MPP 13 614

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PATOLOGÍA VEGETAL MOLECULAR (2012) 13(6), 614–629 DOI: 10.1111/J.13643703.2012.00804.X
Revisiónmpp_804 614..629
Las 10 principales bacterias fitopatógenas en fitopatología molecular

3
JOHN MANSFIELD1 , STEPHANE GENIN2, VITALIA CITOVSKY3 , , SHIMPEI MAGORI
MALINEE SRIARIYANUM4,†, PAMELA RONALD4 MARCOS, DOW5 MÁXIMA , VALÉRIE VERDIER6 STEVEN
, V. BEER7 ,
A. MACHADO8 , IAN TOTH9 , GEORGE SALMOND10 Y GARY D. FOSTER11,*
1
División de Biología, Imperial College, Londres SW7 2AZ, Reino Unido
2
INRA, CNRS, Laboratoire des Interactions PlantesMicroorganismes (LIPM), UMR 4412594, F31326 Castanet Tolosan, Francia
3
Departamento de Bioquímica y Biología Celular, Universidad Estatal de Nueva York, Stony Brook, NY 117945215, EE. UU.
4
Departamento de Fitopatología, Universidad de California, Davis, CA 95616, EE. UU.
5
Departamento de Microbiología, Instituto de Biociencias, University College Cork, Cork, Irlanda
6
Institut de Recherche pour le Développement, UMR Résistance des Plantes aux Bioagresseurs, IRDCIRADUM2, 911 Avenue Agropolis BP 64501, 34394 Montpellier
Cedex 5, Francia
7
Departamento de Patología Vegetal y Biología de Microbios Vegetales, 306 Plant Science Building, Cornell University, Ithaca, NY 14853, EE. UU.
8
Centro de Citricultura Sylvio Moreira, Instituto Agronômico, Cordeirópolis, Caixa Postal 04, São Paulo 13490970, Brasil
9
Instituto James Hutton, Invergowrie, Dundee DD2 5DA, Reino Unido
10Departamento de Bioquímica, Universidad de Cambridge, Tennis Court Road, Cambridge CB2 1QW, Reino Unido
11Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad de Bristol, Bristol BS8 1UG, Reino Unido
Será interesante ver en los próximos años cómo cambian las percepciones
RESUMEN
y qué patógenos bacterianos entran y salen del Top 10.
Muchos bacteriólogos de plantas, si no todos, creen que su microbio
particular debería aparecer en cualquier lista de las bacterias patógenas
de plantas más importantes. Sin embargo, hasta donde sabemos, no existe tal lista.
El objetivo de esta revisión fue encuestar a todos los patólogos bacterianos
asociados con la revista Molecular Plant Pathology y pedirles que nominaran INTRODUCCIÓN
los patógenos bacterianos que colocarían en un 'Top 10' según su
Recientemente, la revista Molecular Plant Pathology consideró qué virus
importancia científica/económica. La encuesta generó 458 votos de la
aparecerían en el Top 10 de virus de plantas en función de su importancia
comunidad internacional y permitió la construcción de una lista de los 10
percibida, científica o económica, en términos de las opiniones de los
principales patógenos vegetales bacterianos.
contribuyentes de la revista (Scholthof et al., 2011). A esto le siguió una
La lista incluye, en orden de clasificación: (1) patovares de Pseudomonas
revisión similar sobre hongos (Dean et al., 2012). Estas encuestas se
syringae ; (2) Ralstonia solanacearum; (3) Agrobacterium tumefaciens; (4)
llevaron a cabo porque muchos artículos, revisiones y solicitudes de
Xanthomonas oryzae pv. orizas; (5) patovares de Xanthomonas campestris ;
subvenciones afirman que un virus vegetal o un patógeno fúngico en
(6) patovares de Xanthomonas axonopodis ; (7) Erwinia amylovora; (8)
particular es de gran importancia, y probablemente sea así.
Xylella fastidiosa; (9) Dickeya (dadantii y solani); (10) Pectobacterium
Como resultado del interés generado por las encuestas sobre virus de
carotovorum (y Pectobacterium atrosepticum). Las bacterias que obtienen
plantas y patógenos fúngicos, se llevó a cabo una encuesta similar para
menciones honoríficas por no estar en el Top 10 incluyen Clavibacter
bacterias patógenas de plantas y, como antes, se contactó a patólogos
michiganensis (michiganensis y sepedonicus), Pseudomonas savastanoi y
bacterianos asociados con la revista Molecular Plant Pathology y se les
Candidatus Liberibacter asiaticus. Este artículo de revisión presenta una
pidió que nominaran tres patólogos de plantas. bacterias patógenas que
breve sección sobre cada bacteria en la lista Top 10 y su importancia, con
esperarían ver en una lista de las bacterias patógenas científica y
la intención de iniciar la discusión y el debate entre la comunidad de
económicamente más importantes. La revisión, por su propia naturaleza,
bacteriología vegetal, así como establecer un punto de referencia. Él
es similar en formato y diseño a las Reseñas de los 10 principales virus y
los 10 principales hongos (Dean et al., 2012; Scholthof et al., 2011).
La encuesta generó 458 votos de la comunidad internacional y permitió
la construcción de una lista de los 10 patógenos vegetales bacterianos
principales para la revista Molecular Plant Pathology (ver Tabla 1).
*Correspondencia: Correo electrónico: La bacteria, o grupo de patovares, que aparece con mayor fuerza desde
gary.foster@bristol.ac.uk †Dirección actual: Departamento de Ingeniería Química y de Procesos,
el punto de vista científico y económico es Pseudomonas syringae, y
Escuela de Graduados en Ingeniería TailandesaAlemana, Universidad Tecnológica King Mongkut,
Bangkok Norte, Bangkok 10800, Tailandia. muchos votantes agrupan los distintos patovares.
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614 PATOLOGÍA VEGETAL MOLECULAR © 2012 BSPP Y BLACKWELL PUBLISHING LTD
Las 10 principales bacterias patógenas de plantas 615
Tabla 1 Los 10 principales patógenos bacterianos de las plantas. El

Rango patógeno bacteriano Autor de la descripción bacteriana.
La tabla representa la lista clasificada de bacterias como
votado por bacteriólogos vegetales asociados Pseudomonas syringae patovares Ralstonia John Mansfield
con la revista Molecular Plant Pathology. 1 solanacearum Agrobacterium Stéphane Genin

2 tumefaciens Xanthomonas oryzae Shimpei Magori, Vitaly Citovsky
3 pv. oryzae Xanthomonas campestris Malinee Sriariyanum, Pamela Ronald
4 patovares Xanthomonas axonopodis pv. Max Dow
5 manihotis Erwinia amylovora Xylella fastidiosa Dickeya Valerie Verdier
6 (dadantii y solani) Steven V. Cerveza
7 Marcos Machado
8 Ian Toth
9 10 Pectobacterium carotovorum (y P. atrosepticum) George Salmond
juntos, y otros votando por patovares individuales. Está claro que La última entrada en décimo lugar es Pectobacterium carotovorum
P. syringae ha tenido un gran impacto en nuestra comprensión científica (también cubre P. atrosepticum), mereciendo un lugar en el Top 10
de patogenicidad microbiana, y continúa causando económicamente debido a las pérdidas económicas relacionadas con las enfermedades de pudrición blanda,
importantes enfermedades de las plantas. pero también siendo responsable de varios hitos científicos. Esto es
En segundo lugar se encuentra Ralstonia solanacearum, que califica muy Además de algunos avances traslacionales de larga data,
gran importancia económica a nivel mundial, especialmente porque tiene un como la participación en el tratamiento de algunas leucemias.
gama de huéspedes muy amplia, con cultivos afectados que van desde la patata hasta Aunque el objetivo de este artículo de revisión fue identificar las opiniones
banana. de contribuyentes a la Patología Vegetal Molecular con respecto a la
En tercera posición está Agrobacterium tumefaciens, haciendo una diferencia muy Las 10 bacterias patógenas de plantas más importantes, según los autores
apariencia fuerte basada principalmente en su importancia científica. muy consciente de que la importancia y las prioridades pueden variar localmente
Aunque esta bacteria puede causar daños importantes en cultivos concretos, su papel en todos los continentes y disciplinas. También somos conscientes de que no todos
en los avances y aplicaciones científicos las bacterias pueden llegar a cualquier Top 10, por límites numéricos obvios,
claramente atrajo votos. aunque estas bacterias todavía pueden considerarse de enorme importancia.
En cuarta, quinta y sexta posición se encuentran las especies de Xanthomonas , Por lo tanto, consideramos apropiado hacer menciones honoríficas a
todos claramente distintivos en su patología y objetivos de huésped, con Las bacterias que apenas se encuentran en la lista de las 10 principales, incluida Clavibacter
cada uno de ellos atrae importantes votos como individuos. En cuarto y sexto michiganensis (michiganensis y sepedonicus) (Eichenlaub
Las posiciones son xantomonas con objetivos de cultivo relativamente específicos, y Gartemann, 2011), Pseudomonas savastanoi (RodríguezPalenzuela et al., 2010) y
concretamente Xanthomonas oryzae pv. oryzae, uno de los más graves Candidatus Liberibacter (pv. asiaticus)
patógenos del arroz, y Xanthomonas axonopodis pv. manihotis, (Duan et al., 2009), todos claramente importantes.
el agente causal del tizón bacteriano de la yuca (BBC). xantomonas Esta revisión contiene descripciones de una sola página del Top 10,
campestris patovars, que causan enfermedades en una variedad de cultivos incluyendo figuras ilustrativas y referencias clave para lecturas adicionales.
a nivel mundial, alcanzó la quinta posición. Esperamos que la revisión genere discusión y debate entre
En séptima posición se sitúa Erwinia amylovora, que provoca la comunidad de bacteriología vegetal, además de establecer un punto de referencia.
la conocida enfermedad de la niebla del peral y del manzano que afecta a plantas ornamentales, árboles frutales y Será interesante ver cómo cambian las percepciones en
arbustos. Esta enfermedad tiene una importante historia científica y es de años futuros y qué bacterias entran y salen de la lista de las 10 principales.
importancia económica continua.
Xylella fastidiosa se sitúa con razón en el Top 10 en octava posición
posición, ya que está asociado con varias enfermedades importantes de
cultivos y árboles. También tiene la importante afirmación científica de ser
el primer fitopatógeno (fuera de los virus de las plantas) que tuvo su
genoma secuenciado.
Para la entrada en novena posición, se decidió agrupar dos
especies de Dickeya juntas, a saber, Dickeya dadantii y solani,
ya que Dickeya atrajo votos significativos, muchos de los cuales fueron simplemente
denominada Dickeya spp. Esto tal vez sea comprensible ya que la
La taxonomía de estas bacterias puede describirse como en un estado.
de flujo. De hecho, el nombre Dickeya solani no ha sido oficialmente
aceptado, pero está claro que Dickeya spp. causar económicamente
enfermedades importantes, particularmente en la papa.
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PATOLOGÍA VEGETAL MOLECULAR © 2012 BSPP Y BLACKWELL PUBLISHING LTD PATOLOGÍA VEGETAL MOLECULAR (2012) 13(6), 614–629
616 J. MANSFIELD y col.
Pseudomonas syringae lidera el campo en el impacto de las tecnologías de

1. PATOVARES DE PSEUDOMONAS SYRINGAE secuenciación de alto rendimiento en nuestra comprensión de la patogenicidad.
Sorprendentemente, la predicción de O'Brien et al. (2011) que, '. . . "Este año se publicarán
Parece un poco injusto que un equipo de patovares haya sido votado para un premio, un
al menos dos docenas de nuevos genomas de P. syringae ", se ha demostrado que es
poco como un equipo de relevos que gana la medalla de oro olímpica individual de 400 m.
correcto con la publicación del estudio histórico de Baltrus et al. (2011). Hasta ahora, una
Por supuesto, se puede argumentar que la designación patovar está realmente injustificada
característica quizás inesperada es que los patovares que colonizan plantas fuertemente
y que estamos tratando con una sola especie notablemente versátil, Pseudomonas
no relacionadas se están agrupando estrechamente, por ejemplo, pv. savastanoi (oliva)
syringae. Este debate está reviviendo ahora con los detalles emergentes de la secuenciación
y pv. faseolicola (frijol) ambos se encuentran dentro del mismo clado.
genómica. Los criterios para este premio fueron la importancia para la ciencia básica y el
El análisis genómico, iniciado por Joardar et al. (2005) y Lindeberg et al. (2008), tiene
impacto en la producción de alimentos y/o el medio ambiente: P. syringae obtiene una
quizás el mayor potencial para desentrañar los determinantes de la especificidad del
puntuación alta en todos los aspectos.
huésped. A medida que se completen más secuencias genómicas, se debería obtener más
El impacto económico de P. syringae está aumentando, con un resurgimiento de
información sobre el papel aún desconcertante de las proteínas efectoras y las toxinas en
antiguas enfermedades, incluida la mota bacteriana del tomate (pv. tomate; Shenge et al.,
la definición del rango de huéspedes dentro de la especie.
2007), y la aparición de nuevas infecciones de importancia mundial, como el cancro
Los patovares de Pseudomonas syringae representan no sólo el principal grupo de
sangrante del castaño de indias (pv. aesculi; Green et al., 2010). El Manual Europeo de
bacterias patógenas de plantas, sino que también probablemente encabezarían las listas
Enfermedades de las Plantas (Smith et al., 1988) describe 28 patovares, cada uno de los
de patógenos de todos los tiempos, incluidos hongos y oomicetos. La investigación sobre
cuales ataca a una especie huésped diferente. Ahora podemos agregar pv. aesculi a esta
la biología efectora de los patógenos filamentosos sigue en gran medida los avances
lista. Varios patovares causan problemas a largo plazo en los árboles, a menudo mediante
realizados con P. syringae (Cunnac et al., 2009; Hann et al., 2010; Oliva et al., 2010).
la producción de distorsiones y cancros (por ejemplo, patovares savastanoi y morsprunorum).
Las infecciones de cultivos anuales son más esporádicas y los brotes suelen ser causados
por la siembra de semillas contaminadas. Muchos informes destacan la naturaleza
transmitida por las semillas de P. syringae, pero es un patógeno notablemente adaptativo
que emerge en algunos sitios aparentemente extraños, como las aguas de deshielo (Morris
et al., 2007). Una vez que se han establecido nuevas infecciones, dadas las condiciones
favorables de lluvia y temperatura, los brotes de enfermedades suelen ser devastadores,
como se observa en el tizón del halo del frijol causado por pv. faseolicola (Murillo et al.,
2010).
La investigación sobre la biología molecular de la virulencia y la defensa de las plantas
contra P. syringae ha abierto nuevos conocimientos sobre la patogenicidad microbiana, no
sólo con respecto a las plantas sino también con una importancia más general para las
enfermedades humanas. Los patovares faseolicola y tomate han surgido como excelentes
modelos para estudios fundamentales sobre el ataque bacteriano y la defensa de las
plantas (Arnold et al., 2011; Preston, 2000). Ejemplos notables son los descubrimientos
relacionados con el grupo de genes de respuesta hipersensible y patogenicidad (hrp) que
codifica el sistema de secreción tipo III (ver Fig. 1), el tráfico de efectores y los objetivos
del huésped para la supresión de defensas (Huynh et al., 1989; Jovanovic et al., 2011). ;
Kvitko et al., 2009; Li et al., 2002; Zhang et al., 2010).
Fig. 1 El sistema de secreción tipo III (T3SS) de Pseudomonas syringae pv. tomate. (A) Supuesto cuerpo basal del T3SS liberado de preparaciones de membrana después del crecimiento
en medio inductor de hrp . La flecha marca el punto de unión del pilus Hrp. Barra, 25 nm. (B) Imagen en falso color del Hrp pilus gold marcado con anticuerpos contra la subunidad
proteica HrpA, que emerge de la superficie bacteriana. Barra, 50 nm. Ambas imágenes amablemente proporcionadas por Ian Brown (Universidad de Kent).
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PATOLOGÍA VEGETAL MOLECULAR (2012) 13(6), 614–629 PATOLOGÍA VEGETAL MOLECULAR © 2012 BSPP AND BLACKWELL PUBLISHING LTD
2. RALSTONIA SOLANACEARUM
Ralstonia solanacearum es probablemente la bacteria fitopatógena más destructiva del
mundo. Una de las razones de esto es que la especie R. solanacearum está compuesta
por un grupo muy grande de cepas que varían en su origen geográfico, rango de
huéspedes y comportamiento patogénico (Denny, 2006; Genin, 2010). Este grupo
heterogéneo se reconoce hoy en día como un "complejo de especies" que se ha dividido
en cuatro filotipos principales (agrupación filogenética de cepas). La especie en su conjunto
tiene una gama muy amplia de huéspedes, infectando a 200 especies de plantas en más
de 50 familias, y es el agente causal de la pudrición parda de la papa, el marchitamiento
bacteriano del tomate, el tabaco, la berenjena y algunas plantas ornamentales, así como
la enfermedad de Moko del banano. .
Ralstonia solanacearum es un patógeno transmitido por el suelo que infecta las plantas
a través de heridas, puntas de raíces o grietas en los sitios de emergencia lateral de las
raíces. Posteriormente, la bacteria coloniza la corteza radicular, invade los vasos del
xilema y llega al tallo y partes aéreas de la planta a través del sistema vascular (Fig. 2).
Ralstonia solanacearum puede multiplicarse rápidamente en el xilema hasta alcanzar
densidades celulares muy altas, provocando síntomas de marchitez y muerte de la planta.
El impacto económico directo de R. solanacearum es difícil de cuantificar, pero el
patógeno es extremadamente dañino debido a su amplia distribución geográfica y rango
de huéspedes; Sólo en la papa, es responsable de aproximadamente mil millones de
dólares en pérdidas cada año en todo el mundo (Elphinstone, 2005). La incidencia de la
enfermedad es particularmente dramática para la agricultura en muchos países en
desarrollo en regiones intertropicales en las que R. solanacearum es endémica. . En áreas
en las que el organismo tiene estatus de cuarentena, también es responsable de pérdidas
importantes debido a las medidas reglamentarias de erradicación y las restricciones a una
mayor producción en tierras contaminadas. El manejo de la enfermedad sigue siendo
limitado y se ve obstaculizado por la capacidad del patógeno de sobrevivir durante años
en suelos húmedos, estanques de agua, restos de plantas o malezas huéspedes
asintomáticas, que actúan como reservorios de inóculo. El mejoramiento genético para
obtener resistencia, aunque eficaz en algunos casos, se ve obstaculizado por la amplia diversidad de cepas patógenas.
Como patógeno radicular y vascular, R. solanacearum es un sistema modelo para el
estudio de la patogenicidad bacteriana. La bacteria fue uno de los primeros genomas de
patógenos vegetales en ser completamente secuenciado (Salanoubat et al., 2002), y el
desarrollo de patosistemas con plantas modelo, como Arabidopsis o la legumbre Medicago
truncatula , ha facilitado estudios genéticos y moleculares tanto sobre la compañeros
vegetales y bacterianos. La patogenicidad de R. solanacearum depende de un sistema de
secreción tipo III, y se han realizado muchos estudios sobre este tema desde la primera
descripción de un fenotipo mutante hrp por Boucher et al. (1985). Se han identificado y
caracterizado muchos otros factores de patogenicidad, cuya expresión está orquestada
por una molécula atípica de detección de quórum estructuralmente relacionada con la
familia del factor de señal difusible (DSF) (Flavier et al., 1997).
Las investigaciones futuras en este campo incluirán una mejor comprensión de las
bases moleculares que subyacen a la adaptación de este versátil grupo de cepas a una
gama tan diversa de huéspedes. Otra tarea importante que debemos abordar es cómo
nuestro creciente conocimiento de los sofisticados mecanismos desarrollados por R.
solanacearum para promover la susceptibilidad de las plantas podría usarse para diseñar
estrategias de protección novedosas y duraderas para combatir esta devastadora enfermedad.
Fig. 2 Ralstonia solanacearum (A, fotografía J. Vasse) y síntomas de marchitez de la

enfermedad en tomate (B) con bacterias que rezuman del sistema vascular después de
la sección del tallo (C).
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3. AGROBACTERIUM TUMEFACIENS
Hace más de un siglo, Smith y Townsend (1907) identificaron a Agrobacterium tumefaciens como
el agente causante del tumor de agalla de la corona, una de las enfermedades vegetales más
graves que afecta a diversas especies de cultivos en todo el mundo. En la naturaleza, esta bacteria
transmitida por el suelo induce crecimientos neoplásicos (Fig. 3) en los sitios de heridas en las
plantas hospedantes y limita severamente el rendimiento de los cultivos y el vigor del crecimiento.
Este efecto nocivo de A. tumefaciens ha contribuido sin duda a ser una fuerza impulsora detrás de
la investigación duradera sobre Agrobacterium . Sin embargo, A. tumefaciens no es un
fitopatógeno más, sino que posee una característica muy rara: la capacidad de transformación
genética.
El momento "Eureka" llegó a finales de la década de 1970, cuando MaryDell Chilton y Eugene
Nester demostraron con sus colegas que el segmento de ADN específico (ahora conocido como
ADNT) del plásmido bacteriano inductor de tumores (Ti) estaba presente en la genoma de células
vegetales infectadas (Chilton et al., 1977). Este descubrimiento histórico destacó a Agrobacterium
como el primer organismo capaz de transferir genes entre reinos. Desde entonces, se ha aprendido
mucho sobre los mecanismos moleculares que subyacen a la transformación genética mediada
por A. tumefaciens , que ha surgido como un proceso altamente complejo regulado por numerosos
factores bacterianos y del huésped (revisado por Gelvin, 2010; Pitzschke y Hirt, 2010; Tzfira y
Citovsky, 2002; Zupan et al., 2000). Brevemente, A. tumefaciens percibe compuestos fenólicos Fig. 3 Una agalla de la corona del tronco de un cerezo causada por Agrobacterium tumefaciens.
exudados de los tejidos heridos de las plantas y activa la expresión de varios efectores,
denominados proteínas de virulencia (Vir). Algunos de estos factores median en la generación de
una copia monocatenaria de ADNT (cadena T) y su transporte al interior de la célula huésped a
través de un sistema de secreción de tipo IV. Además de la cadena T, también se translocan varias
proteínas Vir a las células vegetales. Estos efectores exportados, junto con múltiples factores del
huésped, facilitan la importación nuclear de la cadena T y su posterior integración en el genoma
del huésped.
Finalmente, los genes implicados en la biosíntesis de auxinas y citoquininas se expresan a partir

del ADNT integrado, lo que conduce a una proliferación celular anormal en los tejidos infectados y
a la formación de tumores, es decir, agallas de la corona (Fig. 3).
Aunque los detalles sobre su base molecular aún están emergiendo, el descubrimiento de la
transformación genética de plantas mediada por Agrobacterium marcó el comienzo de una nueva
era en la biología molecular de las plantas. En 1983, Chilton y sus colegas informaron que un ADN
T modificado que portaba un gen extraño podía transferirse a plantas de tabaco y mantenerse
durante la regeneración (Barton et al., 1983). Desde esta primera demostración de plantas
transgénicas, se han logrado avances conceptuales y técnicos sustanciales para hacer que la
ingeniería genética de plantas mediada por Agrobacterium sea más factible en la práctica diaria de
la investigación básica y la biotecnología (Fig. 4). Por ejemplo, la llegada de los vectores binarios,
un sistema de dos replicones separados que albergan el ADNT y los genes de virulencia y
funcionan tanto en Escherichia coli como en A. tumefaciens, ha hecho que sea mucho más fácil
manipular el ADNT.
Debido a su increíblemente amplia gama de huéspedes, que, en condiciones de laboratorio, incluye Fig. 4 La planta de tomate de tipo silvestre que desarrolla tumores de agalla de la corona
la mayoría de los organismos eucariotas (Lacroix et al., 2006), su alta eficiencia y su sofisticada (izquierda) y la planta de tomate transgénica resistente a Agrobacterium tumefaciens generada
tecnología de transformación moderna, A. tumefaciens es ahora un vehículo de transformación por transformación genética mediada por A. tumefaciens (derecha) ilustran dos
preferido para la manipulación genética de la mayoría de las especies de plantas, incluida la planta
aspectos importantes de A. tumefaciens: uno como patógeno y otro como herramienta para
modelo Arabidopsis thaliana, así como numerosas especies de hongos.
la ingeniería genética (reproducido con autorización de Escobar et al., 2001).
Agrobacterium tumefaciens no deja de sorprender a los biólogos y patólogos vegetales. Incluso

después de 100 años de investigación, todavía estamos descubriendo nuevos mecanismos que
subyacen a las interacciones de A. tumefaciens con sus huéspedes, y apenas estamos comenzando
a comprender cuán verdaderamente inteligente es este patógeno. Por ejemplo, estudios recientes
han revelado que A. tumefaciens puede subvertir la maquinaria de defensa del huésped para la
promoción activa de la infección (Djamei et al., 2007; Zaltsman et al., 2010). Por lo tanto, en el
futuro previsible, A. tumefaciens seguirá sirviendo no sólo como una poderosa herramienta para
la ingeniería genética vegetal, sino también como un excelente organismo modelo para descifrar
las interacciones huéspedpatógeno.
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tricomas rotos, márgenes foliares y heridas en las hojas o raíces, se multiplica en los
4. XANTHOMONAS ORYZAE (ORYZAE) espacios intercelulares y entra en los vasos del xilema (Fig. 5) (Noda y Kaku, 1999; Ou,
1985; Park et al., 2010). A los pocos días de la infección, las células bacterianas y los EPS
Tizón bacteriano de la hoja (BLB), causado por Xanthomonas oryzae pv. oryzae (Xoo), se llenan los vasos del xilema y rezuman de los hidatodos, y forman gotas de exudado en la
encuentra tanto en regiones tropicales como templadas. BLB también ocurre en Australia, superficie de la hoja, un signo característico de la enfermedad y una fuente de inóculo
África, América Latina, el Caribe y Estados Unidos (Mew et al., 1993; Mizukami y Wakimoto, secundario (Mew et al. ., 1993).
1969). Se han informado pérdidas de rendimiento del 10% al 50% con BLB (Ou, 1972). Los Similar a Xanthomonas campestris pv. campestris (Xcc), Xoo también produce una
brotes de BLB son más comunes durante la temporada de monzones en el sudeste asiático variedad de factores de virulencia, incluidos EPS, enzimas extracelulares y efectores de
y la India (Mew et al., 1993). El arroz se introdujo para su cultivo en los EE.UU. (Carolina tipo III, que son esenciales para la virulencia (Mole et al., 2007).
del Norte) hace más de 200 años y se ha cultivado en otras partes de los EE.UU. durante Xoo emplea dos tipos diferentes de factores de detección de quórum, DSF y Ax21 (activador
más de 100 años. de la inmunidad mediada por Ax21), una pequeña proteína secretada de tipo I, procesada
Aunque muchas enfermedades del arroz se han introducido o desarrollado en el arroz en el extremo N (Han et al., 2011; He et al., 2010) . Recientemente se ha demostrado una
durante la historia de su cultivo en los EE. UU., Xoo no se ha establecido en los EE. UU. función dual de Ax21 en la detección de quórum y en la activación de la respuesta inmune
Los climas de las zonas productoras de arroz en EE.UU. y las prácticas de cultivo de arroz innata del huésped (Han et al., 2011). Ax21 media la formación de biopelículas, la motilidad
de EE.UU. no son propicios para la supervivencia o propagación a largo plazo de Xoo. Por y la virulencia. Mientras que el grupo de genes rpf (regulación de factores de patogenicidad)
estas razones, Xoo presenta un riesgo bajo para la agricultura estadounidense. es necesario para la detección de quórum mediada por DSF (Jeong et al., 2008), los genes
BLB se controla eficientemente mediante el uso de cultivares de arroz resistentes. Sin rax son necesarios para la detección de quórum mediada por Ax21 (Lee et al., 2006). Ax21
embargo, debido a que Xoo tiene la capacidad de expresar efectores que suprimen algunas está ampliamente conservado en todas las especies de Xanthomonas y en géneros
respuestas de defensa del huésped, a menudo esta resistencia finalmente se supera relacionados, y algunos de estos ortólogos también pueden activar la inmunidad mediada
(Verdier et al., 2011). Los genes de resistencia de la clase de receptores de reconocimiento por XA21 (Lee et al., 2009).
de patrones no RD generalmente confieren una resistencia duradera porque reconocen Se han completado las secuencias del genoma de tres cepas de Xoo (MAFF311018,
firmas microbianas conservadas que, cuando mutan, paralizan la virulencia del patógeno KACC10331, PXO99A) (Lee et al., 2005; Ochiai et al., 2005; Salzberg et al., 2008) y se está
(Han et al., 2011; Ronald y Beutler, 2010). ; Schwessinger y Ronald, 2012). El control de la realizando la secuenciación del genoma de ocho cepas de Xoo adicionales. (Verdier et al.,
enfermedad con compuestos de cobre, antibióticos y otros productos químicos no ha 2011). El análisis genómico comparativo de diferentes cepas de Xoo ha revelado una gran
demostrado ser eficaz (Mew, 1989; Singh et al., 1980). cantidad de reordenamientos genómicos y recombinaciones de genes efectores tipo
activador transcripcional (TAL), así como una gran cantidad de elementos de secuencia de
Xanthomonas oryzae pv. oryzae es una bacteria Gram negativa con forma de bastón. inserción (IS) (Ochiai et al., 2005; Ryan et al. al., 2011; Salzberg et al., 2008). Varios
Produce un pigmento soluble de color amarillo, llamado xantomonadina (Fig. 5), y estudios genéticos han sugerido que la actividad de los elementos IS y la recombinación
polisacárido extracelular (EPS). El EPS es importante para proteger a las bacterias de la entre los genes efectores TAL han contribuido a la estructura racial diversa dentro de Xoo
desecación y para atenuar la dispersión provocada por el viento y la lluvia (Ou, 1972; (Ochiai et al., 2005; Ponciano et al., 2004; Rajeshwari y Sonti, 2000). El análisis comparativo
Swings et al., 1990). Xoo se disemina por los sistemas de agua de riego, las salpicaduras o de la secuencia genómica ha facilitado la comprensión de la diversidad y evolución de Xoo
la lluvia arrastrada por el viento, así como por los rastrojos de arroz contaminados de la (Salzberg et al., 2008). Las secuencias completas del genoma también han facilitado el
temporada agrícola anterior, que es la fuente más importante de inóculo primario (Mizukami desarrollo de marcadores útiles para estudios epidemiológicos.
y Wakimoto, 1969; Murthy y Devadath, 1984). . Xoo infecta la hoja de arroz normalmente a
través de hidatodos en la punta de la hoja,
Fig. 5 Visualización de Xanthomonas oryzae pv.

oryzae (Xoo) en plantas de arroz. (A, B) Secciones
transversales de hojas de arroz infectadas con la cepa Xoo
PXO99 que expresa la fluorescencia verde del

cultivar de arroz TP309 (susceptible) (A) y
TP309XA21 (resistente) (B). Las imágenes se
observaron con excitación de 450 a 490 nm.
y la luz emitida se recogió a 520 nm con un aumento

de 40¥ utilizando un microscopio de
fluorescencia Zeiss Axiophot, 12 días después
de la inoculación. Las barras en (A) y (B) representan
50 mm. (C) Micrografía electrónica de barrido de
células Xoo en el vaso del xilema de una hoja de arroz. (D)
Primer plano de una hoja de arroz infectada con
Xoo. Las células bacterianas llenan los vasos del
xilema y rezuman en los hidatodos, formando
gotas o hebras de exudado en la superficie de la
hoja, un signo característico de la enfermedad.

Fotografías en (A) y (B) cortesía de SW Han
(reimpresas de BMC Microbiol. 2008; 8: 164).
Fotografía en (C) cortesía de J. Leach (reimpresa de
Mol. Plant Pathol. 2006; 7(5): 303–324). Fotografía
en (D) cortesía de la Oficina de Investigación y
Desarrollo del Arroz, Tailandia
(http://www.brrd.in.th).
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xantano y contribuye a la virulencia. Los estudios de la función de los productos del gen Rpf
5. PATOVARES DE XANTHOMONAS CAMPESTRIS llevaron al descubrimiento del sistema de señalización célulacélula mediado por DSF, que
posteriormente se identificó como un ácido graso cisinsaturado (Ryan y Dow, 2011). Los
Los patovares de Xanthomonas campestris causan enfermedades de importancia agronómica
genes rpf implicados en la síntesis y percepción de DSF se conservan en todas las
en todo el mundo. Entre los patógenos más notables se encuentran Xanthomonas campestris
xantomonas, incluidas Xylella fastidiosa y Stenotrophomonas spp., algunas de las cuales
pv. campestris (Xcc), agente causal de la pudrición negra de las crucíferas que afecta a todas
son patógenos humanos nosocomiales.
las brassicas cultivadas, X. campestris pv. vesicatoria (Xcv), ahora reclasificada como X.
Además, la señalización de DSF controla la virulencia en algunas, pero no en todas, estas
euvesicatoria, agente causal de la mancha bacteriana del pimiento y el tomate, y X. campestris
bacterias, aunque el papel preciso difiere entre organismos (Ryan y Dow, 2011). RpfG, la
pv. malvacearum (Xcm, ahora X. axonopodis pv. malvacearum), que causa la mancha foliar
proteína reguladora implicada en la transducción de señales DSF, contiene un dominio
angular del algodón.
histidinaácido aspárticoglicinatirosinaprolina (HDGYP).
Las enfermedades causadas por estas bacterias son particularmente graves en regiones con
Los estudios en Xcc fueron los primeros en establecer la función reguladora de un regulador
un clima cálido y húmedo, aunque la podredumbre negra también es económicamente
del dominio HDGYP y su actividad enzimática como fosfodiesterasa que degrada el segundo
importante en regiones templadas, por ejemplo en Cornualles y otras zonas occidentales del
mensajero diguanosina monofosfato cíclico (diGMP) (Ryan et al., 2006). Estas observaciones
Reino Unido. Xcc también es importante como productor de EPS xantano, que se utiliza como
han contribuido a la comprensión de la señalización cíclica de diGMP en muchos organismos,
aditivo alimentario y en las industrias farmacéutica y petrolera.
ya que el dominio HDGYP está ampliamente conservado en bacterias, incluidos patógenos
Los estudios de estas bacterias han tenido un impacto científico considerable, que no se
vegetales, animales y humanos.
ha restringido a la disciplina de la patología molecular de las plantas. El trabajo en Xcm
proporcionó la primera demostración de la hipótesis de que un patrón gen por gen gobierna
las interacciones entre bacterias patógenas y plantas (Gabriel et al., 1986). El trabajo sobre
Xcv estableció la base genética del desencadenamiento de la resistencia a enfermedades en
el pimiento, lo que llevó al aislamiento de genes que especifican la avirulencia en cultivares de
pimiento que contienen los genes de resistencia Bs1, Bs2 o Bs3 (para la mancha bacteriana)
(Boch y Bonas, 2010; Minsavage et al . otros, 1990). AvrBs3 es el miembro paradigmático de
la gran familia de proteínas efectoras TAL tipo III en Xanthomonas spp. Posteriormente se
estableció que este efector se transloca al núcleo de la célula vegetal, donde influye en la
expresión genética uniéndose a los promotores de las plantas (Boch y Bonas, 2010). El
"código" que rige el reconocimiento del promotor por parte de la mayoría de los efectores de
se ha determinado esta familia (Fig. 6). El conocimiento de este código ofrece un gran
potencial para la biotecnología, por ejemplo, mediante la ingeniería de promotores con cajas
para efectores TAL para impulsar la expresión de genes de resistencia o permitiendo la
generación de especificidades de unión al ADN diseñadas a medida.
El trabajo en Xcc condujo a la identificación de los genes implicados en la biosíntesis de

xantano (Capage et al., 1987; Vorhölter et al., 2008) y el grupo de genes rpf , que actúa para
controlar la síntesis de enzimas extracelulares y
(A)
(B)
Fig. 6 (A) Síntomas de la enfermedad de pudrición
negra en el repollo causada por Xanthomonas
campestris pv. campestris, que muestra el
característico ennegrecimiento de las nervaduras
de las hojas (imagen proporcionada amablemente por
Sarah Schatschneider y Karsten Niehaus, Universidad
de Bielefeld). (B) Arquitectura de dominio del efector

AvrBs3 que muestra las variaciones en las posiciones
12 y 13 en las repeticiones y los nucleótidos reconocidos
en el cuadro UPA de consenso (regulado

positivamente por AvrBs3) (ver Boch y Bonas, 2010).
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6. XANTHOMONAS AXONOPODIS
Xanthomonas axonopodis pv. manihotis

El género Xanthomonas consta actualmente de 20 especies, incluida X. axonopodis
(Vauterin et al., 2000). Se han definido seis grupos genómicos distintos dentro de X.
axonopodis, y muchos patovares causan enfermedades económicamente importantes en
diferentes plantas hospedantes de importancia agronómica (Rademaker et al., 2005;
Young et al., 2008).
La yuca (Manihot esculenta) es el alimento básico de casi 600 millones de personas en
las regiones tropicales del mundo. Xanthomonas axonopodis pv. manihotis (Xam) es el
agente causal de la broca, una enfermedad importante, endémica en áreas tropicales y
subtropicales. Esta enfermedad foliar y vascular afecta gravemente la producción de yuca
en todo el mundo. Pérdidas de entre el 12% y el 100% afectan tanto el rendimiento como el
material de siembra (Lozano, 1986; Verdier et al., 2004). En los últimos años, se ha Fig. 7 Síntomas del tizón bacteriano causado por Xanthomonas axonopodis pv.
informado de una recurrencia significativa de la enfermedad en diferentes regiones de manihotis: (A) manchas foliares angulares (Cortesía de V. Verdier, IRD Montpellier,
África y Asia. Xam induce una amplia combinación de síntomas, que incluyen lesiones Francia); (B) marchitamiento de las hojas (cortesía de B. Boher, IRD Montpellier, Francia).
foliares angulares, tizón, marchitez, exudados del tallo y cancro del tallo (Figs. 7 y 8). La
resistencia del huésped sigue siendo la forma más eficaz de controlar esta enfermedad. Sin
embargo, no se está desarrollando ninguna estrategia de mejoramiento para el control de
la enfermedad de la broca. Hasta el momento sólo se han identificado dos genes de
resistencia a la broca del fruto de la yuca (C. López, comunicación personal, Universidad
Nacional, Bogotá, Colombia). Las respuestas de defensa de las plantas a Xam han sido
bien caracterizadas (Fig. 9) (Boher y Verdier, 1995; Boher et al., 1997; Kpémoua et al.,
1996). Se han desarrollado y utilizado herramientas genómicas para la yuca, como una
gran base de datos de etiquetas de secuencia expresada (EST) y un microarray de yuca,
para estudios de expresión de plantas Xam (López et al., 2004, 2005).
La patogenicidad de Xam depende, en parte, de un sistema de secreción de tipo III que
transloca efectores a células vegetales. Se ha demostrado un fuerte efecto en la
patogenicidad de Xam para un pequeño número de efectores, incluido el efector tipo
activador transcripcional (A. Bernal, comunicación personal, Universidad de Los Andes,
Bogotá, Colombia). Se han informado diferentes patotipos de Xam en diferentes países de
África y América del Sur (Restrepo et al., 2000a; Wydra et al., 2004), y estudios que utilizan
métodos de huellas dactilares de ADN han demostrado que las poblaciones de patógenos
Xam son variables tanto dentro como fuera del país. en África, América del Sur y Asia
(Restrepo y Verdier, 1997; Restrepo et al., 2000b; Verdier et al., 1993). En Colombia se ha
Fig. 8 Microscopía electrónica de barrido que muestra una gran cantidad de bacterias
demostrado la existencia de una diferenciación geográfica de cepas de Xam en diferentes
ecozonas (Restrepo y Verdier, 1997). El intercambio de materiales de yuca contaminados cerca de los estomas (Cortesía de V. Verdier, IRD Montpellier, Francia).
ha contribuido a la migración de cepas y, en consecuencia, ha influido en la estructura
genética de las poblaciones de Xam . Los cambios climáticos también pueden influir en la
diversidad genética y la estructura poblacional de Xam (Restrepo et al., 2000b).
Xam se considera un organismo de cuarentena en todos los países que cultivan yuca.
Se ha empleado un procedimiento simple y rápido para identificar rápidamente las cepas
de Xam (Ojeda y Verdier, 2000; Verdier et al., 1998), y puede implementarse fácilmente
para certificar materiales vegetales.
Recientemente, se completó la secuenciación de un genoma de Xam (cepa colombiana
CIO151) en la Universidad de los Andes (Bogotá, Colombia) y la anotación está en progreso
a través del consorcio francés Xanthomonas (http://www.reseauxantho.org, http://
www.xanthomonas.org). El acceso a este y a los siguientes genomas de Xam debería abrir
nuevas aplicaciones para la genómica comparativa y funcional de Xam, y acelerará el
desarrollo de nuevas técnicas de tipificación molecular útiles para estudios epidemiológicos
y filogenéticos de Xam, así como cebadores de diagnóstico. Queda mucho por hacer para
mejorar nuestra capacidad de combatir esta enfermedad vegetal de importancia económica.
Fig. 9 Xanthomonas axonopodis pv. manihotis en vasos del xilema (cortesía de B. Boher,
IRD Montpellier, Francia).
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patógenos, Yersinia naranja, E. coli negra , Shigella amarilla , Salmonella verde , endosimbiontes
7. ERWINIA AMILOVORA enterobacterianos de color azul oscuro (p. ej., Sodalis glossinidius) y Pseudomonas syringae de
color azul claro. La ausencia de un color particular indica la ausencia de un ortólogo. El círculo
Erwinia amylovora causa la enfermedad de la niebla del peral y del manzano en manzanos,
más interno representa las coordenadas del genoma. Los dos plásmidos dentro del diagrama
perales, membrillos, moras, frambuesas y muchas plantas ornamentales rosáceas silvestres y
cromosómico siguen el mismo esquema de color que los dos círculos exteriores del genoma
cultivadas (Vanneste, 2000). La enfermedad se desarrolla esporádicamente, pero, en ocasiones,
cromosómico.
es muy destructiva, especialmente en árboles frutales jóvenes que pueden morir directamente
por infecciones que rodean el tronco o el portainjerto. El patógeno se distribuye ampliamente en
regiones templadas en las que prosperan las plantas rosáceas. Fue descrito inicialmente como
Micrococcus amylovorus, y luego Bacillus amylovorus (Burrill), bajo la suposición errónea de que
destruye el almidón. Es Gram negativo, en forma de bastón y móvil con flagelos perítricos. Pasó
a llamarse Erwinia amylovora (Burrill) Winslow et al. a principios del siglo XX y sigue siendo la
especie tipo del género (Lelliott y Dickey, 1984). Se han descrito como nuevas especies bacterias
estrechamente relacionadas que provocan síntomas que recuerdan a la niebla del peral y del
manzano, particularmente, pero no exclusivamente, en la pera, por ejemplo, E. pyrifoliae (Kim
et al., 1999) y E. piriflorinigrans (Lopez et al. , 2011).
Erwinia amylovora es de gran importancia histórica para los fitobacteriólogos porque fue la
primera bacteria que demostró claramente causar enfermedades en las plantas poco después
del trabajo pionero de Pasteur y Koch sobre patógenos bacterianos de humanos y animales a
finales del siglo XIX (ver Griffith et al . ., 2003 para los artículos pioneros de Burrill, Arthur y
Waite). Por lo tanto, se hace referencia justificadamente a E. amylovora como la "bacteria
fitopatógena principal".
Los síntomas de la niebla del peral y del manzano se informaron por primera vez en huertos
cercanos a la ciudad de Nueva York. Desde allí, el patógeno se propagó hacia el oeste y a través
de continentes, particularmente durante el siglo XX. Aunque E. amylovora está ahora muy
extendida, las estrictas normas de cuarentena contra el movimiento de materiales vegetales
rosáceos continúan, de hecho, impidiendo la introducción de E. amylovora en áreas libres, o
potencialmente libres, del patógeno.
El manejo de la niebla del peral y del manzano se basa en el saneamiento, las prácticas
culturales y el uso de un número limitado de bactericidas y productos de control biológico
(Johnson y Stockwell, 1998), principalmente para combatir la niebla del peral y del manzano.
Un análisis de materiales probados para su control en los últimos años en el este de EE. UU.
concluyó que, a pesar de más de dos siglos de conocimiento y "tremendos esfuerzos de
investigación, el control efectivo sigue siendo un objetivo difícil de alcanzar" (Ngugi et al., 2011).
Fig. 10 Racimo de flores de manzano infectado por Erwinia amylovora.
Además, la estreptomicina, que se introdujo hace más de 50 años, sigue siendo el material de
control más eficaz en zonas en las que están presentes cepas sensibles de E. amylovora . Sin
embargo, en muchas zonas prevalecen cepas resistentes o las regulaciones contra el uso de
antibióticos en la agricultura vegetal impiden el uso de estreptomicina. El desarrollo de resistencia
genética, particularmente en portainjertos y esquejes de manzano, es prometedor para el futuro
(Norelli et al., 2003).
Curiosamente, el genoma de E. amylovora se encuentra entre las bacterias patógenas de

plantas más pequeñas secuenciadas hasta ahora, con solo 3,89 Mb (Sebaihia et al., 2010). Su
pequeño tamaño es consistente con la falta de herramientas para degradar las células vegetales,
que son comunes a la mayoría de las otras bacterias fitopatógenas, por ejemplo, enzimas que
degradan la pared celular y toxinas de bajo peso molecular. Sus herramientas patológicas más
importantes parecen ser componentes de la isla de patogenicidad hrp y los exopolisacáridos
amylovoran y levan (Oh y Beer, 2005).
Las proteínas secretadas de tipo III DspA/E y HrpN son esenciales para la patogenicidad
(Bocsanczy et al., 2008), mientras que aproximadamente 20 proteínas adicionales que secretan
o regulan la expresión de las proteínas Hrp también desempeñan un papel. Amylovoran y levan
participan en la formación de biopelículas y la patogenicidad (Koczan et al., 2009). Recientemente
se dispone de genomas de varias cepas y especies estrechamente relacionadas con E.
amylovora . Sin duda, las comparaciones bioinformáticas revelarán bases genéticas adicionales
para la capacidad de virulencia del patógeno de la niebla del peral y del manzano.
Los frutos en desarrollo en la Fig. 10 exhiben una humedad gris verdosa típica de la infección
por niebla del peral y del manzano, que precede a la necrosis, que es evidente en las flores
muertas en la parte inferior izquierda y superior derecha de la figura. Cabe señalar varias gotas
de exudado que exudan de flores y frutos infectados, que contienen miles de millones de células
en una matriz de polisacáridos y savia vegetal. La infección de los racimos de flores a menudo
provoca pérdidas devastadoras para los productores de frutas de pepita.
En la Fig. 11, los dos círculos exteriores representan los genes de E. amylovora en las hebras Fig. 11 Representación circular del genoma de la cepa ATCC 49946 (Ea273) de Erwinia
delanteras (más externas) y complementarias del ADN cromosómico, respectivamente. Los
amylovora y comparación con genomas relacionados. La figura y la leyenda fueron
genes en azul han predicho ortólogos en E. coli K12, mientras que los genes en rojo no. Los loci
proporcionadas por cortesía de Bryan S. Biehl y Nicole T. Perna (Universidad de
de color naranja, amarillo y morado son genes de ARN. Los círculos interiores representan los
genes ortólogos predichos de organismos relacionados. El morado y el rojo indican genes de Wisconsin, MI, EE. UU.), y Ana Maria Bocsanczy y Steven V.
plantas enterobacterianas. Beer (Universidad de Cornell, Ithaca, NY, EE. UU.).
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movimiento de la bacteria a través de las membranas de las fosas y la digestión de las paredes
8. XYLELLA FASTIDIOSA celulares de las plantas.
El desarrollo de síntomas en enfermedades causadas por X. fastidiosa está estrictamente
Xylella fastidiosa (Xanthomonadales, Xanthomonadaceae) es una bacteria patógena gramnegativa, asociado con la capacidad de la bacteria para propagarse, colonizar y bloquear los vasos del
no flagelada, limitada por el xilema y nutricional asociada con varias enfermedades importantes de xilema. Las colonias crecen en biopelículas, que pueden ocluir los vasos del xilema y reducir el
las plantas, incluida la enfermedad de Pierce de la vid (PD), la clorosis abigarrada de los cítricos transporte de agua y nutrientes. Las diferentes virulencias exhibidas por cepas de X. fastidiosa a
(CVC) y la enfermedad de la quemadura de la hoja del almendro ( ALSD). El olmo, el roble, la menudo se asocian con diferencias en su capacidad para propagarse, colonizar y bloquear los
adelfa, el arce, el sicomoro, el café, el melocotón, la morera, la ciruela, el bígaro, la pera y la nuez vasos del xilema. Los pili tipo I y tipo IV están implicados en la motilidad y la migración, y en la unión
también son otras especies huéspedes de la bacteria. Sólo hay una especie en el género, pero y la formación de biopelículas, respectivamente. Las biopelículas son importantes para que este
diferentes cepas se han caracterizado bien como patotipos, habiéndose informado de infecciones patógeno sobreviva en ambientes con alta turbulencia, presión diferencial y poca disponibilidad de
cruzadas entre diferentes huéspedes y cepas, pero sin el desarrollo de síntomas de la enfermedad. nutrientes, como los vasos del xilema y el intestino anterior de los insectos.
Xylella fastidiosa fue el primer fitopatógeno cuyo genoma se secuenció completamente

(Simpson et al., 2000). El tamaño del genoma cambia de 2475 a 2731 kb entre cepas y consta de
un cromosoma circular y plásmidos. Además del patotipo 9a5C (CVC), ahora se han secuenciado
completamente Temecula1 (PD) y otros (incluidos Dixon, Ann1, M12, M23 y GB514). Los análisis
de todo el genoma entre cepas han revelado genes únicos para cada cepa (60 de 9a5c, 54 de
Dixon, 83 de Ann1 y nueve de Temecula1). Los indeles y los genes específicos de la cepa son la
principal fuente de variación entre las cepas. El genoma de la cepa Temecula1 de la enfermedad
de Pierce representa el genoma ancestral de X. fastidiosa (Doddapaneni et al., 2006). Durante los
últimos 10 años, el creciente número de publicaciones relacionadas con información genómica ha
ampliado considerablemente nuestro conocimiento sobre la bacteria y sus patosistemas (Chatterjee
et al., 2008).
Xylella fastidiosa no posee un sistema de secreción de tipo III y, por lo tanto, se supone que
este patógeno no transloca efectores a las células vegetales para provocar una respuesta del
huésped. Esta hipótesis se apoya en el hecho de que, en los vasos del xilema, sólo hay fibra y
células muertas, y el patógeno es introducido en este tejido por su vector, el saltahojas tirador
(Homoptera, Cicadellidae). Sin embargo, X. fastidiosa tiene sistemas de secreción activos tipo I y
Fig. 12 Síntomas de clorosis variegada de cítricos en hojas y planta de naranjo dulce (fotografía
tipo II, que podrían estar asociados con la bomba de eflujo y la secreción de enzimas hidrolíticas,
respectivamente, permitiendo Marcos A. Machado).
Fig. 13 (A, B) Biopelícula de Xylella fastidiosa que bloquea los vasos del xilema del naranjo dulce. Fotografías en (A) de EW Kitajima (Escola Superior de Agricultura Luis de Queiróz, USP, Piracicaba, SP, Brasil)
y en (B) de JO Lima (Citrulima Viveiros, São João da Boa Vista, SP, Brasil) y Marcos A .Machado.
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9. DICKYA (DADANTII Y SOLANI)

En 1995, Erwinia chrysanthemi fue transferida al nuevo género Dickeya y dividida en
seis especies: D. dianthicola, D. dadantii, D. zeae, D. chrysanthemi, D. paradisiaca y
D. dieffenbachiae (Samson et al., 2005). ). Desde entonces, ha quedado claro que
algunas cepas no pertenecen a ninguna de estas especies y pueden constituir nuevas
especies, por ejemplo, 'D. solani' (Parkinson et al., 2009; Sławiak et al., 2009). Todas
las Dickeya spp. causan enfermedades económicamente importantes en diferentes
plantas hospedantes en todo el mundo, incluidas 10 familias de monocotiledóneas y 16
de dicotiledóneas (Ma et al., 2007; Samson et al., 2005). Sin embargo, D. dadantii y 'D.
solani' han sido seleccionados aquí por dos razones muy diferentes.
Dickeya dadantii causa enfermedades principalmente en ambientes tropicales y
subtropicales y tiene una amplia gama de huéspedes, que incluyen Saintpaulia y papa
(Samson et al., 2005) (Fig. 14). El motivo de su inclusión es que la cepa 3937 de D.
dadantii (Dda3937) ha sido la cepa Dickeya elegida para estudios moleculares durante
más de 25 años (Diolez y Coleno, 1985). Estos estudios han sido fundamentales para
nuestra comprensión de la patogénesis bacteriana de las plantas, incluidas las
funciones de las exoenzimas y el catabolismo del azúcar, el transporte, la secreción y
la regulación del hierro, complementando estudios relacionados en otras 'erwiniae de
pudrición blanda' (incluidos Pectobacterium carotovorum y P. atrosepticum; ver a Fig. 14 Captura de pantalla de Artemis que muestra el análisis recíproco de
continuación) . sección) (Hommais et al., 2008; KazemiPour et al., 2004; Lemanceau secuencias codificantes (CDS) entre Pectobacterium atrosepticum (arriba) y
et al., 2009; Rodionov et al., 2004; Toth et al., 2003; Venkatesh et al., 2006; Yang et Dickeya dadantii 3937 (abajo). Las líneas de colores representan ortólogos; rojo,
al. ., 2002). Otras áreas de estudio recientes incluyen la defensa de las plantas y la
misma orientación; azul, orientación opuesta.
respuesta de los patógenos a la defensa (AntunezLamas et al., 2009; Fagard et al.,
2007; Li et al., 2009; Segond et al., 2009; Yang et al., 2010 ), patogénesis en el pulgón
del guisante (Costechareyre et al., 2010) y la interacción entre fitopatógenos y
patógenos humanos en plantas (Yamazaki et al., 2011). La disponibilidad de una
secuencia del genoma de Dda3937, anotada a través de un consorcio internacional,
combinada con enfoques de genómica funcional y biología de sistemas, está ampliando
nuestro conocimiento sobre este y otros patógenos relacionados (Babujee et al., 2007;
Glasner et al., 2011; Kepseu et al., 2010; Yang et al., 2010) (Fig. 14).
El nombre 'D. solani' aún no ha sido aceptado oficialmente. Sin embargo, el

repentino ascenso a la prominencia de esta 'especie' en la producción europea de
papa la ha hecho digna de ser incluida (Fig. 15). La 'especie' fue reconocida por
primera vez en la papa alrededor de 2005, posiblemente transfiriendo hospedante de
una planta ornamental, y desde entonces se ha extendido a muchas regiones
productoras de papa en Europa y más allá (Sławiak et al., 2009; Toth et al., 2011; Tsror
(Lahkim) et al., 2009). Además, en algunas regiones, parece haber desplazado a los
patógenos existentes de "pudrición blanda", posiblemente como resultado de su mayor
agresividad y/o modo de infección (Czajkowski et al., 2010; Toth et al., 2011) (Fig.
dieciséis). En 2010, Escocia se convirtió en el primer país en introducir legislación en
un intento de mantener su industria de semillas libre de este patógeno; una estrategia que hasta ahora ha tenido éxito.
'D. solani' causa enfermedades en una variedad de temperaturas, propicias para el Fig. 15 Pudrición del tubérculo de patata causada por 'Dickeya solani'. Derechos de autor de la corona de Fera.
clima europeo actual, pero también muestra una mayor agresividad en condiciones
más cálidas, lo que genera preocupación de que el cambio climático pueda conducir a
mayores problemas de enfermedades en el futuro (Sławiak et al., 2009; Tsror ( Lahkim)
et al., 2009). Poco se sabe sobre la biología de 'D. solani', pero los científicos (incluidos
los que estudian Dda3937) están trabajando juntos para comprender mejor la biología
de este patógeno y su control.
Fig. 16 'Dickeya solani' que expresa proteína verde fluorescente (GFP) en raíces de
papa (cortesía de J. van der Wolf, Plant Research International, Wageningen, Países
Bajos).
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patógenos y patógenos animales taxonómicamente relacionados. En particular, se ha demostrado que

10. PECTOBACTERIUM CAROTOVORUM (Y P. Pca porta una serie de islas genómicas, algunas de las cuales son loci obvios de virulencia, y genes de
ATROSEPTICUM) adaptación ecológica adquiridos mediante transferencia horizontal. Actualmente se dispone de

información genómica para cepas de Pcc y otras especies de la 'antigua Erwinia' ahora reclasificadas en
Pectobacterium carotovorum (Pcc) y Pectobacterium atrosepticum (Pca) se clasificaron originalmente el género Dickeya (ver sección anterior; Glasner et al., 2008; Ma et al., 2007).
como Erwinia carotovora subespecie carotovora y subespecie atroseptica, respectivamente. Estas

especies (o subespecies) eran miembros del grupo de erwinias de pudrición blanda y están Los estudios ecológicos de Pcc (y Pca) han sido clásicamente fenomenológicos (Pérombelon,
taxonómicamente estrechamente relacionadas con Erwinia chrysanthemi (recientemente reclasificada 2002; Pérombelon y Kelman, 1980). Sin embargo, estudios recientes han demostrado que proteínas
como especies múltiples de Dickeya ; ver la sección anterior). específicas desempeñan funciones importantes en la posible diseminación ecológica de Pcc por insectos
vectores, como Drosophila. Curiosamente, la mosca también se beneficia de esta interacción con el
Pectobacterium carotovorum está ampliamente distribuido geográficamente, mientras que Pca se fitopatógeno a través de la estimulación del sistema inmunológico innato del insecto (Basset et al., 2003;
limita en gran medida a climas más fríos (Pérombelon, 2002; Pérombelon y Kelman, 1980; Pérombelon Muniz et al., 2007).
y Salmond, 1995; Salmond, 1992; Toth et al., 2003). Pcc es el agente etiológico de las enfermedades
de pudrición blanda de varias plantas de cultivo, y Pca es de particular importancia en la enfermedad Finalmente, además de sus impactos agrícolas, no debemos ignorar la importancia traslacional de
comercialmente importante de la pata negra de la papa en regiones templadas (Fig. 17). larga data de Pectobacterium spp. Por ejemplo, una Lasparaginasa periplásmica procedente de Pcc de
descomposición blanda se utiliza clínicamente en el tratamiento de leucemias linfocíticas agudas e,
(Pérombelon, 2002; Pérombelon y Kelman, 1980). Estas pectobacterias de pudrición blanda fueron históricamente, algunas especies de Erwinia recombinantes relacionadas se han considerado como
importantes patógenos "modelo" en los primeros días del análisis genético de la fitopatogénesis. Su posibles herramientas para la fabricación biotecnológica de vitamina C (RobertBaudouy, 1991). ).
relación taxonómica con E. coli (familia Enterobacteriaceae) permitió la fácil transferencia o desarrollo
de muchas herramientas genéticas de E. coli para permitir el análisis molecular de la virulencia (Fig. 18)
(ver, por ejemplo, Diolez y Coleno, 1985). ; Hinton et al., 1989; Kotoujansky, 1987; Mulholland y Salmond,
1995; Toth et al., 1993, 1997).
Esta manejabilidad genética sustentó los primeros estudios sobre la estructura y la virulencia de las
enzimas degradantes de la pared celular de las plantas (PCWDE); particularmente pectinasas, celulasas
y proteasas variadas (Hinton et al., 1990; Kotoujansky, 1987; Liu et al., 1994). Se investigó
exhaustivamente la vía catabólica central para la degradación y asimilación de pectina vegetal por parte
del patógeno.
Además, el análisis de las funciones de los PCWDE en la virulencia condujo al descubrimiento de los
sistemas de secreción de enzimas (vías secretoras de tipo I y tipo II) y a la apreciación fundamental de
que los sistemas de secreción de proteínas operan mediante mecanismos comunes en la patogénesis
molecular de patógenos vegetales y animales. Evans et al., 2009; Salmond, 1994; Wharam et al., 1995).
Este reconocimiento de temas comunes en los patógenos vegetales y animales está ahora muy extendido.
Además del papel de la síntesis y secreción de PCWDE en la virulencia, el análisis de los

mecanismos de regulación de PCWDE en Pcc descubrió el fenómeno de la "detección de quórum" a
través del cual el patógeno controla la elaboración de los determinantes de virulencia en conjunto con
la población de células bacterianas. densidad (Barnard et al., 2007; Coulthurst et al., 2007; Jones et al.,
1993; Liu et al., 2008; Pirhonen et al., 1993; Whitehead et al., 2001). La importancia crucial de la
detección de quórum de la patogénesis de las pectobacterias fue confirmada por estudios en plantas
genéticamente modificadas (Dong et al., 2001; Toth et al., 2004). El control de los factores de virulencia
dependiente de la densidad, modulado por moléculas de señalización intercelular de Nacil homoserina
lactona de libre difusión, es ahora un rasgo bien establecido de varios patógenos de plantas y animales
(Waters y Bassler, 2005). Además, Pcc fue una de las primeras bacterias que demostró producir ácido 1
carbapen2em3carboxílico, un miembro de la clase carbapenem de antibióticos blactámicos, y la
producción de este antibiótico está coregulada con el PCWDE. factores de virulencia a través de la
Fig. 17 Enfermedad de la pata negra de la papa causada por Pectobacterium atrosepticum.
detección de quórum (Barnard et al., 2007; Coulthurst et al., 2005). Se ha demostrado mediante estudios
Se pueden ver tubérculos madre aparentemente sanos, pero también es evidente la pudrición del tallo.
transcriptómicos en plantas que la detección de quórum juega un papel esencial durante la infección de
las plantas en el control de varios cientos de genes que codifican diversos productos que impactan en la
fisiología de la patogénesis de las plantas (Liu et al., 2008). Estos genes codifican rasgos como múltiples
vías de secreción de proteínas (incluidas máquinas de tipo II, III, IV y VI), producción de metabolitos
secundarios y una interesante selección de proteínas de función desconocida. Los estudios sobre la
regulación de PCWDE también han demostrado un papel clave en el control postranscripcional de la
expresión génica a través del sistema RsmAB (Liu et al., 1998; Mukherjee et al., 2000), otro sistema
regulador que se ha demostrado que ocurre en otras plantas. y patógenos animales.
Pectobacterium atrosepticum fue el primer fitopatógeno enterobacteriano secuenciado

genómicamente y, en ese momento, esto descubrió varios rasgos inesperados predichos en el patógeno,
incluida la posesión de máquinas de secreción de tipo IV y VI y la producción de nuevas toxinas de
metabolitos secundarios. y capacidad de fijación de nitrógeno (Bell et al., 2004; Liu et al., 2008; Mattinen
et al., 2008). Además, la secuencia del genoma puso de relieve fascinantes relaciones evolutivas entre
esta planta enterobacteriana Fig. 18 Identificación de mutantes de Pectobacterium afectados en la virulencia de plantas de papa
(ensayos de inoculación de tallos). Izquierda, tipo salvaje; otros, virulencia reducida.
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PATOLOGÍA VEGETAL MOLECULAR (2012) 13(6), 614–629 DOI: 10.1111/J.1364­3703.2012.00804.X

Las 10 principales bacterias fitopatógenas en fitopatología molecular

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Las 10 principales bacterias patógenas de plantas 615

Tabla 1 Los 10 principales patógenos bacterianos de las plantas. El

con la revista Molecular Plant Pathology. 1 solanacearum Agrobacterium Stéphane Genin

importancia económica continua.

Xylella fastidiosa se sitúa con razón en el Top 10 en octava posición

posición, ya que está asociado con varias enfermedades importantes de

cultivos y árboles. También tiene la importante afirmación científica de ser

el primer fitopatógeno (fuera de los virus de las plantas) que tuvo su

Para la entrada en novena posición, se decidió agrupar dos

especies de Dickeya juntas, a saber, Dickeya dadantii y solani,

denominada Dickeya spp. Esto tal vez sea comprensible ya que la

La taxonomía de estas bacterias puede describirse como en un estado.

de flujo. De hecho, el nombre Dickeya solani no ha sido oficialmente

aceptado, pero está claro que Dickeya spp. causar económicamente

enfermedades importantes, particularmente en la papa.

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616 J. MANSFIELD y col.

Pseudomonas syringae lidera el campo en el impacto de las tecnologías de

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Las 10 principales bacterias patógenas de plantas 617

Fig. 2 Ralstonia solanacearum (A, fotografía J. Vasse) y síntomas de marchitez de la

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618 J. MANSFIELD y col.

Finalmente, los genes implicados en la biosíntesis de auxinas y citoquininas se expresan a partir

Agrobacterium tumefaciens no deja de sorprender a los biólogos y patólogos vegetales. Incluso

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Las 10 principales bacterias patógenas de plantas 619

Fig. 5 Visualización de Xanthomonas oryzae pv.

PXO99 que expresa la fluorescencia verde del

y la luz emitida se recogió a 520 nm con un aumento

hoja, un signo característico de la enfermedad.

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620 J. MANSFIELD y col.

El trabajo en Xcc condujo a la identificación de los genes implicados en la biosíntesis de

Fig. 6 (A) Síntomas de la enfermedad de pudrición

negra en el repollo causada por Xanthomonas

campestris pv. campestris, que muestra el

característico ennegrecimiento de las nervaduras

de las hojas (imagen proporcionada amablemente por

Sarah Schatschneider y Karsten Niehaus, Universidad

de Bielefeld). (B) Arquitectura de dominio del efector

12 y 13 en las repeticiones y los nucleótidos reconocidos

en el cuadro UPA de consenso (regulado

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Las 10 principales bacterias patógenas de plantas 621

Xanthomonas axonopodis pv. manihotis

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622 J. MANSFIELD y col.

Curiosamente, el genoma de E. amylovora se encuentra entre las bacterias patógenas de

plantas enterobacterianas. Beer (Universidad de Cornell, Ithaca, NY, EE. UU.).

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Las 10 principales bacterias patógenas de plantas 623

Xylella fastidiosa fue el primer fitopatógeno cuyo genoma se secuenció completamente

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624 J. MANSFIELD y col.

9. DICKYA (DADANTII Y SOLANI)

El nombre 'D. solani' aún no ha sido aceptado oficialmente. Sin embargo, el

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PATOLOGÍA VEGETAL MOLECULAR (2012) 13(6), 614–629 DOI: 10.1111/J.13643703.2012.00804.X

REFERENCIAS Biovar 3. Fitopatología, 100, 134142.