantas Económicas y Biotecnología, Laboratorio Clave de Recursos de Plantas Silvestres de Yunnan, Instituto de Botánica de Kunming, Academia de Ciencias de China,
Kunming, 650201, China
bCentro Honghe para el Futuro de las Montañas, Instituto de Botánica de Kunming, Academia de Ciencias de China, Honghe, 654400, China
C Universidad de la Academia China de Ciencias, Beijing, 100049, China
dCentro de Información de Ciencia y Tecnología, Instituto de Botánica de Kunming, Academia de Ciencias de China, Kunming, 650201, China
miBanco de germoplasma de especies silvestres, Instituto de Botánica de Kunming, Academia de Ciencias de China, Kunming, 650201, China

REFLEJOS GRÁFICAMENTE ABSTRACTO

• Los índices de tolerancia de tres ruibarbos

fueron>60% a 10 mg L−1Cd y 100 mg L−1
Pb.
• Los factores de bioconcentración de brotes de
ruibarbos fueron 0.42–0.47 para Cd pero<0,01
para Pb.
• Los ruibarbos cambiaron los índices
fisicoquímicos de los suelos rizosféricos.
• Tres especies de ruibarbo reclutaron
rizobacterias diferenciales promotoras del
crecimiento vegetal.

INFORMACIÓN DEL ARTÍCULO ABSTRACTO

Editor de manejo: T Cutright La detección o el cultivo de especies de plantas excepcionales para la fitorremediación de metales pesados es tan importante como la
adopción de medidas viables para mejorar la eficiencia de la fitorremediación, que se basan en gran medida en aclarar los mecanismos
Palabras clave: de tolerancia y acumulación de metales pesados por parte de las plantas. En este estudio, las características de tolerancia y acumulación
Reuma de cadmio (Cd) y plomo (Pb) deRheum officinale, R. palmatum,yR. tanguticumfueron analizados para evaluar su potencial fitorremediador.
acumulador de cd
La prueba de germinación de semillas indicó que estas tres especies de ruibarbo podrían tolerar 10 mg L−1Cd y 100 mg L−1Pb. Sin
fitoextracción
embargo, cuando se sembraron en suelo contaminado con Cd y Pb, las tres especies de ruibarbo exhibieron una capacidad de
efecto rizosfera
acumulación de Cd relativamente alta pero una capacidad de acumulación de Pb considerablemente baja.
Rizobacterias promotoras del crecimiento vegetal

Abreviaturas:ACd, Cd disponible; AP, fósforo disponible; APb, Pb disponible; FBC, factor de bioconcentración; BRS, suelo desnudo; Cd, cadmio; CE, conductividad eléctrica; HN, nitrógeno hidrolizable;
HTS, secuenciación de alto rendimiento; ICP-OES, espectrómetro de emisión óptica de plasma acoplado inductivamente; OTU, unidad taxonómica operativa; plomo, plomo; PGPR, rizobacterias
promotoras del crecimiento vegetal; RDA, análisis de redundancia; rosa,R. officinalesuelo de rizosfera; RPS,R. palmatumsuelo de rizosfera; RSB, biomasa del sistema radicular; estrategia en tiempo real,
R. tanguticumsuelo de rizosfera; TF: factor de translocación; TI, índice de tolerancia.
* Autor correspondiente. 132 # Lanhei Road, Kunming, 650201, China.
* * Autor correspondiente. 132 # Lanhei Road, Kunming, 650201, China. Correos
electrónicos:jxu@mail.kib.ac.cn (J. Xu),lixiong@mail.kib.ac.cn (X. Li).
1Estos autores contribuyeron igualmente a este trabajo.

https://doi.org/10.1016/j.chemosphere.2022.134045
Recibido el 23 de noviembre de 2021; Recibido en forma revisada el 4 de enero de 2022; Aceptado el 16 de febrero de 2022 Disponible en
Internet el 17 de febrero de 2022
0045-6535/© 2022 Elsevier Ltd. Todos los derechos reservados.
J. Yang et al. Quimiosfera 296 (2022) 134045

según los factores de bioconcentración de Cd (0,42–0,47 en brotes y 0,11–0,15 en raíces) y Pb (0,004–0,008 en brotes y 0,007–0,013 en
raíces). Los altos factores de translocación de Cd (3.04–4.24) indicaron que estas tres especies de ruibarbo eran adecuadas para la
fitoextracción de Cd. Los cambios en los índices fisicoquímicos rizosféricos fueron generalmente similares entre las tres plantas de
ruibarbo en comparación con los del suelo sin plantar. Sin embargo, se identificaron rizobacterias indicadoras diferenciales para las tres
plantas de ruibarbo, lo que puede atribuirse principalmente a las diferentes características de sus sistemas de raíces. Estas rizobacterias
enriquecidas incluían muchas bacterias promotoras del crecimiento de las plantas, y varias de ellas también estaban involucradas en la
regulación de la absorción de metales pesados por parte de las plantas. lo que indica que tres especies de ruibarbo probablemente
reclutan rizobacterias diferencialmente beneficiosas para mantener el crecimiento y la vitalidad de las plantas y para regular la absorción
de metales pesados en el suelo contaminado con Cd y Pb. Este estudio identifica nuevos recursos vegetales candidatos para la
fitorremediación de suelos contaminados con Cd y proporciona nuevos conocimientos para comprender las interacciones entre los
metales pesados, las rizobacterias y las plantas.

1. Introducción comprensión sistemática y unificada del proceso de regulación dinámica en la

Los metales tóxicos como el cadmio (Cd) y el plomo (Pb) en los suelos son
probablemente peligrosos para los organismos en cada nivel nutricional a lo largo
de la cadena alimentaria, incluso en bajas concentraciones (Okereafor et al., 2020).
Además de controlar las fuentes de contaminación, se han explorado varias
técnicas para remediar suelos contaminados con metales pesados (Vareda et al.,
2019). La fitorremediación, una tecnología económica y ecológica, es prometedora
y sostenible para la remediación de la contaminación del suelo y ha atraído una
atención significativa (Yan et al., 2020). La fitoextracción y la fitoestabilización, que
son las dos técnicas de fitorremediación más utilizadas y eficientes, dependen en
gran medida de la tolerancia a los metales pesados y la capacidad de
acumulación de las plantas (Shen et al., 2021). Durante las últimas décadas, se han
investigado un gran número de especies y cultivares de plantas para determinar
su idoneidad para la fitorremediación de la contaminación por metales pesados.
Reeves et al., 2018).
Aunque existen considerables recursos potenciales de fitorremediación (
Reeves et al., 2018), la eficiencia de la fitorremediación tiene los siguientes cuellos
de botella: (1) la mayoría de los acumuladores de metales pesados informados
poseen una biomasa pequeña y tasas de crecimiento lentas (Shen et al., 2021); (2)
algunos recursos de fitorremediación potencialmente excepcionales no pueden
popularizarse debido a su distribución regional; y (3) se ha informado que especies
de plantas limitadas son adecuadas para remediar suelos contaminados con
múltiples metales pesados (Mahar et al., 2016). En este contexto, la selección y/o
el mejoramiento de los recursos vegetales con las ventajas de una fuerte
tolerancia a los metales pesados y capacidades de acumulación, gran biomasa y
tasas de crecimiento rápido para la fitorremediación es tan importante como la
adopción de medidas viables que mejoren la eficiencia de la fitorremediación.
Aclarar los mecanismos de tolerancia y acumulación de metales pesados en las
plantas es la base para desarrollar estrategias de mejora de la fitorremediación. Además
de los mecanismos fisiológicos y moleculares inherentes a las plantas (Feki et al., 2021),
los ambientes rizosféricos juegan un papel importante en la regulación de la tolerancia a
metales pesados y la acumulación de plantas (Bian et al., 2021). Muchos factores del
suelo, como el pH, el potencial de oxidación-reducción, los exudados de las raíces y los
microorganismos, pueden influir en las formas químicas y la biodisponibilidad de los
metales pesados.Yuan et al., 2021), que determinan directamente los niveles de
acumulación de metales pesados en las plantas. La absorción de nutrientes y exudados
o residuos de raíces durante el crecimiento de las plantas puede influir en gran medida
en las propiedades fisicoquímicas y el estado de los nutrientes de la rizosfera, lo que lleva
a diferencias significativas en la composición y actividad de la comunidad microbiana
entre los suelos rizosféricos y no rizosféricos.Liu et al., 2020a). Los microorganismos
rizosféricos reclutados pueden activar o inmovilizar los metales pesados del suelo para
afectar su absorción por las plantas (Wu et al., 2022). Además, estos microorganismos
potencialmente beneficiosos pueden regular los ciclos geoquímicos de los nutrientes en
el suelo para mejorar la absorción de nutrientes de las plantas o promover el crecimiento
de las plantas a través de múltiples mecanismos.Abhilash et al., 2016). Aunque los efectos
ecológicos rizosféricos de las plantas bajo estrés por metales pesados se han convertido
en puntos críticos de investigación, todavía hay muchos problemas no revelados en
investigaciones relacionadas debido a la dinámica y complejidad de los entornos
rizosféricos, así como a las limitaciones de los métodos de detección e investigación.Yu et
al., 2016a). Por ejemplo, hay una falta de
rizósfera de diferentes acumuladores bajo tensión de metales pesados. Los
efectos y mecanismos de los microorganismos en los ecosistemas de la rizosfera
sobre la biodisponibilidad de metales pesados deben explorarse más a fondo.
ruibarbo (ReumaL.) es un género importante de Polygonaceae y contiene
aproximadamente 60 especies conocidas en todo el mundo. MayoríaReuma Las
especies son hierbas altas perennes que se distribuyen principalmente en las
regiones alpinas de Asia templada y subtropical. ruibarbos (p. ej.R. officinale,
R. palmatum, yR. tanguticum) se conocen como medicinas tradicionales
chinas (Xiang et al., 2020); sin embargo, algunas especies de ruibarbo (p. ej.
R. rhaponticum) también se utilizan como hortalizas de hoja en algunas regiones
del mundo (van Treuren et al., 2012). Debido a estos factores, los ruibarbos
generalmente se analizan en busca de elementos nocivos (como Cd y Pb) para
evaluar su calidad y seguridad (Yang y Zhang, 2021). Además, varios estudios
analizaron los efectos de los metales pesados en la germinación de semillas de
ruibarbo (Jiang et al., 2016;Wang et al., 2020b). Aunque estos estudios aclararon
los efectos de los metales pesados en la plantación y la seguridad comestible de
los ruibarbos, rara vez se ha informado sobre su potencial para la fitorremediación
de la contaminación por metales pesados. Teniendo en cuenta la ventaja potencial
de la gran biomasa vegetal de los ruibarbos para la fitorremediación, en este
estudio exploramos las capacidades de tolerancia de tres ruibarbos altos (es decir,
R. officinale,R. palmatum, yR. tanguticum) a Cd y Pb a través de experimentos de
germinación de semillas. En base a esto, estos tres ruibarbos se sembraron más
en suelo contaminado con Cd y Pb para evaluar su potencial de fitorremediación.
Además, se analizaron las características rizosféricas (en particular, la composición
de la comunidad microbiana) de los tres ruibarbos para comprender sus
contribuciones a las características de acumulación de metales pesados de las
plantas. Este estudio proporcionará información fundamental sobre las
características de acumulación de metales pesados de los ruibarbos y mejorará
nuestra comprensión de los efectos del entorno rizosférico en el transporte de
metales pesados en el sistema suelo-planta.
2. Materiales y métodos
2.1. preparación de semillas
Semillas maduras deR. officinale,R. palmatum, yR. tanguticum, recogidos
en diferentes zonas de China (Tabla complementaria S1), se obtuvieron del
Banco de Germoplasma de Especies Silvestres (Kunming, China) y empresas
de semillas.
2.2. Germinación de semillas bajo estrés por metales pesados
Las semillas se esterilizaron con una solución de NaClO al 1% durante 5 min y
luego se limpiaron con agua desionizada. Se establecieron cinco gradientes de
solución para ambos Cd (0, 5, 10, 20 y 40 mg L−1Cd2+suministrado por CdCl2•2.5H2
O) y Pb (0, 50, 100, 200 y 400 mg L−1Pb2+suministrado por PbCl2), según estudios
previos (Wei et al., 2016;Wang et al., 2020b). El experimento de germinación se
realizó en placas de cultivo como se describió anteriormente (Li et al., 2017). Cada
plato se sembró con 10 semillas y se establecieron tres repeticiones para cada
tratamiento. Las semillas con hipocotilos de al menos 2 mm se definieron como
semillas germinadas. El número de semillas germinadas se registró después de
diez días, y la longitud de las raíces de

2
J. Yang et al.
Se midieron aleatoriamente cinco semillas germinadas en cada plato. El índice de
tolerancia (TI) se calculó utilizando la longitud de la raíz de acuerdo con una
fórmula previamente reportada (Gaur et al., 2017).
2.3. Experimento de olla
Los suelos contaminados con metales pesados, que quedaron de
experimentos anteriores (Li et al., 2017,2019) se secaron al aire, se tamizaron y se
mezclaron para obtener una mezcla homogénea, como se describió
anteriormente (Li et al., 2021). Los parámetros básicos, incluidos el pH, la
conductividad eléctrica (CE), la materia orgánica y varios elementos importantes se
analizaron en el suelo homogeneizado antes del experimento (Tabla
complementaria S2). Las concentraciones de Cd total (21,7 mg kg−1) y Pb (113 mg
kg−1) en los suelos superan sus umbrales de seguridad de 0,3 y 80 mg kg−1,
respectivamente, de acuerdo con la calidad ambiental del suelo 'Estándar de
control de riesgos para la contaminación del suelo de tierras agrícolas' en China
(GB 15618–2018); sin embargo, las concentraciones de otros elementos metálicos
estaban dentro de los límites legales. Por lo tanto, el suelo utilizado en este
estudio estaba contaminado con Cd y Pb en diferentes grados.
Las muestras de suelo homogeneizadas se colocaron en macetas (h=17,5 cm,d
=18,5 cm) en volúmenes iguales, que fueron prensados uniformemente hasta
una altura de 17 cm. Los suelos se colocaron en un invernadero (luz: 12–14 h, 20–
25◦C; oscuro: 10–12 h, 18–20◦C; humedad: 40%–60%) en el Instituto de Botánica de
Kunming para equilibrar durante dos semanas. El contenido relativo de agua del
suelo se mantuvo entre 50 y 60 %.
Las semillas con gordura y tamaño uniformes para cada especie de ruibarbo primero
se esterilizaron superficialmente y se limpiaron usando el método mencionado
anteriormente. A continuación, las semillas esterilizadas se sembraron en macetas (tres
semillas por maceta) y se preparó un grupo de macetas con suelo desnudo (sin sembrar)
como control para el análisis de las características de la rizosfera. Cuando las plántulas
crecieron hasta aproximadamente 2 cm de altura, se dejó una plántula sana en cada
maceta. Las macetas se colocaron en el mismo invernadero durante 3 meses para el
crecimiento. Se prepararon tres réplicas biológicas para cada grupo.
2.4. Toma de muestras y medición de biomasa
Las raíces y brotes de las plantas se cosecharon por separado y se secaron en
horno a 80◦C durante 48 h para medir la biomasa. Las muestras de raíces se
limpiaron de acuerdo con un método descrito previamente (Wu et al., 2018). El
suelo que se adhirió naturalmente a los sistemas de raíces después de una
agitación suave se recolectó como suelo de rizosfera (Li et al., 2022) y almacenado
en − 80◦C para analizar los índices fisicoquímicos y la composición de la comunidad
microbiana. Para el grupo de control, se recolectó suelo del centro de la maceta (5
a 10 cm por debajo de la superficie).
2.5. Detección de concentración de Cd y Pb
Las concentraciones totales de Cd y Pb en raíces secas y brotes se midieron
mediante el método de espectrometría de masas de plasma acoplado
inductivamente, como se informó anteriormente (Li et al., 2017). Los procesos de
digestión de Cd y Pb fueron idénticos; sin embargo, fueron identificados y
cuantificados de acuerdo con sus respectivas longitudes de onda de detección y
curvas estándar. Los factores de bioconcentración (BCF), factores de translocación
(TF) y los contenidos de acumulación total de Cd y Pb en los brotes y raíces de las
plantas se calcularon como se describió anteriormente (Li y Yang, 2020).
2.6. Determinación de índices fisicoquímicos del suelo
En este estudio, el pH del suelo, la CE y las concentraciones de N hidrolizable
(HN), P disponible (AP), Cd (ACd) y Pb (APb) se determinaron utilizando los
métodos introducidos en los estándares de detección correspondientes en China (
Cha et al., 2020;Li et al., 2020;Zhang y Luo, 2020). El pH del suelo se determinó
mediante el método potenciométrico (LY/T 1239–1999), y la EC del suelo se
determinó mediante el método del electrodo (HJ 802–2016); El HN del suelo se
hidrolizó utilizando una solución de NaOH 1,8 M, absorbido por un ácido bórico
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y luego se tituló usando una solución estándar de HCl 0,01 M (LY/T 1228–
2015); AP del suelo (LY/T 1232–2015) se extrajo usando HCl (0.05 M)-H2
ENTONCES4(0,025 M) extractante y detectado mediante espectrómetro de
emisión óptica de plasma acoplado inductivamente (ICP-OES); y el suelo ACd
y APb se extrajeron usando dietilentriamina ácido pentaacético-cloruro de
calcio-trietanolamina (DTPA-CaCl2-TEA) y luego detectada a través de ICP-
OES (HJ 804-2016).
2.7. Análisis de la composición de la comunidad microbiana del suelo
La extracción de ADN microbiano del suelo, la amplificación de ADNr 16S, la
secuenciación y los análisis bioinformáticos se realizaron como se describió
anteriormente (Li et al., 2021). Las lecturas de secuenciación sin procesar se
depositaron en la base de datos Sequence Read Archive de NCBI (Número de
acceso: PRJNA772309), que debe publicarse el 2022.7.31 o al momento de la
publicación, lo que ocurra primero.
2.8. análisis estadístico
Las diferencias en los índices entre los diferentes grupos se probaron
mediante un análisis de varianza de una vía con la prueba de Tukey (nivel de
significación 0,05). Las redes de coeficientes de correlación entre índices
fisicoquímicos del suelo y análisis de redundancia (RDA) se generaron utilizando la
plataforma Omicsmart (http://www.omicsmart.com).
3. Resultados y discusión
3.1. Tolerancia de Cd y Pb y características de acumulación de tres
ruibarbos
La germinación de semillas es un requisito previo para el establecimiento de
plántulas de plantas y generalmente se usa para probar la tolerancia de las plantas al
estrés por metales pesados (Li et al., 2017;Seneviratne et al., 2019;Yao et al., 2021).
Como se muestra en Figura 1A, los porcentajes de germinación de semillas de cada
especie de ruibarbo fueron similares bajo diferentes concentraciones de tratamiento de
Cd (0–40 mg L−1). Se observaron resultados similares en el 0-400 mg L−1tratamiento con
Pb, excepto que los porcentajes de germinación de semillas deR. tanguticumen los de
200 y 400 mg L−1Los tratamientos con Pb disminuyeron significativamente (pag <0,05) en
comparación con la del control (Figura 1B). Estos resultados se corresponden con los de
estudios previos (Li et al., 2017;Yao et al., 2021), en el que los porcentajes de germinación
de las semillas se vieron ligeramente afectados por el estrés de metales pesados en un
determinado rango de concentración. Esto se debe a que los cotiledones de las semillas
pueden expandirse y desarrollarse normalmente, rompiendo así las cáscaras. Sin
embargo, de acuerdo con estudios previos (Guleryuz et al., 2016;Li et al., 2017; Yao et al.,
2021), las longitudes de las raíces de los ruibarbos se vieron significativamente
influenciadas (pag <0.05) con concentraciones crecientes de Cd o Pb (Figura 1C y D).
Brevemente, las longitudes de las raíces deR. officinaleyR. palmatum disminuyó
significativamente (pag <0.05) en el 10–40 mg L−1Cd y 100–400 mg L−1tratamientos de Pb
en comparación con los del control, mientras que las longitudes de raíz deR. tanguticum
fueron significativamente inhibidos (pag <0.05) en los 5 mg L−1Cd a 50 mg L−1
Tratamientos de Pb (Figura 1C y D). Las raíces fueron inhibidas, probablemente porque
las raíces producen una gran cantidad de etileno después de absorber metales pesados,
que pueden dañar seriamente las células de las plantas (Wei et al., 2016). El TI se calculó
en función de la longitud de las raíces para comparar la tolerancia de diferentes especies
a los metales pesados. Según la fórmula (Gaur et al., 2017), los TI exhibieron la misma
tendencia que la longitud de la raíz para cada especie con concentraciones crecientes de
Cd y Pb (Figura 1E y F). Como se muestra enFigura 1E y F, los TI de las especies de
ruibarbo fueron similares en la mayoría de las concentraciones de Cd y Pb, lo que indica
que tienen capacidades similares de tolerancia a Cd y Pb. Los resultados de TI para el
tratamiento con Pb en este estudio fueron generalmente consistentes con los resultados
previamente informados paraR. tanguticumyR. rhaponticumpara un rango de
concentración de Pb similar (Jiang et al., 2016;Wang et al., 2020b). Cabe destacar que en
los 10 mg L−1Cd y 100 mg L−1tratamientos con Pb, los TIs (>60%) de los tres ruibarbos
eran relativamente altos (Figura 1E y F). Además, los TI de Cd de los tres ruibarbos fueron
incluso más altos que los del potencial Cd
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Figura 1.Características de germinación de semillas de tres especies de ruibarbo bajo diferentes concentraciones de tratamiento de Cd y Pb.(A)Porcentajes de germinación de semillas bajo tratamiento
con Cd.(B)Longitud de raíz bajo tratamiento con Cd.(C)Índice de tolerancia bajo tratamiento con Cd.(D)Porcentajes de germinación de semillas bajo tratamiento con Pb.(MI)Longitud de raíz bajo
tratamiento con Pb.(F)Índice de tolerancia bajo tratamiento con Pb. Los datos representan los medios±desviaciones estándar (n = 3 o 15); las barras de colores similares etiquetadas con diferentes letras
minúsculas (A–F) y barras a la misma concentración de tratamiento de Cd o Pb etiquetadas con letras mayúsculas diferentes (miyF) indican diferencias significativas entre tres especies en elpag <Nivel
0.05 según la prueba de Tukey.

hiperacumuladorAmaranthus caudatusmenos de 10 mg L−1tratamiento de cd (Peng et
al., 2018), mientras que los TI de Pb de tres ruibarbos estaban cerca de los del
hiperacumulador de PbPogonatherum crinitumbajo concentraciones bajas de
tratamiento de Pb (por ejemplo, 50 y 100 mg L−1) (Hou, 2013). Estos resultados sugieren
que las tres especies de ruibarbo tienen una tolerancia al Cd y al Pb relativamente alta.
Con base en los resultados de la prueba de germinación de semillas, se exploraron
más a fondo las características de acumulación de metales pesados de las tres especies
de ruibarbo en suelos contaminados con Cd y Pb. Las tres especies de ruibarbo
sobrevivieron normalmente y crecieron rápidamente en los suelos contaminados con Cd
y Pb, lo que confirma aún más que tienen capacidades de tolerancia relativamente altas a
Cd y Pb. Sin embargo,Figura 2A y B indican que los rendimientos de biomasa y las
proporciones de brotes/raíces de las tres especies de ruibarbo fueron marcadamente
diferentes. Después de tres meses de crecimiento, la biomasa promedio de los brotes fue
del ordenR. tanguticum(10,44g)>R. officinale(7,46g)>R. palmatum (4,96 gramos); sin
embargo,R. tanguticum(6,30 g) tenía un significativamente más fuerte (pag <0.05)
sistema raíz queR. officinale(1,51 g) yR. palmatum(1,19 g) (Figura 2B). Estas características
diferenciales de crecimiento de los tres ruibarbos, que son características genéticas
inherentes de estas plantas, indican que pueden tener diferentes características de
acumulación de metales pesados. En particular, sus sistemas de raíces probablemente
tuvieron interacciones diferenciales con el entorno de la rizosfera.
En este estudio, la concentración promedio de Cd, ya sea en brotes (9.00–10.30
mg kg−1DW) o en raíces (2.32–3.18 mg kg−1DW), no mostró diferencias
significativas entre las tres especies de ruibarbo (Figura 2C), lo que indica una
similitud en los BCF promedio de Cd para ambos brotes (0.42–0.47) y raíces (0.11–
0.15) (Figura 2D). Además, los TF de Cd promedio (3.04–4.24) fueron similares
entre las tres especies de ruibarbo (Figura 2MI). Estos resultados sugieren que las
tres especies de ruibarbo tienen características similares de acumulación de Cd.
Los valores de shoot Cd BCFs y TFs
indican que las capacidades de acumulación de Cd de estos ruibarbos son altas.
Los valores BCF y TF del brote>1 se definen como las condiciones necesarias para
los hiperacumuladores (Zhang et al., 2021). En este estudio, los BCF de Cd de
brotes de las tres especies de ruibarbo no estaban lejos de 1 (Figura 2D). Además,
los TF de Cd fueron incluso mayores que los del hiperacumulador de Cd.
Arabidopsis halleri(Dietrich et al., 2021), indicando fuertes capacidades para
transportar Cd desde las raíces a las partes aéreas en las tres especies. Estos
resultados sugieren que las tres especies de ruibarbo pueden diseñarse como
acumuladores de Cd. Se calculó la acumulación total de Cd en las plantas de
ruibarbo para evaluar la eficiencia potencial de fitoextracción de Cd.
Aproximadamente 86,0%–94,6% del total de Cd acumulado fue transportado a los
brotes de la planta (Figura complementaria 1), lo que facilita la remoción de Cd
mediante la recolección de partes aéreas. Estos hallazgos sugieren queR.oficial,R.
palmatum, yR.tanguticumtienen potencial para la fitoextracción de Cd de suelos
contaminados. En este estudio,R. tanguticum exhibió una mayor eficiencia de
fitoextracción de Cd (Figura complementaria 1) queR.oficialyR.palmatumdebido a
su mayor rendimiento de biomasa (Figura 2B).
Las características de acumulación de Pb también fueron similares entre las
tres especies de ruibarbo (Figura 2F-H). Sin embargo, a diferencia del Cd, los FBC
del Pb, ya sea en los brotes (0,004–0,008) o en las raíces (0,007–0,013), fueron muy
bajos en las tres especies de ruibarbo (Figura 2G), indicando que estas especies no
son aptas para la fitoextracción de Pb ni para la fitoestabilización de Pb. Sin
embargo, se requiere más confirmación para aclarar si la baja absorción y
acumulación de Pb en estas tres especies de ruibarbo es un rasgo inherente o está
obstaculizada por las condiciones ambientales (p. ej., altas concentraciones de Cd).
Como se mencionó anteriormente, estas especies de ruibarbo se utilizan
en la medicina tradicional china y sus raíces se consumen por vía oral (Xiang
et al., 2020). Por lo tanto, se debe considerar el riesgo de ingesta de metales
pesados de estas plantas al consumirlas. Según el internacional

4
J. Yang et al. Quimiosfera 296 (2022) 134045

Figura 2.Crecimiento de las plantas y características de acumulación de metales pesados de tres especies de ruibarbo que crecen en un suelo contaminado con Cd y Pb.(A)Morfología
vegetal representativa.(B)Biomasa aérea y radicular (peso seco).(C)concentraciones de cad.(D)Factores de bioconcentración de Cd (FBC).(MI)Factor de translocación de Cd (TF).(F)
concentraciones de plomo.(GRAMO)FBC de Pb.(H)Pb TF. Los datos representan los medios±desviaciones estándar (n = 3); las barras de colores similares etiquetadas con letras
diferentes indican diferencias significativas entre tres especies en elpag <0,05 nivel según la prueba de Tukey (B–H).

estándar (BS ISO 18664:2015), los límites de Cd y Pb en medicinas chinas
tradicionales naturales para uso oral son 0,3 y 5,0 mg kg−1, respectivamente, en
China. Con base en los BCF de la raíz de Cd y Pb para las tres especies de ruibarbo
en este estudio, cuando se plantaron en suelos (pH≤6.5) con concentraciones de
Cd y/o Pb por debajo de sus valores de evaluación del riesgo de contaminación
(GB15618—2018: 0,3 mg kg−1Cd y 70–90 mg kg−1pb; Porcelana) (Wang et al., 2019
), existe un bajo riesgo de que el Cd y el Pb excedan el estándar para estas hierbas.
En resumen, este estudio reveló similitudes en las características de
tolerancia y acumulación de Cd y Pb entreR. officinale,R. palmatum, y
R. tanguticum. Las características de alta tolerancia y acumulación de Cd les permiten ser
potencialmente utilizados para la fitoextracción en suelos contaminados con Cd. Los
resultados también sugieren que las características de acumulación de los ruibarbos para
otros metales pesados con propiedades químicas similares al Cd también son dignas de
mención. Además, los mecanismos subyacentes a las características de baja acumulación
de Pb serían potencialmente útiles para producir cultivos y vegetales seguros para Pb en
suelos contaminados con Pb.
3.2. Características rizosféricas de los tres ruibarbos en suelos contaminados
con Cd y Pb
Como se mencionó anteriormente, las características de acumulación de
metales pesados en las plantas no solo están reguladas por mecanismos
genéticos sino que también se ven afectadas en gran medida por el entorno
rizosférico. Los índices fisicoquímicos rizosféricos y los microorganismos pueden
afectar el crecimiento de las plantas y la absorción de metales pesados (Abhilash
et al., 2016;Yuan et al., 2021;Liu et al., 2020b), que por lo tanto regula la eficiencia
de fitoextracción de metales pesados. Revelar la relación entre las características
rizosféricas y las características de acumulación de Cd y Pb de las tres especies de
ruibarbo ayudará a mejorar aún más su eficiencia de fitorremediación. Para esto,
en este estudio se exploraron los cambios en los índices fisicoquímicos y la
composición de la comunidad microbiana en suelos rizosféricos en comparación
con suelo desnudo (sin plantar) (BRS).
tabla 1presenta las variaciones en los índices fisicoquímicos (es decir, pH
del suelo, EC, HN, AP, ACd, APb) en los suelos rizosféricos deR. officinale

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tabla 1 su papel en la contribución a los rasgos de la planta basados en la

Índices fisicoquímicos en suelo desnudo (BRS) y suelos rizosféricos (peso seco) de secuenciación de alto rendimiento (HTS) 16S.
Rheum officinale(RO),R. palmatum(RPS), yR. tanguticum(RTS) creciendo en suelos
contaminados por Cd y Pb. 3.3.1. Riqueza, diversidad y composición de comunidades bacterianas en
índice de suelo BRS ROS RPS estrategia en tiempo real diferentes suelos
pH 5.21±0.05b 5.55±0.02 un 5.46±0.03 un 5.48±0.04 un Hasta la fecha, ha habido muy pocos estudios sobre la composición de la
CE (μS 547.00± 289.33±7.32 367.33± 329.67± comunidad microbiana rizosférica de los ruibarbos, particularmente en suelos
cm−1) 30.34 a C 15.92b 12.82 aC contaminados con metales pesados. Este estudio proporciona información
NH (mg 846.67± 747.33± 731.33± 756.00± original sobre rizobacterias para comprender el crecimiento de las plantas en los
kg−1) 36.75 a 28.99 ab 52.16b 10.03 ab
ruibarbos y su respuesta a los metales pesados. Los resultados de HTS mostraron
PA (mg 34.73±0.87 24.80±1.56c 29.43±0,62 24.37±1.97c
kg−1) a b que se obtuvieron 120 539–136 575 lecturas de secuenciación de diferentes
ACd (mg 15.03±0.33 19.80±0.51 21.00±0.50 19.63±0.50 muestras (Tabla complementaria S3), con una cobertura bibliotecaria del 97,92 %
kg−1) b a a a al 98,37 % (Tabla complementaria S4). Todas las curvas de rarefacción de los
APb (mg 24.77±2.76 42.27±1.39 37.17±1.70 39.40±4.95
índices alfa, incluidos Sobs, Shannon, Simpson, Chao1 y Ace, se acercaron a la
kg−1) b a a a
meseta de saturación (Figura complementaria S3), lo que indica que la
Los datos representan los medios±desviaciones estándar (n = 3); los datos en la misma profundidad de secuenciación fue razonable en este estudio. Estos índices alfa,
fila etiquetados con letras diferentes indican signifidiferencias de peralte entre diferentes que reflejan la riqueza y diversidad de la comunidad bacteriana, no presentaron
suelos en elpag <Nivel 0.05 según la prueba de Tukey. ACd: Cd disponible; AP: P
diferencias significativas entre los suelos (Tabla complementaria S4). Los
disponible; APb: Pb disponible; CE: conductividad eléctrica; HN: N hidrolizable.
resultados pueden atribuirse a la disminución o aumento de la abundancia de
algunos taxones de rizobacterias cuando se sembraron las plantas, en
(ROS),R. palmatum(RPS), yR. tanguticum(RTS) en comparación con el suelo BRS consonancia con la razón mencionada en un estudio anterior (Li et al., 2021).
después de 3 meses de crecimiento de la planta. Cada uno de estos índices de El número promedio de OTU bacterianas fue 5157, 5169, 5141 y
suelo mostró un cambio significativo en la rizosfera de los tres ruibarbos en 5,108 en los suelos BRS, ROS, RPS y RTS respectivamente, que fueron
comparación con el suelo BRS, mientras que la mayoría de ellos (excluyendo EC y similares entre los diferentes suelos (Tabla complementaria S3). Los suelos
AP) fueron similares entre los suelos rizosféricos de las tres especies de ruibarbo ( compartieron 3163 UTO bacterianas centrales (Fig. 3A), que representó el
tabla 1). El pH promedio de los suelos ROS (5.55), RPS (5.46) y RTS (5.48) mostró 61,3 %, 61,2 %, 61,5 % y 61,9 % de las UTO totales de los suelos BRS, ROS,
una tendencia creciente (pag <0,05) en comparación con la del suelo BRS (5,21), RPS y RTS, respectivamente. El número OTU bacteriano único exhibió la
mientras que los valores medios de CE mostraron una tendencia decreciente (pag siguiente tendencia: RPS (478)>SBR (426)>RTS (388)>ROS (377) (Fig. 3A). Los
<0.05) (tabla 1). Es probable que el aumento del pH rizosférico se atribuya a la niveles muy similares de OTU en diferentes suelos se ajustaron a la
acumulación de algunos cationes (p. ej., Ca2+y magnesio2+) a través de la rizósfera, diversidad y riqueza bacteriana indiferenciada.
como se informó previamente (Youssef y Chino, 1989). Por el contrario, la CE De acuerdo con los resultados de OTU, los cuatro suelos compartieron la
rizosférica puede disminuir debido a la absorción de nutrientes solubles por parte mayoría de los filos y géneros bacterianos (Fig. 3B y C). No se detectaron
de las plantas, ya que la CE del suelo es un indicador importante de las sales filos bacterianos específicos en cada suelo (Fig. 3B), mientras que se
solubles en agua del suelo (Yao et al., 2020). el déficit (pag <0,01) en las identificaron entre 16 y 23 géneros bacterianos específicos en los diferentes
concentraciones de HN y AP en los suelos rizosféricos (es decir, ROS, RPS y RTS) suelos (Fig. 3C). Un total de 15 filos bacterianos (Cuadro complementario S5)
conforme a la variación en EC (tabla 1), y la absorción de N y P por plantas y y 85 géneros bacterianos (Cuadro complementario S6), con una abundancia
microorganismos puede ser el principal responsable de este déficit. Curiosamente, relativa>0.1% en al menos una muestra, fueron identificados en los suelos.
las concentraciones promedio de ambos ACd (19.63–21.00 mg kg−1) y APb (37,17– La abundancia de estos 15 filos bacterianos entre los cuatro suelos mostró
42,27 mg kg−1) en los suelos rizosféricos fueron significativamente mayores (pag < una compleja red de correlación (Fig. 3D). Los filos Patescibacteria,
0,05) que las del suelo BRS (ACd: 15,03 mg kg−1, APb: 24,77 mg kg−1), como se Firmicutes y Cyanobacteria exhibieron la mayor conectividad (Fig. 3D), lo que
muestra en tabla 1, que puede atribuirse parcialmente a la adsorción e indica que pueden afectar a un gran número de otros taxones bacterianos.
interceptación de metales pesados por las raíces de las plantas. Los 10 principales filos bacterianos siguieron el orden de abundancia
relativa: Proteobacteria (39,4 %–42,7 %)>Actinobacterias (9,8 %–13,2 %)>
Se han observado interacciones complejas entre varios índices de suelo Acidobacterias (9,7 %–11,7 %)>Cloroflexi (6,1 %–7,7 %)>Gemaimonadetes (6,4
en los suelos (Centenaro et al., 2018). En el presente estudio, diferentes %–8,0 %)>Bacteroidetes (4,8 %–7,8 %)>Patescibacterias (4,1 %– 8,1 %)>
índices de suelo se dividieron en dos grupos en la red de coeficientes de Planctomicetos (3,1 %–7,8 %)>Verrucomicrobia (0,4 %–1,2 %)
correlación de Pearson (Figura complementaria S2). El primer grupo incluía > Armatimonadetes (0,4%-0,9%). Estos representaron más del 95% de la
pH, APb y ACd, mientras que el segundo grupo incluía EC, AP y HN (Figura comunidad bacteriana total (Fig. 3MI). La mayoría de estos filos dominantes
complementaria S2). Los índices de suelo exhibieron correlaciones (p. ej., Proteobacteria, Acidobacteria, Actinobacteria, Chloroflexi,
significativamente positivas (pag <0.01 opag <0,001) entre sí dentro del Gemmatimonadetes y Verrucomicrobia) se han identificado en suelos
mismo grupo, pero correlaciones significativamente negativas (pag <0.05, contaminados con metales pesados.Jiang et al., 2019;Li et al., 2021). Varios
pag <0.01, opag < 0,001) con los del otro grupo (Figura complementaria S2). de estos filos bacterianos, como Proteobacteria, Acidobacteria y
Estas correlaciones indican las complejas interrelaciones entre los índices Bacteroidetes, son generalmente tolerantes a la toxicidad de los metales
fisicoquímicos del suelo después de plantar las plantas de ruibarbo. De debido a sus capacidades de complejación y adsorción.Guo et al., 2017;
estos, las variaciones en las concentraciones de ACd y APb estuvieron Kasemodel et al., 2019). De acuerdo con muchos informes (Shao et al., 2016;
asociadas con la dinámica del pH del suelo, la CE y las concentraciones de Narendrula-Kotha y Nkongolo, 2017;Li et al., 2021), Proteobacteria, el filo
HN y AP (Figura complementaria S2), que se ajustaba parcialmente a más dominante en este estudio (Fig. 3E), probablemente juega un papel
estudios previos (Quan et al., 2011;Yu et al., 2016b;Yang et al., 2021). importante en los ciclos de carbono y nitrógeno para mantener un nivel
nutricional estable para el crecimiento de las plantas de ruibarbo (
3.3. Variaciones en la composición de la comunidad bacteriana en la rizosfera de Narendrula-Kotha y Nkongolo, 2017).
los tres ruibarbos
3.3.2.Variaciones en taxones bacterianos y funciones en diferentes suelos.s El
A medida que las variaciones en los índices fisicoquímicos del suelo moldean el análisis LEfSe se utilizó para identificar los taxones bacterianos diferenciales
microbioma rizosférico (Liu et al., 2020a,2020b), que pueden afectar el crecimiento y la (LDA>2) en suelos ROS, RPS y RTS en comparación con el suelo BRS (Figura 4C.A;
aptitud de las plantas (Hakim et al., 2021), se compararon las diferencias en las Tablas complementarias S7–S9). El número de taxones bacterianos diferenciales
comunidades de rizobacterias de las tres especies de ruibarbo para comprender en diferentes suelos rizosféricos se muestra enFigura 4D–F.

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Fig. 3.Composición de la comunidad bacteriana entre el suelo desnudo (BRS) y los suelos rizosféricos deRheum officinale(ROS), R. palmatum(RPS)y R. tanguticum(RTS) creciendo en un suelo contaminado
con Cd y Pb.(A)Diagrama de Venn de unidades taxonómicas operativas entre diferentes suelos.(B)Diagrama de Venn de los filos bacterianos identificados entre diferentes suelos.(C)Diagrama de Venn
de los géneros bacterianos identificados entre diferentes suelos.(D)Red de correlación de Pearson entre los 15 principales filos bacterianos. Las líneas sólidas y punteadas representan correlación
positiva y negativa, respectivamente.(F)Diagrama de circos que muestra la abundancia relativa de los 10 principales filos bacterianos identificados en diferentes suelos.

La mayoría de los taxones bacterianos diferenciales (es decir, phyla y géneros)
eran específicos de los suelos rizosféricos de diferentes ruibarbos (Figs
suplementarias. S4 y S5). En particular, hubo una gran superposición en los
taxones bacterianos regulados al alza entre los suelos ROS y RTS y los taxones
bacterianos regulados a la baja entre los suelos RPS y RTS (Fig. 3D y F). Estos
resultados sugieren que las tres especies de ruibarbo remodelaron
diferencialmente la composición de rizobacterias en suelos contaminados con Cd y
Pb. Por lo general, se han detectado resultados similares en diferentes especies
homólogas de plantas, ecotipos y cultivares que tienen capacidades diferenciales
de acumulación de metales pesados.Hanaka et al., 2019;Wang et al., 2020a;Chen
et al., 2021;Dong et al., 2021).Wang et al. (2020a)encontró ensamblajes funcionales
distintos de rizobacterias entre el ecotipo acumulador de Pb y los ecotipos no
acumuladores deSedum Alfredobajo tensión de Pb.Chen et al. (2021)también
encontraron ciertas variaciones en las comunidades de rizobacterias en cuatro
miscantocultivares en suelos contaminados con Cd. Estos estudios demuestran
que las plantas típicamente reclutan varias rizobacterias para regular el
crecimiento de las plantas y la absorción de metales pesados, lo que indica que las
rizobacterias diferenciales de las tres especies de ruibarbo son probablemente
responsables del crecimiento de las plantas y las características de absorción de
metales pesados en suelos contaminados con metales pesados.
Las rizobacterias en los suelos se dividieron en 34 categorías funcionales (nivel
2) (Cuadro complementario S10) e involucrado en 186 vías KEGG (nivel 3) (Cuadro
complementario S11). La dinámica de los taxones bacterianos condujo a
variaciones en la abundancia de varias categorías funcionales bacterianas en los
suelos rizosféricos en comparación con el suelo BRS (Figura complementaria S6).
Las rizobacterias involucradas en la biosíntesis de sesquiterpenoides y
triterpenoides se enriquecieron significativamente (pag <0.05) en los suelos ROS y
RTS que en el suelo BRS (Figs suplementarias. S6A y C). Las rizobacterias
involucradas en la secreción salival fueron identificadas específicamente en los
suelos ROS y RPS (Figs suplementarias. S6A y B). Las rizobacterias involucradas en
el proteasoma, biosíntesis de tipo II
El esqueleto de policétido y las proteínas de antena de fotosíntesis mostraron un
enriquecimiento significativo (pag <0,05) en el suelo RTS en comparación con el suelo BRS
(Figura complementaria S6C). Estas vías KEGG bacterianas alteradas en la rizosfera de los
ruibarbos posiblemente fueron influenciadas por múltiples factores del suelo. Debido a
que los cambios en estas vías bacterianas KEGG rara vez se informan en otros estudios,
es probable que estén relacionados con las características especiales de las plantas de
ruibarbo, como los exudados de las raíces. Sin embargo, se requieren más estudios para
establecer si las rizobacterias enriquecidas en estas vías KEGG están asociadas con el
crecimiento o la absorción de metales pesados en las plantas.
3.3.3. Correlaciones entre los índices fisicoquímicos del suelo y la composición de la
comunidad bacteriana
RDA se llevó a cabo para evaluar las correlaciones entre los factores del suelo
para la abundancia y diversidad de comunidades bacterianas en los suelos. Los 15
y 20 principales filos y géneros bacterianos en los suelos (Cuadros
complementarios S5 y S6) se utilizaron como variables de respuesta. Además de
los índices fisicoquímicos, las diferentes biomasas del sistema radicular (RSB) de
las tres especies de ruibarbo (Figura 1B), que indican diversas características de la
raíz, como el área de la superficie de la raíz, el número de raíces laterales y los
exudados de la raíz, también se utilizaron como variables explicativas.
Los resultados mostraron que los cuatro suelos se podían separar
evidentemente (Figura 5A y B), lo que sugiere que la plantación de diferentes
plantas de ruibarbo es muy significativa en el entorno de la rizosfera. Los siete
índices del suelo representaron el 75,56 % (primer eje: 51,97 %, segundo eje: 23,59
%) de la variación total de filos bacterianos (Figura 5A). Los principales índices del
suelo que afectaron la variación del filo bacteriano fueron RSB (R2= 0.8435,pag=
0.001) y AP (R2= 0.4653,pag=0.052) (Figura 5A;Cuadro complementario S12).
Aproximadamente el 77,27% (primer eje: 61,72%, segundo eje: 15,55%) de la
variación total en géneros bacterianos podría explicarse por las siete variables
seleccionadas (Figura 5B). En particular, los principales índices del suelo que
afectaron la variación del género bacteriano fueron AP (R2= 0,6458,pag=

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Figura 4.Resultados del análisis LEfSe con puntuaciones de análisis de discriminación lineal (LDA)>2 entre el suelo desnudo (BRS) y los suelos de rizosfera deRheum officinale(RO),
R. palmatum(RPS), yR. tanguticum(RTS) creciendo en un suelo contaminado con Cd y Pb.(A)Cladograma que muestra bacterias indicadoras entre BRS y ROS. Los identificadores
etiquetados en el cladograma corresponden a los deTabla complementaria S7.(B)Cladograma que muestra bacterias indicadoras entre BRS y RPS. Los identificadores etiquetados en el
cladograma corresponden a los deCuadro complementario S8.(C)Cladograma que muestra bacterias indicadoras entre BRS y RTS. Los identificadores etiquetados en el cladograma
corresponden a los deTabla complementaria S9. Los círculos del cladograma indican taxones filogenéticos desde el filo hasta la especie. El diámetro de cada círculo es proporcional a la
abundancia del grupo; solo los grupos dominantes se exhiben en los cladogramas (A–C).(D)Número de bacterias indicadoras en diferentes niveles de clasificación entre suelos ROS y
BRS.(MI)Número de bacterias indicadoras en diferentes niveles de clasificación entre suelos RPS y BRS.(F)Número de bacterias indicadoras en diferentes niveles de clasificación entre
suelos RTS y BRS.

0,004), RSB (R2= 0,6918,pag=0,012) y ACd (R2= 0.4796,pag=0.053) (Figura 5B; 3.4. Efectos de las rizobacterias en la absorción de metales pesados por los ruibarbos

Cuadro complementario S13). Estos resultados sugieren que la dinámica de las

rizobacterias en el experimento está estrechamente asociada con los sistemas de
raíces de diferentes especies de ruibarbo, lo que concuerda con la conclusión de
que existen interacciones complejas entre los sistemas de raíces de las plantas y
las rizobacterias (Marasco et al., 2012;Chen et al., 2016;Lundberg y Teixeira, 2018;
Lima et al., 2021).Marasco et al. (2012)descubrió que el sistema de raíces de las
plantas podía actuar como una "isla de recursos" para atraer y seleccionar
comunidades microbianas que contenían múltiples rasgos que promueven el
crecimiento de las plantas y que sostienen el desarrollo de las plantas en
condiciones de limitación de agua.Lundberg y Teixeira (2018)también informó que
las cumarinas exudadas por la raíz podrían dar forma al microbioma de la raíz. Por
el contrario, se ha demostrado que las rizobacterias promotoras del crecimiento
vegetal (PGPR) modulan la arquitectura del sistema radicular en muchos estudios.
Chen et al., 2016;Lima et al., 2021). Estos estudios indican que los diferentes
sistemas de raíces de las tres especies de ruibarbo reclutan diferentes
rizobacterias, que a su vez pueden producir una micromodificación de la
arquitectura de la raíz que afecta la absorción de nutrientes y metales pesados.
Además, los niveles de AP y ACd pueden tener interacciones bidireccionales con
las rizobacterias como se informó anteriormente (Cosme y Wurst, 2013;Sharma y
Archana, 2016).
Los microbios rizosféricos, como las bacterias, los hongos, los protozoos y las
algas, suelen exhibir diversas asociaciones con las plantas.Zubair et al., 2016). Los
microbios pueden generar detección de quórum entre el entorno del suelo y las
plantas, lo que activa la población microbiana para formar una biopelícula
alrededor de la superficie de la raíz y desencadenar una respuesta correlativa (
Daniels et al., 2004). Varias bacterias asociadas a las plantas son beneficiosas para
mejorar el crecimiento de las plantas y mitigar los efectos negativos de los metales
pesados en las plantas (Manoj et al., 2020). Además, algunas bacterias pueden
minimizar los factores limitantes asociados con la fitorremediación, incluida la
química del suelo y la solubilidad de los metales (Tangahu et al., 2011).
Los géneros bacterianos enriquecidos en la rizosfera de los tres ruibarbos en este
estudio se muestran enFigura 6. En particular, se ha demostrado que muchos géneros
bacterianos promueven el crecimiento de las plantas y/o afectan la absorción de metales
pesados por parte de las plantas. Géneros bacterianos, incluyendoCupriavidus,
Pseudomonas, Ralstonia,rizobio,briobacter,Streptomyces,Burkholderia,Nocardioides,
mesorhizobio, yFlavisolibacter(Figura 6), son importantes PGPR (Kruasuwan y
Thamchaipenet, 2016;Alka et al., 2020;Efe, 2020; Chen et al., 2021) y puede mejorar el
crecimiento de las plantas a través de varios mecanismos (Manoj et al., 2020). La
presencia de PGPR tolerantes a metales pesados en la rizosfera de la planta puede
mejorar la salud y la vitalidad de la planta,

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Figura 5.Análisis de redundancia (RDA) entre comunidades bacterianas e índices fisicoquímicos del suelo. (A) Resultados de RDA que muestran la influencia de los índices del suelo en la
variación de la comunidad bacteriana a nivel de filo. (B) Resultados de RDA que muestran la influencia de los índices del suelo en la variación de la comunidad bacteriana a nivel de
género. ACd: Cd disponible; AP: P disponible; APb: Pb disponible; AZn: Zn disponible; BRS: suelo desnudo; CE: conductividad eléctrica; HN: N hidrolizable; ROS:Rheum officinalesuelo de
rizosfera; RPS:R. palmatumsuelo de rizosfera; RTS:R. tanguticumsuelo de la rizosfera.
permitiendo así que las plantas toleren el estrés por metales pesados en los
suelos (Ma et al., 2016). Entre estos, los génerosCupriavidus,Pseudomonas,rizobio,
Streptomyces,Burkholderia, ymesorhizobio(Figura 6También se ha informado que
afectan la absorción de metales pesados por las plantas a través de múltiples
mecanismos (Rajkumar et al., 2010;Hao et al., 2015;Ali et al., 2017; Guo et al., 2020;
Shi et al., 2020;Wu et al., 2020). Por ejemplo, los tolerantes a CdCupriavidussp.
WS2 tiene la capacidad de inmovilizar Cd mediante la biosíntesis de inclusiones de
nanopartículas que contienen Cd intracelular, lo que conduce a una disminución
significativa en la acumulación de Cd en las plántulas de arroz.Shi et al., 2020).
Pseudomonasha demostrado ser eficaz para influir en la eficiencia de la
fitoextracción o fitoestabilización en suelos contaminados con metales. Muchos
PseudomonasSe ha demostrado que las especies/manchas mejoran la absorción
de metales pesados por las plantas (Babu et al., 2015;Wu et al., 2020;Wang et al.,
2021), y se ha informado que varias especies y colorantes inmovilizan metales
pesados (Shahid et al., 2017). De manera consistente, las rizobacteriasrizobio(
Rajkumar et al., 2010),Streptomyces pactum(Ali et al., 2017),Burkholderiasp. D54 (
Guo et al., 2020), y Mesorhizobium amorfae(Hao et al., 2015) podría modular la
absorción de varios metales pesados por diferentes plantas.
Figura 6ilustra que la mayoría de los PGPR (es decir,Ralstonia,rizobio,
briobacter,Streptomyces,Burkholderia, ymesorhizobio) se enriquecieron
significativamente en la rizosfera de ambosR. officinaleyR. tanguticum (Figura 6),
mientras que dos géneros (CupriavidusyPseudomonas) y otros dos géneros (
NocardioidesyFlavisolibacter) se enriquecieron específicamente en la rizosfera de
R. officinaleyR. palmatum, respectivamente (Figura 6). Estos resultados sugieren
que las características de crecimiento y acumulación de metales pesados de las
tres plantas de ruibarbo probablemente se vieron favorecidas por estos PGPR. Las
rizobacterias diferenciales reclutadas por las tres especies de ruibarbo pueden
estar estrechamente relacionadas con las diferentes características de sus raíces,
como se discutió anteriormente. Estos PGPR potenciales deben examinarse e
identificarse para explorar sus funciones explícitas, que son útiles para establecer
técnicas de biorremediación combinadas de plantas y microorganismos cuando
estas plantas de ruibarbo se utilizan para la fitorextracción.
4. Conclusiones
El presente estudio exploró las características de tolerancia y acumulación de
metales pesados (es decir, Cd y Pb) enR. officinale, R. palmatum, yR. tanguticum.
Los resultados de germinación de semillas mostraron que estos tres
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Quimiosfera 296 (2022) 134045
Las especies de ruibarbo tenían una tolerancia relativamente alta a Cd y Pb. Los experimentos en macetas realizados en un suelo contaminado con Cd y
Pb encontraron que las tres especies de ruibarbo tenían una capacidad de acumulación de Cd relativamente alta (FBC de Cd en la raíz: 0,11–0,15; FBC de
Cd en los brotes: 0,42–0,47) pero una capacidad de acumulación de P muy baja ( FBC de Pb de raíces: 0,007–0,013; FBC de Pb de brotes: 0,004–0,008).
Estos resultados indican que estas tres especies de ruibarbo son potencialmente adecuadas para la fitoextracción de Cd. Los cambios en los índices
fisicoquímicos rizosféricos y la diversidad y riqueza bacteriana fueron similares entre las tres plantas de ruibarbo en comparación con los del suelo
desnudo (sin plantar). Sin embargo, se identificaron rizobacterias indicadoras diferenciales para tres plantas de ruibarbo, lo que probablemente se
atribuyó a las diferentes características de sus sistemas de raíces. El PGPR diferencial enriquecido en la rizosfera de las tres plantas de ruibarbo podría
mejorar el crecimiento de las plantas y regular la absorción de metales pesados por parte de las plantas en suelos contaminados con Cd y Pb. Este
estudio identifica nuevos recursos vegetales candidatos para la fitorremediación de suelos contaminados con Cd y proporciona nuevos conocimientos
sobre las interacciones entre los metales pesados, las rizobacterias y las plantas. Sin embargo, las características de acumulación de metales pesados
de las tres plantas de ruibarbo en diferentes tipos de suelo deben considerarse en el futuro. Además, los efectos definidos de las rizobacterias en la
absorción de metales pesados por las plantas de ruibarbo también requieren más estudio. Este estudio identifica nuevos recursos vegetales candidatos
para la fitorremediación de suelos contaminados con Cd y proporciona nuevos conocimientos sobre las interacciones entre los metales pesados, las
rizobacterias y las plantas. Sin embargo, las características de acumulación de metales pesados de las tres plantas de ruibarbo en diferentes tipos de
suelo deben considerarse en el futuro. Además, los efectos definidos de las rizobacterias en la absorción de metales pesados por las plantas de
ruibarbo también requieren más estudio. Este estudio identifica nuevos recursos vegetales candidatos para la fitorremediación de suelos contaminados
con Cd y proporciona nuevos conocimientos sobre las interacciones entre los metales pesados, las rizobacterias y las plantas. Sin embargo, las
características de acumulación de metales pesados de las tres plantas de ruibarbo en diferentes tipos de suelo deben considerarse en el futuro.
Además, los efectos definidos de las rizobacterias en la absorción de metales pesados por las plantas de ruibarbo también requieren más estudio.
Declaración del autor
Jingya Yang:Metodología, Análisis formal, Investigación, Redacción -
Revisión y Edición, Visualización.Yingqihuang:Metodología, Análisis formal,
Investigación, Redacción - Revisión y Edición, Visualización. Gaojuan Zhao:
Investigación, Redacción - Revisión y Edición, Visualización. Boqun Li:
Investigación, Redacción - Revisión y Edición.Xiangshi Qin: Investigación.
Jianchu Xu:Conceptualización, Metodología, Redacción - Revisión y Edición,
Supervisión.Xiong Li:Conceptualización, Metodología, Validación, Análisis
formal, Investigación, Redacción - Borrador Original, Redacción - Revisión y
Edición, Visualización, Supervisión, Adquisición de Financiamiento.
Declaración de competencia de intereses
Los autores declaran que no tienen intereses financieros en competencia
conocidos o relaciones personales que pudieran parecer influir
J. Yang et al. Quimiosfera 296 (2022) 134045

Figura 6.Géneros bacterianos enriquecidos en suelos

rizosféricos deRheum officinale(RO),R. palmatum(RPS), y
R. tanguticum(RTS) creciendo en un suelo contaminado con Cd y
Pb en comparación con suelo desnudo (BRS). Los signos más (+)
indican las bacterias enriquecidas en los suelos rizosféricos de las
plantas. Los géneros bacterianos en letra roja indican
rizobacterias que promueven el crecimiento de las plantas, y los
géneros bacterianos con recuadros rectangulares azules indican
bacterias involucradas en afectar la absorción de metales pesados
por parte de las plantas. (Para la interpretación de las referencias
al color en la leyenda de esta figura, se remite al lector a la
versión web de este artículo).

el trabajo reportado en este trabajo. Ali, A., Guo, D., Mahar, A., Ma, F., Li, RH, Shen, F., Wang, P., Zhang, ZQ, 2017.
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Agradecimientos Alka, S., Shahir, S., Ibrahim, N., Chai, TT, Bahari, ZM, Abd Manan, F., 2020. El papel
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