Machine Translated by Google
peces
Artículo
Ecología reproductiva de la raya redonda chilena (Urotrygon chilensis, Günther, 1872) en
el sur del Golfo de California
1 4,
2 Carlos J. Alvarez­Fuentes , ,Javier Payan­Alejo 5 y Felipe Amezcua 3, Darío A. Chávez­Arrenquín
Jorge Tovar­Ávila
Ugarte 6,* Isaías H. Salgado­
Cita: Álvarez­Fuentes, CJ;
Tovar­Ávila, J.; Payán­Alejo, J.; Chávez­
Arrenquín, DA; Salgado­Ugarte,
IH; Amezcua, F.
Ecología reproductiva de la raya redonda
chilena (Urotrygon chilensis, Günther,
1872) en el Golfo Sur
de California. Peces 2023, 8, 193.
https://doi.org/10.3390/
peces8040193
Editor académico: William B.
Perforadores
Recibido: 16 de marzo de 2023
Revisado: 28 de marzo de 2023
Aceptado: 30 de marzo de 2023
Publicado: 4 de abril de 2023
Copyright: © 2023 por los autores.
Licenciatario MDPI, Basilea, Suiza.
Este artículo es un artículo de acceso abierto.
distribuido bajo los términos y
condiciones de los Creative Commons
Licencia de atribución (CC BY) (https://
creativecommons.org/licenses/by/
4.0/).
Peces 2023, 8, 193. https://doi.org/10.3390/fishes8040193
1
Posgrado en Ciencias del Mar y Limnología, Universidad Nacional Autónoma de México, Joel Montes
Camarena S/N, Mazatlán 82040, México; cjalvarezfuentes@gmail.com
2
Centro Regional de Investigación Pesquera Bahía de Banderas, Instituto Nacional de Pesca y Acuacultura,
Tortuga 1, La Cruz de Huanacaxtle, Bahía de Banderas 63732, México; javier.tovar@inapesca.gob.mx
3 Facultad de Ciencias del Mar, Universidad Autónoma de Sinaloa, P. Claussen S/N, Mazatlán 82000, México;
payanalejo@gmail.com
4
Centro Regional de Investigación Pesquera Mazatlán, Instituto Nacional de Pesca y Acuacultura, Calzada
Sábalo­Cerritos S/N, Mazatlán 82112, México
5 Facultad de Estudios Superiores Zaragoza, Universidad Nacional Autónoma de México, Batalla 5 de Mayo
S/N, Ciudad de México 09230, México; isalgado@unam.mx
6
Instituto de Ciencias del Mar y Limnología, Universidad Nacional Autónoma de México, Av. Joel Montes
Camarena S/N, Mazatlán 82040, México
* Correspondencia: famazcua@ola.icmyl.unam.mx; Tel.: +52­6699852845
Resumen: La raya redonda chilena (Urotrygon chilensis, Günther, 1872) se captura comúnmente como captura
incidental en el Pacífico mexicano, pero nunca se han investigado los cambios en su ecología reproductiva como
consecuencia de los efectos de la pesca . En este trabajo se determinó la ecología reproductiva de esta especie
en el Sur del Golfo de California (SGC). La longitud total (LT) osciló entre 11,4 y 51,6 cm y las hembras fueron más
grandes que los machos. La talla de madurez (TL50) se estimó en 27,5 cm para las hembras y 25,3 cm para los
machos. La variación estacional de los individuos maduros, la presencia de hembras gestantes, el tamaño medio
de los ovocitos, el tamaño de los embriones y los ejemplares más pequeños en vida libre a lo largo del año sugieren
la existencia de dos periodos reproductivos durante el año en el SGC, y el tamaño de Se estimó que el nacimiento
fue de 11,2 a 15,6 cm LT. La fecundidad media fue de 2,14 embriones. Las variaciones espaciales detectadas en
tamaño de madurez, fecundidad y ciclo reproductivo a lo largo de la costa del Pacífico mexicano sugieren la
presencia de poblaciones separadas. Algunas de estas diferencias podrían estar relacionadas con diferencias en
el tamaño máximo alcanzado en cada región, aunque la presión pesquera y los factores ambientales también
podrían tener un papel importante.
Palabras clave: elasmobranquios; Urotrygonidae; tasa reproductiva; curvas de madurez; captura incidental en la pesca
de camarón ; fecundidad
Contribución Clave: Este trabajo es el primero en evaluar de manera compresiva el potencial reproductivo de la raya
chilena (Urotrygon chilensis) en el Pacífico mexicano, donde se desarrolla una intensa actividad de pesca de arrastre.
1. Introducción
La amenaza más importante para los elasmobranquios proviene de la pesca comercial [1], ya
que se capturan indiscriminadamente en grandes cantidades a pesar de no ser el objetivo principal
de la pesca en muchos casos [2]. Este es el caso de la raya redonda chilena (Urotrygon chilensis)
en el Pacífico mexicano, que es una especie bentónica abundante y de poca importancia económica
[3,4] pero que comúnmente es capturada como captura incidental en la pesquería de arrastre
camaronero que opera en la zona [ 5]. Sin embargo, su abundancia no parece verse afectada a
pesar de ser capturado comúnmente, probablemente porque muestra una estrategia de vida similar
a los organismos con estrategia r [6].
https://www.mdpi.com/journal/fishes
Machine Translated by Google

Peces 2023, 8, 193 2 de 17

Nunca se han evaluado posibles cambios espaciales en la ecología reproductiva de la raya redonda chilena como
consecuencia de los efectos de la pesca. Sin embargo, las altas tasas de mortalidad por pesca podrían alterar el ciclo de vida
y los rasgos de la historia de vida y, por lo tanto, las características reproductivas de las poblaciones [7–9]. Si la eliminación
de especímenes de una población se produce durante un período prolongado, los cambios demográficos pueden ser
sustanciales y tener implicaciones ecológicas importantes, como una disminución del potencial reproductivo [10,11], cambios
en la productividad de las poblaciones [12­15] y efectos a largo plazo. cambios en los rasgos de la historia de vida [15]. En
poblaciones donde la mortalidad por pesca aumenta con el tamaño, la maduración temprana puede ayudar a garantizar la
producción futura de huevos y la estabilidad de la población y potencialmente extender la vida reproductiva [16].

Sin embargo, esto puede comprometer el crecimiento, haciendo que los especímenes más pequeños sean más vulnerables
a la depredación [17].
Comprender los efectos de la pesca en las poblaciones explotadas es importante tanto para la
gestión como para la conservación, ya que la pesca comercial intensiva es un factor con el potencial
de afectar críticamente la biomasa y la productividad de las poblaciones de peces, específicamente
si la especie explotada está clasificada como Casi Amenazada según el criterio A2d de la lista roja
de la UICN, lo que implica que su población está disminuyendo. Teniendo esto en cuenta, nuestro
estudio se propone examinar la variabilidad espacial en la ecología reproductiva de la raya redonda
chilena en el Sur del Golfo de California (SGC), que es el área más importante en términos de pesca del país.
Los principales objetivos son determinar la estructura de tallas de la población, determinar qué partes
de la población están siendo extraídas por la pesquería de arrastre que opera en estas áreas, así
como los parámetros reproductivos clave, como la talla de madurez, el ciclo reproductivo, la talla de
nacimiento, período de gestación, fecundidad y proporción de sexo al nacer en la zona. Las hipótesis
de trabajo son que las operaciones pesqueras afectan a ejemplares en diferentes estados de madurez,
en diferentes zonas de pesca, profundidades y temporadas y que la estrategia reproductiva de la
especie podría haber ayudado a mantener una población estable a pesar de la alta mortalidad por pesca.

2. Materiales y métodos

2.1. Área estudiada y procedimiento de muestreo

El SGC está ubicado dentro de la Región Biogeográfica del Pacífico Oriental Tropical
(POT) y corresponde a las dos provincias biogeográficas del norte dentro de esta región.
Específicamente, el SGC (26◦01 N, −109◦26 W a 21◦16 N, −105◦16 W) comprende la parte
suroeste de la Provincia de Cortez, correspondiente al GC hasta Topolobampo, la 'Brecha
Sinaloense', que se extiende desde Topolobampo hasta Mazatlán, que es una costa
principalmente arenosa/fangosa de unos 370 km de longitud intercalada con lagunas bordeadas
de manglares, y la parte norte de la provincia mexicana (Figura 1).
Los datos para este estudio provienen de individuos de rayas chilenas capturados en
prospecciones de arrastre de investigación y pesquerías de pequeña escala realizadas en el área.
Las prospecciones de arrastre se realizaron a bordo del B/V INAPESCA I y el B/V BIP XII
pertenecientes al Instituto Nacional de Pesca y Acuicultura de México (INAPESCA) durante intervalos
mensuales desde septiembre de 2011 a septiembre de 2020. Estos buques estaban equipados con
doble red de arrastre comercial. Redes de 33 m y malla de 2”. Los arrastres se realizaron en
posiciones previamente establecidas a profundidades de 9 a 41 m, con una duración de arrastre de
1 h a una velocidad de 2 nudos (Figura 1). De cada operación de pesca, una proporción de los
ejemplares de las especies obtenidos durante el arrastre fueron seleccionados de forma oportunista
una vez desembarcados sobre cubierta. Todas las muestras fueron congeladas a bordo para su posterior análi
Se obtuvieron muestras adicionales de la pesquería de pequeña escala en tres localidades
pesqueras de la región (La Reforma, Mazatlán y Chametla) (Figura 1), en periodos bimestrales de
2017 a 2020. Esta pesquería emplea redes de enmalle de 700 m de longitud. y 5” de malla , a
profundidades de 4 a 20 m. Después de cada operación de pesca, los ejemplares fueron puestos en
hielo y congelados para su posterior análisis.
Machine Translated by Google
Peces 2023, 8, x PARA REVISIÓN POR PARES 3 de 18

Peces 2023, 8, 193 tamaño, a profundidades de 4 a 20 m. Después de cada operación de pesca, los ejemplares fueron puestos en hielo
3 de 17
y congelados para su posterior análisis.

Figura 1. Área del estudio que muestra la posición de los arrastreros de investigación (asteriscos) y los de pequeña escala.
Figura 1. Área del estudio que muestra la posición de los arrastres de investigación (asteriscos) y los
caladeros de pesca artesanal donde se obtuvieron las muestras (puntos; 1. La Reforma, 2. Mazatlán y 3. Chametla).
caladeros donde se obtuvieron muestras (puntos; 1. La Reforma, 2. Mazatlán y 3. Chametla).
Se diseccionaron los especímenes analizados, se identificó el sexo y se midió la longitud total (TL).
másLos especímenes
cercano. La mediaanalizados fueron disecados,
TL para hombres y mujeres ysesuidentificó el sexo
desviación y la longitud
estándar fueron total (TL) se redondeó al cm
medido al cm más cercano. Se calcula la TL media para hombres y mujeres y su estándar . El peso eviscerado y el
peso de gónadas e hígado se obtuvieron al
seestimó
calcularon las desviaciones.
la proporción El peso
de hembras eviscerado
respecto y el en
a machos peso de las gónadas
el muestreo total y y el hígado se acercaron a 0,1 g. Se
obtenido al 0,1 g más
una proporción cercano.
1:1 con La proporción
una prueba de mujeres
de Chi­cuadrado 2 ).en el muestreo total se comparó con
(χ respecto a hombres
estimado y comparado a una proporción 1:1 con una prueba de Chi­cuadrado (χ2).
2.2. Análisis de longitud
2.2. Análisis de longitud
Se realizó un histograma de frecuencia de talla para machos y hembras utilizando el estimador de ancho de
banda
SeSheater­Jones en R. Sedeutilizó
realizó un histograma un modelo
frecuencia lineal
de talla generalizado
para (GLM) para
machos y hembras estimarel Sheater: el efecto del
utilizando
sexo, la estación,
Estimador de ancho la
deprofundidad y susen
banda de Jones interacciones
R. Se utilizósobre la TL media
un modelo (cm) de la población
lineal generalizado chilena.
(GLM) para estimar el rayo
el redondo.
efecto delLas estaciones
sexo, estación,se dividieron de
profundidad la siguiente
y sus manera:
interacciones estación
sobre fríaTL
la media seca
(cm)(DCS,
de la del 1 de diciembre
estación chilena al 31 de
marzo),
rayo estación
redondo. Lascálida seca (DWS,
estaciones del 1 de abril
se dividieron dealla30siguiente
de junio) ymanera:
estación estación
cálida húmeda
fría seca (DCS, del 1 de
al diciembre (HWS,
31 de marzo), del cálida
estación 1 de julio
seca al 30 de
(DWS, delnoviembre) [5].deLajunio)
1 de abril al 30 profundidad
y estaciónse dividió
cálida en los
húmeda <5,siguientes grupos:
<9, <15 y >15
m. Sedel
(HWS, verificó la homocedasticidad
1 de julio al 30 de noviembre)de los
[5].datos mediante laseprueba
La profundidad dividióCendelos
Cochran. Si grupos: se detectaron
siguientes
<5,diferencias
<9, <15 y significativas y se utilizó
>15 m. Se verificó la prueba de Tukey
la homocedasticidad HSD
de los de mediante
datos comparación múltiple.
la prueba C de Cochran. Si se detectaron
diferencias significativas, se utilizó una prueba de Tukey HSD de comparación múltiple.
2.3. Reproducción
2.3.1. Ciclo reproductivo
El estado de madurez de cada individuo se determinó siguiendo las etapas propuestas
por [7] pero con modificaciones para esta especie, junto con los criterios propuestos por [8,18]
que consideran los siguientes estadios: GS = estadio gonadico, OGS = estadio de glándula oviducal,
US = etapa de útero, CS = etapa de cierre. En las hembras, el número de embriones detectados en
Se registró el útero y su sexo. Para los machos, la longitud de los ganchos (CL) fue
medido con calibradores al mm más cercano desde el eje de la aleta pélvica hasta la punta del gancho.
Machine Translated by Google

Peces 2023, 8, 193 4 de 17

El ciclo reproductivo se determinó a través de la variación estacional en los estados de madurez,

la presencia de hembras grávidas en las capturas a lo largo del año (mensual y estacional), el tamaño
de los embriones y ejemplares de vida libre próximos al tamaño del nacimiento, y la variación mensual
de los estados de madurez. y variaciones estacionales en los índices gonadosomático [GSI = (peso de
gónada/peso eviscerado) × 100] y hepatosomático [HSI = (peso de gónada/peso eviscerado) × 100]. Las
diferencias en el tamaño de los embriones a lo largo del año, GSI y HSI se determinaron con un análisis
de varianza (ANOVA) y una prueba post hoc de Tukey HSD. La homogeneidad de las varianzas se probó con
Prueba C de Cochran.

2.3.2. Tamaño de
madurez El tamaño de madurez (TL50) se determinó para cada sexo con base en la proporción
de especímenes inmaduros y maduros en cada clase de intervalo. Se compararon dos modelos
sigmoidales que se utilizaron para estimar L50 . Los modelos fueron seleccionados para representar
dos curvas de madurez diferentes, asimétrica (Gompertz) y simétrica (Brouwer y Griffiths), y evitando
el uso de modelos redundantes [9].
Modelo 1 (Gompertz 1825):
−θ(TLi−L50)
Pi = mi−e .

Modelo 2 (Brouwer y Griffiths 2005):

1
Pi = ,
1 + e−(TLi−L50)/a

donde Pi es la proporción de especímenes maduros en la clase de longitud i, θ es la velocidad a la que se

alcanza la madurez sexual, TL es la longitud total, TL50 es la longitud a la que el 50% de los especímenes
alcanzan la madurez sexual y α es el ancho. de la ojiva de madurez.
Los modelos se ajustaron a los datos utilizando el método de mínimos cuadrados y se
compararon con el criterio de información de Akaike (AIC), las diferencias de AIC (∆i ) y el peso de
AIC (wi ) [9,19]. La diferencia entre las ojivas de ambos sexos se determinó con un análisis de
sumas de cuadrados residuales [20,21].

2.3.3. Duración al nacer, período de gestación, fecundidad y proporción sexual de los embriones
La longitud al nacer se estimó como la longitud promedio de los embriones más grandes y los
especímenes más pequeños en vida libre. El período de gestación se estimó por la presencia y tamaño
de ovocitos y embriones recientemente fecundados a lo largo del año. La fecundidad se estimó contando
los embriones encontrados en el útero. La proporción de embriones de cada sexo se comparó con la
2
proporción 1:1 con una χ prueba.

Todos los análisis estadísticos y modelados se realizaron en RStudio 2022.12.0 + 353.

3. Resultados

Se analizó un total de 606 especímenes de U. chilensis capturados en el SGC durante

2011­2020 en pesquerías de arrastre de camarón tanto industriales como de pequeña escala.
Aunque no se obtuvieron muestras durante todos los meses de cada año, se formó un ciclo anual
sumando las muestras mensuales de todos los periodos estudiados. Las hembras (n = 320)
presentaron LT de 11,4 a 51,6 cm (x 31,08, s = 7,27), y los machos (n = 286) una LT de 11,2 a 41,3
cm (x = 30,46, s = 6,92). La proporción de mujeres respecto a hombres (1,12) no fue
significativamente diferente
2 1.606 de una proporción de 1:1 (χ = 1,91, p = 0,17).

3.1. Análisis de talla

Según el GLM, la TL media de U. chilensis estuvo determinada por los tres factores analizados,
sexo (F1,609 = 30,47, p <= 0,01), época (F2,609 = 43,32, p < 0,01) y profundidad (F3,609 = 26,05,
p < 0,01). Las hembras (TL media (cm) = 33,02 ± 7,47) eran más grandes que los machos (Figura
2) ((TL media (cm) = 28,98 ± 6,51). Según la prueba Tukey HSD, los especímenes capturados
durante la DCS (TL media (cm) = 34,16 ± 6,75) fueron más grandes que los capturados durante
ambas estaciones cálidas (media DWS TL (cm) = 30,99 ± 4,69 y media HWS
 Los factores analizados fueron sexo (F1,609 = 30.47, p <= 0.01), estación (F2,609 = 43.32, p < 0.01) y profundidad (F3,609
Machine Translated by Google
= 26.05, p < 0.01). Las hembras ( TL media (cm) = 33,02 ± 7,47) eran más grandes que los machos (Figura 2) (( TL media
(cm) = 28,98 ± 6,51). Según la prueba Tukey HSD , los ejemplares capturados durante la DCS ( TL media (cm) ) = 34,16 ±
6,75) fueron más grandes que los capturados durante ambas estaciones cálidas (DWS TL medio (cm) = 30,99 ± 4,69 y
Peces 2023, 8, 193 5 de 17
HWS TL medio (cm) = 29,79 ± 8,28, p < 0,05)). No se detectaron diferencias entre el tamaño medio de los ejemplares
capturados durante ambas estaciones cálidas (p > 0,05). Los organismos de la profundidad fueron más grandes que TL
(cm) = 29,79 ± 8,28, p < 0,05)). No se detectaron diferencias entre el tamaño medio
los de zonas poco profundas; las rayas que habitaban en profundidades superiores a 9 m eran más grandes (<15 m de
media de especímenes capturados durante ambas estaciones cálidas (p > 0,05). Organismos de la profundidad
LT (cm) = 33,9 ± 5,77 ; >15
los m
deLT media
áreas (cm)
poco = 34.19 ±Las
profundas; 5.87, p < que
rayas 0.05), en su mayoría
habitaban los madurossuperiores
en profundidades fueron mása grandes
9 m eranque
organismos en comparación con los
grandes que
(<15 m habitan
TL mediaa profundidades inferiores
(cm) = 33,9 ± 5,77; >15 ma 9TL
mmedia
(<5 m (cm)
TL media (cm)
= 34,19 = 30,94
± 5,87, p <más
0,05),
± 5,96; <9 m media LT (cm)
en comparación
= 29,62 ± 4,02),
conque
los eran
que habitan
organismos
a profundidades
inmaduros. No
inferiores
hay organismos
a 9 m (<5 en
m de
su media).
mayoría maduros
diferencias en la TL media entre organismos que habitan en profundidades de hasta 9 m, ismos. No se detectaron se detectaron
LT (cm) = 30,94 ± 5,96; <9 m TL media (cm) = 29,62 ± 4,02), que eran órganos inmaduros,
diferencias en la TL media entre organismos que habitan en profundidades.
y tampoco se detectaron entre organismos que habitan a profundidades desde 9 m y hasta 9 m, y tampoco se detectaron
entre organismos que habitan a profundidades desde 9 m
(p > 0,05).
y más profundo (p > 0,05).

50

45

40

35

30

25
aicdnuetuigcneorF
L

Longitud Frecuencia Hembras

Longitud Frecuencia Machos

20

15

10

0
6,0 6,9 7,8 8,6 9,5 10,4 11,3 12,1 13,0 13,9 14,8 15,6 16,5 17,4 18,3 19,1 20,0 20,9 21,8 22,7 23,5 24,4 25,3 26,2 27,0 2 7,9 28,8 29,7 30,5 31,4 32,3

longitud cm

Figura 2. Frecuencia de tallas

Figura 2. de machosdey tallas
Frecuencia hembras de U.ychilensis
de machos enU.
hembras de el chilensis
SGC. en el SGC.

3.2. Reproducción
3.2. Reproducción
3.2.1. Ciclo reproductivo
3.2.1. Ciclo reproductivo Una gran
proporción de los ejemplares muestreados fue clasificado como maduro para ambos machos.
Una gran proporción
(71,7%
de los
de 286,
especímenes
GI = 3 y/omuestreados
IC = 3) comose
para
clasificó
hembrascomo
(75,3%
maduros
de 320,
tantoGIpara
= 3,machos
UI ≥ 3 y/o
(71,7% de 286, IG = 3 y/oOGIIC ==3)3) (Tabla (75,3%
y mujeres 1). Se de
descubrió
320, GI =el
3, mayor número
UI ≥ 3 y/o de ejemplares
OGI = durante maduros
julio y agosto. Agostode ambos sexos
también
fue el mes en el que la mayoría de inmaduros y
3) (Tabla 1). El mayor número de ejemplares maduros para ambos sexos se descubrió durante la localización de ejemplares
maduros (Figura 3).
Julio y agosto. Agosto también fue el mes en el que la mayoría de machos y hembras maduros inmaduros y maduros fueron
descubiertos en mayor número durante el verano.
Se localizaron ejemplarestambién
(Figurase
3).pudieron
pero observar algunos picos en invierno, principalmente en diciembre para los machos y
Enero­febrero para las mujeres (Figura 3). Se observaron hembras grávidas (n = 107) en el
capturas durante la mayor parte del año, excepto mayo, septiembre y octubre. El más largo
número de hembras grávidas también se registró durante julio y agosto (n = 55, 41,8% de
la captura mensual, y n = 46, 26% de la captura mensual, respectivamente), lo que corresponde
a la estación húmeda­cálida (n = 66). Sin embargo, se observaron hembras grávidas durante
todas las temporadas.

Se registraron un total de 182 embriones. Los embriones más pequeños se observaron en

Junio, julio y agosto (5,1–5,5 cm de LT). Por el contrario, los embriones más grandes se observaron
en enero y agosto (ambas hembras de 15,6 y 15,5 cm de LT, respectivamente). También se
observaron embriones de tamaño mediano en enero (7,1 cm de LT) (Figura 4). Se detectaron
diferencias significativas entre la longitud mensual promedio del embrión (ANOVA F5,185 = 7,80,
p < 0,01). Según la prueba post hoc de Tukey, se encontraron diferencias significativas (p < 0,05)
Machine Translated by Google

Peces 2023, 8, 193 6 de 17

detectadas entre enero y junio, julio y agosto, que corresponden a los primeros meses del
verano. Se observaron dos picos en el tamaño máximo de los embriones a lo largo del año,
el primero en diciembre­febrero (promedio = 12,5, 11,7 y 12,8 cm de LT, respectivamente) y
un segundo en junio (promedio = 11,3 cm de LT) (Figura 4). Los organismos de vida libre
más pequeños se observaron en febrero y abril (16,5 y 13,5 cm de LT) y de julio a
septiembre (16,5, 11,2 y 11,4 cm de LT).

Tabla 1. Etapas de madurez de Urotrygon chilensis, adaptado de 7. GS = etapa de gónada, OGS = etapa de glándula oviducal, US = etapa de

útero, CS = etapa de cierre.

Etapa de madurez Hembras Machos

(GS = 1) Los testículos son tiras delgadas

(GS = 1) Los ovarios son finas tiras de tejido con glándula epigonal predominante y pequeños folículos de tejido con glándula epigonal
1. inmaduro blancos no desarrollados. predominante.
(OGS = 1) Las glándulas oviducales no se distinguen de los oviductos anteriores. (CS = 1) Los cierres son pequeños y
(EE.UU. = 1) Los úteros son estructuras tubulares uniformemente delgadas. flexibles sin calcificación.

(GS = 2) Los testículos son tiras

(GS = 2) Los ovarios son tiras engrosadas con pequeños folículos blancos y unidos de tamaño
engrosadas con tejido glandular
mediano.
2. Madurar epigonal extenso.
(OGI = 2) Las glándulas oviducales son distintas pero solo están parcialmente formadas.
(CS = 2) Los cierres están agrandados
(EE.UU. = 2) Los úteros son estructuras tubulares delgadas parcialmente agrandadas hacia atrás.
pero parcialmente calcificados.

(GS = 3) Los ovarios están agrandados y engrosados y contienen folículos grandes con yema amarillenta.

(GS = 3) Los testículos están

(GOS = 3) Las glándulas oviducales tienen forma de corazón.
agrandados y predominan con
(EE.UU. = 3) Los úteros son estructuras tubulares uniformemente agrandadas y ensanchadas, pero no se
3. maduro tejido glandular epigonal
ven óvulos ni embriones (sexualmente inactivos).
insignificante.
(EE.UU. = 4) Hay huevos visibles macroscópicamente (sexualmente activos).
(CS = 3) Los ganchos están agrandados,
(EE.UU. = 5) Hay embriones de cualquier tamaño presentes (sexualmente activos).
rígidos y completamente calcificados.
(US = 6) No hay óvulos ni embriones pero las paredes del útero están distendidas (en recuperación o
posparto) (Sexualmente inactivas).

GSI y HSI

Aunque no se detectaron diferencias significativas entre el GSI mensual promedio de los

machos (ANOVA F8,135 = 0,93, p = 0,48), probablemente debido a la superposición de los ciclos
reproductivos de la especie cada año y al bajo número de muestras durante varios meses, dos
períodos aparentes Se observaron incrementos a lo largo del año (Figura 5A). Se observó un pico
durante marzo (GSI promedio = 0,69–0,78) y un segundo pico durante octubre­noviembre, cuando
se alcanzó el valor más alto (GSI promedio = 0,89–0,91). En mayo y diciembre, el GSI masculino
más bajo se observó inmediatamente después de estos máximos, respectivamente ( GSI promedio
= 0,48 y 0,6).
Por el contrario, se detectaron diferencias significativas entre el GSI mensual de las mujeres
(ANOVA F7,153 = 23,80, p < 0,001). El GSI medio fue significativamente mayor de marzo a mayo
(GSI promedio = 2,17) y de noviembre a enero ( GSI promedio = 2,27–2,86)
(Figura 5A). Los valores más bajos de GSI se detectaron en febrero (GSI promedio = 0,96) y agosto
(GSI promedio = 0,90), lo que sugiere que la ovulación podría haber ocurrido durante estos meses.
En cuanto al HSI, no se detectaron diferencias significativas en el valor medio mensual
del HSI para hombres (ANOVA F8,228 = 1,11, p > 0,05) (Figura 5B) o mujeres (ANOVA
F9,263 = 2,31, p > 0,05) ( Figura 5B). Tanto el GSI de hembras y machos, como el HSI de
hembras, sugieren la existencia de dos parámetros del período reproductivo a lo largo del
año en el SGC.
Machine Translated by Google

Peces Peces 20232023

193 , 8,, x8,PARA REVISIÓN POR PARES 7 de 17 7 de 18

60
Machos

Inmaduro

50 madurando
Maduro

40
aicneucerF

30

20

10

0
enero Febrero Marzo Abril Puede Junio Julio agosto septiembre octubre noviembre diciembre

Mes

70
Hembras
Inmaduro

60 madurando
Maduro

50

40
aicneucerF

30

20

10

0
Enero Febrero Marzo Abril Puede Junio Julio agosto septiembre octubre noviembre diciembre
Mes

Figura 3. Variación estacional de los estados de madurez de U. chilensis en el SGC.

Figura 3. Variación estacional de los estados de madurez de U. chilensis en el SGC.

Los
conmachos y hembras
GSI y HSI, maduros
la variación se descubrieron
estacional en mayormaduros,
en los organismos número durante
el el verano. Como ocurrió
Presencia
pero tambiéndese hembras grávidas algunos
pudieron observar en las capturas
picos en yeltamaño
invierno,de embriones y en
principalmente organismos de vida
diciembre para los libre.
machos,
lo que sugiriópara
Enero­febrero un ciclo reproductivo
las mujeres bianual,
(Figura 3). Se con dos temporadas
observaron hembrasde reproducción
grávidas seguidas
(n = 107) de ovulación.
en el primero al final del
DCS que
capturas corresponde
durante la mayor a febrero­marzo, y el otromayo, septiembre y octubre. El más grande al inicio del HWS.
parte del año, excepto
También se registró el número de hembras grávidas durante julio y agosto (n = 55, 41,8% de la captura
mensual, y n = 46, 26% de la captura mensual, respectivamente), lo que corresponde a la temporada cálida­
húmeda (n = 66 ). Sin embargo, se observaron hembras grávidas durante todos los
estaciones.

Se registraron un total de 182 embriones. Los embriones más pequeños se observaron en junio, julio y
agosto (5,1–5,5 cm de LT). En cambio, los embriones más grandes se observaron en enero y agosto (ambas
hembras de 15,6 y 15,5 cm de LT, respectivamente). También se observaron embriones de tamaño mediano
en enero (7,1 cm de LT) (Figura 4). Diferencias significativas
Machine Translated by Google se detectaron entre la longitud mensual promedio del embrión (ANOVA F5,185 = 7,80, p < 0,01).
Según la prueba post hoc de Tukey se detectaron diferencias significativas (p < 0,05) entre enero con
junio, julio y agosto, que corresponden a los meses de principios de verano. Se observaron dos picos
en el tamaño máximo de los embriones a lo largo del año, el primero en diciembre­febrero (promedio
= 12,5, 11,7 y 12,8 cm de LT, respectivamente) y un segundo en junio (promedio = 11,3 cm de LT)
Peces 2023, 8, 193 8 de 17
(Figura 4). Los organismos de vida libre más pequeños se observaron en febrero y abril (16,5 y 13,5
cm de LT) y de julio a septiembre (16,5, 11,2 y 11,4 cm de LT).

Peces 2023, 8, x PARA REVISIÓN POR PARES 9 de 18

Figura 4. Tamaño promedio mensual de embriones de U. chilensis observados en el SGC. Los números
Figura 4. Tamaño promedio mensual de embriones de U. chilensis observados en el SGC. Los números representan
representan las observaciones por
mes. ovulación, la primera al final del DCS que corresponde a febrero­marzo y las observaciones por
mes.
GSI y HSI el otro al inicio del HWS.

Aunque no se detectaron diferencias significativas entre el GSI mensual promedio de A

machos (ANOVA F8,135 = 0.93, p = 0.48), probablemente debido a la superposición de los ciclos
reproductivos de la especie cada año y al bajo número de muestras durante varios meses, se
3.0 12
observaron dos aparentes períodos de incremento a lo largo del año (Figura 5A). Se observó un pico
durante marzo ( GSI promedio = 0,69–0,78) y un segundo pico durante octubre–
Noviembre
2.5 cuando se alcanzó el valor más alto ( GSI promedio = 0,89–0,91). En mayo y diciembre, el 21
3
GSI masculino más bajo se observó 14 inmediatamente después de estos máximos, respectivamente

(GSI promedio = 0,48 y 0,6).

2.0
Por el contrario, se detectaron
2
diferencias significativas entre el GSI mensual de las mujeres
(ANOVA F7,153 = 23,80, p < 0,001). El GSI2 medio fue significativamente mayor de marzo a mayo (GSI
em
oidIS G

promedio
1.5 = 2,17) y de noviembre a enero ( GSI promedio = 2,27–
2.86) (Figura 5A). Los valores más bajos de GSI se detectaron 19 en febrero ( GSI promedio = 0,96)
y agosto
1,0 ( GSI promedio
6 = 0,90), lo que sugiere que10la ovulación podría
76
haber ocurrido durante
7
estos
1
meses. 22 1
6
13 47
En cuanto al ISH, no se detectaron diferencias4 significativas en la media mensual del ISH 6
5 24
valor
0,5 para hombres (ANOVA F8,228 = 1,11, p > 0,05) (Figura 5B) o mujeres (ANOVA F9,263 = 2,31, p

> 0,05) (Figura 5B). Tanto el GSI de hembras y machos, como el HSI de hembras, sugieren la
existencia de dos parámetros del período reproductivo a lo largo del año en el SGC.
0.0
Al igual que ocurrió con GSI Abril
enero Febrero Marzo
y HSI, laPuede
variación estacional
Junio Julio
enagosto
la madurez de los organismos, la
septiembre octubre noviembre diciembre

presencia de hembras grávidas en las capturas y el Mestamaño de los embriones y organismos de vida libre
sugirió un ciclo reproductivo bianual, 9 con dos temporadasB de reproducción seguidas de
23 4 10
57
5.0
30
22 5 97 dieciséis

1
4.0 23
12 1 53
12 11 1 7
14 3 102

3.0
Sm
oidIe H

2.0

1.0

0.0
enero Febrero Marzo Abril Puede Junio Julio agosto septiembre octubre noviembre diciembre

Mes
Figura 5. Índice gonadosomático (A, GSI) e índice hepatosomático (B, HSI) para hombres (línea discontinua)
Figura 5. Índice gonadosomático (A), GSI e índice hepatosomático (B), HSI para hombres (línea discontinua)
y hembras (línea continua) de U. chilensis en el SGC. Las barras representan la desviación estándar y el
y hembras (línea continua)
número de U.
es la N para ese chilensis
sexo y mes. en el SGC. Las barras representan la desviación estándar,
y el número es la N de ese sexo y mes.
3.2.2. Talla de madurez
Para los machos, se seleccionó el modelo de Gompertz como el que mejor se ajustaba a los
datos según Akaike. En contraste, el modelo de Brouwer y Griffiths se ajustó mejor a las mujeres
(Tabla 2, Figura 6). Aunque el modelo de Gompertz presentó un peso porcentual considerable de
Akaike (wi%), su delta Akaike (Δi) mostró un apoyo considerablemente menor según el modelo.
Machine Translated by Google

Peces 2023, 8, 193 9 de 17

3.2.2. Tamaño al vencimiento

Para los hombres, se seleccionó el modelo de Gompertz como el que mejor se ajusta a los datos según
Akaike. Por el contrario, el modelo de Brouwer y Griffiths se ajustó mejor a las mujeres (Tabla 2,
Figura 6). Aunque el modelo de Gompertz presentó un peso porcentual considerable de
Akaike (wi%), su delta Akaike (∆i ) mostró un soporte considerablemente menor según el rango
propuesto por [18] (4 < ∆i < 7). La talla de madurez (TL50) de las hembras (Brouwer y Griffiths
modelo) era ligeramente más grande que el de los machos (modelo Gompertz), aunque el TL50 del
El modelo de Gompertz para las mujeres fue inferior. Sin embargo, según la prueba de Chen, no hubo
diferencia entre las curvas de Brouwer y Griffiths de ambos sexos (F38,41 = 0,30, p = 0,8),
ni con las curvas de Gompertz (F38,41 = 0,44, p = 0,7).

Cuadro 2. Se estima la talla de madurez (TL50) de Urotrygon chilensis en el Sur del Golfo de California
con dos modelos. El modelo seleccionado como el que mejor se adapta está marcado con †. AICc = Información de Akaike
Criterio, ∆i = diferencia de Akaike, wi% = porcentaje en peso de Akaike.

Modelo TL50 (cm) AICc ∆i wi (%)

Peces 2023, 8, x PARA REVISIÓN POR PARES

Hembras 10 de
Gompertz 24,8 −63,4 0,89 18 0,38
Brouwer y Griffiths † 27,5 −64,3 0 0,61
Hombres
no †hubo
Gompertz 0,96 25,3
diferencia entre las curvas −65,1 de ambos sexos (F38,41 =
de Brouwer y Griffiths
Brouwer y Griffiths 26,3 −58,5
0,30, p = 0,8), ni con las curvas de Gompertz (F38,41 = 0,44, p = 0,7).0 6,63 0,03

1
n=282
0,9

0,8

0,7

0,6
erm
m)oa%
bpd
errou
nósico o P
d(
h

0,5

0,4

0.3

0,2

0.1

0
0 5 10 15 20 25 30 35 40 45

Longitud total (cm)

1
n=304
0,9

0,8

0,7

0,6

0,5
rrou
nósiscae erm
u%
repdj)oa P
d(

0,4

0.3

0,2

0.1

0
0 10 20 30 40 50 60

Longitud total (cm)

Figura 6. Curvas de madurez de machos (superior) y hembras (inferior) de U. chilensis en el SGC. Figura 6. Curvas de
madurez de machos (superior) y hembras (inferior) de U. chilensis en el SGC. El
La línea continua representa la curva de madurez obtenida con el modelo de Gompertz, y la línea continua discontinua
La línea
representa la curva de madurez representa
obtenida la curva
con el modelo de madurez
de Gompertz, y la líneaobtenida
discontinuacon el modelo
representa dedeBrouwer
la curva madurez obtenida con el modelo de Gompertz.

y Griffiths. La línea representa la curva de madurez obtenida con el modelo de Brouwer y Griffiths.
Machine Translated by Google

Peces 2023, 8, 193 10 de 17

3.2.3. Duración al nacer, período de gestación, fecundidad y proporción de sexos de embriones

El diámetro medio de los ovocitos fue de 15,1 mm y varió de 4,3 mm en abril a 24,2 mm
durante noviembre, con el segundo mayor observado durante diciembre (21,3 mm), aunque
de junio a agosto también se observaron valores elevados. Durante el resto del año, el
El diámetro promedio de los ovocitos fue inferior a 14 mm (Tabla 3). Basado en el embrión más grande.
tamaño (15,6 cm) y el individuo de vida libre más pequeño (11,2 cm de LT), el tamaño de nacimiento fue
se estima entre 11,2 y 15,6 cm de LT. Se estimó un período de gestación de seis meses. En
Respecto a la fecundidad, el número de hembras preñadas con uno y dos embriones fue
el más común, mientras que el número máximo de embriones fue seis (observado en un
hembra de 51,6 cm de LT). La fecundidad media se estimó en 2,14 embriones (estándar
desviación = 1,05). Se registró el sexo de 232 embriones, de los cuales el 49,6% fueron hembras y
El 50,4% son hombres, por lo que no se detectaron diferencias significativas respecto a una proporción de 1:1.
(χ 2 1.232 = 0,02, p = 0,09).

Cuadro 3. Variación mensual en el diámetro medio de ovocitos de U. chilensis en el Sur del Golfo de
California. x = Media, DE = Desviación Estándar, n = Número de Individuos.

Mes x(mm) Dakota del Sur norte

13 ­ 1
Enero
Febrero 13.7 5.0 12
Marzo 8.8 1.0 4

Abril 4.3 0.3 3

­ ­ 0
Puede
Junio 19.4 8.1 7

Julio 20.8 4.5 6

Agosto 19.6 4.1 17

­ ­ 0
Septiembre
Octubre 6.0 ­ 1
Noviembre 24.2 13.9 4
Diciembre 21.3 11.8 3

4. Discusión

Si bien la preocupación por la captura incidental en la pesca de arrastre de camarón fue planteada
desde el inicio de la industrialización de la pesquería, ocurrida a fines del siglo XIX.
siglo y su desarrollo durante el siglo XX [22], el reconocimiento y evaluación
de la vulnerabilidad de los elasmobranquios en esta pesquería son relativamente recientes [23]. Específicamente,
La captura de rayas redondas en el Pacífico mexicano se ha reportado desde finales de los años 1980.
y principios de los años 1990 [24], con el inconveniente de que la información de desembarque de estas especies es
inexistentes por su nulo valor comercial, por lo que suelen ser
descartado. Además, se obtuvo información sobre los parámetros del ciclo de vida de las rayas redondas y
los elasmobranquios en general en el Océano Pacífico Oriental Tropical son escasos, la consecuencia
siendo que los rasgos de vida que eran poco comunes para este grupo o condiciones anormales son sólo
observado recientemente [25,26]. Estos factores impiden cualquier intento de comprender la situación.
de estas poblaciones explotadas no objetivo con el fin de establecer planes de gestión para
tales especies.
Parámetros importantes a considerar al desarrollar la conservación y el manejo
Los planes para las poblaciones explotadas son sus parámetros reproductivos, porque la reproducción es
el principal contribuyente a la restauración de las poblaciones [27], y la inevitable pesca comercial intensiva
es un factor con el potencial de afectar críticamente los parámetros reproductivos [28]; así, un
La comprensión de estos efectos es importante para la ecología pesquera en términos tanto de gestión como de gestión.
y conservación.
Machine Translated by Google

Peces 2023, 8, 193 11 de 17

Nuestros resultados indicaron que a lo largo de la costa del Pacífico de México, las hembras de U. chilensis son
más grande que los machos, como la mayoría de los otros elasmobranquios [16,29] , incluidos otros radios redondos del
familia Urotrygonidae [17]. El hecho de que se localizaran ejemplares de mayor tamaño durante el frío
la temporada podría estar relacionada con las condiciones oceanográficas observadas durante el invierno; como
la temperatura disminuye, probablemente junto con el oxígeno disuelto, batoides más grandes
podría concentrarse en ciertas áreas buscando nichos ecofisiológicos óptimos con aguas cálidas
aguas ricas en oxígeno disuelto [30]. En términos de profundidad, se descubrieron organismos más grandes.
en zonas poco profundas y, de hecho, estos fueron capturados por la pesquería de pequeña escala que opera en
zonas costeras.
En términos de variaciones poblacionales, se determinan diferencias de tamaño espacial para U. chilensis
del SGC en comparación con otras regiones del Pacífico mexicano [31,32] (Cuadro 4) podría
estar relacionado con diferencias de población, aunque el intervalo de profundidad en el que se realizaron las capturas
obtenidos también podrían tener algún efecto. Todos estos estudios tienen su origen en la red de arrastre camaronero.
captura incidental en la pesquería, y en profundidades similares: 13 a 43 m por [31], 13,2 a 55 m por [32] y 3 a 41 m en el
presente estudio, en el que también se obtuvieron muestras someras de la pesquería de pequeña escala.
Los ejemplares más pequeños del Pacífico mexicano fueron observados en el Golfo de Tehuantepec
(GT), en el Pacífico sur mexicano, y no en las muestras de aguas menos profundas del SGC como
Previamente mencionado; por el contrario, los ejemplares más grandes fueron descubiertos en zonas poco profundas
en el SGC. En los estudios mencionados anteriormente no se muestrearon áreas poco profundas, pero
Parece que las zonas poco profundas son las preferidas por las fases adultas de esta especie.

Cuadro 4. Comparación de los parámetros reproductivos de U. chilensis en diferentes zonas del México
Pacífico, incluido el presente estudio (SGC). Árbitro. [30] (Michoacán y Guerrero, centro de México
Pacífico, MG) y [31] (Golfo de Tehuantepec, Pacífico sur mexicano, GT). Árbitro. [32] no informa
TL50 para los machos ni fecundidad media. SR = Proporción de sexos; SM = Talla de Madurez (cm); F = Fecundidad;
RP = Período Reproductivo; BL = Longitud al nacer (cm); SY = Año de estudio.

Sexo longitud cm norte SR SM F PR licenciado en Derecho

Región SY

Promedio
Máx.

♀ 14,5–44,5 100 0,96:1 25.2 1.7 4 Primavera 14­15 mg 2004

♂ 17,6–36,2 104 26,5

♀ 10,9–39,5 490 1:1/6.01:1 25.3 5 Primavera verano 10­14,5 GT 2012

♂ 10,9–33,8 211 ­

♀ 11,4–51,6 320 1:1 27,5 2.14 6 Vacaciones de invierno 11.2–15.6 SGC 2022

♂ 11,2–41,3 286 25.3

Con base en los resultados de este estudio, se puede concluir que en el SGC, esta especie
tiene dos estaciones reproductivas a lo largo del año: una importante durante el verano, cuando
Se descubrieron ejemplares mayoritariamente maduros y los ovocitos eran de mayor tamaño, y el otro
durante el invierno, cuando también hubo un número importante de individuos maduros y la
El diámetro de los ovocitos fue el segundo más grande. La existencia de varios periodos reproductivos a lo largo
el año se ha reportado en rayas de las familias Urolophidae y Urotrygonidae, aunque
la mayoría de las especies parecen presentar ciclos anuales o bianuales [33]. Sin embargo, un trianual
Se ha informado un ciclo para U. rogersi [17], mientras que un bienal e incluso un posible trienal
ciclo, con períodos de reposo y diapausa facultativa, ha sido propuesto para Urolophus
cruciatus [34] y se ha propuesto un ciclo asincrónico para U. viridis [35], lo que muestra la
diversidad de estrategias en estas especies.
Se ha sugerido que la duración del ciclo reproductivo podría estar relacionada con la
nivel de matrotrofia en estas especies [33]. Para U. paucimaculatus, se han informado diferencias en el
ciclo reproductivo entre dos regiones de Australia, mostrando una variación bianual.
ciclo en una región y anual en otra. Estas diferencias han planteado la cuestión
de la existencia de dos especies diferentes, sino que se han asociado con la
efecto de diferentes condiciones ambientales y la gran plasticidad de las especies [36,37].
Machine Translated by Google

Peces 2023, 8, 193 12 de 17

De la misma manera, U. chilensis parece presentar diferentes ciclos reproductivos a lo largo del
Pacífico mexicano (Cuadro 3), aunque queda la duda si esto podría estar relacionado con factores
ambientales o presión pesquera.
Los resultados del GSI, HSI y los datos de la etapa de desarrollo gonadal se pueden utilizar
para estimar de manera confiable el ciclo reproductivo [38–41]. Sin embargo, en el presente estudio,
la posible concurrencia de dos períodos reproductivos impidió la observación de picos de GSI y HSI
femeninos estadísticamente significativos que podrían estar asociados con las estaciones
reproductivas, aunque se observaron picos gráficos aparentes.
La talla media de madurez difirió entre machos y hembras, no sólo en términos de talla, sino
también en términos del modelo al que se ajustaron. Las diferencias entre sexos podrían estar
relacionadas con que los machos alcanzan la madurez antes, y no alcanzan las mismas tallas que las
hembras. Para las hembras, la L50 se alcanza aproximadamente al 53% de la LT máxima, mientras
que para los machos, la L50 se alcanza al 61% de la longitud máxima reportada, por lo que esta
diferencia está relacionada con las variaciones de tamaño asociadas al sexo.
Esta talla de madurez estimada fue la mayor para las hembras en el Pacífico mexicano (Cuadro
4). Se han informado pruebas de variabilidad espacial en el tamaño de madurez para otros
elasmobranquios, por ejemplo, entre dos poblaciones de Heterodontus portus­jacksoni [40] y
Urolophus paucimaculatus [36,37] en Australia. Sin embargo, se ha afirmado que las distorsiones
de la madurez de las ojivas también pueden estar relacionadas con la selectividad de talla de los
artes de pesca [42]. Aunque se supone que la selectividad de las redes de arrastre es baja, estudios
recientes han demostrado que el uso de algunos dispositivos de exclusión de captura incidental
durante los arrastres de camarón puede producir efectos de selectividad en las especies de
elasmobranquios [43]. Además, los criterios para determinar el estado de madurez de un organismo
basados en la observación macroscópica de los órganos reproductivos podrían tener un efecto en
la estimación del tamaño de madurez. Además, es necesario considerar que en el SGC también se
analizaron organismos de mayor tamaño obtenidos de la pesca artesanal; por lo tanto, se produjeron
diferencias en la selectividad de talla como consecuencia de diferentes artes de pesca, como se
indicó anteriormente y, como tal, no se puede sacar una conclusión.
La fecundidad observada en el SGC fue mayor que la fecundidad reportada para MG. Se ha afirmado
que la fecundidad puede aumentar como consecuencia de la presión pesquera, como efecto compensatorio.
Anteriormente se había informado de una relación entre el tamaño y la fecundidad en otras rayas redondas
[17], por lo que la fecundidad detectada en el SGC, donde se capturaron las hembras más grandes, fue la
esperada. Sin embargo, este patrón no fue seguido por los organismos capturados en el GT [32] en
comparación con el MG [31], diferencia que podría estar relacionada con las diferencias en el esfuerzo
pesquero entre las regiones.
Se estima que el tamaño de nacimiento de U. chilensis es de 11,2 a 15,6 cm de LT, con un período de
gestación de seis meses. El tamaño del nacimiento se estimó a partir del tamaño del embrión más grande y
el tamaño del recién nacido más pequeño, que es un método utilizado previamente para especies similares [44].
Considerando que se capturaron organismos de este tamaño, se puede decir que la pesquería de arrastre de
camarón opera en áreas de cría de esta especie. Esta hipótesis también está respaldada por la presencia de
hembras grávidas con embriones cercanos al tamaño del nacimiento en la zona. Por lo tanto, es importante
informar estos hallazgos, porque esta pesquería afecta a la población de esta especie en particular de
diferentes maneras [44].
También se pueden detectar diferencias en tamaño y algunos parámetros reproductivos, como tamaño
de madurez y fecundidad, entre U. chilensis del SGC y otras regiones del Pacífico mexicano (Cuadro 4).
Estos también podrían estar relacionados con las condiciones ambientales, como se ha determinado en otros
elasmobranquios [16,40,44,45], incluidas algunas rayas redondas del Océano Pacífico Occidental agrupadas
en la familia Urolophidae, hoy separadas de las rayas redondas americanas, Urotrygonidae. especies [46],
pero con formas, tamaños y desarrollo embrionario matrotrófico similares, como Urolophus paucimaculatus
[37] y U. viridis [34]. Las diferencias detectadas en los parámetros reproductivos también podrían estar
relacionadas con la presión pesquera. El SGC y GT se caracterizan por una alta presión pesquera de
especies de elasmobranquios, particularmente rayas demersales, ya que ambas regiones son importantes
para la pesquería industrial de camarón de arrastre en el Pacífico mexicano [47]. Por el contrario, la pesca de
arrastre en el
Machine Translated by Google

Peces 2023, 8, 193 13 de 17

El CMP es poco común debido a las condiciones del fondo marino de la región y a la falta de poblaciones
abundantes de camarón.
Se ha dicho también que otros factores podrían afectar la estimación de tales parámetros ,
incluyendo diferencias en las profundidades y estaciones de las redes de arrastre, los criterios del autor
para definir los parámetros reproductivos (por ejemplo, la determinación de la madurez), o una
combinación de todos los factores anteriores [42,48­50]. Estudios anteriores han demostrado que una
mayor presión pesquera en poblaciones dioicas podría inducir una reducción en la fecundidad de la
población general incluso en ausencia de menores tasas de fertilización. Estos estudios han indicado
también que una alta fecundidad se correlaciona con un crecimiento rápido y viceversa [19,51,52]. Si
también se producen cambios en la tasa de crecimiento entre regiones, eso podría explicar los resultados
observados, pero estimar el crecimiento estaba fuera del alcance de este documento.
La comparación de talla y estrategia reproductiva de U. chilensis para diferentes regiones del Pacífico
mexicano señala que el esfuerzo pesquero no está afectando a esta especie. En [53], los autores afirman
que ha habido un aumento en el nivel de esfuerzo pesquero sobre las poblaciones de camarón en el GT,
resultando en un nivel crítico de explotación de algunas especies, y esto podría haber afectado a la
población de U. chilensis. en el área. Esto muestra una fecundidad y TL50 similares para U. chillensis en
GT. Sin embargo, la mayor fecundidad en el SGC, así como el ciclo reproductivo bianual, podrían estar
relacionados con el mayor tamaño de los ejemplares en esa región, los efectos de la mortalidad por pesca
o las condiciones ambientales. Se sabe que cuando una población se ve afectada por la pesca, a medida
que pasa el tiempo, los peces más viejos (y más grandes) se vuelven menos, porque las cohortes
acumulan los efectos de la mortalidad por pesca a lo largo del tiempo, por lo que los peces más grandes
forman una proporción menor de la población [54]. Además, la alta explotación debida a la pesca conduce
a modificaciones sustanciales en la estructura de tamaño de las comunidades explotadas, como una
reducción del tamaño en la madurez y una disminución en la TL media y la TL media máxima [54] .
Ninguno de estos efectos pudo detectarse en U. chilensis en el SGC ya que los ejemplares más grandes
se observaron en esta región con gran presión pesquera. Las diferencias en fecundidad podrían estar
relacionadas con el tamaño alcanzado en el SGC en lugar de ser un efecto de la mortalidad por pesca. Sin
embargo, el aumento de eventos reproductivos por año en el SGC y GT en comparación con el CMP
podría estar relacionado con un incremento en la mortalidad por pesca.

Es necesario tener cuidado al sacar conclusiones respecto a que la población de esta raya alcance
la madurez sexual a menor longitud, aumentando el número de crías por año o el número de eventos
reproductivos durante el año como resultado directo de la captura de peces, como tal. Las consecuencias
son difíciles de determinar por numerosas razones. Los patrones de selección de tamaño pueden variar
con el tiempo debido a la estocasticidad de las condiciones ambientales, y también pueden verse afectados
por variaciones en la contribución de la población a lo largo del tiempo [55]. El tamaño en la madurez está
influenciado por muchos factores, incluidos, entre otros, la densidad de sus congéneres, la densidad de
otras especies de peces y las condiciones del océano [56]. Por lo tanto, los efectos de la pesca en la
población no pueden revelarse sin una cuidadosa consideración de los numerosos factores que afectan el
crecimiento y la maduración. Se sabe que la capacidad reproductiva de los peces está fuertemente
influenciada por la longitud del cuerpo [57] y, por lo tanto, se puede considerar que una población
compuesta por especímenes más grandes, con gónadas más grandes, tiene un mayor potencial
reproductivo que una población de especímenes más pequeños. De los resultados actuales, se desprende
que en el SGC la población de U. chilensis tenía una mayor capacidad reproductiva que podría haberla
ayudado a hacer frente a la intensa mortalidad por pesca asociada a la pesquería industrial de camarón.

Suponiendo que la reproducción sea el principal contribuyente a la restauración de la población, la

variabilidad observada podría afectar significativamente el estado de conservación para las generaciones
futuras de esta población. En MG, donde el esfuerzo es considerablemente menor que en SGC y GT,
puede ser necesario gestionar y preservar el stock reproductivo de U. chilensis, mientras que en aquellas
áreas donde los elasmobranquios son comúnmente capturados como captura incidental, sería necesario
evaluar la vulnerabilidad de cada especie en función de su susceptibilidad a ser capturada para poder
desarrollar medidas efectivas de gestión y protección [58]. En el SGC, sería
Machine Translated by Google

Peces 2023, 8, 193 14 de 17

Es necesario considerar la distribución del stock reproductivo analizado en el presente estudio según
la zona de captura, épocas y profundidades.
Si bien el riesgo de pescar en zonas de desove es mayor durante los períodos de desove, la
sobrepesca de especímenes inmaduros no es potencialmente menos dañina, dado que la
sostenibilidad y productividad de una pesquería depende de la disponibilidad continua de juveniles.
La gestión mediante el establecimiento de vedas de biomasa, como el período de no pesca de
langostino cada año (mayo a septiembre) y la pesquería de elasmobranquios (junio a julio), puede ser
suficiente para esta especie, considerando que parece estar aislada en en los sistemas estuarinos y
en unas pocas regiones es objetivo únicamente de la pesquería de peces con redes de enmalle. Sin
embargo, es necesario considerar que los pescadores en pequeña escala (como los que capturan
incidentalmente U. chilensis en el SGC) en zonas tropicales y subtropicales de países con baja
capacidad institucional suelen ser muy pobres y tales medidas pueden tener importantes
consecuencias económicas y sociales. trascendencia. Es necesario considerar los aspectos
económicos y sociales de los pescadores, así como la ecología de las especies objetivo, antes de
desarrollar métodos adecuados y eficaces para la gestión pesquera en la zona.

5. Conclusiones
De los resultados actuales se desprende que en el SGC, la población de U. chilensis tiene una
mayor capacidad reproductiva que podría haberla ayudado a hacer frente a la intensa mortalidad por
pesca asociada a la pesquería industrial de camarón. Sin embargo, puede ser necesario gestionar y
preservar el stock reproductivo de U. chilensis en el área mediante la evaluación de su vulnerabilidad
y susceptibilidad a ser capturado, con el fin de desarrollar medidas efectivas de manejo y protección
[41]. Para ello es necesario considerar la distribución del stock reproductivo analizado en el presente
estudio, según zona de captura, épocas y profundidades.

Contribuciones de los autores: CJA­F.: Conceptualización; Metodología; Curación de datos; Análisis formal;
Escritura: borrador original. JT­Á.: Conceptualización; Metodología; Curación de datos; Análisis formal; Adquisición
de financiación; Administración de proyecto; Escritura: borrador original; Edición. JP­A.: Metodología, Análisis
formal; Escritura: borrador original. DAC­A.: Metodología; Curación de datos. IHS­U.: Conceptualización ;
Metodología; Escritura: revisión; Edición. FA: Conceptualización; Metodología; Análisis formal ; Adquisición de
financiación; Administración de proyecto; Escritura: borrador original; Edición. Todos los autores han leído y
aceptado la versión publicada del manuscrito.

Financiamiento: El Instituto Nacional de Pesca y Acuicultura de México (INAPESCA) financió las encuestas de
investigación. La Universidad Nacional Autónoma de México (UNAM), a través del Instituto de Ciencias del Mar y
Limnología (ICMyL), financió la investigación y los análisis de laboratorio y pagó el costo de procesamiento de este
artículo. El Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología de México (CONACYT) premió al Ph.D. Beca de investigación
635764 a Carlos J. Álvarez­Fuentes.

Declaración de la Junta de Revisión Institucional: Todas las muestras fueron obtenidas legalmente de pescadores
con los permisos de pesca correspondientes emitidos por la Comisión Nacional de Pesca y Acuicultura.

Declaración de disponibilidad de datos: Los datos que respaldan los resultados informados se pueden encontrar en https://
www.icmyl. unam.mx/uninmar/ (consultado el 1 de marzo de 2023).

Agradecimientos: Agradecemos a R. Cruz­García y NR Leyva­Reyes por su ayuda en el procesamiento de las

muestras y clasificación de la base de datos, y a todos los pescadores que participaron en el programa de muestreo
por su ayuda en la obtención de muestras de rayas y datos ambientales.
Conflictos de intereses: Los autores declaran no tener ningún conflicto de intereses.
Machine Translated by Google

Peces 2023, 8, 193 15 de 17

Referencias
1. Dulvy, NK; Fowler, SL; Música, JA; Cavanagh, RD; Kyne, PM; Harrison, LR; Carlson, JK; Davidson, LNK; Fordham, SV; Francisco, diputado; et al. Riesgo de extinción y conservación
de los tiburones y rayas del mundo. eLife 2014, 3, e00590. [Referencia cruzada]
2. Consales, G.; Marsili, L. Evaluación del estado de conservación de los condrictios: subestimación de la amenaza de contaminación. EUR.
Zoológico. J. 2021, 88, 165–180. [Referencia cruzada]

3. Márquez­Farías, JF; Blanco­Parra, MD Sustentabilidad y Pesca Responsable en México, Evaluación y Manejo; INAPESCA, SAGARPA:
Ciudad de México, México, 2006; ISBN 958800684X.
4. Amezcua, F.; Madrid­Vera, J.; Aguirre­Villaseñor, H. Efecto de la pesca artesanal de camarón sobre la ictiofauna en la laguna costera de Santa María la Reforma, sureste del Golfo
de California [Efecto de la pesca artesanal de camarón sobre la ictiofauna en el sistema lagunar de Santa María la Reforma, Suroé. Ciencia. Marzo de 2006, 32, 97­109.
Disponible en línea: https://www. scopus.com/inward/record.uri?eid=2­s2.0­33645522240&partnerID=40&md5=ffbb5f8324f63356834390997c948c1e (consultado el 16 de febrero
de 2023). [Referencia cruzada]

5. Amezcua, F.; Ramírez, M.; Flores­Verdugo, F. Clasificación y comparación de cinco estuarios en el sureste del Golfo de California
Basado en variables ambientales y asociaciones de peces. Toro. Marzo ciencia. 2019, 95, 139­159. [Referencia cruzada]
6. Walker, TI Reproducción en ciencias pesqueras. En Biología Reproductiva y Filogenia de Condrictios: Tiburones, Batoides y Quimeras; Editores científicos: Enfield, CT, EE. UU.,
2005; págs. 81­127.
7. Walker, TI Reproducción de condrictios. En Reproducción en Animales Acuáticos; Springer: Singapur, 2020; págs. 193­223.
8. Conrath, CL Biología reproductiva. En Técnicas de gestión de la pesca de elasmobranquios FAO; Organización de Alimentación y Agricultura: Roma,
Italia, 2005; Volumen 1, pág. 491, ISBN 9780124409057.
9. García­Rodríguez, A.; Hernández­Herrera, A.; Galván­Magaña, F.; Ceballos­Vázquez, BP; Pelamatti, T.; Tovar­Ávila, J. Estimación del tamaño de madurez sexual de la raya
murciélago (Myliobatis californica) en el noroeste de México mediante una inferencia multimodelo.
Pez. Res. 2020, 231, 105712. [Referencia cruzada]
10. Berkeley, SA; Chapman, C.; Sogard, SM; Ecología, S.; Mayo, N. La edad materna como determinante del crecimiento y la supervivencia de las larvas en un pez marino, Sebastes
melanops. La edad materna como determinante del crecimiento y la supervivencia de las larvas en un pez marino, Sebastes melanops. Ecología 2012, 85, 1258–1264.
[Referencia cruzada]
11. Birkeland, C.; Dayton, PK La importancia en la gestión pesquera de dejar a los grandes. Tendencias Ecológicas. Evolución. 2005, 20, 356–358.
[Referencia cruzada] [PubMed]

12. Conover, HACER; Munch, SB Sostenimiento del rendimiento pesquero en escalas de tiempo evolutivas. Ciencia 2002, 297, 94–96. [Referencia cruzada]
13. Hsieh, CH; Reiss, CS; Cazador, JR; Bedington, JR; mayo, RM; Sugihara, G. La pesca eleva la variabilidad en la abundancia de especies explotadas. Naturaleza 2006, 443, 859–
862. [Referencia cruzada]
14. Anderson CN, K.; Hsieh, C.; Sandín, SA; Hewitt, R.; Ahuecado, A.; Bedington, J.; mayo, RM; Sugihara, G. Por qué pescar
magnifica las fluctuaciones en la abundancia de peces. Naturaleza 2008, 452, 835–839. [Referencia cruzada]
15. Stenseth, Carolina del Norte; Rouyer, T. Ecología: poblaciones de peces desestabilizadas. Naturaleza 2008, 452, 825–826. [Referencia cruzada]
16. Walker, TI Variación espacial y temporal en la biología reproductiva del tiburón gomoso. Mar. Freshw. Res. 2007, 58, 67–97.
[Referencia cruzada]

17. Mejía­Falla, PA; Navia, AF; Cortés, E. Variables reproductivas de Urotrygon rogersi (Batoidea: Urotrygonidae): Una especie con ciclo reproductivo trianual en el Océano Pacífico
Tropical Oriental. J. Biol de pescado. 2012, 80, 1246–1266. [Referencia cruzada] [PubMed]
18. Walker, TI Reproducción en animales acuáticos. En Reproducción de animales acuáticos: de la biología básica a la tecnología de la acuicultura;
Springer Nature: Berlín/Heidelberg, Alemania, 2020. [CrossRef]
19. Burnham, KP; Anderson, DR Selección e inferencia de modelos: un enfoque teórico de la información práctica; Springer: Berlín/Heidelberg,
Alemania, 2002; Volumen 65, ISBN 0387953647.
20. Chen, Y.; Jackson, fiscal del distrito; Harvey, HH Comparación de métodos que ajustan la curva de crecimiento de von Bertalanffy. J. Pescado. Soc. Taiwán 1984,
11, 10­19.
21. Hadon, M. Modelización y métodos cuantitativos en la pesca, 2ª ed.; Chapman & Hall, CRC Press: Boca Raton, FL, EE. UU., 2011.
22. Kelleher, K. Descartes en las pesquerías marinas del mundo; Una actualización; Documento técnico de pesca de la FAO; Organización de las Naciones Unidas para la Agricultura
y la Alimentación : Roma, Italia, 2005; Volumen 470.
23. Stobutzki, I.; Molinero, M.; Jones, P.; Salini, J. Diversidad y variación de la captura incidental en una pesquería de peneidos tropicales de Australia; las implicaciones para el
seguimiento. Pez. Res. 2001, 53, 283–301. [Referencia cruzada]
24. Acal, DE; Arias, A. Evaluación de los Recursos Demerso­Pelágicos Disponibles para las Redes de Arrastre de Fondo en el Sur del Pacífico Mexicano.
Ciencia. Marzo de 1990, 16, 93­129. [Referencia cruzada]

25. D'Iglio, C.; Albano, M.; Famulari, S.; Spanò, N.; Rinelli, P.; Savoca, S.; Capillo, G. Intersexualidad básica (hermafroditismo anormal) en el tiburón gato boca negra, Galeus
melastomus, (Rafinesque, 1810), del mar Tirreno meridional (mar Mediterráneo central ). Peces 2022, 7, 120. [CrossRef]

26. Mulas, A.; Bellodi, A.; Porcú, C.; Cau, A.; Coluccia, E.; Ricardo, D.; Marongiu, M.; Pesci, P.; Follesa, M. Vivir desnudo: Primer caso de falta de estructuras relacionadas con la piel
en un elasmobranquio, el tiburón boca negra (Galeus melastomus). J. Biol de pescado. 2020, 97, 1252–1256. [Referencia cruzada] [PubMed]

27. Amezcua­Linares, F.; Cruz­González, KA; Flores­de­Santiago, F.; Muro, V.; Verde, L.; Amezcua, F. ¿Los cambios temporales observados en la biología reproductiva del bagre
estuarino conguito están relacionados con el aumento del esfuerzo pesquero a pequeña escala en la costa del Pacífico noroeste de México? Mar. Costa. Pez. 2022, 14, e10217.
[Referencia cruzada]
Machine Translated by Google

Peces 2023, 8, 193 16 de 17

28. Christensen, V.; Guénette, S.; Heymans, JJ; Walters, CJ; Watson, R.; Zeller, D.; Pauly, D. Declive de cien años del Atlántico Norte
peces depredadores. Pescado Pescado. 2003, 4, 1–24. [Referencia cruzada]
29. Cortés, E. Patrones de historia de vida y correlaciones en tiburones. Rev. Pescado. Ciencia. 2000, 8, 299–344. [Referencia cruzada]
30. Torres­Huerta, AM; López­Pérez, RA; Tapia­García, M.; Gracía, A. Distribución de conjuntos demersales batoides en la plataforma continental del Golfo de Tehuantepec.
Mar. Freshw. Res. 2019, 70, 1445–1458. [Referencia cruzada]
31. Ordoñez­Lopez, J. Aspectos Reproductivos y Alimenticios de La Raya Pinta Urotrygon chilensis (Gunther, 1871) (Pisces—Usolophidae) En El Pacifico Central Mexicano.
Tesis de Licenciatura, Universidad Nacional Autónoma de México, Ciudad de México, México, 2004.

32. Guzmán­Castellanos, AB Historia de Vida de la Raya Redonda Urotrygon chilensis (Günther, 1872) en el Sureste del Pacífico
mexicano. Doctor. Tesis, Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste, La Paz, México, 2015.
33. Trinnie, FI; Walker, TI; Jones, PL; Laurenson, LJ Ciclo reproductivo de Urolophus Cruciatus en el sudeste de Australia: ¿Tiene
¿Las especies presentan diapausa obligatoria o facultativa? Mar. Biol. 2016, 163, 226. [Referencia cruzada]
34. Trinnie, FI; Walker, TI; Jones, PL; Laurenson, LJ Asincronía y diferencias regionales en el ciclo reproductivo del billete verde Urolophus viridis del sudeste de Australia.
Reinar. Biol. Peces 2014, 98, 425–441. [Referencia cruzada]
35. Trinnie, FI; Walker, TI; Jones, PL; Laurenson, LJ Ciclo reproductivo bienal en un batoide vivíparo matrotrófico extenso: el Sandyback Stingaree Urolophus bucculentus del
sudeste de Australia. J. Biol de pescado. 2012, 80, 1267–1291. [Referencia cruzada]
36. Blanco, peso; Platell, ME; Potter, IC Relación entre biología reproductiva y composición de edad y crecimiento en Urolophus
iobatus (Batoidea: Urolophidae). Mar. Biol. 2001, 138, 135­147. [Referencia cruzada]
37. Trinnie, FI; Walker, TI; Jones, PL; Laurenson, LJ Diferencias regionales en los parámetros reproductivos del patín con pocas manchas, Urolophus paucimaculatus, del
sudeste de Australia. Mar. Freshw. Res. 2014, 65, 943–958. [Referencia cruzada]
38. Fowler, AJ; McLeay, L.; Breve, variación espacial de DA en las estructuras de tamaño y edad y características reproductivas del King George Whiting (Percoidei:
Sillaginidae) en aguas del sur de Australia. Mar. Freshw. Res. 2000, 51, 11­22. [Referencia cruzada]
39. Brown­Peterson, Nueva Jersey; Overstreet, RM; Lotz, JM; Francos, JS; Burns, KM Biología Reproductiva de Cobia, Rachycentron
canadum, de las aguas costeras del sur de Estados Unidos. Pez. Toro. 2001, 99, 15­28.
40. Tovar­Ávila, J.; Walker, TI; Day, RW Reproducción de Heterodontus portusjacksoni en Victoria, Australia: evidencia de dos
Poblaciones y parámetros reproductivos de la población oriental. Mar. Freshw. Res. 2007, 58, 956–965. [Referencia cruzada]
41. Yi ˘gin, C.Ç.; ˙I¸smen, A. Biología reproductiva de la mielga Squalus acanthias, en el mar Egeo septentrional. Turco. J. Pescado. Agua. Ciencia.
2013, 13, 447–452. [Referencia cruzada]
42. Braccini, JM; Bronwyn, MG; Walker, TI Determinación de los parámetros reproductivos para evaluaciones de poblaciones de especies de condrictios con ovulación y parto
asincrónicos: Spurdog picudo (Squalus megalops) como estudio de caso. Mar. Freshw. Res. 2006, 57, 105­119. [Referencia cruzada]

43. Garcés­García, KC; Tovar­Ávila, J.; Vargas­Trejo, B.; Chávez­Arrenquín, DA; Walker, TI; Day, RW Captura incidental de elasmobranquios mediante redes de arrastre de
camarón en el Golfo de California: primer análisis integral y el efecto de los dispositivos de escape de peces. Pez. Res. 2020, 230, 105639. [Referencia cruzada]

44. Yokota, L.; Lessa, R. Un área de cría de tiburones y rayas en el noreste de Brasil. Reinar. Biol. Peces 2006, 75, 349–360. [Referencia cruzada]
45. Horie, T.; Tanaka, S. Reproducción y hábitos alimentarios de dos especies de tiburón gato cola de sierra, Galeus eastmani y G. nipponensis, en la bahía de Suruga, Japón.
Pez. Ciencia. 2000, 66, 812–825. [Referencia cruzada]
46. Lombardi­Carlson, LA; Cortés, E.; Parsons, GR; Manire, CA Variación latitudinal en los rasgos de la historia de vida del tiburón cabeza de casquete, Sphyrna tiburo,
(Carcharhiniformes: Sphyrnidae) del este del Golfo de México. Mar. Freshw. Res. 2003, 54, 875–883. [Referencia cruzada]
47. Por último, PR; McEachran, JD Rayas redondas, familia Urotrygonidae. En Rayos del Mundo; Por último, PR, White, WT, de Carvalho, MR, Séret, B., Stehmann, MFW,
Naylor, GJP, Eds.; Publicación CSIRO: Melbourne, Australia, 2016; págs. 656–673.
48. López­Martínez, J.; Hernández­vázquez, S.; Morales­azpeitia, R. Peces de La Fauna de Acompañamiento En La Pesca Industrial
de Camarón En El Golfo de California, México. Rev. Biol. tropo. 2010, 58, 925–942. [Referencia cruzada]
49. Brander, K. Desaparición de la raya común Raia batis del Mar de Irlanda. Naturaleza 1981, 290, 48–49. [Referencia cruzada]
50. Jennings, S.; Kaiser, MJ Los efectos de la pesca en los ecosistemas marinos. Adv. Mar. Biol. 1998, 34, 201–212. [Referencia cruzada]
51. Stevens, JD; Bonfil, R.; Dulvy, NK; Walker, PA Los efectos de la pesca en tiburones, rayas y quimeras (condrictios), y
las Implicaciones para los Ecosistemas Marinos. CIEM J. Mar. Sci. 2000, 57, 476–494. [Referencia cruzada]
52. Hanchet, S. Biología reproductiva de Squalus Acanthias de la costa este, Isla Sur, Nueva Zelanda. NZJ Mar. Freshw. Res.
1988, 22, 537–549. [Referencia cruzada]
53. Peres, MB; Vooren, CM Desarrollo sexual, ciclo reproductivo y fecundidad del tiburón escolar, Galeorhinus galeus off
Sur de Brasil. Pez. Toro. 1991, 17, 352–367.
54. Cervantes­Hernández, P.; Ramos­Cruz, S. Evaluación Del Estado de La Pesquería de Camarón En El Golfo de Tehuantepec.
Hidrobiológica 2006, 16, 233–239.
55. Shin, YJ; Rochet, MJ; Jennings, S.; Campo, JG; Gislason, H. Uso de indicadores basados en el tamaño para evaluar los efectos de la pesca en el ecosistema. CIEM J.
Mar. Sci. 2005, 62, 384–396. [Referencia cruzada]
56. Kendall, noroeste; Duro, JJ; Quinn, TP Cuantificación de seis décadas de selección de pesquerías en función del tamaño y la edad de madurez del salmón rojo
Salmón. Evolución. Aplica. 2009, 2, 523–536. [Referencia cruzada] [PubMed]
Machine Translated by Google

Peces 2023, 8, 193 17 de 17

57. Ruggerone, GT; Zimmermann, M.; Myers, KW; Nielsen, JL; Rogers, DE Competencia entre el salmón rosado asiático (On­corhynchus
gorbuscha) y el salmón rojo de Alaska (O. nerka) en el Océano Pacífico Norte. Pez. Oceanogr. 2003, 12, 209–219.
[Referencia cruzada]

58. Marteinsdottir, G.; Begg, GA Relaciones esenciales que incorporan la influencia de la edad, el tamaño y la condición en las variables
necesarias para la estimación del potencial reproductivo del bacalao del Atlántico Gadus morhua. Mar. Ecología. Prog. Ser. 2002, 235, 235–256.
[Referencia cruzada]

Descargo de responsabilidad/Nota del editor: Las declaraciones, opiniones y datos contenidos en todas las publicaciones son únicamente de los
autores y contribuyentes individuales y no de MDPI ni de los editores. MDPI y/o los editores renuncian a toda responsabilidad por cualquier daño
a personas o propiedad que resulte de cualquier idea, método, instrucción o producto mencionado en el contenido.