Está en la página 1de 99

Volumen 91 · Julio 2023

Ginecología
y Obstetricia
de México

Volumen 91, número 7, julio 2023

CONTENIDO CONTENT

EDITORIAL EDITORIAL

Alberto Kably Ambe Alberto Kably Ambe

ARTÍCULOS ORIGINALES ORIGINAL ARTICLES

469 Nivel de ansiedad según el trimestre del embarazo en 469 Level of anxiety according to gestational trimester in
un establecimiento de salud de atención primaria a primary care health establishment
Ricardo Michael Salgado Contreras, María Luisa Torres Ricardo Michael Salgado Contreras, María Luisa Torres
Chauca, Rosa Martha Salazar Campos, Jenny Luz Bolívar Chauca, Rosa Martha Salazar Campos, Jenny Luz Bolívar
Renón, Yolanda Quispe Alosilla, Marco Antonio Chilipio Renón, Yolanda Quispe Alosilla, Marco Antonio Chilipio
Chiclla Chiclla
479 Experiencia de cuatro años con la cinta reajustable 479 4 year experience with the use of readjustable tape for
para incontinencia urinaria de esfuerzo stress urinary incontinence
Mauricio Gómez, Luis G Echavarría, Angélica Gallego, Mauricio Gómez, Luis G Echavarría, Angélica Gallego,
Leidy C Castaño, Carlos Zambrano, Claudia Henao Leidy C Castaño, Carlos Zambrano, Claudia Henao
486 Cistoadenofibroma seroso de ovario: experiencia de 486 Ovarian serous cystadenofibroma: 12 year experience
años en el Hospital General Universitario de Albacete at the Hospital General Universitario de Albacete
Rosalía Sarabia Ochoa, Juan Pablo García de la Torre, Rosalía Sarabia Ochoa, Juan Pablo García de la Torre,
Antonio Amezcua Recover Antonio Amezcua Recover
493 Factores asociados con el éxito de una prueba de 493 Factors associated with the success of a trial of labor
trabajo de parto después de cesárea (TOLAC) sin after cesarean section (TOLAC) without a history of
antecedente de parto vaginal delivery
Enrique Martínez Villafaña, Jorge Zarif Zetuna Bagetella, Enrique Martínez Villafaña, Jorge Zarif Zetuna Bagetella,
Carlos Alfredo Quesnel García Benítez Carlos Alfredo Quesnel García Benítez

ARTÍCULO DE REVISIÓN REVIEW ARTICLE

499 Cambios en la microbiota durante el embarazo: revisión 499 Changes in the microbiota during pregnancy: a narra-
narrativa tive review
Adriana Alejandra Márquez Ibarra, Blanca Estela Maris- Adriana Alejandra Márquez Ibarra, Blanca Estela Maris-
cal Ramírez, Ana María González Ponce, Edith Valbuena cal Ramírez, Ana María González Ponce, Edith Valbuena
Gregorio Gregorio

CASOS CLÍNICOS CLINICAL CASES

516 Pólipo endometrial metaplásico: hallazgo histeroscó- 516 Endometrial metaplastic polyps: findings of premalig-
pico de enfermedad premaligna en mujeres jóvenes. nant disease on histeroscopy in young women, a report
Reporte de tres casos of 3 cases
Carlos Alberto Díaz Rodríguez, Luisa Fernanda Capera Carlos Alberto Díaz Rodríguez, Luisa Fernanda Capera
López López
521 Leiomioma uterino gigante en adolescente mexicana 521 Giant uterine leiomyoma in a 14 year old Mexican
de 14 años, un caso raro de sangrado uterino anormal. adolescent, a rare case of abnormal uterine bleeding.
Reporte de caso Case Report
Kenneth Fitch Picos, José Rojas Serrato, Jorge Zamora Kenneth Fitch Picos, José Rojas Serrato, Jorge Zamora
Palacios, Araceli Vázquez Briseño, Juan Sepúlveda Palacios, Araceli Vázquez Briseño, Juan Sepúlveda
Blanco Blanco
527 Carcinoma epidermoide sarcomatoso metastásico a la 527 Metastatic sarcomatosus squamous carcinoma to the
placenta: un reporte de caso placenta: a case report
Janet Evelyn Castilla Galván, Shalom Espinoza Mercedes, Janet Evelyn Castilla Galván, Shalom Espinoza Mercedes,
Doris Garrido Rivadeneira, Mery Edith Revilla Correa, Doris Garrido Rivadeneira, Mery Edith Revilla Correa,
Claudia Saldaña Diaz Claudia Saldaña Diaz
534 Colecistitis aguda asociada con COVID-19 en el em- 534 Acute cholecystitis associated with severe COVID-19
barazo. Reporte de caso y revisión de la bibliografía in pregnancy. Case report and bibliographic review
Jorge Arturo Barbabosa Vilchis, Alexander de Jesús Jorge Arturo Barbabosa Vilchis, Alexander de Jesús
Rafaelano Miranda, María del Rocio Guerra Arias, José Rafaelano Miranda, María del Rocio Guerra Arias, José
Roberto Castillo Cruz, Lourdes Vianey Zaldivar Estrada Roberto Castillo Cruz, Lourdes Vianey Zaldivar Estrada

www.ginecologiayobstetricia.org.mx
Ginecología
y Obstetricia
de México

Tarifas de suscripción anual


Revista mensual

En la República Mexicana

Institucional (multilectores): $ 1,300.00


Personal: $ 1,150.00

En el extranjero

Institucional (multireaders): US$ 170.00


Personal: US$ 165.00

*La suscripción se puede iniciar en cualquier época del año


Precios sujetos a cambio

Toda correspondencia debe dirigirse al editor: Alberto Kably Ambe (kably.editor@gmail.com)


Ginecología y Obstetricia de México. Nueva York 38, colonia Nápoles, Ciudad de México
03810. Teléfono: 555523-1664.
Registro ante la Dirección General de Correos 0540167 y de características 228241116.
Realizada, comercializada y distribuida por Edición y Farmacia SA de CV (Nieto Editores®).
Av. Chamizal 97, Colonia La Trinidad, Texcoco 56130, Estado de México.

Publicidad

Alejandra Nieto Sánchez


Ejecutiva de ventas

Celular: 5559664509
anieto@nietoeditores.mx

Coordinación editorial: Dr. Enrique Nieto Ramírez Registro de suscriptores: 9,800

Coordinación revisión por pares: Dr. Eduardo Aguirre Alanis Diagramación: DG. Elidé Morales del Río

www.ginecologiayobstetricia.org.mx
Editada por la Federación Mexicana de Colegios de Obstetricia y Ginecología
Fundada por la Asociación Mexicana de Ginecología y Obstetricia en 1945

Editor Coeditores asociados


Alberto Kably Ambe Obstetricia: José Niz Ramos
Ginecología: Carlos Quesnel García-Benítez
Biología de la Reproducción: Juan Carlos Barros Delgadillo
Medicina Materno Fetal: Sandra Acevedo Gallegos
Uroginecología: Silvia Rodríguez Colorado
Metodología: Héctor Oviedo Cruz
Coordinador editorial: Enrique Nieto Ramírez
Consejo editorial

Samuel Karchmer K José de Jesús Montoya Romero Juan de Dios Maldonado Alvarado
Roberto Ahued Ahued Ernesto Castelazo Morales Cuauhtémoc Celis González
René Bailón Uriza Sergio Fajardo Dueñas

Comité de revisores

Obstetricia Medicina materno fetal


Armando Alberto Moreno Santillán
Dora Gilda Mayén Molina
Francisco José Bernárdez Zapata
Salvador Espino y Sosa
Miguel Ambás Argüelles
Antonio Jesús Briseño Sainz
Leidy Marcela Martínez Adame
Juan Manuel Gallardo Gaona
Sergio Fajardo Dueñas
Mónica Cruz Lemini
Ernesto Barrios Prieto
Jana López Felix
Sergio Rosales Ortiz
Yazmín Copado Mendoza
Francisco Javier Ruiloba Portilla
Leticia Flores Gallegos
Ginecología Mayela Berenice Gómez Jaime
Yuridia Guadalupe Ruiz Silva
Carlos Aranda Flores
Emigdio Torres Farías Uroginecología
Luis C Uribe Ramírez
Denys Elizabeth Delgado Amador Patricia Velázquez Castellanos
Ana Cristina Arteaga Gómez Pilar Velázquez Sánchez
Arturo Novoa Vargas Viridiana Gorbea Chávez
Francisco Javier Robles Elías Atziri Ramírez Negrín
Karla Cecilia Font López Andrea Alicia Olguín Ortega
Biología de la reproducción
Emilio Valerio Castro
Armando Miguel Roque Sánchez
Roberto Santos Haliscak
José María Mojarra Estrada
Carlos Salazar López Ortiz
Víctor Saúl Vital Reyes

Ginecología y Obstetricia de México, año 91, número 7, julio 2023. Es una publicación mensual editada por la
Federación Mexicana de Colegios de Obstetricia y Ginecología A. C., fundada por la Asociación Mexicana de
Ginecología y Obstetricia A. C. Nueva York #38, colonia Nápoles, Ciudad de México, Delegación Benito Juárez, CP
03810. Teléfono: 5689-4320, https://ginecologiayobstetricia.org.mx, kably.editor@gmail.com. Editor responsable:
Alberto Kably Ambe. Reserva de derecho al uso exclusivo: 04-2017-080418390200-203. ISSN electrónico: 2594-2034
ambos otorgados por el Instituto Nacional de Derechos de Autor. Encargado de la última actualización: Edición y
Farmacia S.A. de C.V. (Nieto Editores), fecha: julio, 2023.

www.ginecologiayobstetricia.org.mx
Región II
Región III
Baja California
Sonora
Chihuahua Región IV
Coahuila

Baja California Sur Nuevo León


Durango
Sinaloa
Zacatecas Tamaulipas
San Luis Potosí
Aguascalientes
Nayarit
Región I
Guanajuato Yucatán
Jalisco Querétaro Hidalgo D.F.
Región V Quintana Roo
Colima Michoacán Campeche
Estado de México Tlaxcala
Morelos Puebla Tabasco
Veracruz
Guerrero Oaxaca
Chiapas Región VII
Región VI

Agrupaciones federadas
Región Región

Colegio Mexicano de Especialistas en Ginecología y Obstetricia, A.C. I Colegio Irapuatense de Ginecología y Obstetricia, A.C. V
Asociación de Ginecología y Obstetricia de Tijuana, A.C. II Colegio Colimense de Ginecología y Obstetricia, A.C. V
Colegio de Ginecología y Obstetricia de Mexicali, A.C. II Colegio de Especialistas en Ginecología y Obstetricia de la
Colegio de Ginecología y Obstetricia de Ensenada, A.C. II costa de Jalisco, A.C. V
Colegio de Ginecología y Obstetricia de Ciudad Obregón, A.C. II Colegio de Ginecología y Obstetricia de Nayarit, A.C. V
Colegio de Ginecología y Obstetricia de San Luis R.C. Sonora, A.C. II Colegio de Ginecología y Obstetricia de Zamora, A.C. V
Colegio Sudcaliforniano de Ginecología y Obstetricia, A.C. II Colegio de Obstetricia y Ginecología de Salamanca, A.C. V
Colegio de Ginecobstetras de Guaymas, A.C. II Colegio de Ginecología y Obstetricia del Sur de Jalisco, A.C. V
Colegio de Ginecólogos y Obstetras de Hermosillo, A.C. II Colegio de Gineco-Obstetras de Uruapan, A.C. V
Colegio de Ginecología y Obstetricia del Norte de Sonora, A.C. II Colegio de Ginecología y Obstetricia de los Altos de Jalisco, A.C. V
Colegio Sinaloense de Ginecología y Obstetricia, A.C. III Colegio de Ginecología y Obstetricia de Acámbaro, A.C. V
Colegio de Ginecología y Obstetricia de Chihuahua, A.C. III Asociación de Ginecología y Obstetricia de la Piedad, A.C. V
Colegio de Ginecología y Obstetricia de Cd. Juárez, A.C. III Colegio de Ginecólogos y Obstetras del Estado de Puebla, A.C. VI
Colegio de Ginecología y Obstetricia de Durango, A.C. III Colegio Veracruzano de Ginecología y Obstetricia, A.C. VI
Colegio de Ginecología y Obstetricia de Mazatlán, A.C. III Colegio Xalapeño de Ginecología y Obstetricia, A.C. VI
Colegio de Ginecología y Obstetricia de Los Mochis, A.C. III Asociación de Ginecología y Obstetricia de Córdoba y Orizaba, A.C. VI
Colegio de Ginecología y Obstetricia de Parral, Chihuahua, A.C. III Colegio Guerrerense de Gineco-Obstetras, A.C. VI
Sociedad Cuauhtemense de Ginecología, A.C. III Colegio Mexiquense de Ginecología y Obstetricia, A.C. VI
Colegio de Gineco-Obstetras Guasave-Guamuchil , A.C. III Colegio Hidalguense de Especialistas en Ginecología y
Colegio de Ginecología y Obstetricia de Delicias, A. C. III Obstetricia, A.C. VI
Colegio de Ginecología y Obstetricia de Monterrey, A.C. IV Colegio de Médicos Especialistas en Ginecología y Obstetricia
Colegio de Ginecología y Obstetricia de la Laguna, A.C. IV de Querétaro, A.C. VI
Colegio de Ginecología y Obstetricia de San Luis Potosí, S.C. IV Colegio de Ginecólogos de la Región Minatitlán Veracruz, A.C. VI
Colegio de Ginecoobstetras de la Zona Sur de Tamaulipas, A.C. IV Colegio de Ginecólogos y Obstetras de Tuxpam, Ver., A.C. VI
Colegio de Ginecología y Obstetricia de Monclova, A.C. IV Colegio de Ginecología y Obstetricia de Morelos, A.C. VI
Colegio de Ginecología y Obstetricia de Nuevo Laredo, A.C. IV Colegio de Ginecología y Obstetricia del Estado de Tlaxcala, A.C. VI
Colegio de Ginecología y Obstetricia de Reynosa, A.C. IV Colegio de Ginecología y Obstetricia de Chilpancingo, Gro., A.C. VI
Colegio de Ginecología y Obstetricia de Saltillo, A.C. IV Colegio Gineco-Obstétrico de Tehuacán, A.C. VI
Colegio Victorense de Ginecología y Obstetricia, A.C. IV Colegio Pozarricense de Ginecología y Obstetricia, A.C. VI
Colegio de Ginecología y Obstetricia de Matamoros, Tamaulipas, A.C. IV Colegio de Ginecología y Obstetricia de Yucatán, A.C. VII
Colegio de Ginecología y Obstetricia de Zacatecas, A.C. IV Colegio de Ginecología y Obstetricia del Estado de Tabasco, A.C. VII
Colegio de Ginecología y Obstetricia de Río Verde, S.L.P., A.C. IV Colegio Oaxaqueño de Ginecología y Obstetricia, A.C. VII
Colegio de Ginecología y Obstetricia de Cd. Valles, S.L.P. y Colegio de Ginecólogas, Ginecólogos y Obstetras en Chiapas, A.C. VII
Zona Huasteca, A.C. IV Colegio de Obstetricia y Ginecología de Quintana Roo, A.C. VII
Asociación de Ginecología y Obstetricia de Matehuala, A.C. IV Colegio de Ginecología y Obstetricia de Campeche, A.C. VII
Colegio de Médicos Gineco-Obstetras del Estado de Jalisco, A.C. V Sociedad de Ginecología y Obstetricia de Coatzacoalcos, A.C. VII
Colegio de Ginecología y Obstetricia de León, A.C. V Colegio de Ginecología y Obstetricia de la Cuenca del Papaloapan, A.C. VII
Colegio de Ginecólogos y Obstetras de Michoacán, A.C. V Colegio de Ginecólogos y Obstetras de Ciudad del Carmen,
Colegio de Ginecología y Obstetricia de Aguascalientes, A.C. V Campeche, A.C. VII
Colegio de Ginecología y Obstetricia de Celaya, Gto., A.C. V Colegio de Ginecólogos de los Altos de Chiapas, A.C.
75

www.ginecologiayobstetricia.org.mx
Ginecología
y Obstetricia
de México

Federación Mexicana de Colegios


de Obstetricia y Ginecología, A.C.
Fundada en 1960
Consejo Directivo 2021-2023
Javier Gomezpedroso Rea
Presidente

Paulo Felipe Meade Treviño


Vicepresidente
Paola Iturralde Rosas Priego Carlos Gerardo Salazar López Ortiz
Primera Secretaria propietaria Segundo Secretario propietario

Atziri Ramírez Negrín Jorge Iván Ceballos Mendoza


Primera Secretaria suplente Segundo Secretario suplente

Gerardo Eloy Arturo Aurioles López Leonel Alfonso Pedraza González


Tesorero Subtesorero

Directores regionales
2022-2024
Gilberto Tena Alavez Leticia Maldonado Gómez
Región I Región IV
Julieta Márquez Villegas Sinuhé Torres Medina
Región II Región V
Paúl Alberto Sandoval Quiñones José Ramón Rivera Ruiz
Región III Región VI

Gumersindo Gaspar Vázquez Castillo


Región VII

Afiliada a:

FLASOG
Federación Latino FIGO
Americana de Sociedades International Federation of
de Obstetricia y Ginecología Gynecology and Obstetrics
Fundada en 1952 Fundada en 1954

Indizada en: Scielo, PubMed, Índice Médico Latinoamericano, Lilacs, Medline,


Science Citation Index, Ulrich, Ebsco.

www.ginecologiayobstetricia.org.mx
Ginecología
y Obstetricia
de México

Niveles de Medicina Basada en la Evidencia

Niveles de evidencia para estudios sobre tratamientos/prevención/etiología/daño

1a Evidencia obtenida a partir de revisiones sistemáticas o de metanálisis de estudios aleatorizados y controlados

1b Evidencia obtenida a partir de al menos un estudio aleatorizado y controlado

2a Evidencia obtenida a partir de al menos un estudio controlado y sin aleatorización

2b Evidencia obtenida a partir de al menos un estudio con cualquier otro diseño cuasi-experimental

3a Evidencia obtenida a partir de estudios de casos y controles

Evidencia obtenida a partir de estudios individuales de casos y controles, estudios no consecutivos o con
3b
inconsistencia en los estándares de referencia empleados o en poblaciones muy limitadas

4 Evidencia obtenida a partir de reportes de caso y estudios de casos y controles de calidad limitada

5 Evidencia obtenida a partir de la opinión de expertos sin un enfoque crítico explícito

Niveles de evidencia para relaciones observacionales

1 Evidencia de una muestra de población grande y representativa

2 Evidencia de una población pequeña, con un diseño adecuado, pero no necesariamente representativa

3 Evidencia de encuestas no representativas, reportes de caso

4 Evidencia obtenida a partir de reportes de comités de expertos o de experiencia clínica de autoridades

Grado de recomendación

A Estudios consistentes con evidencia de nivel 1

B Estudios consistentes con evidencia de nivel 2 o extrapolado a partir de estudios con evidencia de nivel 1

C Estudios con evidencia de nivel 4 o extrapolado a partir de estudios con evidencia de nivel 2 o 3

D Estudios con evidencia de nivel 5 o de estudios inconsistentes o no concluyentes con cualquier nivel de evidencia

Adaptado de Oxford Centre for Evidence-Based Medicine, Levels of Evidence (May 2001) http://www.cebm.net/

www.ginecologiayobstetricia.org.mx
Editorial

En la actualidad, en prácticamente todas las áreas Al parecer, según se comenta en este artículo y


de la Medicina, se ha visto una serie de informa- en la bibliografía en general, esta microbiota
ciones que tienden a relacionar patologías con puede modificarse durante la gestación por
alteraciones cuantitativas y cualitativas de la con- factores ambientales y la exposición a organis-
centración y colonización de microorganismos mos que pueden originar disbiosis. Y, como se
en diversas estructuras anatómicas denominados mencionó, su importancia podría radicar en
microbioma. Este microbioma se localiza, prác- repercusiones maternas y fetales a mediano y
ticamente, en todo los tejidos y, de acuerdo con largo plazo.
múltiples publicaciones, su desbalance podría
ser origen de patología sistémica. Con base en lo anterior, algunos autores reco-
miendan el consumo de sustancias probióticas
En esta edición de ginecología y obstetricia de durante el embarazo para disminuir el riesgo de
méxico se publica un artículo de una revisión disbiosis y, así, prevenir las posibles alteraciones
narrativa de los cambios de esta microbiota asociadas con este hecho.
durante el embarazo. La creencia general, hasta
hace relativamente poco tiempo, era tal que En realidad, mi punto de vista es que este enfoque
evaluaba al feto como un ente estéril, libre de debe seguirse investigando porque hasta ahora
microorganismos y que estos solo se adquieren no existe una justificación plena para inundar de
en el momento o después del nacimiento. Aho- sustancias probióticas a las embarazadas y, como
ra se sabe que el microbioma materno puede en toda investigación, hay que tener cautela en
afectar el desarrollo fetal de distintas formas y la interpretación de los resultados porque no hay
que el organismo de la embarazada deberá ir ninguna publicación fehaciente ni recomendacio-
adaptándose,  fisiológicamente, a los cambios nes basadas en evidencia que sustenten que estas
que protejan la salud del feto. sustancias (probióticos) en el embarazo modifi-
quen o disminuyan las patologías gestacionales
El microbioma se ha detectado, práctica- tanto en la madre como en el el feto.
mente, en todos los tejidos fetales (y adultos)
e, incluso, se ha estimado que la vía de na- Es, por lo tanto, uno de los objetivos de este
cimiento (parto o cesárea) pudiera influir, a editorial trasmitir que, a pesar de ser un hecho
largo plazo, en el estado de salud del feto. El demostrado (microbioma fetal) no hay hasta
tipo de microbioma puede estar relacionado, ahora recomendación alguna para la indica-
a largo plazo, con enfermedades como la ción indiscriminada de probióticos durante el
diabetes, asma, enfermedades metabólicas y embarazo.
otras (cuello uterino, vagina, pared abdomi-
nal y cavidad peritoneal). Alberto Kably Ambe

www.ginecologiayobstetricia.org.mx
Artículo original
Ginecol Obstet Mex 2023; 91 (7): 469-478.

https://doi.org/10.24245/gom.v91i7.8163

Nivel de ansiedad según el trimestre


del embarazo en un establecimiento de
salud de atención primaria
Level of anxiety according to gestational
trimester in a primary care health
establishment.
Ricardo Michael Salgado Contreras,1 María Luisa Torres Chauca,2 Rosa Martha
Salazar Campos,3 Jenny Luz Bolívar Renón,4 Yolanda Quispe Alosilla,5 Marco Antonio
Chilipio Chiclla6
1
Obstetra asistencial, Puesto de Salud
CCohua, Microred Curahuasi, Apurímac,
Resumen Perú. Ministerio de Salud.
2
Obstetra asistencial, Hospital Santa
OBJETIVO: Determinar el nivel de ansiedad de las embarazadas conforme al trimestre Rosa, Dirección de Redes Integradas
de la gestación. de Salud Lima Centro, Ministerio de
Salud, docente asdcrita al Departamen-
MATERIALES Y MÉTODOS: Estudio observacional, correlacional y transversal efectuado to Académico de Obstetricia, Universi-
en mujeres en curso del primer, segundo y tercer trimestre del embarazo atendidas en dad Nacional Mayor de San Marcos.
el Centro de Salud Base San Martín de Porres, Lima, Perú, entre diciembre de 2021 3
Obstetra docente, adscrita al Depar-
y febrero de 2022, a quienes se les aplicó el instrumento de tamizaje de ansiedad tamento Académico de Obstetricia,
prenatal (Perinatal Anxiety Screening Scale [PASS]) y su variación según el trimestre Facultad de Medicina, Universidad
del embarazo con las pruebas de χ2, Kruskall-Wallis y ANOVA. Nacional Mayor de San Marcos.
4
Obstetra asistencial, Centro Materno
RESULTADOS: Se estudiaron 153 pacientes en los tres trimestres del embarazo en Infantil Néstor Gambeta, Dirección
quienes se encontró: ansiedad prenatal en el 69.9% (n = 107); ansiedad leve en 45.8% Regional de Salud Callao, Docente
(n = 70) y ansiedad moderada-severa en 24.2% (n = 37). El porcentaje es mayor de asociado, asdcrito al Departamento
Académico de Obstetricia, Universidad
100% porque no en todos los trimestres se encontraron síntomas depresivos. Solo Nacional Mayor de San Marcos.
30.1% (n = 46) de las embarazadas no tuvieron síntomas de ansiedad prenatal. La 5
Obstetra asistencial, Instituto Nacional
puntuación de ansiedad global mostró un comportamiento diferente según el trimestre Materno Perinatal, docente asociado
de gestación (ANOVA: p = 0,006), con predominio de mayor ansiedad en el primer asdcrito al Departamento Académico
trimestre seguido del tercero. La comparación por parejas solo mostró diferencias de Obstetricia, Universidad Nacional
significativas en la puntuación de ansiedad entre el primer y el tercer trimestre (test Mayor de San Marcos.
de Tukey: p > 0.05).
6
Obstetra investigador, Institute of
Development Research for Profes-
CONCLUSIONES: Más de la mitad de las embarazadas cursó con ansiedad, sobre todo sionals, docente invitado, asdcrito al
en el primer y tercer trimestre y menor en el segundo. Departamento Académico de Obste-
tricia de la Universidad Nacional Mayor
PALABRAS CLAVE: Ansiedad; prevalencia; embarazadas; embarazo; ansiedad perinatal. de San Marcos.

Recibido: septiembre 2022


Abstract Aceptado: abril 2023

OBJECTIVE: To determine the anxiety level of pregnant women according to the Correspondencia
trimester of gestation. Marco Antonio Chilipio Chiclla
MATERIALS AND METHODS: Observational, analytical and prospective study of a marco.chilipio@unmsm.edu.pe
random sample of pregnant women attended in a first level facility of the Ministry
of Health (MINSA). Anxiety was assessed with the Perinatal Anxiety Screening Scale Este artículo debe citarse como:
(PASS) and its variation according to the trimester of pregnancy with the χ2, Kruskall- Salgado-Contreras RM, Torres-Chauca
Wallis and ANOVA tests. ML, Salazar-Campos RM, Bolívar-
Renón JL, Quispe-Alosilla Y, Chilipio-
RESULTS: The prevalence of anxiety during pregnancy was 69.9% (n = 107) in a sample Chiclla MA. Nivel de ansiedad según
of 153 patients. Except for the social anxiety dimension (p > 0.05), significant differences el trimestre del embarazo en un
were found in the scores of the anxiety dimensions by trimester. They were highest in establecimiento de salud de atención
the first, followed by the third trimester (p < 0.05). The global anxiety score showed primaria. Ginecol Obstet Mex 2023;
different behavior by trimester of pregnancy (ANOVA: p = 0.006), with predominance 91 (7): 469-478.

www.ginecologiayobstetricia.org.mx
469
Ginecología y Obstetricia de México 2023; 91 (7)

of higher anxiety in the first trimester followed by the third trimester. Comparison by
couples only showed significant differences in anxiety score between the first and third
trimester (Tukey test: p > 0.05).
CONCLUSIONS: More than half of the pregnant women had anxiety, especially in the
first and third trimester and less in the second trimester.
KEYWORDS: Anxiety; Prevalence; Pregnant women; Gestation; Perinatal anxiety.

ANTECEDENTES de salud mental que pueden derivar, incluso, en


la muerte.5
La Organización Mundial de la Salud (OMS)
define a la ansiedad como un estado caracteriza- Las embarazadas con ansiedad prenatal están
do por palpitaciones, irritabilidad, disminución predispuestas a mayores trastornos psiquiátricos,
de horas de sueño, nerviosismo y tensión.1 La que son factores de riesgo de padecer trastornos
ansiedad es una emoción humana que genera posparto. Esta es la razón por la que en las con-
malestar físico o psicológico e, incluso, puede sultas prenatales a todas las embarazadas debe
constituirse en una psicopatología.1 practicársele el tamizaje de ansiedad.3,6

En el ámbito mundial se reporta una prevalencia Se estima que en las américas 264 millones de
de ansiedad durante el embarazo de 21 a 25%;2 personas han sufrido ansiedad alguna vez en
porcentaje que pone de manifiesto la necesidad la vida. En Perú, los trastornos de salud mental
urgente de atención. Sin embargo, se reporta que afectan a 13.5% de la población general y 7.7%
menos del 20% de los proveedores de atención de las mujeres tienen o han sufrido episodios de
prenatal evalúan y tratan problemas de salud ansiedad.7 La prevalencia de ansiedad prenatal
mental y menos del 20% de las embarazadas llega a incrementarse incluso hasta 68.9% en
buscan atención de salud mental.3 ciertos grupos poblacionales, como las adoles-
centes embarazadas.8
Los estados de ansiedad se caracterizan por ma-
yor producción de cortisol y noradrenalina, por El incremento del apoyo social a las mujeres em-
demás perjudicial si concurren durante el emba- barazadas se ha asociado con una disminución
razo porque las probabilidades de bajo peso al de la ansiedad y mayor percepción de autocon-
nacimiento y prematurez son las más frecuentes trol.9 Esto representa una forma de intervenir
de los desenlaces perinatales adversos.4 ante la ansiedad prenatal; no obstante, es preciso
identificar la magnitud con que se manifiesta y
No está por demás recordar que durante el emba- su comportamiento a lo largo del embarazo.
razo suceden cambios, adaptaciones fisiológicas
y, sobre todo, emocionales y psicológicas. Ade- Durante el trascurso del embarazo es mayor la
más, es un periodo de mayor riesgo de problemas susceptibilidad a sufrir ansiedad y temor por el

470 https://doi.org/10.24245/gom.v91i7.8163
Salgado-Contreras RM, et al. Ansiedad y embarazo

parto, lo que puede incrementar la morbilidad generalizada (ítems 1-6, 9 y 10) y fobia (ítems
perinatal. En ese sentido, el apoyo que recibe la 7 y 8). La dimensión perfeccionismo, control y
mujer embarazada de familiares, pareja y pro- trauma cuenta con las subescalas perfeccionismo
fesionales de la salud contribuye a reducir los (ítems 11-14) y trauma (ítems 15-18). La dimen-
síntomas de ansiedad, los desenlaces perinatales sión ansiedad social cuenta con la subescala
adversos relacionados10 y el riesgo futuro de social-interpersonal (ítems 19-23).
ansiedad de la madre.
El instrumento propuesto por Somerville y co-
Por lo anterior, el objetivo de la investigación laboradores11 cuenta con validez de contenido,
fue: determinar el nivel de ansiedad de las em- criterio y constructo y excelente fiabilidad (α de
barazadas conforme al trimestre de la gestación. Crombach: 0.96) para el tamizaje de ansiedad
prenatal. Investigaciones posteriores confirmaron
MATERIALES Y MÉTODOS sus cualidades métricas de validez y confiabili-
dad;12,13 también validadas al español por Coo y
Estudio observacional, correlacional y transver- su grupo.14 Las respuestas a los ítems del cuestio-
sal efectuado en mujeres en curso del primer, nario son tipo Likert, cada una recibió un puntaje
segundo y tercer trimestre del embarazo aten- de 0 a 3. El puntaje global permitió catalogar a
didas en el Centro de Salud Base San Martín las embarazadas evaluadas en: asintomáticas (0-
de Porres, Lima, Perú, entre diciembre de 2021 20 puntos), con ansiedad leve-moderada (21-41
y febrero de 2022, a quienes se les aplicó el puntos) y con ansiedad severa (42-93 puntos).
instrumento de tamizaje de ansiedad prenatal.
Criterios de inclusión: mujeres embarazadas
El cálculo muestral se realizó con la fórmula atendidas en el Centro de Salud Base San Mar-
para población finita, que considera parámetros tín de Porres, que otorgaron su consentimiento
de cálculo con un nivel de confianza de 95% voluntario para participar y en situación emo-
(1.96), población de 1056, probabilidad de éxito cionalmente establece. Criterios de exclusión:
y fracaso de 0.5, cada uno. mujeres con embarazo múltiple, analfabetas, con
psicopatología diagnosticada y quienes respon-
El instrumento para evaluar la ansiedad fue la dieron de manera incompleta el cuestionario.
Escala de Detección de Ansiedad Prenatal (Pe-
rinatal Anxiety Screening Scale [PASS]) diseñada El análisis estadístico descriptivo incluyó: cálculo
por Somerville y su grupo.11 Se trata de una he- de las frecuencias absolutas (n) y relativas (%) de
rramienta validada y confiable, específica para las variables cualitativas. Para el análisis bivaria-
el tamizaje de ansiedad en el periodo prenatal. do se utilizó la prueba estadística de χ2 mientras
Cuenta con 31 ítems o preguntas distribuidas que para comparar puntajes de ansiedad, según
en cuatro dimensiones: 1) ansiedad aguda y trimestres, se recurrió a las pruebas de Kruskal
adaptación; 2) preocupación general y miedos Wallis y ANOVA, conforme a la distribución nor-
específicos; 3) perfeccionismo, control y trauma; mal observada con la prueba de Shapiro-Wilk.
y 4) ansiedad social. En todos los casos se consideró significativo un
valor de p < 0.05.
La dimensión ansiedad aguda y adaptación
cuenta con las subescalas de pánico (ítems 24, En todo momento se cumplieron los principios
25, 28-30) y adaptación (ítems 26, 27 y 31). de la declaración de Helsinki referidos a confi-
La dimensión preocupación general y miedos dencialidad, autonomía y respeto. El estudio fue
específicos cuenta con las subescalas ansiedad aprobado por el Comité de Ética Institucional

471
Ginecología y Obstetricia de México 2023; 91 (7)

de la Facultad de Medicina San Fernando, de en los tres trimestres del embarazo. En todas las
la Universidad Nacional Mayor de San Marcos dimensiones se encontró un mayor valor pro-
(UNMSM); asimismo, se solicitó autorización a medio de ansiedad en el primer trimestre del
la Dirección de Salud Lima Norte para efectuar embarazo, seguido del tercer trimestre; mientras
el estudio en el CS Base San Martín de Porres. que en el segundo trimestre se registró el menor
puntaje promedio de ansiedad. El comporta-
RESULTADOS miento del puntaje de ansiedad por trimestres fue
significativamente diferente en las dimensiones
Se estudiaron 153 pacientes en los tres trimestres “preocupación general y miedos específicos” (p
del embarazo en quienes se encontró: ansiedad = 0.022), “perfeccionismo, control y trauma” (p =
prenatal en el 69.9% (n = 107); ansiedad leve en 0.040) y la dimensión “ansiedad aguda y adapta-
45.8% (n = 70) y ansiedad moderada-severa en ción” (p = 0.014). Sin embargo, en la dimensión
24.2% (n = 37). El porcentaje es mayor a 100% “ansiedad social” (p = 0.053) no se encontraron
porque se trata de distintas mediciones en dife- diferencias significativas en los puntajes.
rentes trimestres del embarazo. Solo 30.1% (n
= 46) de las embarazadas no tuvieron síntomas En el Cuadro 2 se encuentran todos los indi-
de ansiedad prenatal. Figura 1 cadores comprendidos en las dimensiones de
la ansiedad prenatal. En la dimensión “preo-
En el Cuadro 1 se observa que las dimensiones cupación general y miedos específicos” cuatro
de la ansiedad se comportan de manera diferente indicadores como “preocuparse por el feto y
el embarazo” (p < 0.001), “preocuparse por
muchas cosas” (p = 0.046), “pensamientos
50 repetitivos difíciles de controlar” (p = 0.024) y
45.7
45 “dificultad para conciliar el sueño” (p = 0.021)
40
35 mostraron un comportamiento estadísticamente
30.1
30
% 25 24.2 diferente conforme a los trimestres de embarazo.
20 En la dimensión “perfeccionismo, control y trau-
15 ma” tres preocupaciones como: “tener que hacer
10 las cosas de una manera u orden determinado” (p
5
0 = 0.012), “querer que las cosas salgan perfectas”
Asintomático Leve-moderado Severo
(p = 0.010) y “dificultad para dejar de revisar o
hacer cosas una y otra vez” (p = 0.018) mostra-
Figura 1. Nivel de ansiedad en embarazadas atendidas ron comportamiento estadísticamente diferente
en el Centro de Salud Base San Martín de Porres. según los trimestres de embarazo.

Cuadro 1. Dimensiones de la ansiedad en mujeres embarazadas atendidas en el Centro de Salud Base San Martín de Porres

Primer trimestre Segundo trimestre Tercer trimestre


  p-valor*
(x̄ ± DE) (x̄ ± DE) (x̄ ± DE)
Preocupación general y miedos específicos 11.8 ± 6.295 8.63 ± 5.041 11.38 ± 6.220 0.022
Perfeccionismo, control y trauma 10.1 ± 11.000 7.7 ± 4.940 9.9 ± 5.428 0.040
Ansiedad social 5.3 ± 3.198 3.8 ± 2.457 4.1 ± 2.665 0.053
Ansiedad aguda y adaptación 8.6 ± 5.235 5.7 ± 3.916 6.1 ± 4.672 0.014

* Test Kruskall-Wallis

472 https://doi.org/10.24245/gom.v91i7.8163
Salgado-Contreras RM, et al. Ansiedad y embarazo

Cuadro 2. Ítems de ansiedad en embarazadas atendidas en el Centro de Salud Base San Martín de Porres

Primer Segundo Tercer


  trimestre trimestre trimestre p-valor*
(x̄ ± DE) (x̄ ± DE) (x̄ ± DE)
Preocupación general y miedos específicos
Preocuparse por el hijo y el embarazo 1.31 ± 0.905 0.69 ± 0.755 1.50 ± 1.093 < 0.001
Miedo a que dañen al hijo 1.16 ± 0.903 0.77 ± 0.831 1.04 ± 0.947 0.072
Sentir que algo malo va a suceder 1.14 ± 0.917 0.75 ± 0.711 0.98 ± 0.845 0.073
Preocuparse por muchas cosas 1.20 ± 0.825 0.83 ± 0.785 1.16 ± 0.934 0.046
Preocuparse por el futuro 1.06 ± 0.968 1.02 ± 0.779 1.34 ± 1.081 0.330
Sentirse abrumada 1.08 ± 0.796 0.88 ± 0.922 1.04 ± 1.049 0.383
Miedos a la sangre, el dolor, el parto y las agujas 0.94 ± 0.835 0.90 ± 0.913 1.16 ± 1.095 0.536
Situaciones repentinas de miedo 1.12 ± 0.887 1.00 ± 0.863 1.10 ± 0.974 0.832
Pensamientos repetitivos difíciles de controlar 1.33 ± 0.952 0.87 ± 0.742 0.98 ± 0.845 0.024
Dificultad para conciliar el sueño 1.41 ± 0.963 0.92 ± 0.710 1.08 ± 0.877 0.021
Perfeccionismo, control y trauma
Tener que hacer las cosas de una manera u orden determinada 1.41 ± 0.898 0.88 ± 0.808 1.24 ± 0.960 0.012
Querer que las cosas salgan perfectas 1.39 ± 0.918 0.96 ± 0.928 1.52 ± 1.035 0.010
Necesidad de tener las cosas controladas 1.29 ± 0.923 1.08 ± 0.947 1.40 ± 1.030 0.227
Dificultad para dejar de revisar o hacer cosas una y otra vez 1.20 ± 0.800 0.90 ± 0.823 1.10 ± 0.974 0.018
Sentirse nerviosa o asustada fácilmente 1.04 ± 0.824 0.88 ± 0.855 1.00 ± 0.948 0.589
Preocupaciones por pensamientos repetidos 1.06 ± 0.881 0.94 ± 0.916 1.10 ± 0.953 0.595
Estar alerta o estar atento a las cosas 1.35 ± 0.955 1.27 ± 0.972 1.62 ± 1.105 0.197
Incomodidad por recuerdos repetidos, sueños o pesadillas 1.24 ± 0.815 0.87 ± 0.864 0.98 ± 1.000 0.054
Ansiedad social
Preocuparme de que me avergonzaré delante de los demás 1.08 ± 0.935 0.54 ± 0.699 0.86 ± 0.881 0.008
Miedo de que los demás me juzguen negativamente 1.18 ± 0.817 0.67 ± 0.785 0.68 ± 0.794 0.001
Sentirse realmente incómoda en las multitudes 0.92 ± 0.956 0.77 ± 0.757 0.78 ± 0.679 0.856
Evitar las actividades sociales porque podría estar nerviosa 1.08 ± 0.891 0.83 ± 0.834 0.70 ± 0.863 0.074
Evito las cosas que me preocupan 1.02 ± 0.883 1.00 ± 0.863 1.12 ± 0.918 0.773
Ansiedad aguda y adaptación
Sentirse sola al verte a ti misma 1.12 ± 0.909 0.67 ± 0.760 0.78 ± 0.790 0.024
Perder la noción del tiempo y no poder recordar lo que pasó 1.06 ± 0.968 0.54 ± 0.699 0.72 ± 0.882 0.018
Dificultad para adaptarse a los cambios recientes 1.14 ± 0.980 0.83 ± 0.785 0.88 ± 0.849 0.239
La ansiedad se interpone en el camino de poder hacer cosas 1.06 ± 0.904 0.77 ± 0.783 0.94 ± 0.867 0.245
Dificultad para concentrarse 1.00 ± 0.825 0.85 ± 0.826 0.68 ± 0.653 0.165
Miedo a perder el control 1.02 ± 0.883 0.69 ± 0.701 0.70 ± 0.789 0.088
Sensación de pánico 1.06 ± 0.988 0.73 ± 0.819 0.66 ± 0.823 0.082
Sentirse agitado 1.10 ± 0.806 0.65 ± 0.711 0.72 ± 0.809 0.007

* Test Kruskall-Wallis

473
Ginecología y Obstetricia de México 2023; 91 (7)

En la dimensión “ansiedad social” dos indica- hace un total de 78.0% de embarazadas con
dores: “preocuparme de que me avergonzaré algún grado de ansiedad en el trimestre.
delante de los demás” (p = 0.008) y “miedo de
que los demás me juzguen negativamente” (p El puntaje global de ansiedad prenatal fue di-
= 0.001) mostraron un comportamiento esta- ferente en los tres trimestres del embarazo (p =
dísticamente diferente según los trimestres del 0.006), de modo que en el primer trimestre el
embarazo. En la dimensión “ansiedad aguda puntaje promedio fue mayor. Luego, el puntaje
y adaptación” dos indicadores: “sentirse sola global de ansiedad se redujo en el segundo tri-
"al verse a si misma” (p = 0.024) y “perder la mestre y se incrementó al final de la gestación.
noción del tiempo y no poder recordar lo que La comparación por trimestres mostró diferente
pasó” (p = 0.018) mostraron comportamientos puntaje global de ansiedad entre el primero y
estadísticamente diferentes según los trimestres segundo trimestre (p < 0.001), con predominio
del embarazo. En todos los casos esos indica- de mayor puntaje en el primer trimestre. Al
dores evidenciaron mayor ansiedad durante el comparar los puntajes de ansiedad global del
primer trimestre del embarazo, seguida del tercer segundo contra el tercer trimestre (p > 0.05) o el
trimestre; no obstante, en el segundo trimestre tercero en comparación con el primer trimestre
se observaron menos indicadores de ansiedad. (p > 0.05) no se observaron diferencias signifi-
cativas. Figura 2
En el Cuadro 3 se asienta la asociación entre
el trimestre del embarazo y la ansiedad. En el DISCUSIÓN
primer trimestre el 35.5% de las embarazadas
tuvieron ansiedad leve-moderada y el 37.3% La salud mental es un componente fundamental
ansiedad severa; esto hace un total de 72.8% de la salud corporal. Una buena salud mental
de embarazadas con algún grado de ansiedad permite a las personas hacer frente al estrés
en el primer trimestre. En el segundo trimestre normal de la vida, trabajar productivamente y
el 46.2% de las embarazadas experimentaron desenvolverse favorablemente en sus comunida-
ansiedad leve-moderada y el 13.5% ansiedad des.15 En ese orden de ideas estudiar problemas
severa; esto hace un total de 59.7% de em- como la ansiedad es relevante para la salud pú-
barazadas con algún grado de ansiedad en el blica, sobre todo en ciertas poblaciones, como
segundo trimestre. En el tercer trimestre el 56.0% las embarazadas en quienes sus manifestaciones
de las embarazadas cursó con ansiedad leve- se reconocen exacerbadas y sus efectos más
moderada y 22.0% con ansiedad severa; esto perjudiciales.16

Cuadro 3. Asociación entre el trimestre del embarazo y ansiedad en pacientes atendidas en el Centro de Salud Base San
Martín de Porres

Trimestre
Ansiedad prenatal p-valor*
Primero Segundo Tercero
Asintomática 14 (27.4) 21 (40.3) 11 (22.0)
Leve-moderada 18 (35.5) 24 (46.2) 28 (56.0) 0.021
Severa 19 (37.3) 7 (13.5) 11 (22.0)
  51 (100.0) 52 (100.0) 50 (100.0)  

*Prueba de χ2 de independencia

474 https://doi.org/10.24245/gom.v91i7.8163
Salgado-Contreras RM, et al. Ansiedad y embarazo

exacerbación de los síntomas ansiosos y reducir


80 el riesgo de desenlaces adversos: prematurez,
70 bajo peso al nacer, entre otros.20
60
50 De todas las embarazadas, el 45.7 y 24.2%
Ansiedad

40
exhibieron síntomas de ansiedad en grado
30
leve-moderado y severo, respectivamente. En
20
10 concordancia con estos hallazgos, Monterrosa
0 y su grupo21 reportaron que el 19.2% de las
Primer Segundo Tercer embarazadas experimenta síntomas severos
trimestre trimestre trimestre
Prueba de ANOVA: p = 0.006
de ansiedad. Por su parte, Mendoza y cola-
Comparaciones múltiples con prueba de Tukey
Primer-segundo trimestre: p < 0.001; Segundo-tercer trimestre: > 0.05;
boradores22 encontraron que solo 3.3% de las
tercer trimestre: p > 0.05 embarazadas resultan con ansiedad severa. De
nuevo destaca la magnitud variable con esta
categoría de gravedad ansiosa que afecta a las
Figura 2. Ansiedad según el trimestre del embarazo
en pacientes atendidas en el Centro de Salud Base embarazadas que requieren atención inmediata
San Martín de Porres. especializada debido al elevado riesgo de psi-
copatología.

El estudio se efectuó en una muestra de 153 El embarazo requiere una adaptación que va de
embarazadas atendidas en un establecimiento la mano de dudas e incertidumbres resultado de
de salud de atención primaria de Lima, Perú, en los cambios asociados con la maternidad.6 La bi-
quienes se encontró una prevalencia de ansie- bliografía médica reconoce un estrés específico
dad prenatal de 69.9%. De modo similar, otros de la etapa prenatal vinculado con preocupa-
investigadores de Perú reportan que el 68.9% de ciones de la mujer respecto de los síntomas
embarazadas adolescentes tuvieron ansiedad en físicos, la salud del feto, el parto, las relaciones
alto grado;17 asimismo, en Cuba se reportó que interpersonales y la crianza posterior al embara-
67.3% llegan a padecer ansiedad en algún grado zo.23 Sin duda existe una relación dosis-respuesta
durante el embarazo.6 Estas similitudes ponen entre la intensidad de la exposición a síntomas
en evidencia la magnitud con que los síntomas ansiosos y los desenlaces perinatales adversos,
de ansiedad afectan a las mujeres embarazadas, lo que resulta útil para plantear intervenciones;
exhibiendo en muchos casos preocupación no obstante, es aún más útil conocer la trayec-
excesiva, irritabilidad, taquicardia, entre otros toria de los síntomas ansiosos conforme a los
síntomas anímicos y físicos. trimestres del embarazo.

En estudios llevados a cabo en México se ha Solo por mencionar algunos síntomas de


reportado ansiedad prenatal en el 41% de las ansiedad prenatal, Monterrosa y coautores21
embarazadas;17 mientras que en otros estudios reportaron que las embarazadas expresan: “tuve
de Latinoamérica se reportan prevalencias de miedo sin razón” (37.4%), “se me hizo difícil res-
26.8% en Brasil18 y 25.8% en Colombia.19 Es pirar” (26.2%), “sentí estar a punto del pánico”
notable la amplia variabilidad con que este pro- (23.8%), entre otros síntomas anímicos y físicos
blema de salud mental afecta a las embarazadas, indicativos de ansiedad. De manera complemen-
al tiempo que destaca la necesidad de enviarlas taria, el estudio aquí publicado demuestra que
oportunamente a la consulta especializada la expresión de tales síntomas ansiosos difiere
(psicólogo o psiquiatra) con miras a mitigar la según el trimestre del embarazo (p < 0.05), de

475
Ginecología y Obstetricia de México 2023; 91 (7)

modo que se encuentran exacerbados en el pri- embarazadas, así como algunas características
mer trimestre y se reducen para el segundo; sin personales de las embarazadas conforme sugie-
embargo, vuelven a reagudizarse en el transcurso ren algunos estudios.27,28
del tercer trimestre, pero sin superar al primero.
Desde ningún punto de vista el estudio aquí
De modo general, la ansiedad prenatal se asocia publicado se limita solo a establecer el diagnós-
con el trimestre del embarazo (p = 0.021). Preva- tico de ansiedad si no, más bien, a tamizar la
lece en el 72.8% de las embarazadas del primer coexistencia de síntomas de ansiedad mediante
trimestre, 59.7% en embarazadas del segundo una herramienta válida, como la Escala de De-
y 78.0% del tercero. Esto confirma, categóri- tección de Ansiedad Prenatal desarrollada por
camente, lo observado con ciertos indicadores Somerville y su grupo11 y aplicada en diversos
de ansiedad, cuyo comportamiento se muestra estudios. Al tratarse de un estudio transversal,
exacerbado en el primer y tercer trimestre para las asociaciones observadas bajo ningún punto
apaciguarse en el segundo. Si bien investigadores de vista han de interpretarse como causalidad;
como Soto y su grupo24 reportan prevalencias además del trimestre del embarazo es posible
menores, sí confirman la exacerbación de los que en la ansiedad influyan ciertas características
síntomas ansiosos en el primer (10.5%) y tercer obstétricas (antecedente de aborto) y sociode-
(7.7%) trimestre, que decrece en el segundo mográficas (bajo nivel educativo). Puesto que
(6.3%). Asimismo, investigadores como Zhang no fue objeto de este estudio la evaluación de
y colaboradores25 encontraron que la ansiedad tales asociaciones, seguramente que en futuras
es menor en el segundo trimestre (17.4%), pero investigaciones se indagará en dichos factores al
mayor en el primero (22.7%) y tercer (20.8%) parecer vinculados con la ansiedad.
trimestre. Las brechas de prevalencia de ansie-
dad reportadas por trimestres se explican por las La salud mental es fundamental para formar vín-
diferentes herramientas de tamizaje empleadas; culos saludables, controlar el estrés, trabajar de
no obstante, queda claro que el primer y tercer forma productiva y vivir de forma plena. En este
trimestre representan los periodos más críticos. sentido se hace un llamado a los proveedores de
atención materna para identificar, durante las
La elevada prevalencia de ansiedad en el primer atenciones prenatales, indicadores sugerentes de
trimestre puede estar relacionada con los cam- ansiedad y derivar, tempranamente, a la consulta
bios adaptativos propios de la maternidad. Su especializada, a las embarazadas en riesgo. Con
reagudización hacia el tercer trimestre podría base en los hallazgos de este estudio es necesa-
explicarse por los temores, preocupaciones y rio hacer hincapié en la atención médica de los
miedos propios de la culminación del embarazo. síntomas ansiedad hacia el final de la gestación
Lo anterior se apoya en las investigaciones efec- a fin de mejorar la salud materna y perinatal y
tuadas en Brasil que reportan mayor prevalencia minimizar el riesgo de ansiedad en el futuro.
de ansiedad en el tercer trimestre (42.9%).18 No
obstante, se discrepa de estudios de Guatemala CONCLUSIONES
que reportan que la ansiedad es más exacer-
bada en el segundo trimestre y menor en otros Más de la mitad de las embarazadas cursaron
trimestres.26 Las disimilitudes encontradas entre con ansiedad, sobre todo durante el primer
el estudio aquí reportado y algunas investiga- trimestre, en menor porcentaje en el segundo y
ciones previas se explican, parcialmente, por con exacerbación hacia el final de la gestación,
los diversos instrumentos de tamizaje utiliza- sin superar los niveles de ansiedad del primer
dos, la realidad de salud de procedencia de las trimestre.

476 https://doi.org/10.24245/gom.v91i7.8163
Salgado-Contreras RM, et al. Ansiedad y embarazo

REFERENCIAS Clinical Psychopharmacology. 2019; 29(4): 609-617. doi:


10.1080/24750573.2018.1506247.
1. Organización Mundial de la Salud. Depresión y otros 14. Coo S, Medina F, García M, Pérez C. Evaluación de las pro-
trastornos mentales comunes. Estimaciones sanita- piedades psicométricas de la Escala de Ansiedad Perinatal
rias mundiales. [Online].; 2017 [cited 2019 agosto 17. en una muestra de madres en Chile. Ansiedad y Estrés.
Available from:https:iris.paho.org/bitstream/hand- 2022; 28(1): 40-46. doi: 10.5093/anyes2022a4.
le/10665.2/34006/PAHONMH17005-spa.pdf.
15. Etienne C. Salud mental como componente de la salud
2. Field T. Prenatal anxiety effects: A review. Infant Behavior universal. Rev Panam Salud Publica. 2018; 42: e140. doi:
and Development. 2017; 49: 120-128. doi: 10.1016/j. 10.26633/RPSP.2018.140.
infbeh.2017.08.008.
16. Grigoriadis S, Graves L, Peer M, Mamisashvili L, Tomlimson
3. Kingston D AMHKMSLG. Study protocol for a randomized, G, Vigod S, et al. Maternal anxiety during pregnancy and
controlled, superiority trial comparing the clinical and the association with adverse perinatal outcomes. The
cost-effectiveneness of integrated online mental health Journal of Clinical Pysichiatry. 2018; 79(5): e1-e22. doi:
assessment-referral-care in pregnancy to usual prenatal 10.4088/JCP.17r12011.
care on prenatal an postnatal mental health and infan.
17. Vega E, Guerrero A, Guzmán B, Huamaní E, Herrera G.
2014; 15(72): 72. doi: 10.1186/1745-6215-15-72.
Ansiedad y depresión en embarazadas adolescentes en un
4. Arranz A, García M, Montenegro G, Camacho A, Parés S, hospital de Lima, Perú. Rev Int Salud Materno Fetal. 2019;
Goberna J, et al. La influencia del estrés o ansiedad de la 4(3): 03-07. file:///C:/Users/pc/Downloads/107-Texto_Tra-
gestante en el peso fetal o neonatal: revisión bibliográfica. bajo_Manuscrito-227-1-10-20191010.pdf
Matronas Prof. 2017; 18(2): 19-77. https://s3-eu-south-2.
18. De Jesús M, Alves D, Carvalho E. Ansiedad en el embarazo:
ionoscloud.com/assetsedmayo/articles/BH5i04LoLl7M-
prevalencia y factores asociados. Rev Esc Enferm. 2017;
1SKzoqxXrQ589PKXbZ3a7k9EAH3d.pdf
51: e03253. doi: 10.1590/S1980-220X2016048003253.
5. Purizaca M. Modificaciones Fisiológicas en el Embarazo.
19. Osma S, Lozano M, Mojica M, Redondo S. Prevalencia de
Rev Per Ginecol Obstet. 2010; 56(1): 57-69. https://www.
depresión y ansiedad y variables asociadas en embarazadas
redalyc.org/pdf/3234/323428195010.pdf
de Bucaramanga y Floridablanca (Santander, Colombia).
6. Díaz M, Amato R, Chávez J, Ramirez M, Rangel S, Rivera Revista de la Facultad de Ciencias de la Salud. 2019; 22(2):
L, et al. Depresión y ansiedad en embarazadas. Salus 171-185. doi: 10.29375/0123-7047.3586.
Online. 2013; 17(2): 32-40. http://ve.scielo.org/pdf/s/
20. Xiu D, Yi W, Shao X, Ruo Z, Xiao J, Shi Z, et al. Maternal
v17n2/art06.pdf
anxiety during pregnancy and adverse birth outcomes: a
7. Piazza M, Fiesta F. Prevalencia anual de trastornos y uso de systematic review and meta-analysis of prospective cohort
servicios de salud mental en el Perú: Resultados del estudio studies. J Affect Disord. 2014; 159: 103-110. doi: 10.1016/j.
mundial de salud mental, 2005. Rev. Perú Med, exp. Salud jad.2014.02.027.
Publica. 2014; 31(1): 30-38. http://www.scielo.org.pe/pdf/
21. Monterrosa A, Rodelo A, Monterrosa A, Morales I. Facto-
rins/v31n1/a05v31n1.pdf
res psicosociales y obstétricos asociados con depresión,
8. Vara L, Rimari F. Evaluación de la ansiedad en embarazadas ansiedad o estrés psicológico en embarazadas residentes
en tiempos de Covid-19, en un hospital del Callao. Agora en el Caribe colombiano. Ginecol Obstet Mex. 2022; 90(2):
Rev Cient. 2021; 8(1): 17-22. doi: 10.21679/arc.v8i1.202. 134-147. doi: /10.24245/gom.v90i2.7248.
9. Ramirez H, Rodriguez I. Salud mental en madres en el 22. Mendoza J, Maldonado C, Salvatierra Y. Nivel de ansiedad y
periodo perinatal. Andes Pediatr. 2014; 92(5): e01-e09. depresión por el Coronavirus en embarazadas atendidas en
doi: 10.32641/andespediatr.v92i5.3519. establecimientos de salud de Huancayo, 2020. Visionarios
10. Berlanga S PRVMBF. Satisfacción en la provisión de redes en Ciencia y Tecnología. 2021; 6: 15-22. doi: 10.47186/
de apoyo social en grupos de acompañamiento a la mater- visct.v6i1.85.
nidad. Enferm Glob. 2014;(33): 18-32. https://scielo.isciii. 23. Bayrampour H, Ali E, McNeil D, Benzies K, MacQueen G,
es/pdf/eg/v13n33/clinica2.pdf Tough S. Pregnancy-related anxiety: A concept analysis.
11. Somerville S, Dedman K, Hagan R, Oxnan E, Wettinger M, Byr- International Journal of Nursing Studies. 2016; 55: 115-130.
ne S, et al. The Perinatal Anxiety Screening Scale: development doi: 10.1016/j.ijnurstu.2015.10.023.
and preliminary validation. Arch Womens Ment Health. 2014; 24. Soto C, De la Fe M, Escudero A, Ferrer F, Nhu H. Incidence,
17(5): 443-454. doi: 10.1007/s00737-014-0425-8. prevalence and risk factors related to anxiety symptoms
12. Mohammad E, Othman A, Khalaf I. The Translation of during pregnancy. Psicothema. 2018; 30(3): 257-263. doi:
Perinatal Anxiety Screening Scale (PASS) into Arabic. Open 10.7334/psicothema2017.379.
Journal of Nursing. 2020; 10(4): 367-380. doi: 10.4236/ 25. Zhang Y, Muyidili X, Wang S, Jiang W, Wu J, Li M, et al.
ojn.2020.104025. Prevalence and relevant factors of anxiety and depression
13. Yazici E, Mutu T, Uslu H, Kose E, Cevrioglu S, Bulent A. Pe- among pregnant women in a cohort study from south-east
rinatal Anxiety Screening Scale validiy and reliability study China. J Reprod Infant Psychol. 2018; 36(5): 519-529. doi:
in Turkish (PASS-TR validity and reliability). Psychiatry and 10.1080/02646838.2018.1492098.

477
Ginecología y Obstetricia de México 2023; 91 (7)

26. Cheang G, Soldini A, Montenegro M, López R. Prevalencia of Africa Nursing Sciences. 2015; 3: 01-07. doi: 10.1016/j.
de Trastorno de Ansiedad Generalizada según el Trimestre ijans.2015.06.002.
de Embarazo. Revista de la Facultad de Medicina. 2018; 28. Ting Y, Yao Y, Dou J, Guo X, Yue L, Zhao C, et al. Prevalence
1(25): 42-47. doi: 10.37345/23045329.v1i25.25. and Risk Factors of Maternal Anxiety in Late Pregnancy in
27. Kalayil G, D`Souza M, Subrahmanya K. Prevalence of preg- China. Int J Environ Res Public Health. 2016; 13(5): 468.
nancy anxiety and associated factors. International Journal doi: 10.3390/ijerph13050468.

CITACIÓN ACTUAL
De acuerdo con las principales bases de datos y repositorios internacionales, la nueva forma
de citación para publicaciones periódicas, digitales (revistas en línea), libros o cualquier
tipo de referencia que incluya número doi (por sus siglas en inglés: Digital Object Identifier)
será de la siguiente forma:
REFERENCIAS 
1. Yang M, Guo ZW, Deng CJ, Liang X, Tan GJ, Jiang J, Zhong ZX. A comparative study of three
different forecasting methods for trial of labor after cesarean section. J Obstet Gynaecol
Res. 2017;25(11):239-42. https://doi.org/10.1016/j.gyobfe.2015.04..0015*
* El registro Doi deberá colocarse con el link completo (como se indica en el ejemplo).

478 https://doi.org/10.24245/gom.v91i7.8163
Artículo original
Ginecol Obstet Mex 2023; 91 (7): 479-485.

https://doi.org/10.24245/gom.v91i7.7962

Experiencia de cuatro años con la cinta


reajustable para incontinencia urinaria
de esfuerzo
4-year experience with the use of
readjustable tape for stress urinary
incontinence.
Mauricio Gómez,1 Luis G Echavarría,2 Angélica Gallego,3 Leidy C Castaño,4 Carlos
Zambrano,5 Claudia Henao6

Resumen
OBJETIVO: Describir la experiencia con el cabestrillo reajustable Remeex® en
pacientes con incontinencia urinaria de esfuerzo recurrente, como una alternativa
de tratamiento.
MATERIALES Y MÉTODOS: Estudio retrospectivo, observacional, de serie de casos
llevado a cabo en un solo centro de la ciudad de Medellín, Colombia, en pacientes 1
Ginecoobstetra con especialidad en
atendidas en la Unidad de Uroginecología de la Clínica Universitaria Bolivariana.
Uroginecología, Universidad de Chile,
Criterios de inclusión: mujeres mayores de 18 años, con diagnóstico de incontinencia Grupo de Uroginecología y Piso Pélvico,
urinaria recidivante después de una o más cirugías fallidas para corregir la inconti- Clínica Universitaria Bolivariana, Mede-
nencia urinaria o con diagnóstico de deficiencia intrínseca del esfínter a las que se llín, Colombia.
les practicó el procedimiento de cabestrillo reajustable (Remeex Female Neomedic) 2
Ginecoobstetra, coordinador del
entre el 2016 y el 2019. posgrado en Ginecología y Obstetricia,
Universidad Pontificia Bolivariana,
RESULTADOS: Se evaluaron 19 pacientes con media de edad de 62 años (DE ± 9). La Grupo de Uroginecología y Piso Pélvico,
mediana de seguimiento fue de 19.4 meses (RIQ 10-26.5). Todas las pacientes tenían Clínica Universitaria Bolivariana, Mede-
urodinamia prequirúrgica que confirmó el diagnóstico de incontinencia urinaria de llín, Colombia.
esfuerzo. Las 19 pacientes tuvieron diagnóstico de incontinencia urinaria moderada-
3
Ginecoobstetra con especialidad en
Uroginecología y Piso Pélvico, Univer-
severa-recurrente, 4 con hipoactividad del detrusor y 1 con deficiencia intrínseca del
sidad Pontificia Bolivariana, Clínica
esfínter. De las 19 pacientes, a 10 se les intervino para corrección de prolapso de Universitaria Bolivariana, Grupo de
órganos pélvicos concomitante, que se distribuyeron en: 6 pacientes con colporrafia Uroginecología y Piso Pélvico, Clínica
anterior o posterior, 3 colpocleisis y 1 sacrocolpopexia por laparotomía. del Prado, Grupo de Uroginecología y
Piso Pélvico, Clínica El Rosario.
CONCLUSIONES: El cabestrillo reajustable es una buena opción para mujeres con 4
Ginecoobstetra, Universidad CES.
intervenciones previas antiincontinencia con recidiva en quienes se demostró la me- 5
Urólogo, Universidad CES.
joría en el grado de incontinencia en relación con el inicial, beneficio que se reflejó 6
Enfermera, jefa de Enfermería, Univer-
en mejor calidad de vida. sidad Pontificia Bolivariana, Medellín,
Colombia.
PALABRAS CLAVES: Incontinencia urinaria de esfuerzo; Colombia; edad media; uro-
dinamia; calidad de vida; laparotomía; prolapso. Recibido: julio 2022
Aceptado: abril 2023

Abstract Correspondencia
OBJECTIVE: To describe the experience with the readjustable sling Remeex® in patients Angélica Gallego Mejía
with recurrent stress urinary incontinence as a treatment alternative. angelicagm14@hotmail.com

MATERIALS AND METHODS: Retrospective, observational, case series study carried Este artículo debe citarse como:
out in a single center in the city of Medellin, Colombia, in patients attended at the Gómez M, Echavarría LG, Gallego A,
Urogynaecology Unit of the Bolivarian University Clinic. Inclusion criteria: women Castaño LC, Zambrano C, Henao C.
over 18 years of age, with a diagnosis of recurrent urinary incontinence after one or Experiencia de cuatro años con la cinta
more failed surgeries to correct urinary incontinence or with a diagnosis of intrinsic reajustable para incontinencia urinaria
sphincter deficiency who underwent the readjustable sling procedure (Remeex Female de esfuerzo. Ginecol Obstet Mex 2023;
Neomedic) between 2016 and 2019. 91 (7): 479-485.

www.ginecologiayobstetricia.org.mx
479
Ginecología y Obstetricia de México 2023; 91 (7)

RESULTS: Nineteen patients were evaluated with mean age 62 years (SD ± 9). The
median follow-up was 19.4 months (RIQ 10-26.5). All patients had preoperative uro-
dynamics that confirmed the diagnosis of stress urinary incontinence. All 19 patients
had a diagnosis of moderate-severe-recurrent urinary incontinence, 4 with detrusor
hypoactivity and 1 with intrinsic sphincter deficiency. Of the 19 patients, 10 underwent
surgery for correction of concomitant pelvic organ prolapse, which were distributed
as follows: 6 patients with anterior or posterior colporrhaphy, 3 colpocleisis and 1
sacrocolpopexy by laparotomy.
CONCLUSIONS: The readjustable sling is a good option for women with previous
anti-incontinence interventions with recurrence in whom improvement in the degree
of incontinence in relation to the initial one was demonstrated, a benefit that was
reflected in better quality of life.
KEYWORDS: Stress urinary incontinence; Colombia; Middle aged; Urodynamicas;
Quality of life; Laparotomy; Prolapse.

ANTECEDENTES involuntaria de orina. A partir del año 1999 los


nuevos tratamientos han buscado reemplazar
En la actualidad, por incontinencia urinaria de ese soporte posterior con materiales sintéticos;
esfuerzo se entiende a la pérdida involuntaria fue así como se inició la nueva era de las cintas
de orina a través de la uretra luego de esfuer- medio-uretrales, que son procedimientos menos
zos, tos o durante el ejercicio. La incontinencia agresivos y con mejores tasas de continencia
urinaria es frecuente y afecta a un porcentaje con respecto a la colposuspensión tradicional,
elevado de mujeres adultas. Si bien se carece lo que se demuestra hasta nuestros días. Su
de datos poblacionales exactos, porque tiende mayor limitante es que la tensión apropiada no
a ser subdiagnosticada por el estigma social y la está estandarizada durante el procedimiento
vergüenza que produce en el entorno cultural y quirúrgico.3,4
social, se estima que su prevalencia aproxima-
da es del 20 al 40% en las mujeres adultas. El La cinta reajustable (Remeex®) es una alter-
50% de los casos es de incontinencia urinaria nativa quirúrgica para tratar pacientes con
de esfuerzo, circunstancia que se traduce en un incontinencia urinaria de esfuerzo, con recidi-
costo importante para el sistema de salud, por va, deficiencia intrínseca del esfínter y uretra
alteración en la calidad de vida, diagnóstico y fija. Desde el punto de vista técnico, lo ideal
tratamiento.1,2 es dejar el dispositivo con menos tensión de la
requerida por si posteriormente es necesario un
Desde el punto de vista anatómico se evidencia reajuste, que sucede en un 13.6% para aumen-
que los ligamentos pubouretrales y uretropélvi- tar la tensión y 3.2% para disminuirla. Una de
cos dan soporte posterior a la uretra que, con el sus principales ventajas es el reajuste de forma
esfuerzo, generan su cierre y evitan la pérdida no invasiva durante el trans o posoperatorio.
de orina. Cuando hay sobredistención se pier- El reajuste puede practicarse con anestesia
de fuerza tensil, que se refleja en la pérdida local y de forma ambulatoria para regular el

480 https://doi.org/10.24245/gom.v91i7.7962
Gómez M, et al. Cinta reajustable para incontinencia urinaria de esfuerzo

varitensor, lo que disminuye la necesidad de aponeurosis del recto anterior hasta llegar al es-
reintervenciones.5-9 pacio subcutáneo suprapúbico. Ahí se enhebran
los hilos en el sistema varitensor de la prótesis
En términos generales, las complicaciones son Remeex®. Se cierran las incisiones vaginales y
leves y no requieren cirugías mayores. El cabes- abdominales y, posteriormente, se procede a
trillo permite al operador reajustar la tensión con la cistoscopia. Se continúa con el ajuste de la
un índice bajo de complicaciones: infección de tensión y el control posoperatorio. En la prueba
la herida quirúrgica, erosión vaginal y urgencia de continencia ante incontinencia urinaria se
de novo.10,11 rota el manipulador en sentido horario 4 vueltas
completas (enrolla 1 mm cada vuelta). Una vez
Por lo anterior, el objetivo de este ensayo fue: que la paciente tiene una micción espontánea
describir la experiencia con el cabestrillo reajus- de la vejiga se procede a comprobar el residuo
table (Remeex®) en pacientes con incontinencia postmiccional, que debe ser inferior a 100 cc.
urinaria de esfuerzo recurrente, como una alter- Enseguida, con el desacoplador, se desconecta
nativa de tratamiento. el manipulador.

MATERIALES Y MÉTODOS Parámetros de estudio: variables sociodemo-


gráficas, antecedentes médicos y quirúrgicos,
Estudio retrospectivo, observacional, de serie indicaciones y complicaciones de la cirugía.
de casos llevado a cabo en un solo centro de Además, se describe si se practicaron cirugías
la ciudad de Medellín, Colombia, en pacientes concomitantes para prolapso de órganos pél-
atendidas en la Unidad de Uroginecología de vicos.
la Clínica Universitaria Bolivariana. Criterios
de inclusión: mujeres mayores de 18 años, con El examen preoperatorio consistió en una histo-
diagnóstico de incontinencia urinaria recidivante ria uroginecológica convencional, evaluación
después de una o más cirugías fallidas para corre- con urodinamia y determinación del índice
gir la incontinencia urinaria o con diagnóstico de de gravedad de la incontinencia de Sandvik12
deficiencia intrínseca del esfínter a las que se les previo a la cirugía y en el posoperatorio y la
aplicó el cabestrillo reajustable (Remeex Female escala de calidad de vida EQ-5D,13 posterior
Neomedic) entre el 2016 y el 2019. Todas las ci- a la cirugía. La escala de Sandvik se usa para
rugías las practicó el grupo de uroginecología de valorar la gravedad de la incontinencia urinaria.
la institución con el debido adiestramiento para Su valoración se obtiene al multiplicar la fre-
ejecutar la técnica quirúrgica. No se indicaron cuencia de los escapes de orina (1 = menos de
criterios de exclusión. una vez al mes; 2 = una o varias veces al mes;
3 = una o varias veces a la semana; 4 = cada
La técnica quirúrgica convencional para este pro- día o cada noche), por el volumen (1 = gotas;
cedimiento se inicia con un acceso abdominal 2 = chorro pequeño; 3 = chorro grande o una
suprapúbico y la creación de un lecho supraa- cantidad mayor). El resultado varía de 1 a 12,
poneurótico para alojar el varitensor, disección por lo que se categoriza en: 1 a 2 leve; 3 a 6
vaginal suburetral de 1 cm, disección del plano moderado y 8 a 9 severo; 12 muy grave. En la
vesicovaginal. Con una aguja de 20 cm se hace escala EQ 5D las pacientes podían valorar su
una punción que conecta el espacio vaginal y propio estado de salud en niveles de gravedad,
abdominal, paso de los dos extremos de la malla describir su percepción de salud respecto de
a través del espacio parauretral. Se atraviesan la los síntomas de incontinencia en cada uno de
fascia endopélvica, el espacio de Retzius y la los ítems. Los cuestionarios de seguimiento se

481
Ginecología y Obstetricia de México 2023; 91 (7)

aplicaron en forma rutinaria, como parte del Cuadro 1. Características clínicas de las pacientes a quienes
se aplicó el babestrillo Remeex
proceso de seguimiento posoperatorio.
Valores
Se describen las complicaciones que experimen- Características
n %
taron las pacientes intervenidas y su respectiva Edad (± DE) 62 (± 9)
clasificación de Clavien y Dindo en las compli-
Hipocontractilidad del detrusor 4 (21)
caciones quirúrgicas.
Pacientes con incontinencia urinaria de
17 (89)
esfuerzo severa
Plan de análisis. En el programa Excel se diseñó Una o más cirugías antiincontinencia previas 18 (94)
una base de datos donde se consignaron las
Pacientes con cirugía de prolapso asociada 10 (52)
variables descritas. Para el análisis se aplicó el
mismo programa para calcular las frecuencias
absolutas y relativas en el caso de las variables
cualitativas, y se describe el promedio o me-
diana, según la distribución normal para las El antecedente patológico más común fue la
variables cuantitativas. hipertensión arterial (9 de 19 pacientes). Todas
las pacientes tenían urodinamia prequirúrgica
Respecto a la escala de Sandvik, se definió como que confirmó el diagnóstico de incontinencia
“curación” o “secas” a las pacientes en quienes urinaria de esfuerzo. De las 19 pacientes con
desapareció la totalidad de los síntomas; es de- diagnóstico de incontinencia urinaria moderada-
cir, un valor de 0 en la escala. La “mejoría” se severa-recurrente, 4 tenían hipoactividad del
definió como una disminución significativa en la detrusor y 1 deficiencia intrínseca del esfínter.
pérdida de orina, pero sin lograr la recuperación Dieciocho pacientes tenían antecedente de 1 a 4
completa, un valor en la escala entre 1 y 9; y “sin cirugías antiincontinencia; entre estas, la cirugía
cambios” en pacientes sin diferencias en la pun- previa más común fue la uretrocolpopexia TOT
tuación en la escala; es decir, sin disminución en 15 pacientes, una con uretrocolpopexia TVT
con respecto a los síntomas previos a la cirugía. y otra un minicabestrillo. Solo una paciente
carecía de antecedente quirúrgico y su diagnós-
La escala EQ 5D trata dos componentes: el pri- tico era incontinencia urinaria de esfuerzo con
mero es la percepción de salud respecto de los detrusor acontráctil. De las 19 pacientes, a 10
síntomas de incontinencia en cada uno de los se les intervino para corrección de prolapso de
ítems: movilidad, cuidado personal, actividades órganos pélvicos concomitante, que se distribu-
diarias, dolor-malestar y ansiedad-depresión. yeron en: 6 pacientes con colporrafia anterior
o posterior, 3 colpocleisis y 1 sacrocolpopexia
El segundo componente trata de la percepción por laparotomía.
de las pacientes de su estado global de salud,
se califica de 0 a 100; el 0 es el peor estado de Una paciente requirió intervención quirúrgica al
salud imaginable, y 100 el mejor estado de salud. año siguiente, con autoinjerto. En tres pacientes
fue necesario el reajuste del varitensor durante el
RESULTADOS posoperatorio porque volvieron a experimentar
incontinencia urinaria de esfuerzo. Ningún ca-
Se evaluaron 19 pacientes con media de edad bestrillo requirió más de un reajuste.
de 62 años (DE ± 9). Las características iniciales
se encuentran en el Cuadro 1. La mediana de Al aplicar la escala de Sandvik en el posopera-
seguimiento fue de 19.4 meses (RIQ 10-26.5). torio: 5 pacientes quedaron secas, 13 mejoraron

482 https://doi.org/10.24245/gom.v91i7.7962
Gómez M, et al. Cinta reajustable para incontinencia urinaria de esfuerzo

en relación con su condición previa y 1 paciente 0 a 100, el promedio fue de 74, con un mínimo
no experimentó cambios. Cuadro 2 de 20 y un valor máximo de 100.

Tres pacientes tuvieron complicaciones, una DISCUSIÓN


sufrió una perforación vesical durante el proce-
dimiento (Clavien y Dindo grado I) y dos tuvieron En este estudio se demuestra que los desenlaces
exposición del varitensor en el seguimiento pos- con el cabestrillo fueron satisfactorios para las
quirúrgico (Clavien y Dindo grado III). pacientes con incontinencia urinaria severa-
recurrente, con excelentes resultados y mínimas
Durante el posoperatorio se aplicó la escala complicaciones de baja gravedad. Solo una
de calidad de vida EQ-5D y se encontró que 7 paciente no experimentó cambios en los sínto-
pacientes no reportaron problemas en ninguna mas posterior al procedimiento; sin embargo, al
de las dimensiones interrogadas, la mayoría no revisar sus antecedentes se encontró que había
informó problemas en las dimensiones en la ca- cursado con mielitis transversa y paraplejia, lo
lidad de vida, lo que indica su adecuada calidad que podría explicar un trastorno neurológico de
de vida en el posoperatorio. Cuadro 3 base por el que no hubo mejoría al implantar
el cabestrillo reajustable. Estos hallazgos son
Por lo que se refiere a la mejoría en la calidad de compatibles con los desenlaces reportados por
vida referida por las pacientes en el segundo ítem Errando-Smet5 y Giberti6, quienes describieron
de la escala EQ-5D, que indica la cuantificación desaparición completa de los síntomas de incon-
de “su estado de salud hoy” con un puntaje de tinencia urinaria en 71 y 90% de sus pacientes.
En las pacientes del estudio aquí publicado hubo
Cuadro 2. Resultados de la aplicación de la escala Sandvik mejoría mayor al 60% en 16 de las 19 pacientes,
antes y después del procedimiento de Remeex lo que confirma la eficacia de este procedimiento
quirúrgico con las indicaciones precisas.
Valores
Evolución
n %
Gran parte de las complicaciones descritas en la
Secas 5 (26.3)
bibliografía son la cistitis bacteriana, la urgen-
Mejoría global 18 (94)
cia de novo, la retención urinaria persistente,
Mejoría mayor al 60% 16 (84) la formación de seroma, perforación vesical,
Mejoría igual o menor 20% 1 (5.2) hemorragia pélvica masiva y erosión de la cinta
Puntaje Sandvik prequirúrgico promedio 11.63 o exposición del varitensor.2,3,4,14 El estudio aquí
Puntaje Sandvik posquirúrgico promedio 3.3 publicado, siguiendo lo descrito en la bibliogra-

Cuadro 3. Escala de calidad de vida EQ-5D aplicada posterior al procedimiento con cabestrillo reajustable (Remeex), con la
frecuencia absoluta y relativa en cada uno de los parámetros evaluados

Parámetros No tengo problema Tengo algunos problemas Tengo muchos problemas/incapaz


Movilidad 16 (84.2) 2 (10.5) 1 (5.2)
Cuidado personal 18 (94.7) - 1 (5.2)
Actividad de todos los días 17 (89.4) 2 (10.5) -
Dolor-malestar 10 (52.6) 9 (47.3) -
Ansiedad-depresión 10 (52.6) 4(21) 5 (26.3)

483
Ginecología y Obstetricia de México 2023; 91 (7)

fía, reporta un 15% de complicaciones, entre Es claro que aún faltan ensayos clínicos y es-
ellas una perforación vesical y dos exposiciones tudios adicionales que demuestren la eficacia
del varitensor, complicaciones que son de baja del sistema Remeex® para la incontinencia
gravedad y que requieren medidas conserva- urinaria de esfuerzo recurrente; sin embargo,
doras mínimas o un procedimiento menor para en lo reportado hasta la fecha y consistente con
solucionarlas. los desenlaces del estudio aquí reportado, se
evidencia una clara ventaja para el tratamiento
Otro hallazgo consistente con los estudios de la incontinencia urinaria de esfuerzo como
descritos en la bibliografía es el reajuste del opción adicional cuando la primera línea de
cabestrillo, el estudio reporta una tasa de rea- tratamiento falla.17,18,19 Como lo describe la So-
juste del 15.7%, similar a los estudios de Bong ciedad Internacional de Continencia hay pocos
Hee Park y Plata, donde el 13.7% y 10% de datos de la eficacia de las opciones de trata-
los pacientes, respectivamente, requirieron un miento en la incontinencia urinaria de esfuerzo
reajuste debido a síntomas de incontinencia recurrente. Puesto que los agentes abultantes
urinaria de esfuerzo recurrente, motivo por el parecen ser inferiores a los cabestrillos en la
que las pacientes del estudio también necesita- incontinencia urinaria de esfuerzo recurrente,
ron reajuste.10,15 Mu Yeal Seo comunica una tasa la cinta reajustable Remeex® puede ser una op-
de reajuste del 36%; sin embargo, su reporte ción razonable para la incontinencia urinaria de
describe que 4 pacientes tuvieron retención esfuerzo recurrente, que solo debe ofrecerse en
urinaria y 3 disfunción del vaciamiento de 1 a casos recurrentes y solo después de la consejería
2 meses después de la cirugía, que se trataron adecuada.20
con reajuste del manipulador.11
El estudio aquí reportado no está exento de
Múltiples estudios reportan mejoría significativa limitaciones, como el pequeño tamaño de la
en la calidad de vida; el estudio aquí incluido muestra. Al respecto valga resaltar que el tipo de
aplicó la escala EQ-D5 que demuestra una cali- cirugía propuesto no es de primera línea para la
dad de vida de 74% posterior al procedimiento. mayoría de las pacientes y que el procedimiento
A pesar de la variedad en las escalas utilizadas en solo se practicó en un centro de la ciudad.
los diferentes estudios, se evidencia la constante
de la mejora significativa de la calidad de vida en CONCLUSIONES
todos los aspectos evaluados, incluida la salud
física y mental, la repercusión psicosocial y las El cabestrillo reajustable es una buena opción
relaciones íntimas.6,8 para mujeres con intervenciones previas antiin-
continencia con recidiva en quienes se demostró
Si bien el estudio aquí publicado no discrimina la mejoría en el grado de incontinencia en rela-
la tasa de éxito según el peso de las pacientes, ción con el inicial, beneficio que se reflejó en
es importante conocer datos relacionados con el mejor calidad de vida.
tema como lo hace Kim, quien muestra que el sis-
tema Remeex® para pacientes con incontinencia REFERENCIAS
urinaria de esfuerzo recurrente o con deficiencia
intrínseca del esfínter es efectivo para pacientes 1. Abrams P, Cardozo L, Fall M, Griffiths D, et al. The
con peso normal y para las obesas con una tasa standardisation of terminology in lower urinary tract
function: report from the standardisation sub-commit-
de satisfacción al año de la cirugía del 84.7, 77.4 tee of the International Continence Society. Urology
y 77.0% de las mujeres con peso normal, con 2003; 61 (1): 37-49. https://doi.org/10.1016/s0090-
sobrepeso y obesas, respectivamente.16 4295(02)02243-4

484 https://doi.org/10.24245/gom.v91i7.7962
Gómez M, et al. Cinta reajustable para incontinencia urinaria de esfuerzo

2. Hu T-W, Wagner TH, Bentkover JD, Leblanc K, et al. Costs of Urology 2015; 85 (1): 79-84. https://doi.org/10.1016/j.
urinary incontinence and overactive bladder in the United urology.2014.10.003
States: a comparative study. Urology 2004; 63 (3): 461-5. 11. Seo MY, Noh JH. Long-term Outcome of the Readjustable
https://doi.org/10.1016/j.urology.2003.10.037 Sling Procedure for Female Stress Urinary Incontinence
3. Liapis A. Burch Colposuspension and Tension-Free Vaginal With Intrinsic Sphincter Deficiency or Recurrence. Ko-
Tape in the Management of Stress Urinary Incontinence rean Journal of Urology 2014; 55 (2): 124. https://doi.
in Women. Eur Urol 2002; 41 (4): 469-73. https://doi. org/10.4111/kju.2014.55.2.124
org/10.1016/s0302-2838(02)00033-7 12. Sandvik H, Seim A, Vanvik A, Hunskaar S. A severity index
4. Lapitan MCM, Cody JD, Mashayekhi A. Open retropubic for epidemiological surveys of female urinary incontinence:
colposuspension for urinary incontinence in women. comparison with 48-hour pad-weighing tests. Neurourol
Cochrane Database Syst Rev 2017; 7: CD002912. https:// Urodyn 2000; 19 (2): 137-45. https://doi.org/10.1002/
doi.org/10.1002/14651858.CD002912.pub7 (sici)1520-6777(2000)19:2<137::aid-nau4>3.0.co;2-g
5. Errando-Smet C, Ruiz CG, Bertrán PA, Mavrich HV. A re- 13. Badia X., Schiaffino A., Alonso J., et-al. Using the EuroQol
adjustable sling for female recurrent stress incontinence 5-D in the Catalan general population: feasibility and
and intrinsic sphincteric deficiency: Long-term results in 205 construct validity. Qual Life Res 1998; 7: 311-22. https://
patients using the Remeex sling system. Neurourol Urodyn doi.org/10.1023/a:1024933913698
2018; 37 (4): 1349-55. https://doi.org/10.1002/nau.23444 14. Chung JW, Yoo ES. Efficacy and safety of a readjustable
6. Giberti C, Gallo F, Cortese P, Schenone M. The suburethral midurethral sling (Remeex system) for stress urinary
tension adjustable sling (REMEEX system) in the treatment incontinence with female voiding dysfunction. Investig
of female urinary incontinence due to ‘true’ intrinsic Clin Urol 2017; 58 (2): 127-33. https://doi.org/10.4111/
sphincter deficiency: results after 5 years of mean follow- icu.2017.58.2.127
up: suburethral tension adjustable sling in female inconti- 15. Plata M, Robledo D, Bravo-Balado A, Castaño JC, et al. Effec-
nence. BJU International 2011; 108 (7): 1140-44. https:// tiveness of the Remeex system™ in Colombian women with
doi.org/10.1111/j.1464-410X.2010.09994.x recurrent stress urinary incontinence or intrinsic sphincter
7. Iglesias X, Espua M. Surgical treatment of urinary stress deficiency. Int Urogynecol J 2018; 29 (9): 1371-78. https://
incontinence using a method for postoperative adjustment doi.org/10.1007/s00192-018-3568-8
of sling tension (Remeex System). Int Urogyn J Pelvic Floor 16. Kim WB, Lee SW, Lee KW, Kim JM, et al. Readjustable mi-
Dysfunction 2003; 14 (5): 326-30. https://doi.org/10.1007/ durethral sling (REMEEX system) in obese women. Investig
s00192-003-1072-1 Clin Urol 2019; 60 (6): 488-95. https://doi.org/10.4111/
icu.2019.60.6.488
8. Cortese P, Gallo F, Gastaldi E, Schenone M, et al. ReMeEx:
The adjustable-tension suburetral sling in the treatment 17. Kim A, Kim S, Kim HG. Current Overview of Surgical
of stress urinary incontinence due to intrinsic sphincter Options for Female Stress Urinary Incontinence. Int Neu-
dysfunction (type III). Urologia 2009; 76: 104-6. https:// rourol J 2020; 24 (3): 222-30. https://doi.org/10.5213/
doi.org/10.1177/039156030907600212 inj.2040052.026
9. Moreno Sierra J, Galante Romo I, Pérez Romero N, Alonso 18. Kwon J, Kim Y, Kim DY. Second-Line Surgical Management
Prieto MA, et al. Cabestrillo de tensión regulable REMEEX After Midurethral Sling Failure. Int Neurourol J 2021; 25
en el tratamiento de la incontinencia urinaria femenina: (2): 111-118. https://doi.org/10.5213/inj.2040278.139
técnica quirúrgica personal. Arch Esp Urol 2006; 59: 793- 19. Cho KJ, Kim JC. Management of Urinary Incontinence With
97. https://doi.org/10.4321/s0004-06142006000800006 Underactive Bladder: A Review. Int Neurourol J 2020; 24
10. Park BH, Kim JC, Kim HW, Kim YH, et al. Midterm Efficacy (2): 111-117. https://doi.org/10.5213/inj.2040076.038
and Complications of Readjustable Midurethral Sling 20. Kowalik CG, Dmochowski RR, De EJB. Surgery for female
(Remeex System) in Female Stress Urinary Incontinen- SUI: The ICI algorithm. Neurourol Urodyn 2019; 38 Suppl
ce With Recurrence or Intrinsic Sphincter Deficiency. 4: S21-S27. https://doi.org/10.1002/nau.23879

485
Artículo original
Ginecol Obstet Mex 2023; 91 (7): 486-492.

https://doi.org/10.24245/gom.v91i7.8726

Cistoadenofibroma seroso de ovario:


experiencia de 12 años en el Hospital
General Universitario de Albacete
Ovarian serous cystadenofibroma: 12-
year experience at the Hospital General
Universitario de Albacete.
Rosalía Sarabia Ochoa,1 Juan Pablo García de la Torre,1 Antonio Amezcua Recover2

Resumen
ANTECEDENTES: El cistoadenofibroma seroso de ovario es una neoplasia epitelial
benigna, relativamente infrecuente, de crecimiento lento y de causa desconocida.
El diagnóstico preoperatorio es complejo debido a la ausencia de síntomas y signos
específicos que permitan descartar la malignidad.
OBJETIVO: Analizar retrospectivamente las características clínicas, radiológicas,
histopatológicas, y la atención médica de las pacientes.
MATERIALES Y MÉTODOS: Análisis retrospectivo y descriptivo de pacientes con
diagnóstico histopatológico de cistoadenofibroma seroso de ovario atendidas en el
Hospital General de Albacete entre los años 2010 a 2022.
RESULTADOS: Se analizaron 635 piezas quirúrgicas, de las que el 57.74% corres-
pondieron a neoplasias serosas benignas, el 17.41% a neoplasias serosas fronterizas y
un 24.85% a neoplasias serosas malignas. Se identificaron 20 casos de pacientes con
diagnóstico de cistoadenofibroma seroso de ovario. La edad media de esas pacientes
fue de 47 años, con límites de 9 y 74 años. Un caso se asoció con un tumor prolife-
rativo seroso atípico contralateral. El tratamiento fue quirúrgico y no se identificaron
recurrencias en ninguno de los casos.
CONCLUSIONES: El cistoadenofibroma seroso suele manifestarse como un quiste
ovárico complejo, con componentes sólidos-quísticos y tabiques irregulares; por esto
a menudo se diagnostica erróneamente como tumor maligno antes de la intervención. 1
Especialista en Anatomía Patológica,
La biopsia por congelación ayuda a confirmar su naturaleza benigna y evita una cirugía responsable del área de Ginecopato-
extensa innecesaria. El tratamiento consiste, principalmente, en la extirpación quirúrgica logía, servicio de Anatomía Patológica.
2
Especialista en Ginecología, respon-
del quiste con o sin ooforectomía. El pronóstico suele ser excelente. sable del área de Patología tumoral,
PALABRAS CLAVES: Cistoadenofibroma seroso; quiste complejo ovárico; tumor servicio de Ginecología.
Hospital General Universitario de Alba-
ovárico benigno.
cete, Albacete, España.

Recibido: marzo 2023


Abstract
Aceptado: abril 2023
BACKGROUND: Serous ovarian cystoadenofibroma is a relatively rare, slow-growing,
benign epithelial neoplasm of unknown cause. Preoperative diagnosis is complex due Correspondencia
to the absence of specific symptoms and signs to rule out malignancy. Rosalía Sarabia Ochoa
rosarao2008-12@hotmail.com
OBJECTIVE: To retrospectively analyze the clinical, radiologic, histopathologic features,
and medical care of the patients. Este artículo debe citarse como:
MATERIALS AND METHODS: Retrospective and descriptive analysis of patients with Sarabia-Ochoa R, García-de la Torre
histopathological diagnosis of ovarian serous cystoadenofibroma attended at the General JP, Amezcua-Recover A. Cistoadenofi-
Hospital of Albacete between the years 2010 to 2022. broma seroso de ovario: experiencia
de 12 años en el Hospital General Uni-
RESULTS: 635 surgical specimens were analyzed, of which 57.74% corresponded versitario de Albacete. Ginecol Obstet
to benign serous neoplasms, 17.41% to borderline serous neoplasms and 24.85% to Mex 2023; 91 (7): 486-492.

486 www.ginecologiayobstetricia.org.mx
Sarabia-Ochoa R, et al. Cistoadenofibroma seroso ovárico

malignant serous neoplasms. Twenty cases of patients with a diagnosis of ovarian se-
rous cystoadenofibroma were identified. The mean age of these patients was 47 years,
with limits of 9 and 74 years. One case was associated with a contralateral atypical
serous proliferative atypical tumor. Treatment was surgical and no recurrences were
identified in any of the cases.
CONCLUSIONS: Serous cystoadenofibroma usually manifests as a complex ovar-
ian cyst, with solid-cystic components and irregular septa; this is why it is often
misdiagnosed as a malignant tumor before surgery. Freeze biopsy helps to confirm
its benign nature and avoids unnecessary extensive surgery. Treatment consists
mainly of surgical removal of the cyst with or without oophorectomy. The prognosis
is usually excellent.
KEYWORDS: Serous cystadenofibroma; Ovarian complex cyst; Benign ovarian tumor.

ANTECEDENTES su consentimiento por escrito para permitir la


publicación de sus casos.
El cistoadenofibroma seroso de ovario es un tu-
mor con características radiológicas que ayudan Para el análisis estadístico se utilizó el programa
a distinguirlo de otros tumores fibrosos. Tener en Excel para calcular las frecuencias absolutas y
mente su origen histológico ayuda a entender las relativas en el caso de las variables cualitativas,
manifestaciones clínicas y los marcadores tumo- y se describe el promedio o media , según la
rales propios de este tumor. El cistoadenofibroma distribución normal para las variables cuanti-
seroso de ovario es un subtipo relativamente tativas.
infrecuente de cistoadenoma (tumor epitelial
quístico benigno de ovario) de crecimiento lento RESULTADOS
y de etiología desconocida.1
Se analizaron 635 piezas quirúrgicas: 550 de
MATERIALES Y MÉTODO histerectomías más doble anexectomía, 47 a
quistectectomías y 38 a ooforectomías. Las
Análisis descriptivo y retrospectivo de pacientes neoplasias serosas representaron el 48.81%,
con diagnóstico histopatológico de cistoadenofi- a carcinomas serosos el 24.85%, a tumores
broma seroso de ovario atendidas en el Hospital proliferativos serosos atípicos (fronterizos) el
General de Albacete entre los meses de enero 17.41% y a tumores serosos benignos el 57.74%.
de 2010 a diciembre de 2022. Se analizaron las Del grupo de tumores serosos benignos, el cis-
características clínicas, radiológicas, histopato- toadenoma representó el 83.79% (n = 150), el
lógicas, el tratamiento y el seguimiento. cistoadenofibroma seroso de ovario el 11.17%
(n = 20), el adenofibroma el 3.35% (n = 6),
Consentimiento de la paciente: se siguieron los el cistoadenoma papilar el 0.55% (n = 1) y el
protocolos del hospital referentes a la publi- cistoadenofibroma seroso papilar el 0.55% (n =
cación de los datos de pacientes y se obtuvo 1). Figura 1

487
Ginecología y Obstetricia de México 2023; 91 (7)

0.55% 3.35% Histograma

11.17%
4

Frecuencia
3

1
83.79%

0
0 20 40 60 80
Edad
Media = 47.8
Cistoadenoma Cistoadenoma papilar Desviación estándar = 17.647
Cistoadenofibroma Cistoadenofibroma seroso n = 20
Adenofibroma papilar

Figura 2. Edad de las pacientes al momento del


Figura 1. Distribución de los tumores serosos be- diagnóstico.
nignos.

El cistoadenofibroma representó el 3.14% de


todas las neoplasias ováricas. La edad media
a la aparición fue de 47 años, con límites de 9
y 74 años (Figura 2). El tamaño medio de los
cistoadenofibromas fue de 7.37 cm (mínimo:
2.5 cm y máximo: 16 cm). El 70% de los cis-
toadenofibromas fueron unilaterales, no hubo
lateralidad predominante, representaron un
35% los del lado derecho e igual porcentaje
en el izquierdo. Se identificó bilateralidad en
el 30% de los casos. Fueron asintomáticos en
el 35 % de los casos y los principales síntomas
referidos fueron: dolor abdominal (35%) y
distensión abdominal (30%). Los casos asin-
tomáticos se detectaron como un hallazgo en Figura 3. Características radiológicas de los quistes
la ecografía. ováricos complejos.

488 https://doi.org/10.24245/gom.v91i7.8726
Sarabia-Ochoa R, et al. Cistoadenofibroma seroso ovárico

De los 20 cistoadenofibromas ováricos, 4 eran ciliadas columnares altas, sin atipia nuclear ni
lesiones puramente quísticas y los 16 restantes estratificación epitelial o proliferación papilar
quistes complejos en las imágenes de la to- epitelial (Figura 5). Se caracterizó por tener un
mografía computada o resonancia magnética componente de estroma predominantemente
(Figura 3). Los componentes sólidos de los 16 fibroso (Figura 6), con elementos glandulares
quites complejos se observaron cómo áreas (Figura 7) y proyecciones papilaroides (Figura
sólidas nodulares; por lo tanto, el 80% (16 de 8) que sobresalían de las paredes de las lesiones
20) de los cistoadenofibromas ováricos tenían en todos los casos. En el estudio histológico, los
características morfológicas de malignidad en componentes sólidos que sugerían malignidad
las imágenes de tomografía computada o reso- en los estudios de imagen se correlacionaron con
nancia magnética. el estroma fibroso. Todas las pacientes con cis-
toadenofibromas serosos recibieron tratamiento
Desde la perspectiva macroscópica todas las quirúrgico: 3 se trataron con histerectomía más
neoplasias correspondieron a lesiones quísticas,
debidamente delimitadas, de pared delgada
con contenido acuoso-seroso, en el 80% de
los casos se identificó un área sólida pseudo-
papilar. El tamaño medio del área sólida fue
de 1.28 cm (mínimo: 0.3 y máximo: 4 cm). Las
lesiones quísticas uniloculares se describieron
en el 80% de los casos y multiloculares el 20%
restante. El estudio histológico intraoperatorio
de muestra congelada se practicó en el 60% de
los casos. Todos se reportaron como lesiones
quísticas benignas. El estudio histológico en
parafina mostró que todas las lesiones quísticas
tenían una pared delgada (Figura 4), recubier-
Figura 5. Imagen histológica. Pared quística recubierta
ta interiormente por una sola capa de células por una sola capa de células ciliadas columnares altas
sin atipia nuclear (HE 40X).

Figura 4. Lesiones quísticas con pared fibrosa delgada


(HE 2X). Figura 6. Imagen histológica. Estroma fibroso (HE 2X).

489
Ginecología y Obstetricia de México 2023; 91 (7)

DISCUSIÓN

Los cistoadenofibromas ováricos son lesiones


benignas, poco comunes, que contienen com-
ponentes epiteliales y estromales fibrosos, parcial
o completamente quísticos que miden más de 1
cm (menos de 1 cm corresponden a quistes de
inclusión cortical). Con frecuencia suelen ser
uniloculares aunque pueden ser multiloculares.
Esas cavidades quísticas contienen líquido seroso
u acuoso y una fina pared revestida por una sola
capa de células ciliadas o columnares altas que
se asemejan al epitelio de las trompas de Falopio
o epitelio cúbico no ciliado que se asemeja al
epitelio de la superficie del ovario.
Figura 7. Imagen histológica. Elementos glandulares
sobre el estroma fibroso (HE 2X). Como parte del grupo de tumores epiteliales se-
rosos benignos del ovario derivados del epitelio
celómico superficial se incluyen: cistoadenoma,
cistoadenofibroma, adenofibroma y el papiloma
de superficie.2 Comprende, también, los térmi-
nos: cistoadenoma papilar, cistoadenofibroma
papilar y adenofibroma papilar.3 El término
utilizado depende de la cantidad relativa de
estroma fibroso, pero las distinciones suelen
ser arbitrarias. El cistoadenofibroma seroso es
uno de esos tumores que, aunque es de natu-
raleza benigna puede aparentar malignidad
en las imágenes radiológicas, perioperatoria y
macroscópicamente. Si bien la incidencia real
de los cistoadenofibromas ováricos es incierta,
Figura 8. Imagen histológica. Proyecciones papila- algunos investigadores creen que es más común
roides. (HE 4X). de lo que se ha informado.4 Aparece en amplios
límites de edad, con mayor frecuencia en mu-
doble anexectomía, 12 con anexectomía, 2 jeres adultas en edad reproductiva y puede ser
con ooforectomía y 1 con quistectomía. En 2 bilateral en el 30 a 50% de los casos,5 hallazgos
casos en los que se practicaron histerectomías muy similares a los encontrados en la serie aquí
concomitantes, el análisis histológico identificó publicada.
la coexistencia de leiomiomas, y en un caso se
encontró un tumor proliferativo seroso, atípico, El cistoadenofibroma seroso se observa, prin-
en el ovario contralateral. En ninguno de los ca- cipalmente, entre los 15 y los 65 años. En el
sos hubo recurrencia. Se reportó una defunción estudio aquí reportado no se observó tendencia
por causa no asociada con el cistoadenofibroma particular por algún grupo de edad. Está repor-
seroso. La media de seguimiento de las pacientes tado que su incidencia es del 1.7% de todas las
fue de 36 meses posteriores al diagnóstico. neoplasias de ovario.6 En este estudio representó

490 https://doi.org/10.24245/gom.v91i7.8726
Sarabia-Ochoa R, et al. Cistoadenofibroma seroso ovárico

el 3.14%. En la mayoría de los casos, el tumor mores benignos con hallazgos en la resonancia
se manifiesta en forma de masa única dentro magnética similares a: fibroma, fibrotecoma y
del ovario. En raras ocasiones el tumor puede tumor de Brenner y tumores malignos (carci-
surgir como masas múltiples dentro de un solo noma de células claras y tumor de células de
ovario o, también, afectar ambos ovarios. El cis- la granulosa) debido a componentes sólidos y
toadenofibroma seroso también puede mostrar quísticos. Las complicaciones debidas a esta
proyecciones papilares pero el área proliferativa neoplasia ovárica son infrecuentes y pueden
debe representar menos del 10% del tumor. Por incluir la ruptura de la porción quística del tumor
lo general corresponde a una masa quística con dentro del abdomen o la torsión del ovario.
áreas sólidas, como en el 80% de los casos aquí
reportados. Puesto que la lesión quística puede catego-
rizarse maligna en los estudios de imágenes, la
Se desconoce porqué surgen, y la mayoría lesión solo puede diagnosticarse como cistoade-
lo hace de manera espontánea. Suelen ser nofibroma seroso en el estudio intraoperatorio de
asintomáticos, pero en una minoría pueden ma- la muestra congelada. El tumor también puede
nifestarse con dolor abdominal, sangrado vaginal tener la apariencia macroscópica de uno malig-
o como una masa indolora y bien delimitada al no en el momento de la cirugía. Por lo tanto, el
ovario. Por lo general se detectan como hallazgo estudio histológico de la muestra congelada es
durante una ecografía abdominal, indicada por de gran utilidad en muchos de estos casos porque
otras razones. un diagnóstico correcto de cistoadenofibroma en
el quirófano podría evitarle a las pacientes una
En los estudios radiológicos de rutina este tu- cirugía extensa, innecesaria.
mor puede simular una neoplasia maligna; los
componentes fibroso y quístico se encuentran Está reportado que las concentraciones sanguí-
en una mezcla en proporciones variables. El neas de CA-125 pueden estar elevadas pero no
estudio aquí reportado refleja lo referido en la de manera excesiva.10 Luego de una exéresis
bibliografía: la diferenciación entre benigno y completa el cistoadenofibroma tiene un riesgo de
maligno suele ser difícil en las imágenes preope- recurrencia muy bajo. El diagnóstico definitivo
ratorias. La tomografía computada tiene un valor se establece mediante el estudio histológico de
limitado en la evaluación de los cistoadenofi- la pieza quirúrgica.
bromas porque puede inducir un diagnóstico
preoperatorio erróneo de malignidad.7 En la CONCLUSIONES
resonancia magnética a menudo la coexistencia
de un componente fibroso da una apariencia El cistoadenofibroma se analizó debido a la
característica de “aspecto de esponja negra”8 amplia terminología existente en la bibliografía
en imágenes T2 que lo podría diferenciar de los para las lesiones benignas epiteliales serosas del
tumores malignos. ovario y su necesidad de diagnóstico histológico
definitivo. Desde la perspectiva macroscópica
Alcázar describió los cistoadenofibromas como simula a las neoplasias malignas, al igual que
estructuras quísticas uniloculares o multilocu- en los estudios de imagen. El estudio histológico
lares que pueden ser puramente anecoicas o intraoperatorio en secciones congeladas juega
contener tabiques, proyecciones papilares o un papel decisivo en el diagnóstico de neoplasias
nódulos sólidos.9 El diagnóstico diferencial del ováricas, lo que evita la necesidad de cirugías
cistoadenofibroma de ovario incluye: otros tu- extensas innecesarias.

491
Ginecología y Obstetricia de México 2023; 91 (7)

REFERENCIAS 6. Cho SM, Byun JY, Rha SE, Jung SE, Park GS, et al. CT
and MRI findings of cystadenofibromas of the ovary.
Eur Radiol 2004; 14 (5): 798-804. doi: 10.1007/s00330-
1. Fujita K, Ogawa C, Sako T, Utsumi F, Inada KI, Shibata K. A case
003-2060-z
of ovarian serous cystadenofibroma with scattered lesions
in pelvic cavity, like malignant disseminations. J Obstet Gy- 7. Jones AMK, Yue WY, Marcus J, Heller DS. Pitfalls of frozen sec-
naecol Res 2021; 47 (12): 4496-501. doi:10.1111/jog.15018 tion in gynecological pathology: a case of ovarian serous sur-
face papillary adenofibroma imitating malignancy. Int J Surg
2. George L, Mutter MD, Prat J. Pathology of the female
Pathol 2019; 27 (3): 268-70. doi:10.1177/1066896918818894
reproductive tract. 3th ed. Churchill Livingston-Elsevier,
2014; 608-10. 8. Takeuchi M, Matsuzaki K, Kusaka M, Shimazu H, Yoshida
S, Nishitani H, Uehara H. Ovarian cystadenofibromas:
3. Shurthi A, Sreelatha S, Bharathi A, Asha Devi L, Renuka R.
characteristic magnetic resonance findings with pathologic
A rare case of bilateral serous papillary cystadenofibro-
correlation. J Comput Assist Tomogr 2003; 27 (6): 871-73.
ma. Arch Obstetric Gynecol Reprod Med 2018; 1 (1): 1-3.
doi:10.1097/00004728-200311000-00007
https://www.scitcentral.com/article/61/247/A-Rare-Case-
of-Bilateral-Serous-Papillary-Cystadenofibroma 9. Alcázar JL, Errasti T, Mínguez JA, Galán MJ, García-Manero
4. Fatum M, Rojansky N, Shushan A. Papillary serous cys- M, Ceamanos C. Sonographic features of ovarian cystade-
tadenofibroma of the ovary -is it really so rare? Int J nofibromas: spectrum of findings. J Ultrasound Med 2001;
Gynaecol Obstet 2001; 75 (1): 85-6. doi:10.1016/s0020- 20 (8): 915-9. doi:10.7863/jum.2001.20.8.915
7292(01)00415-5 10. Ghaemmaghami F, Karimi Zarchi M, Hamedi B. High levels
5. Shukla S, Srivastava D, Acharya S, Dhote S, Vagha S. Se- of CA125 (over 1,000 IU/ml) in patients with gynecologic
rous adenofibroma of ovary: An eccentric presentation. disease and non-malignant conditions: three cases and
J Cancer Res Ther 2015; 11 (4): 1030. doi: 10.4103/0973- literature review. Arch Gynecol Obstet 2007; 276 (5): 559-
1482.150419 61. doi:10.1007/s00404-007-0381-x

CITACIÓN ACTUAL
De acuerdo con las principales bases de datos y repositorios internacionales, la nueva forma
de citación para publicaciones periódicas, digitales (revistas en línea), libros o cualquier
tipo de referencia que incluya número doi (por sus siglas en inglés: Digital Object Identifier)
será de la siguiente forma:
REFERENCIAS 
1. Yang M, Guo ZW, Deng CJ, Liang X, Tan GJ, Jiang J, Zhong ZX. A comparative study of three
different forecasting methods for trial of labor after cesarean section. J Obstet Gynaecol
Res. 2017;25(11):239-42. https://doi.org/10.1016/j.gyobfe.2015.04..0015*
* El registro Doi deberá colocarse con el link completo (como se indica en el ejemplo).

492 https://doi.org/10.24245/gom.v91i7.8726
Artículo original
Ginecol Obstet Mex 2023; 91 (7): 493-498.

https://doi.org/10.24245/gom.v91i7.8735

Factores asociados con el éxito de una


prueba de trabajo de parto después de
cesárea (TOLAC) sin antecedente de
parto
Factors associated with the success of a trial
of labor after cesarean section (TOLAC)
without a history of vaginal delivery.
Enrique Martínez Villafaña,1 Jorge Zarif Zetuna Bagatella,1 Carlos Alfredo Quesnel
García Benítez2

Resumen
OBJETIVO: Determinar los factores asociados con una prueba de trabajo de parto
después de una cesárea exitosa en mujeres sin antecedente de parto previo.
MATERIALES Y MÉTODOS: Estudio observacional de casos y controles, longitudinal,
retrospectivo y analítico efectuado en pacientes atendidas entre el 2017 y 2020 en el
Hospital Ángeles Lomas, con embarazo único de más de 37 semanas, con una prueba
de trabajo de parto, con una cesárea previa y sin parto previo. Se compararon las va-
riables independientes entre el grupo que logró una prueba exitosa de trabajo de parto
después de cesárea con las del grupo con prueba fallida. Para el análisis estadístico
se utilizó el programa SPSS de IBM, versión 21. Todas las variables categóricas se
expresan en frecuencias y porcentajes.
RESULTADOS: Se incluyeron 135 pacientes con prueba de trabajo de parto después
de cesárea de las que 65 (48.1%) tuvieron parto (prueba exitosa) y 70 (51.8%) cesárea
(prueba fallida). Hubo una mayor proporción de trabajo de parto espontáneo en el
grupo con prueba exitosa en comparación con el grupo con prueba fallida (66.2% en
comparación con 37.1%). No hubo diferencias significativas en cuanto a la conducción
del trabajo de parto, integridad de membranas amnióticas al ingreso, horas de trabajo
de parto y peso al nacer.
CONCLUSIONES: Un índice de masa corporal menor, un trabajo de parto espontáneo 1
Ginecoobstetra.
y una mayor dilatación al ingreso se asociaron, significativamente, con una prueba 2
Jefe del Departamento de Ginecología.
exitosa de trabajo de parto después de cesárea. La integridad de las membranas, la Hospital Ángeles Lomas, Ciudad de
duración de la prueba y el peso al nacer no tuvieron diferencias significativas entre México.
los grupos.
Recibido: marzo 2023
PALABRAS CLAVE: Trabajo de parto; cesárea; membranas amnióticas; índice de masa
corporal; dilatación. Aceptado: abril 2023

Correspondencia
Enrique Martínez Villafaña
Abstract enriquemv93@gmail.com
OBJECTIVE: To determine the factors associated with a trial of labor after a successful
cesarean section in women with no history of previous delivery. Este artículo debe citarse como:
Martínez-Villafaña E, Zetuna-Bagatella
MATERIALS AND METHODS: Observational case-control, longitudinal, retrospective, JZ, Quesnel García-Benítez CA. Fac-
analytical, retrospective study performed in patient attended between 2017 and 2020 tores asociados con el éxito de una
at Hospital Ángeles Lomas, with a singleton pregnancy of more than 37 weeks, with a prueba de trabajo de parto después
trial of labor, with a previous cesarean section and no history of previous delivery. The de cesárea (TOLAC) sin antecedente
independent variables were compared between the group that achieved a successful de parto. Ginecol Obstet Mex 2023;
trial of labor after cesarean section with those of the group with failed trial. For statisti- 91 (7): 493-498.

www.ginecologiayobstetricia.org.mx
493
Ginecología y Obstetricia de México 2023; 91 (7)

cal analysis, the IBM SPSS program, version 21, was used. All categorical variables are
expressed in frequencies and percentages.
RESULTS: We included 135 patients with trial of labor after cesarean section of whom
65 (48.1%) had labor (successful trial) and 70 (51.8%) had cesarean section (failed
trial). There was a higher proportion of spontaneous labor in the successful trial group
compared to the failed trial group (66.2% compared to 37.1%). There were no sig-
nificant differences in labor conduction, amniotic membrane integrity on admission,
hours of labor, and birth weight.
CONCLUSIONS: Lower body mass index, spontaneous labor, and greater dilation on
admission were significantly associated with a successful trial of labor after cesarean
section. Membrane integrity, length of trial, and birth weight had no significant differ-
ences between groups.
KEYWORDS: Trial labor; Cesarean section; Amniotic membrane; Body mass index;
Dilatation.

ANTECEDENTES datos son relevantes porque la cesárea tiene una


mortalidad 4 a 5 veces mayor que el parto, por
Si bien en las últimas décadas la tasa de cesá- el mayor riesgo de hemorragia (OR: 3; IC95%;
reas ha aumentado en casi todas las regiones 1.4-6.6), complicaciones de la anestesia, eventos
del mundo y la mortalidad materna y neonatal tromboembólicos (OR: 3.5; IC95%: 0.5-26.4)
ha disminuido, esto lleva a cuestionar si la re- e infecciones puerperales (OR: 1.2). Además
comendación de la OMS (1985) de una tasa del de incrementar el riesgo de placenta previa,
10 al 15% sigue vigente.1,2,3 En el 2015 un grupo acretismo placentario y ruptura uterina en los
de expertos emprendió un estudio en 132 países siguientes embarazos.7
para determinar cuál era la tasa de cesáreas apro-
piada y confirmó que la propuesta por la OMS A partir de ese aumento en la tasa de cesáreas,
era correcta pues no se había registrado una múltiples organizaciones internacionales han
disminución en la tasa de mortalidad materna y publicado guías de práctica con el fin de im-
neonatal cuando la tasa de cesárea superaba el plementar estrategias clínicas y no clínicas para
10%.4 La tasa mundial de cesárea es del 21%, disminuir la primera cesárea.8,9 El antecedente
aunque hay regiones donde es del 5%, como de una cesárea disminuye la probabilidad de que
en África subsahariana y tan alta como 42% en el siguiente embarazo finalice mediante parto, y
América Latina.5 repetir la cesárea es el factor más decisivo que
contribuye a la tasa de cesáreas.10 En un intento
México tiene una de las tasas de cesáreas más por reducir esa tasa se han publicado guías para
altas en el mundo; entre el 2008 y 2017 se man- la realización de una prueba del trabajo de par-
tuvo entre 43 y 46%, del 2018 al 2019 aumentó to después de la cesárea. Se ha visto que tener
al 48.8% y en el 2020 superó, por primera vez, un nacimiento vaginal después de una cesárea
al nacimiento por vía vaginal con un 51.3%. Esta previa resulta en menor morbilidad materna y
tendencia continuó en el 2021 y 2022 con una disminuye el riesgo de complicaciones en emba-
tasa del 52.5% y 53.1%, respectivamente.6 Estos razos futuros. Sin embargo, cuando una prueba

494 https://doi.org/10.24245/gom.v91i7.8735
Martínez-Villafaña E, et al. Prueba de trabajo de parto después de cesárea

de trabajo de parto después de cesárea falla, la te. Se compararon las variables independientes
morbilidad materna y perinatal es mayor que en entre el grupo que logró una prueba exitosa de
los casos de una cesárea electiva de repetición.11 trabajo de parto después de cesárea y el grupo
De este último punto resalta la importancia de con prueba fallida.
seleccionar adecuadamente a las pacientes a
las que se hará una prueba de trabajo de parto Para el análisis estadístico se utilizó el programa
después de cesárea. Por lo anterior, el objetivo SPSS de IBM, versión 21. Todas las variables cate-
del estudio fue: determinar los factores asociados góricas se expresan en frecuencias y porcentajes.
con una prueba de trabajo de parto después de Se utilizó χ2 para diferencia de proporciones y t de
una cesárea exitosa en mujeres sin antecedente Student para diferencia de medias entre grupos.
de parto. Se consideró significativo un valor de alfa menor
de 0.05. Se estimó el riesgo de prueba de trabajo
MATERIALES Y MÉTODOS de parto después de cesárea no exitoso para cada
variable independiente, considerando un IC95%.
Estudio observacional de casos y controles,
longitudinal, retrospectivo y analítico efectuado Todas las pacientes firmaron el conocimiento in-
en pacientes atendidas entre el 2017 y 2020 formado y se mantuvo constancia de protección
en el Hospital Ángeles Lomas, con embarazo de datos de la población de estudio.
único de más de 37 semanas, con una prueba
de trabajo de parto, con una cesárea previa y RESULTADOS
sin antecedente de parto. Toda la información
se recabó de la base de datos del hospital. La Se incluyeron 135 pacientes con prueba de
variable dependiente a analizar fue el resultado trabajo de parto después de cesárea de las que
de la prueba de trabajo de parto después de ce- 65 (48.1%) tuvieron parto (prueba exitosa) y 70
sárea. Las variables independientes fueron: edad (51.8%) cesárea (prueba fallida). En el Cuadro
de la madre, índice de masa corporal, ganancia 1 se describen las características basales de las
ponderal durante el embarazo, semanas de ges- pacientes por grupo, con insistencia en que la
tación, peso estimado del feto, indicación de la única variable con diferencia significativa fue el
cesárea anterior, inducción del trabajo de parto, índice de masa corporal (IMC) pregestacional,
conducción del trabajo de parto, peso al nacer, que fue menor en el grupo con prueba exitosa.
dilatación al ingreso, integridad de las membra-
nas amnióticas al ingreso y duración del trabajo En el Cuadro 2 se describen las variables inde-
de parto. También se registraron la indicación de pendientes por grupo, donde puede observarse
cesárea en caso de prueba fallida de trabajo de que hubo una mayor proporción de trabajo de
parto después de cesárea y el uso de fórceps o parto espontáneo en el grupo con prueba exitosa
vacuum en prueba exitosa de trabajo de parto en comparación con el grupo con prueba fallida
después de cesárea. (66.2% en comparación con 37.1%), con una
diferencia estadísticamente significativa. De
Criterios de inclusión: pacientes con una prueba igual manera se observó que las pacientes del
de trabajo de parto con embarazo único de tér- grupo de prueba exitosa de trabajo de parto pos-
mino, con antecedente de una cesárea tipo Kerr cesárea tuvieron una dilatación mayor al ingreso,
y que no tuvieran un parto previo. Criterios de con una media de 3.3 cm, en comparación con
exclusión: pacientes con embarazos múltiples, 1.7 cm del grupo con prueba fallida. La integri-
embarazo pretérmino, presentación anómala, dad de membranas al ingreso, la duración del
óbitos o con datos incompletos en su expedien- trabajo de parto y el peso al nacer no tuvieron

495
Ginecología y Obstetricia de México 2023; 91 (7)

Cuadro 1. Caracterización de las pacientes

TOLAC exitoso TOLAC fallido


Variables p
Total = 65 Total = 70
Edad materna-media (DE) 30.4 (4.9) 31.8 (5.2) 0.10*
IMC pregestacional-media (DE) 21.4 (4.8) 23.0 (3.6) 0.02*
Ganancia de peso-media (DE) 11 (3.6) 12 (4.3) 0.10*
Edad gestacional-media (DE) 39.2 (1.0) 39.1 (1.1) 0.95*
Peso fetal estimado-media (DE) 2,882 (413) 2,938 (414) 0.46*

Motivo de cesárea previa-Núm. (%)


18 (27.7) 24 (34.3)
- Electiva
14 (21.5) 19 (27.1)
- Falta de progresión del trabajo de parto
0.26**
- Estado fetal no tranquilizador
6 (9.2) 6 (8.6)
- Presentación pélvica
10 (15.3) 3 (4.3)
- Otros
17 (26.1) 18 (25.7)

*Análisis con t de student, **análisis con χ2, DE: desviación estándar.

Cuadro 2. Comparación de las variables independientes por grupo

TOLAC exitoso TOLAC fallido


Variables p
Total = 65 Total = 70
Trabajo de parto espontáneo
- Sí-Núm (%) 43 (66.2) 26 (37.1) 0.001**
- No (inducción)-Núm (%) 22 (33.8) 44 (62.9)
Conducción del trabajo de parto
- Sí-Núm (%) 47 (72.3) 48 (68.6) 0.63**
- No-Núm (%) 18 (27.7) 22 (31.4)
Dilatación al ingreso (cm)-media (DE) 3.3 (2.4) 1.7 (1.6) 0.00*
Membranas amnióticas al ingreso
- Íntegras-Núm (%) 53 (81.5) 55 (78.6) 0.66**
- Rotas-Núm (%) 12 (19.5) 15 (21.4)
Duración del TOLAC (horas)-media (DE) 6.58 (3.9) 6.81 (4.5) 0.75*
Peso al nacer (gramos)-media (DE) 3052 (395) 3079 (404) 0.69*

*Análisis con t de Student; **análisis con χ2, DE: Desviación estándar.

diferencias estadísticamente significativas entre Entre las indicaciones de cesárea para el grupo
ambos grupos. de prueba fallida de trabajo de parto después
de cesárea, la falta de progresión del trabajo
El 47.7% de los casos de prueba exitosa de tra- de parto representó el 54.4% de los casos, el
bajo de parto después de cesárea tuvo un parto estado fetal no tranquilizador el 20%, probable
instrumentado, con fórceps en el 30.8% de los daño por la histerorrafia 20% e inducción fallida
partos y vacuum en el 16.9%. el 4.3%.

496 https://doi.org/10.24245/gom.v91i7.8735
Martínez-Villafaña E, et al. Prueba de trabajo de parto después de cesárea

DISCUSIÓN de falta de progresión del trabajo de parto (27%


vs 21%). Aunque en esta variable no se tuvo un
En esta muestra de estudio se demuestra que resultado estadísticamente significativo (p=0.26).
una prueba fallida de trabajo de parto después Existen estudios que demuestran que las pacien-
de cesárea no solo se asocia con mayor mor- tes cuya indicación previa de cesárea fue por
bilidad materna y fetal que una prueba exitosa presentación pélvica tienen mayor probabilidad
(corioamnionitis, transfusión sanguínea, sepsis de tener un nacimiento vaginal después de una
y bajo Apgar)12 sino también con mayor mor- cesárea previa en comparación con cualquier
bilidad comparada con una cesárea electiva de otra indicación.18
repetición (ruptura uterina y endometritis).13 La
adecuada evaluación de las pacientes es decisiva Enseguida, se evaluaron las condiciones de la
para estimar la probabilidad de que la prueba paciente al momento de la prueba de trabajo
estudiada sea exitosa. de parto después de cesárea. El trabajo de parto
espontáneo (en comparación con la induc-
El factor predictor más importante para una ción) y la mayor dilatación al ingreso fueron
prueba exitosa de trabajo de parto después de variables que se asociaron con una prueba
cesárea es tener un parto previo y, especialmente exitosa. No existieron diferencias significati-
un nacimiento vaginal después de una cesárea vas en duración del trabajo de parto, el peso
previa (parto después de una cesárea).14,15 Sin al nacer y las condiciones de las membranas
embargo, la controversia radica en conocer la amnióticas al ingreso. En un estudio con 778
probabilidad de lograr un nacimiento vaginal casos, las pacientes con puntuación de Bishop
después de una cesárea previa sin tener un par- mayor de 5 tuvieron mayor probabilidad de
to previo. Conocer los factores predictores, los una prueba de trabajo de parto exitosa.19 En
riesgos y beneficios de una prueba de trabajo de otros estudios se reportó que la inducción del
parto después de cesárea y una cesárea electiva trabajo de parto se asocia significativamente
de repetición, permitiría una mejor orientación con una prueba fallida de trabajo de parto
y toma de decisiones. después de cesárea.10,20 Esto concuerda con
los desenlaces de este estudio.
En primer lugar se evaluó la historia clínica de
la paciente. En nuestro estudio las pacientes con CONCLUSIÓN
prueba de trabajo de parto después de cesárea
fallido tuvieron un mayor IMC. Esto se compara Un índice de masa corporal menor, un trabajo
con múltiples estudios que han encontrado de parto espontáneo y una mayor dilatación al
asociación entre un alto IMC y falla en la prue- ingreso se asociaron, significativamente, con
ba de trabajo de parto después de cesárea.16,17 una prueba exitosa de trabajo de parto después
La indicación de cesárea previa también tiene de cesárea. La integridad de las membranas, la
repercusión en el éxito de la prueba de trabajo duración de la prueba y el peso al nacer no tu-
de parto después de Cesárea. Nuestro grupo con vieron diferencias significativas entre los grupos.
prueba de trabajo de parto después de cesárea
exitoso tuvo mayor prevalencia de cesárea previa REFERENCIAS
por presentación pélvica (15.3%) en compara-
ción con el grupo de prueba fallida de trabajo 1. Betran A, Torloni M, Zhang J, Ye J, Mikolajcsyk R, Deneux
C, et al. What is the optimal rate of caesarean section at
de parto después de cesárea (4.3%). De igual population level? A systematic review of ecologic studies.
forma, el grupo con prueba fallida de trabajo de Reprod Health. 2015;12(57):1-10. doi:  10.1186/s12978-
parto después de cesárea tuvo mayor prevalencia 015-0043-6

497
Ginecología y Obstetricia de México 2023; 91 (7)

2. Chalmers B. WHO appropriate technology for birth 12. Oboro V, Adewunmi A, Ande A, Olagbuji B, Ezea-
revisited. Br J Obs Gynaecol. 1992;99(9):709-710. doi: nochie M, Oyeniran A. Morbidity associated with
10.1111/j.1471-0528.1992.tb13867.x failed vaginal birth after cesarean section. Acta
3. Althabe F, Sosa C, Belizán J, Gibbons L, Jacquerioz F, Bergel Obstet Gynecol Scand. 2010;89(9):1229-1232. doi:
E. Cesarean Section Rates and Maternal and Neonatal 10.3109/00016349.2010.499448.
Mortality in Low-, Medium-, and High-Income Countries: 13. Hibbard J, Ismail M, Wang Y, Karrison T. Failed vaginal
An Ecological Study. Birth. 2006;33(4):270-277. doi: birth after a cesarean section: How risky is it? Am J
10.1111/j.1523-536x.2006.00118.x Obstet Gynecol. 2001;184(7):1365-1371. doi: 10.1067/
4. Ye J, Zhang J, Mikolajczyk R, Torloni M, Gülmezoglu A, Beltran mob.2001.115044.
A. Association between rates of caesarean section and ma- 14. Royal Australian and New Zealand College of Obstetricians
ternal and neonatal mortality in the 21st century: a worldwi- and Gynaecologists. Birth after previous caesarean section.
de population-based ecological study with longitudinal data. Best Practice Statement. 2019. En línea. URL: https://
BJOG. 2016;123(5):745-753. doi: 10.1111/1471-0528.13592 ranzcog.edu.au/wp-content/uploads/2022/05/Birth-after-
5. Betran A, Ye J, Moller A, Souza J, Zhang J. Trends and pro- previous-caesarean-section.pdf
jections of caesarean section rates: global and regional 15. Royal College of Obstetricians and Gynaecologists. Birth
estimates. BMJ Glob Health. 2021;6(6):e005671. doi: After Previous Caesarean Birth. Green-top Guideline No
10.1136/bmjgh-2021-005671. 45. 2015. En línea. URL: https://www.rcog.org.uk/media/
6. Secretaría de salud, Dirección General de Información en kpkjwd5h/gtg_45.pdf
Salud (DGIS). Cubos dinámicos de Nacimiento. Nacimientos 16. Juhasz G, Gyamfi C, Gyamfi P, Tocce K, Stone J. Effect of boy
ocurridos 2008-2022. En línea. URL: https//sinba.salud. mass index excessive weight gain on success of vaginal birth
gob.mx/CubosDinamicos. after cesarean delivery. Obstet Gynecol. 2005;106(4):741-
7. Gupta M, Saini V. Caesarean Section: Mortality and Mor- 761. doi: 10.1097/01.AOG.0000177972.32941.65.
bidity. J Clin Diagnostic Research. 2018;12(9):1-6. doi: 17. Li Y, Bai Z, Long D, Wang H, Wu Y, Reilly K, et al. Predicting
10.7860/JCDR/2018/37034.11994 the success of vaginal birth after caesarean delivery: a re-
8. World Health Organization. WHO Recommendations Non- trospective cohort study in China. BMJ Open. 2019;9(5):1-
Clinical Interventions to Reduce Unnecessary Caesarean 8. doi: 10.1136/bmjopen-2018-027807
Sections. WHO Guidelines Approved by Guidelines Review 18. Madaan M, Agrawal S, Nigam A, Aggarwal R, Trivedi S. Trial of
Committee. 2018. PMID: 30398818. https://www.ncbi.nlm. labour after previous caesarean section: The predictive fac-
nih.gov/books/NBK532672/ tors affecting outcome. J Obstet Gynaecol. 2011;31(3):224–
9. ACOG, SMFM, Caughey A, Cahill A, Guise J, Rouse D. Safe 228. doi: 10.3109/01443615.2010.544426.
Prevention of the Primary Cesarean Delivery. Am J Obs Gyne- 19. Mi Y, Qu P, Guo N, Bai R, Gao J, et al. Evaluation of factors
col. 2014;210(3):179-193. doi: 10.1016/j.ajog.2014.01.026. that predict the success rate of trial of labor after the ce-
10. Yanxin W, Kataria Y, Wang Z, Ming W, Ellervik C. Factors asso- sarean section. BMC Pregnancy Childbirth. 2021;21(1):1-9.
ciated with successful vaginal birth after a cesarean section: doi: 10.1186/s12884-021-04004-z.
a systematic review and meta-analysis. BMC Pregnancy Chil- 20. He X, Dai Q, Wu X, Zhou J, Li J. Outcomes and risk factors
dbirth. 2019;19(1):1-12. doi: 10.1186/s12884-019-2517-y. for failed trial of labor after cesarean delivery (TOLAC) in
11. ACOG. ACOG Practice Bulletin NO. 205: Vaginal Birth After women with one previous cesarean section: a Chinese
Cesarean Delivery. Obstet Gynecol. 2019;133(2):110-127. population‑based study. BMC Pregnancy Childbirth.
doi: 10.1097/AOG.0000000000003078. 2022;22(1):1-6. doi: 10.1186/s12884-022-05005-2.

498 https://doi.org/10.24245/gom.v91i7.8735
Artículo de revisión
Ginecol Obstet Mex 2023; 91 (7): 499-515.

https://doi.org/10.24245/gom.v91i7.8684

Cambios en la microbiota durante el


embarazo: revisión narrativa
Changes in the microbiota during pregnancy:
a narrative review.
Adriana Alejandra Márquez Ibarra,1,2 Blanca Estela Mariscal Ramírez,2 Ana María
González Ponce,2 Edith Valbuena Gregorio4

Resumen
OBJETIVO: Evaluar la evidencia científica de los cambios en la microbiota durante
el embarazo.
METODOLOGÍA: Revisión de la bibliografía publicada entre el 2013 y el 2022
efectuada mediante la búsqueda de artículos científicos escritos en español e inglés
resguardados en las bases de datos bibliográficas NICE, CENETEC-SALUD, BIREME
y Portal OMS, OPS, Portal de Evidencias de la Biblioteca Virtual de Salud - BVS,
LILACS, BIREME, EVIPNET, PubMed y Cochrane. La selección de artículos se basó
en los descriptores: microbiota; embarazo-pregnancy; microbiota, gut microbiome,
fetus-feto; microbiota, placenta; microbiota, combinadas entre sí con el operador
boleano “and”.
RESULTADOS: Se identificaron 3038 posibles artículos y 137 se encontraron adecua-
dos para el objetivo de la revisión en virtud de estar relacionados directamente con
1
Profesor de tiempo completo, Uni-
versidad de Sonora, campus Cajeme,
el embarazo y la microbiota. Se revisaron estudios transversales, ensayos, revisiones,
Sonora, México.
cohortes, casos y controles, revisiones sistemáticas o matanálisis. 2
Socio fundador, NUTRIAB Centro,
CONCLUSIONES: La microbiota se encuentra en diversos tejidos u órganos que Guadalajara, Jalisco.
3
Profesor investigador de tiempo
anteriormente se creían estériles durante el embarazo. Se sugiere que todos los cam- completo, Universidad del Papaloapan,
bios que implica esta etapa pueden influir en la microbiota de la madre y el feto. A campus Tuxtepec, Oaxaca, México.
pesar de las crecientes investigaciones en el área aún quedan preguntas por contestar 4
Técnico Académico Universitario de la
para ayudar a solucionar el enigma de los cambios en la diversidad en las diferentes Licenciatura en Ciencias Nutricionales,
complicaciones del embarazo y saber si los probióticos tendrían efecto o no en la Universidad de Sonora, campus Cajeme,
disminución del riesgo a padecerlas. Sonora, México.

PALABRAS CLAVE: Microbioma intestinal; feto-microbiota; placenta; microbioma ORCID


gastrointestinal; probióticos; infertilidad; feto. 0000-0001-5693-9197
0000-0001-8216-1059
0000-0003-1093-4280
0000-0002-8771-1109
Abstract
OBJECTIVE: to evaluate the scientific evidence on changes in the microbiota during Recibido: marzo 2023
pregnancy. Aceptado: abril 2023
METHODOLOGY: A review of the literature published between 2013 and 2022 was
carried out through the search of scientific articles in Spanish and English in the bib- Correspondencia
liographic databases NICE, CENETEC-SALUD, BIREME AND PORTAL WHO, PAHO, Blanca Estela Mariscal Ramírez
Portal of Evidence of the Virtual Health Library - BVS, LILACS, BIREME, EVIPNET, direccion@nutriab.com.mx
PUBMED and COCHRANE. The selection of articles was based on the descriptors:
Microbiota, pregnancy, Gut microbiome, Fetus-Microbiota, Placenta – Microbiota, Este artículo debe citarse como:
combined with each other with the Boolean “and”. Márquez-Ibarra AA, Mariscal-Ramírez
BE, González-Ponce AM, Valbuena-
RESULTS: A total of 3,038 possible articles were identified and 137 were found suitable Gregorio E. Cambios en la microbiota
for the objective of the review because they were directly related to pregnancy and durante el embarazo: revisión narra-
microbiota. Cross-sectional studies, trials, reviews, cohorts, case-controls, systematic tiva. Ginecol Obstet Mex 2023; 91
review, or meta-analysis were reviewed. (7): 499-515.

www.ginecologiayobstetricia.org.mx
499
Ginecología y Obstetricia de México 2023; 91 (7)

CONCLUSIONS: Microbiota has been found in various tissues or organs that were previ-
ously believed to be sterile during pregnancy, and with this, it is suggested that all the
changes that this stage entails can influence the maternal and fetal microbiota. However,
despite the growing research in the area, there are still questions to be resolved to help
solve the enigma of the changes in diversity in the different complications of pregnancy
and whether the use of probiotics would influence reducing the risk to present them.
KEYWORDS: Gut microbiome; Fetus-Microbiota; Placenta; Gastrointestinal Microbi-
ome; Probiotics; Infertility; Fetus.

ANTECEDENTES se asocia con complicaciones en el embarazo,


con aumento en el riesgo de aborto espontáneo
Los seres humanos están densamente colo- y parto prematuro. En el tercer trimestre, la
nizados por microorganismos denominados microbiota intestinal de la madre experimenta
microbioma en función de diversos factores: una reducción de la diversidad bacteriana, con
dieta, genéticos, ambientales e intrínsecos. aumento de proteobacterias, estreptococos y
Hasta no hace mucho se creía que el feto en el algunos tipos específicos de lactobacilos.4 En
útero se encontraba en un medio estéril y que relación con la microbiota en la cavidad oral se
su colonización se iniciaba después del parto; ha planteado que el embarazo crea un ambiente
sin embargo, los estudios evidenciaron que la favorable para el crecimiento de algunas cepas
microbiota de la madre afecta el desarrollo del de bacterias patógenas: Porphyromonas gingi-
feto y del recién nacido.1 Durante el embarazo, valis y Aggregatibacter actinomycotemcomitans
la futura madre tendrá adaptaciones fisiológicas en el surco gingival son más abundantes durante
a fin de preservar su salud e integridad y la de las etapas temprana y media del embarazo en
su hijo.2,3 comparación con las mujeres no embarazadas.
Se ha planteado que la microbiota de la placenta
Se estima que durante el primer trimestre del puede exponer al feto a microorganismos distin-
embarazo la microbiota intestinal es similar a la tos a los encontrados en la vagina.4,6-8
de la mayoría de las mujeres no embarazadas,
con un predominio en los filos de Firmicutes, Al parecer, los recién nacidos de madres con
sobre todo Clostridiales sobre Bacteroidetes. La obesidad tienen mayor posibilidad de tener
microbiota vaginal tiene fluctuaciones durante sobrepeso u obesidad en la vida adulta.9-12 Las
todas las etapas de vida de la mujes. En la etapa mujeres con sobrepeso antes del embarazo
reproductiva las especies de Lactobacillus pro- tienen recuentos de estafilococos más altos en
ductoras de ácido predominan con una función el segundo y tercer trimestre que quienes se
principal de inhibir infecciones oportunistas a encuentran en peso normal y es más probable
través de efectos protectores por el ácido láctico que sus fetos sean colonizados con estafilococos
y bacteriocina.4,5 Está demostrado que el aumen- seis meses más tarde. Además, se han observado
to de microorganismos patógenos en la vagina recuentos más bajos de bifidobacterias intestina-

500 https://doi.org/10.24245/gom.v91i7.8684
Márquez-Ibarra AA, et al. Cambios en la microbiota durante el embarazo

les a los tres meses después del nacimiento en RESULTADOS


lactantes con sobrepeso y a los seis meses en
infantes nacidos de madres con sobrepeso.13 Las Se identificaron 3038 posibles artículos publi-
investigaciones apuntan que la colonización del cados entre los años 2013 al 2022, de los que
intestino del neonato con especies específicas se analizaron los títulos, resúmenes, se elimi-
podría predecir el riesgo de sobrepeso infantil naron los duplicados y excluyeron los que no
y que quizá esté asociado con la vía del parto se asociaban con microbiota y embarazo. Se
(cesárea), tratamiento con antibióticos de la seleccionaron 202 de los que solo 137 estaban
madre e hijo y la lactancia materna.14 disponibles en texto completo y eran congruen-
tes con el objetivo de la revisión y entraban en
Por lo anterior, destaca la importancia de los alguna de las diez temáticas descritas, que fue-
primeros mil días de vida porque constituyen ran estudios transversales, ensayos, revisiones,
una ventana crítica para la colonización intes- cohortes, casos y controles, revisión sistemática
tinal y, posteriormente, el establecimiento de la o metanálisis.
microbiota, que puede ser un determinante en la
maduración intestinal, programación metabólica Disbiosis
e inmunológica.15,16 Los factores externos, como
la dieta materna,17,18,19 antibióticos20 y glifosato De acuerdo con Romero y colaboradores23 el tér-
podrían desempeñar un papel en las alteraciones mino “disbiosis” se refiere a la situación en la que
epigenéticas en ese periodo.21,22 El objetivo de esta aparece alterada la composición o abundancia
revisión fue: evaluar la evidencia científica de los de los microorganismos que constituyen la mi-
cambios en la microbiota durante en el embarazo. crobiota normal de una determinada superficie o
cavidad orgánica. La disbiosis se ha relacionado
METODOLOGÍA con adiposidad, inflamación de bajo grado, re-
sistencia a la insulina e hiperglucemia.24 Durante
Revisión de artículos publicados en español e in- el embarazo, la microbiota fluctúa relativamente
glés del 2013 al 2022 reunidos en los acervos de estable o va cambiando cada trimestre; se ha ob-
las bases de datos NICE, CENETEC-SALUD, BIRE- servado que es rica en Lactobacillus spp,25 sobre
ME y PORTAL OMS, OPS, Portal de Evidencias todo Lactobacillus crispatus como preventivo
de la Biblioteca Virtual de Salud - BVS, LILACS, de la infección vaginal y mantenimiento de la
BIREME, EVIPNET, PubMed y COCHRANE. La salud durante el embarazo y da como resultado
selección de artículos se basó en los descriptores: un parto a término. Sin embargo, cuando hay
microbiota; embarazo-pregnancy; microbiota, alguna alteración en esa microbiota vaginal y
gut microbiome, fetus-feto; microbiota, placenta; predominan los Lactobacillus iners y abundancia
microbiota, combinadas entre sí con el operador de Clostridiales, Bacteroidales (se asocian con
boleano “and”. Para la selección de los estudios la inmunidad y los procesos metabólicos)26 y
se revisaron los títulos y resúmenes para clasifi- Actinomycetales, se produce una disbiosis que
carlos según su temática principal. Las temáticas puede desencadenar un parto prematuro.27 Mora
se dividieron en: disbiosis, microbiota intestinal, y su grupo28 identificaron que la disbiosis de
tipo de nacimiento, placenta, cordón umbilical, la microbiota intestinal puede contribuir a las
cavidad oral, líquido amniótico, vagina-útero, complicaciones metabólicas en la madre y su
probióticos-prebióticos y otros donde se incluye- hijo al provocarles un aumento en la obesidad,
ron artículos importantes, pero que no entraban la diabetes y enfermedades inflamatorias. 29-32
en alguna clasificación anterior. Posteriormente Neri y coautores33 describieron que en mujeres
se analizaron y sintetizaron de forma descriptiva. embarazadas con diabetes mellitus gestacional

501
Ginecología y Obstetricia de México 2023; 91 (7)

la microbiota cambia durante el tercer trimestre de citocinas fecales, lo que refleja inflama-
del embarazo, y con menos filo Actinobacteria, ción.39,42,43,44 Los estudios de meconio sugieren
utilizada como biomarcador de diabetes mellitus que las bacterias coexisten en el intestino del
gestacional. En el mismo estudio, los géneros feto desde antes del nacimiento, lo que sugiere
Collinsella, Rothia, Actinomyces, Desulfovibrio, que la colonización pudo ocurrir antes de dicho
Leuconostoc, Granulicatela y Mogibacterium evento.45-49 Se ha supuesto que la trasmisión
también se utilizaron como biomarcadores para materna de microbios puede ser a través de la
diabetes mellitus gestacional. En cambio, los barrera placentaria o mediante la ingestión de
géneros Marvinbryantia, Acetivibrio y Anaeros- líquido amniótico, aunque también debido a las
porobacter fueron marcadores de regulación similitudes entre los microbios de la placenta y
normal de la glucosa. Los autores indican que los microbios orales de la madre. El microbioma
una disbiosis durante el embarazo puede pro- oral también puede considerarse una fuente po-
ducir problemas en la mujer que derivarán en tencial de colonización intestinal fetal, además
diabetes mellitus gestacional, parto prematuro del intestino de la madre y el microbioma de la
e hipertensión arterial. Otro estudio señala a la vagina.47,50
preclampsia,34 además de desenlaces neonata-
les adversos, como las contracciones uterinas La microbiota intestinal supera el tamaño de
tempranas. También puede contribuir al parto todas las demás comunidades microbianas, y
prematuro.35,36,37 Lo anterior conduce a que las durante el embarazo está influida no solo por
complicaciones maternas de alto riesgo parecen señales internas, sino también por factores am-
afectar, significativamente, la diversidad y la bientales, como los tratamientos con antibióticos
composición bacteriana de la microbiota fecal y la dieta de la madre.39,45,51-56 Está demostrado
y salud del recién nacido, sobre todo de los que de los factores mencionados, la dieta de la
prematuros.38 madre tiene mayor repercusión a largo plazo en
el microbioma intestinal de la descendencia, lo
Microbiota intestinal que puede contribuir, de forma independiente,
a cambios epigenéticos, extendiéndose más allá
La fermentación microbiana produce ácidos de la gestación. Shelly Buffington57 y Chu58 men-
grasos de cadena corta: acetato, propionato y cionan que los hijos de madres que consumieron
butirato, que son capaces de activar los recep- una dieta alta en grasas durante el embarazo tu-
tores de diferentes proteínas.39 Durante el primer vieron profundos déficits asociados con cambios
trimestre del embarazo, la composición de la significativos en las concentraciones de oxitocina
microbiota intestinal es similar a la de las muje- en el cerebro y alteraciones específicas de la
res sanas no embarazadas. A partir del segundo microbiota intestinal de los hijos.
trimestre, las proteobacterias, las bifidobacterias,
las actinobacterias y algunas cepas específicas Los cambios inducidos por el embarazo en la
de Lactobacillus, que se consideran productoras microbiota intestinal ocurren de manera inme-
de ácido láctico, aumentan al mismo tiempo que diata luego de su inicio y son susceptibles a la
se reduce la cantidad de bacterias productoras modulación por la dieta, independientemente de
de butirato, como las especies faecalibacterium, los incrementos del peso corporal de la madre
con actividades antiinflamatorias.40,41 durante el embarazo. Gohir59 encontró que la
ingesta de una dieta alta en grasas antes o du-
En el tercer trimestre la diversidad se incrementa, rante el embarazo provoca modificaciones en su
junto con el aumento de peso, la insensibilidad microbiota intestinal, con diferencias significati-
a la insulina y concentraciones más elevadas vas en la abundancia de genes que favorecen el

502 https://doi.org/10.24245/gom.v91i7.8684
Márquez-Ibarra AA, et al. Cambios en la microbiota durante el embarazo

metabolismo de los lípidos, la glucólisis y las vías edad, pero curiosamente no en la de los nacidos
metabólicas de gluconeogénesis en el transcurso a término por parto. Los gemelos tuvieron una
del embarazo. Robinson y su grupo45 examinaron microbiota similar, lo que refleja la influencia
la asociación del aumento de peso durante el de la genética del huésped y el medio ambiente
embarazo con la composición de la microbiota en la microbiota. Los estudios observacionales
fecal infantil, y encontraron que los recién naci- y de cohortes de nacimiento revelan que los
dos de madres con un mayor aumento de peso niños nacidos de madres con sobrepeso, o con
durante la gestación tenían una menor riqueza diabetes gestacional, tenían abundantes géneros
de la comunidad bacteriana Bacteroides, con un bacterianos del filo firmicutes y lachnospiraceae,
riesgo relativo de 0.83 (IC95%: 0.71-0.96; p < proteobacterias y actinobacteria, respectivamen-
0.01) por kilogramo de aumento de peso. te; y también mayor riesgo de padecer sobrepeso
entre el primer y tercer año de vida.37,62,63,66-70
You,60 al comparar el microbioma sanguíneo
de mujeres embarazadas con parto a término y Vuillermin y su grupo71 y Gao y colaboradores72
las que tuvieron parto prematuro, encontró que argumentan que una serie de pruebas epidemio-
varios taxones, como Bacteroides, Lactobacillus, lógicas y mecánicas apoya que la composición
Delftia y Pseudomonas mostraron un enriqueci- y los productos metabólicos del microbioma de
miento diferencial entre las mujeres con parto la madre desempeñan un papel decisivo en la
prematuro y a término, lo que sugiere que los programación de fenotipos inmunitarios tolero-
cambios en la microbiota durante el embarazo génicos en la descendencia al nacer, reduciendo
pueden detectarse en la sangre. Asimismo, Valen- a su vez el riesgo de enfermedades alérgicas y
tine y colaboradores61 señalan que los neonatos asma. La modulación de la microbiota intestinal
prematuros tienen un retraso en la colonización en el periodo perinatal por prebióticos y probió-
de bacterias comensales “sanas” y una propen- ticos, aunada a un mayor apoyo a la lactancia
sión a albergar bacterias patógenas, un atributo materna, y al desarrollo de vacunas para reducir
decisivo en la mayor susceptibilidad del neonato los tratamientos con antibióticos profilácticos,
prematuro a padecer enterocolitis necrotizante puede reducir el riesgo de enfermedades cróni-
u otras infecciones. cas al revertir la disbiosis intestinal temprana de
la madre y su hijo.50,62,63
Después del nacimiento, la composición de la
microbiota del recién nacido sufre una serie de Microbiota y tipo de nacimiento
cambios significativos, en especial durante las
primeras semanas y meses de vida. La exposición La vagina de la mujer embarazada tiene una
perinatal a los antibióticos, al parto por cesárea, diversidad microbiana que va disminuyendo
la administración posnatal de antibióticos y la conforme avanzan las semanas de gestación.73,74
alimentación con fórmula, alteran la microbiota El microbioma se trasmite al momento del
intestinal relacionada con la incidencia de enfer- nacimiento. Se ha observado que el tipo de na-
medades crónicas no trasmisibles.44,61-64 cimiento influye en que el recién nacido tenga
mayor o menor diversidad de microbiota.75,76
Hill y coautores,65 al estudiar una muestra de Cuando el nacimiento es por parto, el neonato
lactantes pertenecientes a la cohorte del estudio adquiere comunidades microbianas de origen
INFANTMET, observaron que la lactancia mater- intestinal, vaginal y fecal de la madre.77,78 En
na prolongada tiene un efecto significativo en la cambio, cuando nace por cesárea tendrá bac-
composición de la microbiota de los recién naci- terias del ambiente clínico, con predominio de
dos a término por cesárea, a las 24 semanas de una microbiota menos diversa y recuentos más

503
Ginecología y Obstetricia de México 2023; 91 (7)

bajos de Bifidobacterium spp y Bacteroides fra- placentario. Asimismo, de acuerdo con las simi-
gilis, en comparación con los nacidos por parto litudes específicas de las especies bacterianas en
en quienes predominan estas bacterias.79 Está re- la placenta, el líquido amniótico y el meconio
portado que en la microbiota gastrointestinal del del feto, se ha propuesto que el recién nacido en
lactante nacido por vía vaginal hay predominio desarrollo adquiere parte de su microbioma de
de: Actinobacteria (Bifidobacterium, Atobium), la placenta en el útero.91-95 La placenta alberga
Firmicutes (Lactobacillus, Megamonas), Bacteroi- varios tipos de células, incluidas las células in-
detes (Prevotella, Bacteroides, Parabacteroides), munitarias de la madre, las células endoteliales
Fusobacteria (Sneathia), y Proteobacteria (Shige- uterinas de la madre y los trofoblastos extra
lla, Escherichia).78,80,81 Estas bacterias producen vellosos derivados del feto, que se extravasan
un pH ácido,82 lo que origina una inhibición desde las vellosidades placentarias para invadir
de la colonización de patógenos en el neonato. la placa basal y promover la remodelación de
Además, se ha documentado que la microbiota la arteria espiral para facilitar el flujo de sangre
trasmitida de madre a hijo influye en su sistema al lado fetal de la placenta.91
inmunitario83 para protegerlo de enfermedades.
En contraparte los niños nacidos por cesárea Parnell y colaboradores91 encontraron en mues-
tienen bacterias de las especies Staphylococcus, tras analizadas de diferentes sitios de la placenta,
Clostridium, Klebsiella, Enterobacter y Entero- que las de la placa basal estaban dominadas
coccus 84,85 que se ha observado son resistentes por Proteobacteria, mientras que las muestras
a diversos antibióticos y son frecuentes en el am- de las membranas amnióticas fetales estaban
biente hospitalario.85,86 Algunos estudios indican dominadas por Firmicutes. De las vellosidades
que en la microbiota intestinal del infante puede placentarias no mostraron filos dominantes con-
producirse una disbiosis2,87 debido al modo de sistentes. De la misma manera, confirmaron la
nacimiento, lo que se relaciona con la aparición existencia de Lactobacillus crispatus y Lactobaci-
de diferentes enfermedades: asma, obesidad, llus iners en las membranas fetales. Estas especies
diabetes, enfermedades metabólicas y algunas prevalecen en la microbiota intestinal y vaginal,
infecciones respiratorias durante los primeros lo que sugiere que las membranas fetales están
meses de vida.88,89,90 expuestas a especies microbianas que ascienden
desde la vagina.91,92,96
Microbiota placentaria
Una de las funciones del microbioma placentario
La placenta es un órgano transitorio que actúa es regular el metabolismo del triptófano y de los
como interfaz principal entre el entorno de ácidos grasos. El catabolismo del triptófano se
la madre y el del feto. Además, tiene diversas relaciona con la creación de tolerancia inmuno-
funciones, entre ellas: transferencia selectiva lógica feto-maternal en el neurodesarrollo. Por
de nutrientes al feto, eliminación de desechos, lo que se refiere al metabolismo de los ácidos
producción de hormonas y conservación de su grasos, esto resulta de gran ayuda para el sumi-
propio microambiente inmunológico.91,92 Antes nistro de sustratos energéticos al feto. Además,
se consideraba que la placenta estaba libre se ha propuesto que el microbioma de la pla-
de microorganismos y ahora está demostrado centa puede tener propiedades antimicrobianas
que alberga microorganismos. Puesto que el que sirven de mecanismo selectivo natural para
microbioma de la placenta humana se ha co- evitar la colonización de bacterias extrañas y
rrelacionado estrechamente con el microbioma patógenas. La hipótesis actual propuesta es que
materno de la cavidad oral, se sugiere que la mu- la colonización placentaria ocurre de tres ma-
cosa oral es una posible fuente del microbioma neras posibles: por translocación vertical desde

504 https://doi.org/10.24245/gom.v91i7.8684
Márquez-Ibarra AA, et al. Cambios en la microbiota durante el embarazo

la vagina, por propagación hematógena desde tes mellitus gestacional la menor abundancia de
el intestino y, por último, por propagación he- Acinetobacter placentario se asoció con un fe-
matógena desde la cavidad oral.93,97 notipo metabólico más adverso e inflamatorio.102

Desde el 2014, Aagaard y su grupo95 señalaron En un estudio de casos y controles, con 24 recién
que los perfiles del microbioma placentario nacidos (12 con peso normal y 12 con bajo peso
fueron más parecidos al microbioma oral de al nacer), se ajustaron por semanas de gesta-
mujeres no embarazadas. Además, ese microbio- ción, raza-etnicidad, índice de masa corporal y
ma es independiente de la población bacteriana edad. Se encontró un aumento significativo de
existente en la vagina, la obesidad de la madre o Fusobacteria y una disminución significativa de
el modo de parto. Por su parte, Zakis y colabo- Cyanobacteria en el grupo de bajo peso al nacer,
radores,96 en una revisión sistemática llevada a en comparación con el grupo de peso normal
cabo en 2022, encontraron que la composición (p < 0.05).103
microbiana de la placenta se asemeja a la de
origen oral y que el vínculo con la cavidad bucal Microbiota del cordón umbilical
es particularmente interesante, porque la mala
salud bucal y la periodontitis se asocian con La evidencia de microorganismos detectados en
desenlaces adversos del embarazo. muestras de sangre del cordón umbilical está
ligada, generalmente, a filos detectados en la
En las mujeres con partos prematuros, la micro- placenta; sin embargo, se encontraron estudios
biota placentaria se ha visto significativamente específicos en cordón umbilical. El estudio de
alterada por el peso gestacional, la caries dental casos y controles llevado a cabo en muestras de
y el desequilibrio de la microbiota oral, pero sangre del cordón umbilical de fetos mortinatos
no por la obesidad pregestacional. Al respecto, (con más de 20 semanas de gestación, n = 60)
Farooqi y coautores98 recolectaron 84 placentas y controles (nacidos vivos, n = 176), evaluó el
de pacientes atendidas en el Instituto de Cien- potencial y alcance de la infección microbiana
cias Médicas de Pakistán, de enero a octubre, y en la muerte del feto. En este estudio se reporta
evidenciaron una coexistencia significativa de que la prevalencia y abundancia de bacterias
S. aureus en la placenta, que se correlaciona aumentó de forma significativa en los mortinatos,
con mayor riesgo de parto prematuro.97,98,99 La incluso después de ajustar por edad de la madre,
diabetes mellitus gestacional, las infecciones raza, IMC, cantidad de embarazos, semanas de
vaginales y los tratamientos con antibióticos tam- gestación y embarazo múltiple. Se identificaron
bién modifican negativamente la composición Streptococcus del grupo B como la especie
del microbioma placentario.97,99,100,101 más rica en mortinatos, además de un grupo de
anaerobios orales, incluidos Actinomyces, Cam-
En un estudio efectuado en el 2016 se analizaron pylobacter, Fusobacterium, Peptostreptococcus,
la microbiota y el microbioma placentarios y la Porphyromonas y Prevotella. El hecho de que
expresión de citocinas antiinflamatorias (IL10, hayan sido más abundantes en partos prema-
TIMP3, ITGAX y MRC1MR) en placentas de mu- turos vivos, sugiere un posible origen oral de la
jeres con diabetes mellitus gestacional y de un infección. Los autores sugieren que las firmas
grupo control. Los resultados mostraron que las microbianas de la sangre del cordón umbilical
bacterias pertenecientes al orden Pseudomona- pueden ser marcadores de desenlaces adversos
dales y al género Acinetobacter fueron menores del embarazo.104 En el estudio de Tang N y su
en mujeres con diabetes mellitus gestacional en grupo100 se evaluó si la microbiota intestinal
comparación con el control (p < 0.05). En diabe- era diferente en mujeres con diabetes mellitus

505
Ginecología y Obstetricia de México 2023; 91 (7)

gestacional en comparación con glucemia nor- microbioma oral, en particular, el estado de la


mal. Luego de analizar muestras de placenta y madre. De ahí que la disbiosis de la microbiota
sangre de cordón umbilical identificaron que oral en la vida temprana se haya relacionado
la microbiota de la placenta se correlacionaba con caries dental, periodontitis y enfermedades
directamente con los triglicéridos al final del de la mucosa oral. He y su grupo,107 al analizar
embarazo y que la microbiota existía en la pla- mediante secuenciación de ARN 16S multicon-
centa y había mayor diversidad en mujeres con gel, la microbiota oral de 20 recién nacidos a
diabetes mellitus gestacional en comparación término por vía vaginal, encontraron un perfil
con mujeres con glucemias normales. Rio-Aige distinto de microbiota oral en neonatos nacidos
y colaboradores105 efectuaron un estudio en de madres con diabetes mellitus gestacional en
el que sugieren que las madres confieren de comparación con los nacidos de madres sin esa
forma pasiva inmunización a sus hijos a través enfermedad. En el 2019, un grupo de investi-
de la vía transplacentaria. Su estudio evaluó la gadores argumentó que existe una asociación
concentración plasmática materna y del cordón entre la enfermedad periodontal de la madre,
umbilical en función de la concentración de el parto prematuro y el bajo peso al nacer.
inmunoglobulinas, citocinas y adipocinas, así La coexistencia de Porphyromonas gingivalis,
como la repercusión de la dieta en la microbiota Streptococcocus spp y F nucleatum en muestras
de la madre. Reportaron que el perfil plasmático orales de las madres, también se encontraron en
difería entre la madre y su hijo, con concen- el líquido amniótico en asociación con trabajo
traciones más altas de citocinas, IgM, IgG2a, de parto prematuro.108
IgE, IgA y leptina en la madre en comparación
con el cordón umbilical. Las inmunoglobulinas Microbiota de líquido amniótico
totales, los subtipos IgG, IgE y la relación Th1/
Th2 se correlacionaron de manera positiva en la El líquido amniótico se considera estéril y la
diada madre-hijo; respecto de los componentes existencia de la microbiota es motivo de contro-
dietéticos los ácidos grasos monoinsaturados, versia. Se sugiere que la prevalencia de invasión
poliinsaturados y la fibra se relacionaron con microbiana a la cavidad amniótica es del 30
IgA en el cordón umbilical. al 50% más alta que la detectada por métodos
basados en cultivos. Se ha encontrado que en
Microbiota de la cavidad oral ciertas situaciones, como el parto prematuro
y las semanas de gestación reducidas en el
La salud bucodental de la madre se relaciona momento del parto se asocian con infección
con la del neonato por la trasmisión vertical de bacteriana en el líquido amniótico.109,110 Winter
patógenos orales (A. actinomycetemcomitans y P. y coautores111 llevaron a cabo un estudio en
gingivalis). En teoría, durante el embarazo, la re- ratones para determinar si el líquido amniótico
ducción de patógenos orales de la madre podría albergaba una microbiota y lo que encontraron
disminuir o retrasar la colonización de patógenos fue que la carga de genes 16S superó la de las
orales en la cavidad oral del neonato.106 crías en comparación con los controles técnicos
y encontraron que diferían con Corynebacterium
Una revisión sistemática señala que se han ob- tuberculostearicum. Son más abundantes en los
servado cambios evidentes de la microbiota oral perfiles de líquido amniótico; sin embargo, los
de las mujeres embarazadas, particularmente autores señalan que esta bacteria no se cultivó
durante el tercer trimestre, en comparación con a partir de líquido amniótico. Se necesitan más
las no embarazadas.106 Existen varios factores re- investigaciones que permitan esclarecer si el
lacionados con la colonización inicial del primer líquido amniótico tiene microbiota viable y

506 https://doi.org/10.24245/gom.v91i7.8684
Márquez-Ibarra AA, et al. Cambios en la microbiota durante el embarazo

cada uno de los efectos que ésta tiene en la parto disminuyen las especies de Lactobacilos y
salud perinatal. aumentan las bacterias anaerobias, independien-
temente de las comunidades vaginales durante
Microbiota de la vagina-útero el embarazo y la etnia.116

El endometrio de una mujer sana se había con- Algunos datos sugieren que la composición del
siderado un ambiente estéril; sin embargo, a microbiota uterino puede tener participación
través de técnicas de secuenciación se ha des- en los desenlaces reproductivos: aborto y parto
cubierto que en las superficies mucosas habita prematuro.77,117 Se ha observado que los patro-
microbiota.83 La proporción aproximada de la nes de microbiota en el endometrio que no son
microbiota en el aparato reproductor femenino dominados por Lactobacillus tienen una tasa de
es de 9% de la carga total en seres humanos.112 implantación más baja y aumento de abortos
En la actualidad se sabe que la vagina mantiene espontáneos en mujeres en protocolos de fe-
una microbiota cuantitativamente grande, en cundación in vitro (FIV). Además, la abundancia
comparación con el útero que normalmente está relativa de Pseudomonas spp y Flavobacterium
colonizado por una microbiota muy limitada. spp eran más abundantes en las mujeres en
Los taxones dominantes de la microbiota vaginal protocolo de fertilización in vitro y tenían un
son los Lactobacilos82,113 que producen lactato embarazo exitoso.117,118
como consecuencia de la fermentación directa
o sintrófica del glucógeno que se encuentra en Probióticos-prebióticos durante el embarazo
el epitelio apical de la vagina y da como resul-
tado un pH ácido vaginal.82 La diversidad de los La Asociación Científica Internacional de
microorganismos está dada, específicamente, Probióticos y Prebióticos (ISAPP) define a los
por Lactobacillus crispatus, Lactobacillus iners, probióticos como microorganismos vivos que,
Gardnerella, Prevotella, Sneathia, Atopobium, cuando se administran en cantidades adecuadas,
Dialister y especies Megasphaera112-114 y se ve confieren un beneficio a la salud del huésped.
influido por diferencias en las concentraciones Por su parte, los prebióticos son un sustrato que
de estrógeno, la pubertad, la menstruación y la selectivamente utilizan los microorganismos
actividad sexual en las mujeres.115 En la cavidad del huésped al conferirles un beneficio para la
uterina Lactobacillus es el que más se encuentra, salud.119 Si bien ambos son benéficos para la
seguido de Pseudomonas y Acinetobacter.112 salud por lo que se refiere a la microbiota de la
madre, en diferentes estudios no se ha observado
Durante el embarazo, diversos factores media- tal efecto benéfico. Gille y colaboradores120 en-
dos por cambios hormonales conducen a la contraron que la vía oral de probióticos ingeridos
modulación inmunológica, cambios en el com- en comparación con el placebo, no aumentó la
portamiento, fisicoquímicos de las mucosas y en proporción de la microbiota vaginal normal en
el aparato genital, mismos que ejercen acción mujeres con menos de 12 semanas completas
en la modulación de la estructura y función del de embarazo a quienes se administraron Lacto-
microbioma. La microbiota vaginal durante el bacillus rhamnosus GR-1 y L. reuteri RC-14 por
embarazo es menos rica y diversa en compara- vía oral (109 unidades formadoras de colonias) o
ción con mujeres no embarazadas.115 Conforme placebo. Chen y su grupo121 evaluaron el efecto
avanza el embarazo, la microbiota vaginal de los probióticos en la microbiota intestinal
cambia con un aumento en la abundancia rela- y los cambios en las citocinas inflamatorias
tiva de Lactobacilos y disminuyen las especies después de un promedio de 6.7 semanas de
anaerobias y anaerobias estrictas. Después del administración de probióticos en mujeres em-

507
Ginecología y Obstetricia de México 2023; 91 (7)

barazadas sanas. Observaron que aunque los ingesta suplementaria de probióticos solo está
probióticos tienen efectos inmunomoduladores indicada en: a) mujeres embarazadas con alto
que ayudan a pasar a un estado inmunológico riesgo de tener un hijo alérgico; b) mujeres que
proinflamatorio en el tercer trimestre, no demos- amamantan a sus hijos con riesgo de padecer
traron que ese efecto se deba a la administración alergias; y c) neonatos con alto riesgo de padecer
de probióticos, por lo que reportaron que su alergias. Por lo anterior, es recomendable tener
administración suplementaria no influyó en la cuidado en las recomendaciones de probióticos
composición de la microbiota fecal. Rutten y su a mujeres embarazadas.
equipo122 investigaron las características de sa-
lud de las madres que consumieron probióticos Martín-Peláez y su grupo,125 en su revisión siste-
durante el embarazo y los efectos de los éstos mática, concluyen que la ingesta de probióticos,
en la salud de los hijos durante el primer año de prebióticos y simbióticos, sobre todo durante
vida. No encontraron diferencias entre las que la lactancia, da lugar a efectos benéficos en
consumieron probióticos y las que no lo hicieron la microbiota intestinal de los recién nacidos,
en cuanto a las semanas de gestación, el peso al en particular en los obtenidos por cesárea. De
nacer, la edad de la madre en el momento del acuerdo con la evidencia encontrada, solo un
parto, la educación, la etnia de la madre ni los estudio indica beneficios cuando se consumen
síntomas de enfermedad de los neonatos du- probióticos. Los demás estudios refieren no
rante el primer año de vida. En contraste con lo encontrar beneficio alguno ni para la mujer em-
anterior, Davidson y colaboradores123 evaluaron, barazada o el neonato, por lo que se necesitan
sistemáticamente, los efectos de los suplementos más ensayos de este tema para poder indicar
de probióticos consumidos solos o en combi- el consumo de prebiótico y probióticos a esta
nación con intervenciones farmacológicas y no población.
farmacológicas en la prevención de la diabetes
mellitus gestacional y encontraron que los pro- Otros factores relacionados
bióticos aumentan el riesgo de preeclampsia (4
estudios, 955 mujeres; evidencia de alta calidad). La disbiosis en la madre puede condicionar
estrés; de ahí que se proponga que la relación
Los probióticos apenas influyen en el riesgo de entre el estrés y la inflamación adquiera cada
cesárea (6 estudios, 1 520 mujeres; pruebas de día mayor importancia. Los estudios en roedo-
alta calidad) sin otro beneficio para la salud. res han demostrado que el estrés de la madre
No está claro si los probióticos tienen algún durante el embarazo se relaciona con aumento
efecto en el riesgo de diabetes mellitus gesta- de las citocinas proinflamatorias (IL-1β e IL-6)
cional en comparación con el placebo (Riesgo de la placenta. Las concentraciones elevadas
Relativo [RR] medio 0.80; IC95%: 0.54-1.20; de IL-1β en las placentas se asociaron con un
seis estudios, 1440 mujeres; evidencia de cer- comportamiento similar a la ansiedad en las
teza baja). Baldassarre y su equipo,124 en su crías murinas hembras de madres estresadas
revisión, indicaron que un estudio de cohorte en la etapa prenatal. En las crías masculinas el
prospectivo demostró que la administración de aumento de IL-1β dio como resultado hiperac-
un suplemento de leche con probióticos durante tividad.92 Además, se ha evidenciado que las
el embarazo redujo la preeclampsia y el riesgo concentraciones elevadas de citocinas proinfla-
de parto prematuro. También señalaron que, de matorias de la madre, por una infección viral o
acuerdo con las directrices de la Organización bacteriana durante el embarazo, se asocian con
Mundial de la Alergia (WAO por sus siglas en mayor riesgo de autismo y esquizofrenia en la
inglés) referentes a la prevención de alergias, la descendencia.126

508 https://doi.org/10.24245/gom.v91i7.8684
Márquez-Ibarra AA, et al. Cambios en la microbiota durante el embarazo

Durante el embarazo, en mujeres con obesidad piensa que las proteobacterias contribuyen a
inducida por la dieta, la microbiota intestinal la inflamación asociada con la enfermedad
se modifica. El proceso de disbiosis acompaña metabólica en adultos. Su papel es fundamental
procesos inflamatorios y alteraciones en las para la preparación del sistema inmunológico
concentraciones de ácidos grasos de cadena innato y adaptativo en etapas tempranas. Un
corta.127,128 En la expresión de sus receptores, en componente de las bacterias gramnegativas
sujetos con obesidad, hay una reducción en la que residen en el intestino es la endotoxina
cantidad de bacterias de los géneros Clostridia- lipopolisacárido (LPS); está demostrado que la
les, Ruminococcaceae y Lachnospiraceae, que traslocación de LPS del intestino a la circulación
se producen con predominio de butirato. En sistémica tiene participación importante en las
mujeres embarazadas y sus fetos el ácido acético enfermedades metabólicas. 130 En el estudio
es el principal ácido graso de cadena corta. Está experimental en murinos llevado a cabo por
demostrado que las concentraciones de ácido Mjaaseth y colaboradores131 se documentó que
acético se asocian con aumento de peso y con- una dieta de la madre caracterizada por exceso
centraciones de adiponectina. Por el contrario, de vitaminas por arriba de las recomendaciones
las concentraciones de propionato sérico se o un desequilibrio en el contenido de ácido
correlacionan de manera negativa con la leptina. fólico y colina contribuyen a alteraciones en
En las mujeres embarazadas con obesidad no microbiota intestinal y se asocia con fenotipos
solo se observa disminución en la producción obesogénicos en crías masculinas y femeninas.
de butirato sino también de β-defensina 3, que
modifica las propiedades de la barrera intestinal. Se ha generado evidencia que una dieta en la
El butirato actúa en la barrera intestinal a través madre, alta en verduras, se asocia con un ries-
de la regulación transcripcional de la proteína go menor de enfermedad alérgica. En estudios
de uniones estrechas claudina-1, inducción de murinos se ha demostrado que una dieta baja
ocludina y redistribución de la zonulina-1 en en fibra conduce a un agotamiento interge-
las membranas de la célula.127 También se ha neracional de la diversidad de la microbiota
observado que el IMC previo al embarazo y el intestinal que solo se recupera, parcialmente,
aumento de peso durante éste contribuye a la después de la restitución con una dieta alta en
variación de la microbiota en la leche humana. fibra, por eso se propone que una dieta baja
En mujeres con peso normal antes del embarazo en fibra puede contribuir a la pérdida de mi-
hay mucho más del género Bifidobacterium y crorganismos intestinales ancestrales.132 Se ha
mayor diversidad alfa en comparación con el observado que la suplementación con vitamina
resto de las mujeres.129 D a la madre durante el embarazo se asocia con
menor abundancia de Clostridium difficile y Bi-
Al parecer, los mecanismos inmunitarios críti- fidobacterium, pero con mayor abundancia de
cos que controlan la homeostasis y la tolerancia Bacteroides fragilis en lactantes de 3 a 6 meses
a exposiciones ambientales están modulados y la ingesta de frutas por parte de la madre du-
por la interacción microorganismo-huésped, rante el embarazo con una mayor abundancia
sobre todo en los primeros días de vida. Se de Streptococcus y Clostridium en neonatos de
cree que la colonización temprana con pro- seis semanas.
teobacterias y su reducción consiguiente en el
tiempo, es parte del proceso. Una interrupción La ingesta de alcohol también ha demostrado
puede relacionarse con mayor probabilidad efectos en la microbiota. Se ha reportado que
de enfermedades neonatales, sobre todo en conduce a una disminución de la abundancia
recién nacidos prematuros. Esto porque se de Firmicutes y a mayor cantidad de filos de

509
Ginecología y Obstetricia de México 2023; 91 (7)

Actinobaceria y Proteobacteria. La evidencia CONCLUSIONES


en humanos también sugiere que el consumo
crónico de alcohol causa una disminución de En los últimos años, la microbiota ha tenido una
Bacteroidetes pero un aumento de Proteobac- gran atención por parte de los investigadores
teria, así como una mayor permeabilidad del porque la disbiosis se ha relacionado con el sur-
aparato gastrointestinal. 133 Las poblaciones gimiento de diferentes enfermedades y la etapa
bacterianas intestinales asociadas con obesi- del embarazo no ha sido la excepción. Se ha
dad como Bacteroides, Oscillibacter y Blautia encontrado microbiota en diversos tejidos u ór-
se han visto alteradas en los recién nacidos de ganos que anteriormente se creían estériles y con
madres con mayor ingesta de grasas durante el ello se sugiere que todos los cambios que implica
embarazo, así como en modelos animales donde el embarazo pueden influir en la microbiota
una dieta alta en grasas durante el embarazo y de la madre y el feto, y dependerá de factores
lactancia se asocia con disbiosis de la microbiota ambientales como la nutrición y salud bucal
de la descendencia.134 de la madre, infecciones durante el embarazo,
enfermedades previas al embarazo, estado nu-
La ingesta de fructosa durante el embarazo tam- tricional previo y durante esta etapa, exposición
bién se ha evaluado en ratas Wistar y encontrado a probióticos-prebióticos o simbióticos y tipo
que afecta la diversidad de la microbiota materna de nacimiento, entre otros que tendrán efecto
hacia una mayor diversidad, que parece ser lo en la salud de la madre durante el embarazo o
opuesto a los cambios esperados en un embarazo posteriormente en el recién nacido a corto, me-
normal.135 García I y su grupo136 señalan que diano y largo plazo. Aún a pesar de las crecientes
la microbiota materna está determinada por la investigaciones en el área, aún quedan preguntas
dieta, sobre todo por la fibra, lípidos y proteínas por resolver para ayudar a solucionar el enigma
y que esta puede tener efectos en el estableci- de los cambios en la diversidad en las diferentes
miento de la microbiota neonatal. complicaciones del embarazo y si los probióticos
tendrán o no efecto en la disminución del riesgo
Los tratamientos con antibióticos durante el de padecerlas.
embarazo se han relacionado con aumento en
la posibilidad de eccema, alergia alimentaria REFERENCIAS
y asma en la descendencia, así como una
1. Macpherson AJ, de Agüero MG, Ganal-Vonarburg SC. How
exposición microbiana limitada.16,132 Además,
nutrition and the maternal microbiota shape the neonatal
en modelos murinos los tratamientos con immune system. Nat Rev Immunol 2017; 17 (8): 508-17.
antibióticos durante el embarazo alteró la doi:10.1038/nri.2017.58
composición bacteriana de la microbiota intes- 2. Mesa M, Loureiro B, Iglesia I, Fernandez Gonzalez S, Llurba
tinal e indujo lesiones e inflamación intestinal, Olivé E, García Algar O et al. The Evolving Microbiome from
Pregnancy to Early Infancy: A Comprehensive Review. Nu-
inhibió la vascularización, proliferación y al- trients 2020; 12 (1): 133.doi:10.3390/nu12010133
teró la barrera intestinal de los ratones recién 3. Coscia A, Bardanzellu F, Caboni E, Fanos V, Peroni D. When
nacido. Se encontró que los tratamientos con a Neonate Is Born, So Is a Microbiota. Life: (Basel) 2021;
antibióticos suprimen el desarrollo de la mi- 11: (2): 148. doi:10.3390/life11020148
crobiota intestinal e interrumpen el desarrollo 4. Ganal S, Fuhrer T, Gomez M. Maternal microbiota and
antibodies as advocates of neonatal health. Gut Microbes.
intestinal en función de la disminución en la 2017; 8: (5): 479-85. doi:10.1080/19490976.2017.1299847
cantidad de células calciformes, disminución 5. Solt I. The human microbiome and the great obstetrical
en la expresión de proteínas de uniones estre- syndromes: a new frontier in maternal-fetal medicine.
chas y del factor de crecimiento del endotelio Best Pract Res Clin Obstet Gynaecol 2015; 29 (2): 165-75.
doi:10.1016/j.bpobgyn.2014.04.024
vascular.137

510 https://doi.org/10.24245/gom.v91i7.8684
Márquez-Ibarra AA, et al. Cambios en la microbiota durante el embarazo

6. Macpherson A, de Agüero M, Ganal-Vonarburg S. How 20. Kuperman AA, Koren O. Antibiotic use during pregnancy:
nutrition and the maternal microbiota shape the neonatal how bad is it? BMC Med. 2016; 14 (1): 91. doi:10.1186/
immune system. Nat Rev Immunol 2017; 17: (8): 508-17. s12916-016-0636-0
doi:10.1038/nri.2017.58 21. Neu J. Developmental aspects of maternal-fetal, and infant
7. Al Z, Eberl G. Imprinting of the immune system by the mi- gut microbiota and implications for long-term health.
crobiota early in life. Mucosal Immunol 2020; 13: 183-89 Matern Health Neonatol Perinatol 2015; 1: 6. doi:10.1186/
https: //doi.org/10.1038/s41385-020-0257-y s40748-015-0007-4
8. Younge N, McCann J, Ballard J, Plunkett C, Akhtar S, Araújo 22. Bolte EE, Moorshead D, Aagaard KM. Maternal and early
F, Murtha A, Brandon D, Seed P. Fetal exposure to the ma- life exposures, and their potential to influence develop-
ternal microbiota in humans and mice. JCI Insight 2019; 4 ment of the microbiome. Genome Med 2022; 14 (1): 4.
(19): e127806. doi:10.1172/jci.insight.127806 doi:10.1186/s13073-021-01005-7
9. Ratsika A, Codagnone MC, O’Mahony S, Stanton C, Cryan 23. Romero Herrero D, Andreu Domingo A. Vaginosis bacteria-
JF. Priming for Life: Early Life Nutrition and the Microbiota- na. Enfermedades Infecciosas y Microbiología Clínica 2016;
Gut-Brain Axis. Nutrients 2021; 13: 423. https: //doi.org/ 34: 14-18. doi:10.1016/s0213-005x (16)30214-2
10.3390/nu13020423 24. Hasain Z, Mokhtar NM, Kamaruddin NA, Mohamed
10. Kozyrskyj AL, Kalu R, Koleva PT, Bridgman SL. Fetal pro- Ismail NA, Razalli NH, Gnanou JV, et al. Gut microbiota
gramming of overweight through the microbiome: boys are and gestational diabetes mellitus: a review of host-gut
disproportionately affected. J Dev Orig Health Dis 2016; 7 microbiota interactions and their therapeutic potential.
(1): 25-34. doi:10.1017/S2040174415001269 Front Cell Infect Microbiol 2020; 10: 188. doi:10.3389/
11. Galley JD, Bailey M, Kamp Dush C, Schoppe-Sullivan S, fcimb.2020.00188
Christian LM. Maternal obesity is associated with altera- 25. Fox C, Eichelberger K. Maternal microbiome and preg-
tions in the gut microbiome in toddlers. PLoS One 2014; 9 nancy outcomes. Fertil Steril 2015; 104 (6): 1358-63.
(11): e113026. doi:10.1371/journal.pone.0113026 doi:10.1016/j.fertnstert.2015.09.037
12. Soderborg TK, Carpenter CM, Janssen RC, Weir TL, Robert- 26. Wang J, Gu X, Yang J, Wei Y, Zhao Y. Gut microbiota dysbiosis
son CE, et al. Gestational diabetes is uniquely associated and increased plasma LPS and TMAO levels in patients with
with altered early seeding of the infant gut microbiota. preeclampsia. Front Cell Infect Microbiol 2019; 9: 409.
Front. Endocrinol 2020; 11: 603021. doi:10.3389/fen- doi:10.3389/fcimb.2019.00409
do.2020.603021
27. Ansari A, Bose S, You Y, Park S, Kim Y. Molecular Mechanism
13. Kozyrskyj AL, Kalu R, Koleva PT, Bridgman SL. Fetal pro- of Microbiota Metabolites in Preterm Birth: Pathological
gramming of overweight through the microbiome: boys are and Therapeutic Insights. Int J Mol Sci. 2021; 22 (15): 8145.
disproportionately affected. J Dev Orig Health Dis 2016; 7 doi:10.3390/ijms22158145
(1): 25-34. doi:10.1017/S2040174415001269
28. Mora-Janiszewska O, Faryniak-Zuzak A, Darmochwał-Kolarz
14. Kozyrskyj AL, Sloboda DM. Perinatal programming of gut D. Epigenetic Links between Microbiota and Gestational
microbiota and immunity. J Dev Orig Health Dis 2016; 7 Diabetes. Int J Mol Sci. 2022; 23 (3): 1831. doi:10.3390/
(1): 2-4. doi:10.1017/s2040174415007916 ijms23031831
15. Butel MJ, Waligora-Dupriet AJ, Wydau-Dematteis S. The 29. Fernandez-Gonzalez S, Ortiz-Arrabal O, Torrecillas A,
developing gut microbiota and its consequences for health. Pérez-Cruz M, Chueca N, Gómez-Roig MD, et al. Study
J Dev Orig Health Dis 2018; 9 (6): 590-97. doi:10.1017/ of the fetal and maternal microbiota in pregnant women
S2040174418000119 with intrauterine growth restriction and its relationship
16. Abrahamsson TR, Wu RY, Jenmalm MC. Gut microbiota and with inflammatory biomarkers. Medicine. 2020; 99 (46):
allergy: the importance of the pregnancy period. Pediatr e22722. doi:10.1097/MD.0000000000022722
Res 2015; 77 (1-2): 214-19. doi:10.1038/pr.2014.165 30. Dunlop AL, Mulle JG, Ferranti EP, Edwards S, Dunn AB,
17. Bolte EE, Moorshead D, Aagaard KM. Maternal and early Corwin EJ. Maternal Microbiome and Pregnancy Outcomes
life exposures and their potential to influence develop- That Impact Infant Health. Adv Neonatal Care. 2015; 15 (6):
ment of the microbiome. Genome Med 2022; 14 (1): 4. 377–85. doi:10.1097/ANC.0000000000000218
doi:10.1186/s13073-021-01005-7 31. Alsharairi NA. The Infant Gut Microbiota and Risk of Asth-
18. Mandal S, Godfrey KM, McDonald D, et al. Fat and vitamin ma: The Effect of Maternal Nutrition during Pregnancy and
intakes during pregnancy have stronger relations with a Lactation. Microorganisms. 2020; 8 (8): 1119. doi:10.3390/
pro-inflammatory maternal microbiota than does carbo- microorganisms8081119
hydrate intake. Microbiome 2016 ; 4 (1): 55. doi:10.1186/ 32. Li X, Yu D, Wang Y, Yuan H, Ning X, Rui B, et al. The Intestinal
s40168-016-0200-3 Dysbiosis of Mothers with Gestational Diabetes Mellitus:
19. Chu DM, Antony KM, Ma J, et al. The early infant gut micro- (GDM) and Its Impact on the Gut Microbiota of Their
biome varies in association with a maternal high-fat diet. Ge- Newborns. Chen T, editor. Can J Infect Dis Med Microbiol
nome Med 2016; 8 (1): 77. doi:10.1186/s13073-016-0330-z 2021; 2021: 1–12. doi:10.1155/2021/3044534

511
Ginecología y Obstetricia de México 2023; 91 (7)

33. Neri C, Serafino E, Morlando M, Familiari A. Microbiome weight gain with the infant fecal microbiota. J Pediatr
and Gestational Diabetes: Interactions with Pregnancy Gastroenterol Nutr 2017; 65 (5): 509-515. doi:10.1097/
Outcome and Long-Term Infant Health. Goebl CS, editor. J MPG.0000000000001566
Diabetes Res 2021; 2021: 1–10. doi:10.1155/2021/9994734 46. Abrahamsson, Thomas R., Richard You Wu, Jenmalm MC.
34. Ahmadian E, Rahbar Saadat Y, Hosseiniyan Khatibi SM, Na- Gut microbiota and allergy: the importance of the preg-
riman-Saleh-Fam Z, Bastami M, Zununi Vahed F, et al. Pre- nancy period. Pediatric Research 2015; 77: (1): 214-19.
Eclampsia: Microbiota possibly playing a role. Pharmacol doi:10.1038/pr.2014.165
Res 2020; 155: 104692. doi:10.1016/j.phrs.2020.104692. 47. Walker R, Clemente J, Peter I, Loos R. The prenatal gut
35. Prince AL, Ma J, Kannan PS, Alvarez M, Gisslen T, Harris microbiome: are we colonized with bacteriain utero?
RA, et al. The placental membrane microbiome is altered Pediatric Obesity 2017; 12: 3-17. doi:10.1111/ijpo.12217
among subjects with spontaneous preterm birth with and
48. Hu J, Nomura Y, Bashir A, Fernandez-Hernandez H, Itzkowitz
without chorioamnionitis. Am J Obstet Gynecol 2016; 214
S, et al. Diversified microbiota of meconium is affected by
(5): 627.e1-627.e16. doi:10.1016/j.ajog.2016.01.193
maternal diabetes status. PLoS ONE 2013; 8 (11): e78257.
36. Vinturache AE, Gyamfi-Bannerman C, Hwang J, Mysorekar doi:10.1371/journal.pone.0078257
IU, Jacobsson B. Maternal microbiome. A pathway to pre-
49. Grech A, Collins C, Holmes A, Lal R, Duncanson K, Taylor
term birth. Semin Fetal Neonatal Med 2016; 21 (2): 94–9.
R, Gordon A. Maternal exposures and the infant gut
doi:10.1016/j.siny.2016.02.004
microbiome: a systematic review with meta-analysis.
37. Wang J, Zheng J, Shi W, Du N, Xu X, Zhang Y, et al. Dysbio- Gut Microbes 2021; 13: (1): 1-30. doi:10.1080/194909
sis of maternal and neonatal microbiota associated with 76.2021.1897210
gestational diabetes mellitus. Gut 2018; 67 (9): 1614-25.
50. Singh A, Mahima M. Neonatal microbiome–a brief review.
doi:10.1136/gutjnl-2018-315988
J Maternal-Fetal & Neonatal Medicine 2020; 33 (22): 3841-
38. Chernikova DA, Koestler DC, Hoen AG, Housman ML, 48. doi:10.1080/14767058.2019.1583738
Hibberd PL, Moore JH, et al. Fetal exposures and perinatal
influences on the stool microbiota of premature infants. J 51. Yao Y, Cai X, Ye Y, Wang F, Chen F, Zheng C. The Role
Matern Neonatal Med 2016; 29 (1): 99-105. doi:10.3109/ of Microbiota in Infant Health: From Early Life to
14767058.2014.987748 Adulthood. Front. Immunol 2021; 12: 708472. doi:10.3389/
fimmu.2021.708472
39. Ponzo V, Fedele D, Goitre I, Leone F, Lezo A et al Diet-Gut
Microbiota Interactions and Gestational Diabetes Mellitus: 52. Miko E, Csaszar A, Bodis J, Kovacs K. The Maternal-Fetal Gut
(GDM). Nutrients 2019; 11: 330. doi:10.3390/nu11020330 Microbiota Axis: physiological changes, dietary influence,
and modulation possibilities. Life (Basel) 2022; 12: (3): 424.
40. Yang H Guo R, Li S, et al. Systematic analysis of gut microbio- doi:10.3390/life12030424
ta in pregnant women and its correlations with individual
heterogeneity. NPJ Biofilms Microbiomes 2020; 6 (1): 32). 53. Nuriel-Ohayon M, Neuman Hand Koren O. Microbial Chan-
doi:10.1038/s41522-020-00142-y ges during Pregnancy, Birth, and Infancy. Front Microbiol
2016; 7: 1031. https: //doi.org/10.3389/fmicb.2016.01031
41. Di Simone, Nicoletta, et al. Recent insights on the ma-
ternal microbiota: impact on pregnancy outcomes. 54. Edwards S, Cunningham S, Dunlop A, Corwin E. The
Frontiers in Immunology 2020; 11: 528202. doi:10.3389/ maternal gut microbiome during pregnancy. MCN Am J
fimmu.2020.528202 Matern Child Nurs 2017; 42: (6): 310-17. doi:10.1097/
NMC.0000000000000372
42. Zacarõ AS, Collado MC, Go mez-Gallego C, Flinck H, Ait-
toniemi J, Isolauri E, et al. Pregestational overweight and 55. Siena M, Laterza L, Matteo M, Mignini I, Schepis T, et al.
obesity are associated with differences in gut microbiota Gut and reproductive tract microbiota adaptation during
composition and systemic inflammation in the third tri- pregnancy: new insights for pregnancy-related compli-
mester. PLoS ONE 2018; 13 (7): e0200305. doi:10.1371/ cations and therapy. Microorganisms 2021; 9: (3): 473.
journal.pone.0200305 doi:10.3390/microorganisms9030473
43. Sakurai K, Kato T, Tanabe H, Taguchi-Atarashi N, Sato Y, 56. Chung, Seon-Yoon, Ravel J, Regan M. Clinical relevance of
Eguchi A, Watanabe M, Ohno H, Mori C. Association bet- gastrointestinal microbiota during pregnancy: A primer
ween gut microbiota composition and glycoalbumin level for nurses. Biological Research for Nursing 2018; 20: (1):
during pregnancy in Japanese women: Pilot study from 84-102. doi: 10.1177/1099800417732412
Chiba Study of Mother and Child Health. J Diabetes Investig 57. Buffington, Shelly A., et al. Microbial reconstitution rever-
2020; 11 (3): 699-706. doi:10.1111/jdi.13177 ses maternal diet-induced social and synaptic deficits in
44. Kapourchali, Fatemeh Ramezani, and Gail AM Cresci. offspring. Cell. 2016; 165: (7): 1762-1775. doi:10.1016/j.
Early‐Life Gut Microbiome. The Importance of Maternal cell.2016.06.001
and Infant Factors in Its Establishment. Nutrition in Clinical 58. Chu D, Valentine G, Seferovic M, Aagaard K. The Develop-
Practice. 2020; 35 (3), 386-405. doi:10.1002/ncp.10490 ment of the Human Microbiome. Gastroenterology Clinics
45. Robinson A, Fiechtner L, Roche B, Ajami N, Petrosino of North America. 2019; 48 (3): 357-375. doi:10.1016/j.
J, Camargo C et al. Association of maternal gestational gtc.2019.04.004

512 https://doi.org/10.24245/gom.v91i7.8684
Márquez-Ibarra AA, et al. Cambios en la microbiota durante el embarazo

59. Gohir W, Whelan F, Surette M, Moore C, Schertzer J, Slo- 73. Nyangahu DD, Jaspan HB. Influence of maternal microbiota
boda D. Pregnancy-related changes in the maternal gut during pregnancy on infant immunity. Clin Exp Immunol
microbiota are dependent upon the mother's periconcep- 2019; 198 (1): 47–56. doi:10.1111/cei.13331
tional diet. Gut Microbes. 2015; 6: (5): 310-20. doi:10.108 74. Sohn K, Underwood MA. Prenatal and postnatal adminis-
0/19490976.2015.1086056. tration of prebiotics and probiotics. Semin Fetal Neonatal
60. You Y-A, Yoo JY, Kwon EJ and Kim YJ. Blood Microbial Med. 2017; 22 (5): 284–9. doi:10.1016/j.siny.2017.07.002.
Communities During Pregnancy Are Associated With Pre- 75. Castanys-Muñoz E, Martin MJ, Vazquez E. Building a Benefi-
term Birth. Front. Microbiol 2019; 10: 1122. doi:10.3389/ cial Microbiome from Birth. Adv Nutr. 2016; 7 (2): 323–30.
fmicb.2019.01122 doi:10.3945/an.115.010694
61. Valentine, Gregory, et al. Relationships between perinatal 76. Forsgren M, Isolauri E, Salminen S, Rautava S. Late preterm
interventions, maternal-infant microbiomes, and neonatal birth has direct and indirect effects on infant gut micro-
outcomes. Clinics in Perinatology. 2018; 45 (2): 339-355. biota development during the first six months of life. Acta
doi:10.1016/j.clp.2018.01.008 Paediatr. 2017; 106 (7): 1103–9. doi:10.1111/apa.13837.
62. Underwood, Mark A., et al. Disbiosis intestinal neonatal. 77. Grewal K, MacIntyre DA, Bennett PR. The reproductive
Journal of Perinatology. 2020; 40 (11): 1597-1608. doi. tract microbiota in pregnancy. Biosci Rep. 2021; 41 (9):
org/10.1038/s41372-020-00829-2 BSR20203908. doi:10.1042/BSR20203908
63. Rautava, Samuli. Microbial composition of the initial 78. Senn V, Bassler D, Choudhury R, Scholkmann F, Righini-
colonisation of newborns. Gut microbiome: functio- Grunder F, Vuille-dit-Bille recién nacido, et al. Microbial
nal aspects in health and disease.: 2017; 88: 11-22. Colonization From the Fetus to Early Childhood—A Com-
doi:10.1159/000455209 prehensive Review. Front Cell Infect Microbiol 2020; 10:
64. Drell, Tiina, et al.: The influence of different maternal 573735. doi:10.3389/fcimb.2020.573735
microbial communities on the development of infant gut 79. Moriana L, Mach N. Influencia de la gestación, el parto y
and oral microbiota. Scientific reports. 2017; 7 (1): 1-9. el tipo de lactancia sobre la microbiota intestinal del neo-
doi:10.1038/s41598-017-09278-y nato. Acta Pediatr Esp.2014; 72 (2): 37-44. https: //www.
65. Hill, Cian J., et al. Evolution of gut microbiota composition actapediatrica.com/images/pdf/Volumen-72---Numero-
from birth to 24 weeks in the INFANTMET cohort. Micro- 2---Febrero-2014.pdf
biome. 2017; 5 (1): 1-18. doi 10.1186/s40168-016-0213-y 80. Sakwinska O, Foata F, Berger B, Brüssow H, Combremont S,
66. Zhang Z, Xue C, Ju M, Guo J, Wang M, Yi S, Yi X. Maternal gut Mercenier A, et al. Does the maternal vaginal microbiota
dysbiosis alters offspring microbiota and social interactions. play a role in seeding the microbiota of neonatal gut and
Microorganisms. 2021 Aug 15; 9 (8): 1742. doi:10.3390/ nose? Benef Microbes. 2017; 8 (5): 763–78. doi:10.3920/
microorganisms9081742 BM2017.0064
67. Su M, Nie Y, Shao R, Duan S, Jiang Y, Wang M, et al. Di- 81. Nunez N, Réot L, Menu E. Neonatal Immune System On-
versified gut microbiota in newborns of mothers with togeny: The Role of Maternal Microbiota and Associated
gestational diabetes mellitus. PLoS ONE. 2018; 13 (10): Factors. How Might the Non-Human Primate Model En-
e0205695. https: //doi.org/10.1371/journal.pone.0205695 lighten the Path? Vaccines. 2021; 9 (6): 584. doi:10.3390/
68. Chen, Ting y otros. Gestational diabetes mellitus is asso- vaccines9060584
ciated with neonatal gut microbiota and metabolome. 82. Wolfarth AA, Smith TM, VanInsberghe D, Dunlop AL, Neish
BMC Medicine. 2021; 19 (1): 1-10. doi:10.1186/s12916- AS, Corwin EJ, et al. A Human Microbiota-Associated
021-01991-w Murine Model for Assessing the Impact of the Vaginal
69. Crusell, Mie Korslund Wiinblad, et al. Gestational diabetes Microbiota on Pregnancy Outcomes. Front Cell Infect Mi-
is associated with changes in gut microbiota composition crobiol 2020; 10: 570025. doi:10.3389/fcimb.2020.570025
in the third trimester of pregnancy and postpartum. Micro- 83. Agostinis C, Mangogna A, Bossi F, Ricci G, Kishore U,
biome 2018; 6 (1): 1-19. doi : 10.1186/s40168-018-0472-x Bulla R. Uterine Immunity and Microbiota: A Shifting
70. Mirpuri, Julie y Josef Neu. Maternal microbial factors affec- Paradigm. Front Immunol 2019; 10: 2387. doi:10.3389/
ting the foetus and subsequent offspring. Seminars in Peri- fimmu.2019.02387.
natology. 2021; 45: 6. doi :10.1016/j.semperi.2021.151449 84. Kim G, Bae J, Kim MJ, Kwon H, Park G, Kim S-J, et al. Dela-
71. Vuillermin, Peter J., et al. "The maternal microbiome yed Establishment of Gut Microbiota in Infants Delivered
during pregnancy and allergic disease in the offspring." by Cesarean Section. Front Microbiol . 2020; 11: 2099.
Seminars in immunopathology.2017; 39: 6. doi 10.1007/ doi:10.3389/fmicb.2020.02099
s00281-017-0652-y 85. Coelho GDP, Ayres LFA, Barreto DS, Henriques BD, Prado
72. Gao, Yuan, et al. The maternal gut microbiome during MRMC, Passos CM Dos. Acquisition of microbiota accor-
pregnancy and offspring allergy and asthma. Journal of ding to the type of birth: an integrative review. Rev Lat
Allergy and Clinical Immunology. 2021; 148 (3): 669-678. Am Enfermagem. 2021; 29: e3446. doi:10.1590/1518.8
doi:10.1016/j.jaci.2021.07.011 345.4466.3446.

513
Ginecología y Obstetricia de México 2023; 91 (7)

86. Korpela K. Impact of Delivery Mode on Infant Gut Mi- pring: Research Progress of Recent Years. Front Pharmacol
crobiota. Ann Nutr Metab. 2021; 77 (Suppl. 3): 11–9. 2020; 11: 643. doi:10.3389/fphar.2020.00643.
doi:10.1159/000518498 100. Tang N, Luo Z-C, Zhang L, Zheng T, Fan P, Tao Y and Ouyang F.
87. Hoang DM, Levy EI, Vandenplas Y. The impact of Caesarean The Association Between Gestational Diabetes and Micro-
section on the infant gut microbiome. Acta Paediatr. 2021; biota in Placenta and Cord Blood. Front Endocrinol 2020;
110 (1): 60–7. doi:10.1111/apa.15501. 11: 550319. doi:10.3389/fendo.2020.550319
88. Raspini B, Vacca M, Porri D, De Giuseppe R, Calabrese 101. Antony K, Ma J, Mitchell K, Racusin D, Versalovic J, Aagaard
FM, Chieppa M, et al. Early Life Microbiota Colonization K. The preterm placental microbiome varies in associa-
at Six Months of Age: A Transitional Time Point. Front tion with excess maternal gestational weight gain. Am J
Cell Infect Microbiol 2021; 11: 590202. doi:10.3389/ Obstet Gynecol 2015; 212: (5): 653.e1-16. doi:10.1016/j.
fcimb.2021.590202 ajog.2014.12.041
89. Reyman M, van Houten MA, van Baarle D, Bosch AATM, 102. Bassols J, Serino M, Carreras-Badosa G, Burcelin R, Blasco-
Man WH, Chu MLJN, et al. Impact of delivery mode- Baque V, Lopez-Bermejo A, Fernandez-Real JM. Gestational
associated gut microbiota dynamics on health in the first diabetes is associated with changes in placental micro-
year of life. Nat Commun. 2019 ; 10 (1): 4997. doi:10.1038/ biota and microbiome. Pediatr Res 2016; 80 (6): 777-784.
s41467-019-13014-7. doi:10.1038/pr.2016.155
90. Qureshi F, Edhi F, Ozga A. The Impact of Delivery Mode on 103. Zheng J, Xiao X, Zhang Q, Mao L, Yu M, Xu J. The Placental
the Human Microbiome: A Global Perspective. Mako NSU Microbiome Varies in Association with Low Birth Weight
Undergrad Student J. 2022; 1. https: //nsuworks.nova.edu/ in Full-Term Neonates. Nutrients 2015; 7 (8): 6924-37.
cgi/viewcontent.cgi?article=1033&context=mako/ doi:10.3390/nu7085315
91. Parnell L, Briggs C, Mysorekar I. Maternal microbiomes 104. Vander Haar EL, Wu G, Gyamfi-Bannerman C, et al. Micro-
in preterm birth: Recent progress and analytical pipe- bial analysis of umbilical cord blood reveals novel patho-
lines. Seminars in Perinatology. 2017; 41 (7): 392-400. gens associated with stillbirth and early preterm birth.
doi:10.1053/j.semperi.2017.07.010 mBio 2022; 13 (5): e0203622. doi:10.1128/mbio.02036-22
92. Chen H, Gur T. Intrauterine Microbiota: Missing, or the 105. Rio-Aige K, Azagra-Boronat I, Massot-Cladera M, Selma-Royo
Missing Link? Trends in Neurosciences. 2019; 42 (6): 402- M, Parra-Llorca A, et al. Association of maternal microbiota
413. doi:10.1016/j.tins.2019.03.008 and diet in cord blood cytokine and immunoglobulin profiles.
93. Beckers, Kalie F., and Jenny L. Sones. Maternal microbiome Int J Mol Sci 2021; 22 (4): 1778. doi:10.3390/ijms22041778
and the hypertensive disorder of pregnancy, preeclamp- 106. Jang, Hoonji, et al. Oral microflora and pregnancy: a syste-
sia. American Journal of Physiology-Heart and Circula- matic review and meta-analysis. Scientific reports 2021; 11
tory Physiology. 2020; 318: (1): H1-H10. doi:10.1152/ (1): 1-31. doi:10.1038/s41598-021-96495-1
ajpheart.00469.2019 107. He Z, Wu J, Xiao B, Xiao S, Li H, Wu K. The initial oral micro-
94. Dudley, D. J. The placental microbiome: yea, nay or maybe?. biota of neonates among subjects with gestational diabetes
BJOG: an international journal of obstetrics and gynaeco- mellitus. Frontiers in Pediatrics 2019; 7: 513. doi:10.3389/
logy. 2020; 127: (2): 170. Doi: 10.1111/1471-0528.15896 fped.2019.00513
95. Aagaard K, Ma J, Antony K, Ganu R, Petrosino J, Versalovic 108. Dunlop A, Knight A, Satten G, Cutler A, Wright M, Mitchell
J. The placenta harbors a unique microbiome. Sci Transl R et al. Stability of the vaginal, oral, and gut microbiota
Med 2014; 6: (237): 237ra65. doi:10.1126/scitransl- across pregnancy among African American women: the
med.3008599. effect of socioeconomic status and antibiotic exposure.
96. Zakis D, Paulissen E, Kornete L, Kaan A, Nicu E, Zaura E. PeerJ 2019; 7: e8004. doi:10.7717/peerj.8004
The evidence for placental microbiome and its composi- 109. Urushiyama D, Suda W, Ohnishi E, Araki R, Kiyoshima C, Ku-
tion in healthy pregnancies: A systematic review. Journal rakazu M, et al. Microbiome profile of the amniotic fluid as a
of Reproductive Immunology 2022; 149: 103455. doi. predictive biomarker of perinatal outcome. Scientific Reports
org/10.1016/j.jri.2021.103455 2017; 22: 7. https: //doi.org/10.1038/s41598-017-11699-8
97. Pelzer E, Gomez-Arango LF, Barrett HL, Nitert MD. Review: 110. Neu J. The microbiome during pregnancy and early post-
Maternal health and the placental microbiome. Placenta natal life. Seminars in Fetal and Neonatal Medicine 2016;
2017; 54: 30-37. doi:10.1016/j.placenta.2016.12.003 21 (6): 373-9. doi:10.1016/j.siny.2016.05.001
98. Farooqi H, Kim K, Kausar F, Muhammad J, Bukhari H, 111. Winters AD, Romero R, Greenberg JM, et al. Does the
Choi K. Frequency and Molecular Characterization of Sta- Amniotic Fluid of Mice Contain a Viable Microbiota?
phylococcus aureus from Placenta of Mothers with Term Front Immunol 2022; 13: 820366. https: //doi:10.3389/
and Preterm Deliveries. Life: (Basel) 2022; 12: (2): 257. fimmu.2022.820366
doi:10.3390/life12020257 112. Mei C, Yang W, Wei X, Wu K and Huang D. The Unique
99. Yao Y, Cai X, Chen C, Fang H, Zhao Y, Fei W, Chen F, Zheng Microbiome and Innate Immunity During Pregnancy. Front.
C. The Role of Microbiomes in Pregnant Women and Offs- Immunol 2019; 10: 2886. doi:10.3389/fimmu.2019.02886

514 https://doi.org/10.24245/gom.v91i7.8684
Márquez-Ibarra AA, et al. Cambios en la microbiota durante el embarazo

113. Kumar M, Murugesan S, Singh P, Saadaoui M, Elhag DA, synbiotics during pregnancy or lactation on the intestinal
Terranegra A, Kabeer BSA, Marr AK, Kino T, Brummaier microbiota of children born by cesarean section: A syste-
T, McGready R, Nosten F, Chaussabel D and Al Khodor S. matic review. Nutrients 2022; 14 (2): 341. doi:10.3390/
Vaginal Microbiota and Cytokine Levels Predict Preterm nu14020341
Delivery in Asian Women. Front. Cell. Infect. Microbiol 126. Pronovost G, Hsiao E. Perinatal Interactions between the
2021; 11: 639665. doi:10.3389/fcimb.2021.639665 Microbiome, Immunity, and Neurodevelopment. Immunity.
114. Gupta P, Singh M, Goyal K. Diversity of Vaginal Microbio- 2019; 50 (1): 18-36. doi:10.1016/j.immuni.2018.11.016
me in Pregnancy: Deciphering the Obscurity. Front Public 127. Zietek M, Celewicz Z, Szczuko M. Short-Chain fatty acids,
Health. 2020; 8: 326. doi:10.3389/fpubh.2020.00326. maternal microbiota and metabolism in pregnancy.
115. Heil, Babiche A, Dale L, Paccamonti, Jenny L. Sones. Role Nutrients 2021; 13: 1244. doi.org/10.3390/nu13041244
for the mammalian female reproductive tract microbiome 128. Zhou L, Xiao X. The role of gut microbiota in the effects of
in pregnancy outcomes. Physiological Genomics 2019; 51 maternal obesity during pregnancy on offspring metabo-
(8): 390-399. doi:10.1152/physiolgenomics.00045.201 lism. Biosci Rep. 2018; 38 (2): BSR20171234. doi:10.1042/
116. Al-Nasiry S, Ambrosino E, Schlaepfer M, Morré SA, Wieten BSR20171234
L, Voncken JW, Spinelli M, Mueller M and Kramer BW. The 129. Cortés-Macías, E.; Selma-Royo, M.; Martínez-Costa, C.;
Interplay Between Reproductive Tract Microbiota and Collado, M.C. Breastfeeding Practices Influence the Breast
Immunological System in Human Reproduction. Front. Milk Microbiota Depending on Pre-Gestational Maternal
Immunol 2020; 11: 378. doi:10.3389/fimmu.2020.00378 BMI andWeight Gain over Pregnancy. Nutrients .2021; 13:
117. Heil BA, Paccamonti DL, Sones JL. Role for the mammalian 1518. doi.org/10.3390/nu13051518
female reproductive tract microbiome in pregnancy outco- 130. Mulligan C, Friedman J. Maternal modifiers of the infant
mes. Physiol Genomics. 2019; 51 (8): 390-399. doi:10.1152/ gut microbiota: metabolic consequences. Journal of Endo-
physiolgenomics.00045.2019 crinology. 2017; 235 (1): R1-R12. doi:10.1530/JOE-17-0303
118. Baker JM, Chase DM and Herbst-Kralovetz MM. Uterine Mi- 131. Mjaaseth UN, Norris JC, Aardema NDJ, Bunnell ML, et al.
crobiota: Residents, Tourists, or Invaders? Front. Immunol Excess vitamins or imbalance of folic acid and choline in the
2018; 9: 208. doi:10.3389/fimmu.2018.00208 gestational diet alter the gut microbiota and obesogenic
119. Swanson KS, Gibson GR, Hutkins R, Reimer RA, Reid G, Verbeke effects in wistar rat offspring. Nutrients 2021; 13: 4510.
K, et al. The International Scientific Association for Probiotics doi:10.3390/nu13124510
and Prebiotics: (ISAPP) consensus statement on the definition 132. Gao Y, Nanan R, Macia L, et al. The maternal gut microbio-
and scope of synbiotics. Nat Rev Gastroenterol Hepatol 2020; me during pregnancy and offspring allergy and asthma. J
17 (11): 687–701. doi:10.1038/s41575-020-0344-2. Allergy Clin Immunol 2021; 148 (3): 669-678. doi:10.1016/j.
120. Gille C, Böer B, Marschal M, Urschitz MS, Heinecke V, Hund jaci.2021.07.011
V, et al. Effect of probiotics on vaginal health in pregnan- 133. Wang, Y.; Xie, T.; Wu, Y.; Liu, Y.; Zou, Z.; Bai, J. Impacts of
cy. EFFPRO, a randomized controlled trial. Am J Obstet Maternal Diet and Alcohol Consumption during Pregnancy
Gynecol 2016; 215 (5): 608.e1-608.e7. doi:10.1016/j. on Maternal and Infant Gut Microbiota. Biomolecules.
ajog.2016.06.021 2021; 11: 369. doi:10.3390/biom11030369
121. Chen Y, Li Z, Tye KD, Luo H, Tang X, Liao Y, et al. Probiotic 134. Bhagavata S, Raipuria M, Bahari H, Kaakoush NO, et
supplementation during human pregnancy affects the gut al.Impacts of diet and exercise on maternal gut microbiota
microbiota and immune status. Front Cell Infect Microbiol are transferred to offspring. Front Endocrinol 2018; 9: 716.
2019; 9. doi:10.3389/fcimb.2019.0025 doi:10.3389/fendo.2018.00716
122. Rutten N, Van der Gugten A, Uiterwaal C, Vlieger A, Rijkers 135. Astbury S, Song A, Zhou M, Nielsen B, Hoedl A, et al.
G, et al. Maternal use of probiotics during pregnancy and High fructose intake during pregnancy in rats influen-
effects on their offspring’s health in an unselected popu- ces the maternal microbiome and gut development in
lation. Eur J Pediatr 2016; 175 (2): 229-35. doi:10.1007/ the offspring. Front. Genet. 2018; 9: 203. doi:10.3389/
s00431-015-2618-1 fgene.2018.00203
123. Davidson SJ, Barrett HL, Price SA, Callaway LK, Dekke, 136. García I, Selma M, González S, Parra A, Martínez C, Collado
et l. Probiotics for preventing gestational diabetes. Co- M. Distinct maternal microbiota clusters are associated
chrane Database Syst Rev 2021; 19: 4 (4): CD009951. with diet during pregnancy: impact on neonatal microbiota
doi:10.1002/14651858.CD009951.pub3 and infant growth during the first 18 months of life. Gut
124. Baldassarre M, Palladino V, Amoruso A, Pindinelli S, Mas- Microbes 2020; 11: (4): 962-978. doi:10.1080/19490976
tromarino P, et al. Rationale of probiotic supplementation .2020.1730294.
during pregnancy and neonatal period. Nutrients 2018; 10 137. Chen C-M, Chou H-C and Yang Y-CSH. Maternal antibiotic
(11): 1693. doi:10.3390/nu10111693 treatment disrupts the intestinal microbiota and intestinal
125. Martín-Peláez S, Cano-Ibáñez N, Pinto-Gallardo M, development in neonatal mice. Front. Microbiol 2021; 12:
Amezcua-Prieto C. The impact of probiotics, prebiotics, and 684233. doi:10.3389/fmicb.2021.684233

515
Caso clínico
Ginecol Obstet Mex 2023; 91 (7): 516-520.

https://doi.org/10.24245/gom.v91i7.7135

Pólipo endometrial metaplásico:


hallazgo histeroscópico de enfermedad
premaligna en mujeres jóvenes. Reporte
de tres casos
Endometrial metaplastic polyps: findings
of premalignant disease on histeroscopy in
young women, a report of 3 cases.
Carlos Alberto Díaz Rodriguéz,1 Luisa Fernanda Capera López2

Resumen
ANTECEDENTES: Los pólipos endometriales son sobrecrecimientos de la mucosa
endometrial, una de las causas más comunes de hemorragia uterina anormal, pueden
estar asociados con lesiones premalignas y malignas del endometrio. Existen caracterís-
ticas histeroscópicas que ayudan a diferenciar una lesión benigna o maligna. El pólipo
metaplásico es un hallazgo histeroscópico caracterizado por superficies laminares e
hiperqueratosis, con zonas blancas e hiperrefringentes.
CASOS CLÍNICOS: Tres casos clínicos de pacientes menores de 40 años, con hemorragia
uterina anormal donde el hallazgo histeroscópico común fue el pólipo metaplásico,
hallazgo premaligno que se confirmó mediante el análisis patológico y la positividad
del marcador de inmunohistoquímica p63. Caso 1. Paciente de 28 años, nulípara, obesa,
con antecedente de síndrome de ovario poliquístico, con engrosamiento endometrial e
histeroscopia, con pólipo con superficie hiperqueratósica, a manera de láminas irregula-
res, con excrecencias y lesiones exofíticas. Caso 2. Paciente de 25 años, con endometrio
irregular engrosado e histeroscopia con hallazgo de pólipos transparentes, con cambios
vasculares leves y superficie con zonas hiperrefringentes blanquecinas. Caso 3. Paciente
de 38 años, con antecedente de síndrome de ovario poliquístico y obesidad. En la his-
teroscopia el endometrio se encontró hiperplásico, irregular, con cambios vasculares y
pólipos con zonas superficiales hiperrefringentes, sólidas y blancas. 1
Ginecoobstetra, Universidad Nacional
de Colombia, Grupo de Cirugía Laparos-
CONCLUSIONES: En pacientes jóvenes, con hallazgo histeroscópico de pólipo meta- cópica Ginecológica Compensar EPS,
plásico debe considerarse y descartar la enfermedad premaligna y maligna endometrial. Bogotá, Colombia. Subred Sur Bogotá,
El estudio debe completarse con marcadores de inmunohistoquímica (p63), específicos Hospital de Meissen.
de la metaplasia escamosa. 2
Residente de Ginecoobstetricia, Uni-
versidad de la Sabana, Chía, Colombia.
PALABRAS CLAVE: Metaplasia escamosa; pólipo endometrial metaplásico; neoplasia
intraepitelial endometrioide. Recibido: diciembre 2022
Aceptado: abril 2023

Abstract Correspondencia
BACKGROUND: Endometrial polyps are overgrowths of the endometrial mucosa, one Carlos Alberto Díaz Rodríguez
of the most common causes of abnormal uterine bleeding and may be associated with cdiazconde1961@yahoo.es
premalignant and malignant endometrial lesions. There are hysteroscopic features that
help differentiate a benign or malignant lesion. Metaplastic polyp is a hysteroscopic Este artículo debe citarse como: Diaz-
finding characterized by lamellar surfaces and hyperkeratosis, with white and hyper- Rodriguez CA, Capera-López LF. Pólipo
reflective areas. endometrial metaplásico: hallazgo
histeroscópico de enfermedad prema-
CLINICAL CASES: Three clinical cases of patients under 40 years of age, with abnormal ligna en mujeres jóvenes. Reporte de
uterine bleeding where the common hysteroscopic finding was metaplastic polyp, tres casos. Ginecol Obstet Mex 2023;
a premalignant finding that was confirmed by pathological analysis and positivity 91 (7): 516-520.

516 www.ginecologiayobstetricia.org.mx
Diaz-Rodriguez CA, et al. Pólipo endometrial metaplásico

of the immunohistochemistry marker p63. Case 1. 28-year-old female, nulliparous,


obese, with a history of polycystic ovary syndrome, with endometrial thickening and
hysteroscopy, with polyp with hyperkeratotic surface, in the form of irregular sheets,
with excrescences and exophytic lesions. Case 2. 25-year-old patient, with irregular
thickened endometrium and hysteroscopy with finding of transparent polyps, with mild
vascular changes and surface with whitish hyperrefringent areas. Case 3. 38-year-old
patient with a history of polycystic ovary syndrome and obesity. At hysteroscopy the
endometrium was found to be irregularly hyperplastic, with vascular changes and
polyps with hyper-refringent, solid, white superficial areas.
CONCLUSIONS: In young patients, with hysteroscopic finding of metaplastic polyp
should be considered and premalignant and malignant endometrial disease should be
ruled out. The study should be completed with immunohistochemical markers (p63),
specific for squamous metaplasia.
KEYWORDS: Squamous metaplasia; Endometrial metaplastic polyp; Endometrioid
intraepithelial neoplasia.

ANTECEDENTES Lo ideal es establecer el diagnóstico con base en


el reporte de la biopsia guiada por histeroscopia.
Los pólipos endometriales son lesiones frecuen- Los principales hallazgos que diferencian un
tes en mujeres pre y posmenopáusicas con una pólipo benigno de uno maligno son la hipervas-
prevalencia del 13 al 50%.1 Se trata de un sobre- cularización, las ulceraciones y las superficies
crecimiento del revestimiento endometrial que irregulares.7 El pólipo metaplásico es un hallazgo
contiene tejido epitelial, glandular y estromal.2 3 histeroscópico que puede orientar hacia una en-
fermedad premaligna y maligna de endometrio.
El principal desencadenante de su aparición es el
sobreestímulo estrogénico en el epitelio. Esto ex- Enseguida se exponen tres casos de pacientes
plica el riesgo adicional en mujeres usuarias de menores de 40 años, con enfermedad prema-
tamoxifeno, con obesidad y síndrome de ovario ligna endometrial a quienes se practicaron una
poliquístico. Otros factores de riesgo asociados histeroscopia y una biopsia en el grupo de cirugía
son la hipertensión arterial, la posmenopausia, ambulatoria de Compensar EPS, Bogotá, Colombia.
entre otros.4
CASOS CLÍNICOS
Gran parte de estas lesiones son benignas
(96.21%) y en el 3.78% se encuentran lesiones Caso 1
premalignas (hiperplasia con atipia-neoplasia
intraepitelial endometrial) y malignas (carcinoma Paciente de 28 años, nulípara, obesa, con an-
endometrial).5 El riesgo de malignidad es mayor tecedente de síndrome de ovario poliquístico
cuando coexiste hemorragia uterina anormal, y hemorragia uterina anormal. La ecografía
estado posmenopáusico y un grosor endometrial pélvica transvaginal advirtió que el endometrio
≥ 10.8 mm.5,6 estaba engrosado (20 mm). En la histeroscopia el

517
Ginecología y Obstetricia de México 2023; 91 (7)

endometrio se apreció con cambios vasculares


y un pólipo con superficie hiperqueratósica, a
A B
manera de láminas irregulares, con excrecencias
y lesiones exofíticas. Figura 1

El reporte histopatológico puso de manifiesto la


extensa hiperplasia endometrial atípica-neopla-
sia intraepitelial endometrioide.

Caso 2 C D

Paciente de 25 años, nulípara, con antecedente


de hemorragia uterina anormal, con primera
histeroscopia y biopsia con un pólipo con hi-
perplasia endometrial atípica. En la ecografía
transvaginal el endometrio se encontró irregular
y engrosado. En la siguiente histeroscopia se
encontraron pólipos transparentes, con cambios
vasculares leves y superficie con zonas hiperre- Figura 2. A, B, C. Pólipo metaplásico con zonas hiper-
fingentes, de color blanco, con un aspecto más refringentes exofíticas blanquecinas (flechas verdes).
sólido (Figura 2). El reporte de patología fue: D. Pólipos transparentes con cambios vasculares leves
hiperplasia endometrial compleja, con atipia en (flechas rojas).
la lesión polipoide, con metaplasia focal esca-
mosa. En el estudio de inmunohistoquímica se
Caso 3
encontró expresión de p63.

Paciente de 38 años, con antecedente de sín-


drome de ovario poliquístico y obesidad, con
hemorragia uterina anormal, reporte ecográfico
A B
transvaginal de grosor endometrial de 21 mm y
pólipos irregulares con áreas hiperecoicas (Fi-
gura 3 A,B). En la histeroscopia, el endometrio
se encontró hiperplásico, irregular, con cambios
vasculares y pólipos con zonas superficiales hi-
perrefringentes, sólidas y blancas (Figura 3 C,D).
C D El informe de histopatológico reportó: pólipo con
hiperplasia endometrial atípica. La inmunohisto-
quimica mostró positividad para P63.

DISCUSIÓN

La metaplasia es una alteración en la diferen-


ciación celular en la que una célula madura es
Figura 1. Pólipo metaplásico con áreas laminares de
hiperqueratosis (flechas verdes) y exofíticas (flechas sustituida por otra célula madura; se trata de un
rojas). cambio reversible y adaptativo que aparece en

518 https://doi.org/10.24245/gom.v91i7.7135
Diaz-Rodriguez CA, et al. Pólipo endometrial metaplásico

que se encuentran en toda la cavidad endome-


trial o en regiones muy localizadas.
A B
A las alteraciones anteriores puede agregarse
el pólipo metaplásico, que es la manifestación
histeroscópica de metaplasia escamosa, como
quedó de manifiesto en los tres casos ante-
riores. La metaplasia escamosa se manifiesta
C D
con lesiones laminares, blancas en penacho,
hiperqueratósicas o hiperrefringentes dentro del
pólipo o en su superficie. Esta alteración es muy
visible en los inicios de la enfermedad, como
se describió en los casos de mujeres jóvenes,
que constituyó un marcador de enfermedad
preneoplásica.
Figura 3. A y B. Ecografía transvaginal con endometrio
polipoide y con áreas hiperecoicas en la superficie Los estudios de inmunohistoquímica pueden
(flechas verdes). C y D. Vista histeroscópica con póli-
predecir el potencial maligno de los pólipos
pos vascularizados y áreas blancas hiperrefringentes
superficiales (flechas rojas). endometriales; entre ellos destaca el p63, una
proteína que regula la proliferación y diferen-
ciación epitelial y que se expresa en las células
basales del epitelio estratificado y que se mani-
condiciones neoplásicas: pólipos endometriales,
fiesta en el endometrio cuando hay metaplasia.14
hiperplasia endometrial y en el adenocarcinona 15
En los casos expuestos se expresó el p63, lo
endometrial8 y en afecciones no neoplásicas,
que corrobora la metaplasia escamosa.
como la irritación e inflamación crónica.9
CONCLUSIONES
Los tipos de metaplasia en el endometrio son:
escamosa, morular, ciliar y mucinosa. Cada
El pólipo metaplásico es un hallazgo histeroscó-
tipo de metaplasia tiene un potencial riesgo
pico en mujeres jóvenes con hemorragia uterina
de malignidad, sobre todo la metaplasia ciliar
anormal que se confirma con el estudio histopato-
y mucinosa.10 Es evidente la correlación entre
lógico y orienta hacia una enfermedad premaligna
la metaplasia escamosa en el endometrio y la
y maligna endometrial. Es prudente orientar a los
enfermedad premaligna y maligna. 11,12,13 La
patólogos con una descripción específica de los
metaplasia morular escamosa se asocia con neo-
hallazgos histeroscópicos para que pueda mejo-
plasias malignas atenuadas;10 si estas mórulas se
rarse la correlación entre la clínica y el reporte
encuentran aisladas en las muestras de biopsia
histopatológico. El hallazgo del pólipo metaplá-
deben orientar hacia una enfermedad glandular
sico orienta a emprender estudios más grandes,
coexistente.12
que demuestren estadísticamente su asociación
con enfermedades premalignas endometriales.
Entre los hallazgos histeroscópicos de las enfer-
medades premalignas y malignas endometriales
REFERENCIAS
están: la alteración en la arquitectura, con for-
maciones polipoides irregulares, vascularización 1. Shveiky D, Rojansky N, Revel A, Benshushan A, et al. Com-
anormal y apariencia cerebroide de la mucosa, plications of hysteroscopic surgery: "Beyond the learning

519
Ginecología y Obstetricia de México 2023; 91 (7)

curve".  J Minim Invasive Gynecol 2007; 14 (2): 218-22. 9. Hendrickson MR, Kempson RL. Endometrial epithelial
https://doi.org/10.1016/j.jmig.2006.07.019 metaplasias: proliferations frequently misdiagnosed as
2. Hamani Y, Eldar I, Sela HY, Voss E, et al. The clinical adenocarcinoma. Report of 89 cases and proposed classi-
significance of small endometrial polyps.  Eur J Obstet fication. Am J Surg Pathol 1980; 4 (6): 525-42. https://doi.
Gynecol Reprod Biol 2013; 170 (2): 497-500. https://doi. org/10.1097/00000478-198012000-00004
org/10.1016/j.ejogrb.2013.07.011 10. Nicolae A, Preda O, Nogales FF. Endometrial metaplasias
3. Bradley L, Falcone T. Hysteroscopy: office evaluation and and reactive changes: a spectrum of altered differen-
management of the uterine cavity. 1st ed. Mosby Elseiver tiation.  J Clin Pathol 2011; 64 (2): 97-106. https://doi.
2009; 237-38. org/10.1136/jcp.2010.085555
4. Cohen I, Azaria R, Bernheim J, Shapira J, et al. Risk factors 11. Espíndola D, Kennedy KA, Fischer EG. Management of
of endometrial polyps resected from postmenopausal pa- abnormal uterine bleeding and the pathology of endo-
tients with breast carcinoma treated with tamoxifen. Can- metrial hyperplasia. 2007; 34(4), –737. doi:10.1016/j.
cer 2001; 92 (5): 1151-55. https://doi.org/10.1002/1097- ogc.2007.09.001
0142(20010901)92:5<1151::aid-cncr1433>3.0.co;2-y 12. Litta P, Codroma A, D'Agostino G, Breda E. Morular endo-
5. Wang JH, Zhao J, Lin J. Opportunities and risk factors for metrial metaplasia: review of the literature and proposal
premalignant and malignant transformation of endome- of the management. Eur J Gynaecol Oncol 2013; 34 (3):
trial polyps: management strategies.  J Minim Invasive 243-47. https://article.imrpress.com/journal/EJGO/34/3/
Gynecol. 2010; 17 (1): 53-58. https://doi.org/10.1016/j. pii/1630906232499-197628245/243-247.pdf
jmig.2009.10.012 13. Lax SF. Vorläuferläsionen der Endometriumkarzinome [Pre-
6. Ghoubara A, Sundar S, Ewies AAA. Predictors of malignancy cursor lesions of endometrial carcinoma]. Pathologe 2019;
in endometrial polyps: study of 421 women with postme- 40 (1): 13-20. https://doi.org/10.1007/s00292-019-0568-5
nopausal bleeding. Climacteric 2018; 21 (1): 82-87. https:// 14. Nogueira AA, Sant'Ana de Almeida EC, Poli Neto OB,
doi.org/10.1080/13697137.2017.1410783 Zambelli Ramalho LN, et al. Immunohistochemical ex-
7. Ngo YG, Fu HC, Chu LC. Specific hysteroscopic findings can pression of p63 in endometrial polyps: evidence that a
efficiently distinguish the differences between malignant and basal cell immunophenotype is maintained.  Menopau-
benign endometrial polyps. Taiwan J Obstet Gynecol 2020; se 2006; 13 (5): 826-30. https://doi.org/10.1097/01.
59 (1): 85-90. https://doi.org/10.1016/j.tjog.2019.11.013 gme.0000242274.32278.a2
8. Bhardwaj N, Diwaker P, Gogoi P, Wadhwa N, et al. Ichthyosis 15. Houghton O, McCluggage WG. The expression and diag-
uteri associated with endometrial adenocarcinoma: a case nostic utility of p63 in the female genital tract. Adv Anat
report. J Clin Diagn Res 2017; 11 (6): ED24-ED25. https:// Pathol 2009; 16 (5): 316-21. https://doi.org/10.1097/
doi.org/10.7860/JCDR/2017/27951.10116 PAP.0b013e3181b507c6

CITACIÓN ACTUAL
De acuerdo con las principales bases de datos y repositorios internacionales, la nueva forma
de citación para publicaciones periódicas, digitales (revistas en línea), libros o cualquier
tipo de referencia que incluya número doi (por sus siglas en inglés: Digital Object Identifier)
será de la siguiente forma:
REFERENCIAS 
1. Yang M, Guo ZW, Deng CJ, Liang X, Tan GJ, Jiang J, Zhong ZX. A comparative study of three
different forecasting methods for trial of labor after cesarean section. J Obstet Gynaecol
Res. 2017;25(11):239-42. https://doi.org/10.1016/j.gyobfe.2015.04..0015*
* El registro Doi deberá colocarse con el link completo (como se indica en el ejemplo).

520 https://doi.org/10.24245/gom.v91i7.7135
Caso clínico
Ginecol Obstet Mex 2023; 91 (7): 521-526.

https://doi.org/10.24245/gom.v91i7.8236

Leiomioma uterino gigante en


adolescente mexicana de 14 años, un
caso raro de sangrado uterino anormal.
Reporte de caso
Giant uterine leiomyoma in a 14-year-old
Mexican adolescent, a rare case of abnormal
uterine bleeding. Case Report.
Kenneth Fitch Picos,1 José Rojas Serrato,2 Jorge Zamora Palacios,3 Araceli Vázquez
Briseño,4 Juan Sepúlveda Blanco5

Resumen
ANTECEDENTES: Los leiomiomas son neoplasias benignas comunes durante la edad
reproductiva. Su aparición en adolescentes es excepcional y un reto diagnóstico en
menores de 18 años de edad. El caso aquí reportado se integra a los 26 casos asenta-
dos en la bibliografía y se trata del tumor más grande en la paciente más joven hasta
ahora comunicado.
CASO CLÍNICO: Paciente de 14 años, con inicio de sangrado uterino anormal, aumento
del perímetro abdominal y tres semanas con hipermenorrea. El reporte inicial de la quí-
mica sanguínea informó: anemia severa y el ultrasonido pélvico: un gran tumor anexial
sólido. Luego de mejorar las condiciones hemodinámicas de la paciente por medio de
transfusiones de concentrados eritrocitarios se practicó una laparotomía exploradora
y se extirpó un leiomioma gigante, dependiente del útero. El informe histopatológico
fue de: leiomioma de 16 cm de diámetro, con degeneración roja. La paciente cursó
sin complicaciones posquirúrgicas y hasta la actualidad no ha experimentado datos
de recurrencia ni sangrado uterino anormal. 1
Residente de Ginecología y Obstetricia.
2
Director general del Hospital.
CONCLUSIÓN: La fisiopatología de la miomatosis uterina sigue aún sin comprenderse 3
Jefe del Departamento de Enseñanza
del todo. El tratamiento quirúrgico a una edad temprana debe tomar en consideración e Investigación.
el deseo de embarazo y llevar a cabo un seguimiento estrecho para valorar: la fertilidad, 4
Jefa del servicio de Ginecología y
recurrencia, atipia celular y trastornos menstruales. Obstetricia.
5
Ginecoobstetra.
PALABRAS CLAVE: Leiomiomas; adolescentes; sangrado uterino anormal; anemia Hospital Materno Infantil de Mexicali,
severa; laparotomía exploradora; útero; enfermedades uterinas. Baja California Norte, México.

Recibido: septiembre 2022


Abstract Aceptado: diciembre 2022
BACKGROUND: Leiomyomas are common benign neoplasms during reproductive
Correspondencia
age. Its appearance in adolescents is exceptional and a diagnostic challenge in chil-
Kenneth Fitch Picos
dren under 18 years of age. The case reported here is one of the 26 cases reported in
fitchkenneth@gmail.com
the bibliography and it is the largest tumor reported in the youngest patient to date.
CLINICAL CASE: A 14-year-old patient with onset of abnormal uterine bleeding, in- Este artículo debe citarse como: Fitch-
creased abdominal circumference and three weeks with hypermenorrhea. Initial blood Picos K, Rojas-Serrato J, Zamora-Pala-
chemistry report: severe anemia and pelvic ultrasound: a large solid adnexal tumor. cios J, Vazquez-Briseño A, Sepulveda-
After improving the patient's hemodynamic conditions through transfusions of erythro- Blanco J. Leiomioma uterino gigante
cyte concentrates, an exploratory laparotomy was performed and a giant leiomyoma, en adolescente mexicana de 14 años,
dependent on the uterus, was removed. The histopathological report was: leiomyoma un caso raro de sangrado uterino anor-
of 16 cm in diameter, with red degeneration. The patient had no postoperative compli- mal. Reporte de caso. Ginecol Obstet
cations and to date she has not experienced recurrence or abnormal uterine bleeding. Mex 2023; 91 (7): 521-526.

www.ginecologiayobstetricia.org.mx
521
Ginecología y Obstetricia de México 2023; 91 (7)

CONCLUSION: The pathophysiology of uterine fibroids remains poorly understood.


Surgical treatment at an early age should take into account the desire for pregnancy
and carry out a close follow-up to assess: fertility, recurrence, cellular atypia and
menstrual disorders.
KEYWORDS: Leiomyomas; Adolescents; Abnormal uterine bleeding; Severe anemia;
Exploratory laparotomy; Uterus; Uterine diseases.

ANTECEDENTES dominal y tres semanas con hipermenorrea y


avance hacia choque hipovolémico. Antece-
Los fibromas uterinos o leiomiomas son las dentes: menarquia a los 11 años, con ciclos
neoplasias benignas más comunes en mujeres regulares, sin inicio de vida sexual activa.
de edad reproductiva y perimenopáusicas (entre Después del comienzo del sangrado uterino
30 y 50 años de edad).1 Se estima que del 60 anormal tuvo astenia y adinamia secundarias
al 80% de las mujeres resultarán con fibroma al choque hipovolémico.
o leiomiomas a la edad de 50 años.2 Los casos
de miomatosis son raros en adolescentes. Se El ultrasonido pélvico reveló la existencia de
han planteado múltiples teorías para explicar el un tumor gigante, quizá dependiente del anexo
rápido crecimiento de estos tumores, derivados derecho de 14 x 13 x 12 cm. La paciente fue re-
de células precursoras monoclonales aparente- ferida al Hospital Materno Infantil de Mexicali,
mente influidas por factores de crecimiento y un nosocomio de segundo nivel especializado
estimulación por estrógenos y progesterona.3 En en la atención de ginecoobstétrica y neona-
la actualidad existe un registro bibliográfico de tal. A su ingreso la paciente se encontró con
solo 26 casos en el mundo de miomatosis ute- síndrome hipovolémico. Durante la explora-
rina gigante en pacientes adolescentes, que van ción física se palpó un tumor abdominal de
desde la más joven de 12 años con un fibroma aproximadamente 14 cm de diámetro sobre la
de 3.5 cm,4 seguido de una adolescente de 13 línea media. Ese tumor era móvil e irregular,
años con un fibroma de 11 cm de diámetro, y tres con ausencia de datos de irritación peritoneal;
casos en pacientes de 14 años con fibromas que además, se observó sangrado transvaginal en
van de 12 a 15 cm de diámetro (Cuadro 1).5,6,7 cantidad moderada. Los estudios iniciales de
En las adolescentes, la manifestación clínica de laboratorio reportaron: hemoglobina 3.8 g/dL,
los leiomiomas suele incluir: sangrado uterino hematocrito 14%, 651,000 plaquetas. Debido
irregular, dolor pélvico, o síntomas secundarios a esos datos inicialmente se le transfundieron
a compresión de estructuras.3 tres concentrados eritrocitarios a fin de mejorar
las condiciones hemodinámicas. Los marcado-
CASO CLÍNICO res tumorales (antígeno carcinoembrionario,
alfa fetoproteína, hormona gonadotropina
Paciente de 14 años, con inicio de sangrado coriónica humana cuantitativa) se reportaron
uterino anormal, aumento del perímetro ab- negativos.

522 https://doi.org/10.24245/gom.v91i7.8236
Fitch-Picos K, et al. Leiomioma uterino gigante

Cuadro 1. Casos reportados de leiomiomas en adolescentes

Año de Tamaño del


Autor Edad Hallazgos relevantes
publicación tumor (cm)

Wisot14 1969 15 -- Miomectomía abdominal.


Sangrado de 1200 mL durante la cirugía, complicado con
Naiditch10 1981 15 10
hematoma pélvico.
Dos grupos de patólogos, el primero reportó: leiomiosarcoma
Rooy9 1986 15 16.5 y el segundo: leiomioma, sangrado de 1500 mL durante el
procedimiento.
Horejsi12 1988 15 17 Histerectomía y salpingectomía bilateral.
Heimer15 1991 15 17 Paciente con anemia.
Prueba de embarazo positiva a los dos meses después de la
Morad16 1993 15 7
cirugía. Embarazo viable con recién nacido vivo por cesárea.
Detección del mioma y embarazo de 22 semanas. Sin reporte
Fields17 1996 16 --
de seguimiento.
Nguyen18 2003 15 -- Menorragia, anemia severa y tumor sólido indoloro abdominal.
Menorragia, dismenorrea severa, incremento progresivo del
Bekker19 2004 15 25
dolor abdominal. Laparotomía abdominal sin complicaciones.
Sangrado transvaginal y crecimiento abdominal progresivo.
Grapsa13 2006 16 30 Reporte histopatológico: leiomioma típico, con extensión
hidrópica y degeneración mixomatosa.
Diesen6 2007 14 15 Polimenorrea y dismenorrea posterior al procedimiento.
Perkins20 2009 17 10 Cesárea dos años después del procedimiento quirúrgico.
Karim 21
2010 16 25 Fibroma adherido al sacro.
Tsili22 2010 16 13 Múltiples recurrencias después de dos años.
Antecedente de consumo de anticonceptivo oral combinado
Khorrami23 2011 17 3
por sangrado uterino anormal, miomectomía por histeroscopia.
Taskin24 2011 16 4 Mioma abortivo, resección histeroscópica.
Wright 5
2011 14 12 Recurrencia del mioma a los seis años.
Miomectomía vaginal, aplicación de vasopresina para controlar
Zigman11 2018 16 8
el sangrado.

Pérez Antecedente de enfermedad de Crohn, sangrado transvaginal


2011 15 5
Colon25 profuso secundario a mioma cervical.
Aplicación de acetato de leuprolide a los 3 meses antes de la
Maggiore7 2013 14 15
cirugía, para reducir el riesgo de sangrado.
Kayadibi26 2014 15 20 Hidronefrosis.
Salehi27 2016 15 17.5 Miomectomía laparoscópica.
Aplicación de vasopresina en el miometrio para controlar la
Morita29 2019 13 11
hemorragia y llevar a cabo la resección laparoscópica.
Kumura4 2019 12 3.5 Mioma prolapsado, resección completa por histeroscopia.
Murphy 1
2020 16 9 Aplicación de vasopresina para controlar la hemorragia.

523
Ginecología y Obstetricia de México 2023; 91 (7)

Ante el sangrado transvaginal persistente se 1200 mL por lo que fue necesario transfundirle
decidió la laparotomía exploradora. Durante el concentrados eritrocitarios y, ante la pérdida
procedimiento no se observaron lesiones anexia- sanguínea, administrarle ácido tranexámico. Para
les, pero sí un tumor sólido de consistencia dura, mejorar la hemostasis del lecho quirúrgico del
dependiente de la pared posterior del útero, del útero se hizo una sutura compresiva de Hayman.
que se logró la resección completa. Esta con- El reporte histopatológico describió un leiomio-
ducta quirúrgica se decidió ante la sospecha de ma de 16 cm, con degeneración roja (Figura
un leiomioma en comparación con un leiomio- 2). Durante las consultas de seguimiento, la pa-
sarcom, por el crecimiento acelerado del tumor. ciente se encontró asintomática, con un tamaño
Debido a la nuliparidad y la edad joven de la uterino de 12 cm de longitud a la palpación y
paciente se decidió la cirugía preservadora de con ausencia de sangrado transvaginal anormal.
útero. En el trascurso del procedimiento quirúr-
gico, debido a la hipervascularidad de la lesión, DISCUSIÓN
se efectuó la disección del tumor con electrocau-
terio monopolar (Figura 1) y se colocaron puntos Hasta ahora se han establecido múltiples facto-
hemostáticos con sutura absorbible. Después de res de riesgo de miomatosis uterina: menarquia
la extracción del tumor de la pared posterior de temprana, etnicidad afroamericana, hiperes-
útero, los bordes de la histerotomía comenzaron trogenismo, consumo de carnes rojas, factores
a afrontarse con puntos anclados e invaginantes. hereditarios e infecciones con degeneración de
El recuento del sangrado transoperatorio fue de tejido.8 También se han propuesto las alteracio-
nes cromosomales, como las translocaciones
o pérdidas de los cromosomas 7, 12, 14 y 7.
En la paciente del caso, la edad temprana a la

Figura 1. Disección del tumor encontrado en la pared Figura 2. Leiomioma uterino de 16 cm de diámetro
posterior del útero con un electrocauterio monopolar. mayor.

524 https://doi.org/10.24245/gom.v91i7.8236
Fitch-Picos K, et al. Leiomioma uterino gigante

menarquia y la teoría de la influencia estrogé- que es el objetivo en este límite de edad, por la
nica podrían ser factores que influyeron en el nuliparidad en la mayoría de ellas.
crecimiento del leiomioma. De Rooy explica
que, en estos casos, los miomas gigantes en Además de los leiomiomas o leiomiosarcomas,
pacientes jóvenes pudieran haber estado desde como diagnóstico diferencial debe conside-
el nacimiento y que su crecimiento se debe rarse el tumor anexial debido al aumento del
al inicio de la estimulación hormonal de la perímetro abdominal por el crecimiento de la
pubertad.8,9 Debido al gran tamaño del tumor neoplasia. Al igual que Grapsa, el acceso inicial
de la paciente, la cirugía fue el tratamiento de en la paciente del caso fue el de un tumor anexial
elección. Además, debido a la edad joven de por sus grandes dimensiones; el diagnóstico de
la paciente y su nuliparidad, se prefirió una tumor uterino se estableció durante el acceso
cirugía conservadora, aunque el riesgo de quirúrgico que, posteriormente, se confirmó
hemorragia en estas circunstancias es latente como leiomioma.13
por la hipervascularidad del leiomioma, como
lo han reportado Augensen y Rooy con hemo- CONCLUSIONES
rragias de 1000 mL en promedio durante sus
procedimientos quirúrgicos.9 Ante esta posible Si bien el leiomioma uterino gigante es un tumor
complicación Naidich,10 Moroni,2 Zigman11 y benigno, su crecimiento exponencialmente rá-
Murphy1 indicaron vasopresina, que resultó en pido hace pensar en un leiomiosarcoma como
mayor hemostasis con reducción significativa diagnóstico diferencial. Puesto que su aparición
del sangrado durante la disección del leiomio- no siempre sucede en los límites de edad más
ma.1,2 La miomectomía podría considerarse el comunes, los leiomiomas deben sospecharse
mejor tratamiento de la miomatosis gigante, en adolescentes con tumores uterinos y cuando
debido a que su recurrencia es baja y la paridad hay sangrado uterino anormal o dolor pélvico.
no se afecta, en la mayoría de los casos.2 El reto del tratamiento en las pacientes jóvenes
radica en no afectar el deseo de embarazo. Las
El reporte aquí publicado es del leiomioma investigaciones deben continuarse para poder
más grande en la paciente más joven, con tres establecer de manera más precisa la causa de
casos previos de pacientes de 14 años de edad estos tumores y su patogénesis, y mejorar el
con un tumor de 15 cm reportado como el más seguimiento de la recurrencia, atipia celular,
grande.6,5 La evolución clínica posquirúrgica fue alteraciones menstruales y el deseo de embarazo
satisfactoria, sin efectos adversos reportados. A en las pacientes operadas.
la fecha no existe evidencia de recurrencia en
comparación con el caso de Wright, quien infor- Agradecimientos
mó una recurrencia de leiomioma luego de seis
meses de la cirugía.5 A diferencia de este autor, A Oggun Cano, epidemiólogo, Clinton Health
no fue necesaria la administración de proges- Access Initiative, Panama City, por su ayuda en
tágenos posterior al procedimiento quirúrgico; la revisión y edición de este documento.
las alteraciones menstruales remitieron después
de la miomectomía. Se han comunicado casos REFERENCIAS
en los que fue necesaria la salpingooforectomía
bilateral, como el de Horejsi, debido a la exten- 1. Murphy CA, Zarudskaya O, Kakish C, Zoorob D, Seo-Patel S.
Uterine Fibroid in a 16-Year-Old Adolescent Managed with
sión de la lesión y las múltiples adherencias.12
a Fertility-Sparing Approach: A Case Report and Review of
Por fortuna, en la paciente del caso se consiguió the Literature. J Pediatr Adolesc Gynecol 2021; 34 (3): 427-
llevar a cabo la cirugía conservadora con éxito, 31. https://doi.org/10.1016/j.jpag.2020.12.016

525
Ginecología y Obstetricia de México 2023; 91 (7)

2. Moroni RM, Vieira CS, Ferriani RA, Reis RM, Nogueira AA, Oli- 16. Morad NA, el-Said MM. Cellular uterine myoma causing
veira Brito LG. Presentation and treatment of uterine leiomyo- vaginal bleeding in a 15-year-old girl. Aust N Z J Obstet
ma in adolescence: a systematic review. BMC Women’s Health Gynaecol 1993; 33 (2): 211-13. https://doi.org/10.1111/
2015; 15: 4. https://doi.org/10.1186/s12905-015-0162-9 j.1479-828x.1993.tb02398.x
3. Ernest A, Mwakalebela A, Mpondo BC. Uterine leiomyoma 17. Fields KR, Neinstein LS. Uterine myomas in adolescents:
in a 19-year-old girl: Case report and literature review. case reports and a review of the literature. J Pediatr Ado-
J Med Assoc Malawi 2016; 28 (1): 31-33. https://doi. lesc Gynecol 1996; 9 (4): 195-98. https://doi.org/10.1016/
org/10.4314/mmj.v28i1.8 s1083-3188(96)70030-x
4. Kumura NDS, Siarezi S. A case of a prolapsed fibroid in a 18. Nguyen-Duc H. Large uterine fibroma in a 15 year old ado-
12-year-old girl. J Pediatr Adolesc Gynecol 2020; 33 (1): lescent. Giant leiomyoma in adolescence. J Gynecol Obstet
96-97. https://doi.org/10.1016/j.jpag.2019.08.013 Biol Reprod (Paris) 2003; 32 (8 Pt 1): 748-50.
5. Wright KN, Laufer MR. Leiomyomas in adolescents. Fertil 19. Bekker G, Gavrilescu T, Rickets-Holcomb L, Puka-Khandam
Steril 2011; 95 (7): 2434.e15-7. https://doi.org/10.1016/j. P, Akhtar A, Ansari A. Symptomatic fibroid uterus in a
fertnstert.2011.02.025.2434 15-year-old girl. Int Surg 2004; 89 (2): 80-2.
6. Diesen DL, Price TM, Skinner MA. Uterine leiomyoma in 20. Perkins JD, Hines RS, Prior DS. Uterine leiomyoma in an
a 14-year-old girl. Eur J Pediatr Surg 2008; 18 (1): 53-5. adolescent female. J Natl Med Assoc. 2009;101(6):611-3.
https://doi.org/10.1055/s-2007-989299 https://doi.org/10.1016/s0027-9684(15)30954-8
7. Maggiore ULR, Simone F, Bogiolo S, Fulcheri E, Musizza- 21. Karim T, Patil, Panchal, Basu C. Presentation and
no Y, Menada MV. A case of a large uterine myoma in a management of giant fibroid uterus in an ado-
14-year-old girl. J Gynecol Surg 2013; 29: 83 https://doi. lescent girl.  Open Access Surgery 2010; 3: 13-15.
org/10.1089/gyn.2012.0097 https://doi.org/10.2147/OAS.S9371
8. Parker WH. Etiology, symptomatology, and diagnosis of 22. Tsili AC, Lentoudi ED, Argyropoulou MI, Dalkalitsis N, Ba-
uterine myomas. Fertil Steril 2007; 87 (4): 725-36. https:// tistatou A, Paraskevaidis E, et al: Fibromatous uterus in a
doi.org/10.1016/j.fertnstert.2007.01.093 16-year-old girl: A case report. Case Rep Med 2010; 2010:
9. De Rooy CG, Wiegerinck MA. A 15-year-old girl with an 5. https://doi.org/10.1155/2010/932762
expansively growing tumour. Eur J Obstet Gynecol Reprod 23. Khorrami H, Rackow BW. Hysteroscopic resection of a
Biol 1986; 22 (5-6): 373-7. https://doi.org/10.1016/0028- symptomatic uterine leiomyoma in an adolescent. J Pe-
2243(86)90128-0 diatr Adolesc Gynecol 2011; 24 (5): e111-4. https://doi.
10. Naiditch JA, Milad MP, Rowell EE. Uterine leiomyoma org/10.1016/j.jpag.2011.04.006
causing menometrorrhagia with a concomitant mature 24. Taşkın S, Sönmezer M, Kahraman K, Atabekoğlu C. Hys-
teratoma in a 15-year-old child: a case report and review of teroscopic resection of uterine submucous leiomyoma
the literature. J Pediatr Surg 2011; 46 (10): E33-6. https:// protruding through hymen in a 16-year-old adolescent. J
doi.org/10.1016/j.jpedsurg.2011.06.031 Pediatr Adolesc Gynecol 2011; 24 (3): e77-8. https://doi.
11. Zigman JS, Brotherton J, Truong C, Yazdany T. Surgical planning org/10.1016/j.jpag.2010.08.001
and counseling in adolescence: A case report of a 16-year-old 25. Pérez Colon L, Colon V, Laboy Torres J, Arias W. Profuse
with an aborting pelvic mass. Gynecol Minim Invasive Ther vaginal bleeding in an adolescent with a cervical myoma:
2018; 7: 175-7. https://doi.org/10.4103/GMIT.GMIT_19_18 a case report. Bol Asoc Med PR 2011; 103 (2): 65-6.
12. Horejsi J, Zuntova A, Urbanova H. Giant leiomyoma uteri 26. Kayadibi Y, Ozmen E, Emir H, Emre S, Dervisoglu S, Adaletli
in a 15-year-old girl. J Pediatr Adolesc Gynecol 1988; 1 (4): I. Subserosal leiomyoma of uterus mimicking an ovarian
267-70. https://doi.org/10.1016/S0932-8610(88)80010-0 tumor in adolescent patient. Jpn J Radiol 2014; 32 (1): 48-
13. Grapsa D, Smymiotis V, Hasiakos D, Kontogianni-Katsarou 52. https://doi.org/10.1007/s11604-013-0263-z
K, Kondi-Pafiti A. A giant uterine leiomyoma simulating an 27. Salehi PP, Tyson N. Laparoscopic myomectomy of a symp-
ovarian mass in a 16-year-old girl: a case report and review tomatic uterine leiomyoma in a 15-year-old adolescent. J
of the literature. Eur J Gynaecol Oncol 2006; 27 (3): 294-96 Pediatr Adolesc Gynecol 2016; 29 (6): e87-e90. https://doi.
14. Wisot AL, Neimand KM, Rosenthal AH. Symptomatic org/10.1016/j.jpag.2016.05.007
myoma in a 13-year-old girl. Am J Obstet Gynecol 1969; 28. Morita N, Tanaka T, Hashida S, Tsunetoh S, Taniguchi K,
105 (4): 639-41. Komura K, et al. Uterine leiomyoma in a 13-year-old ado-
15. Heimer G, Axelsson O, Johnson P. Uterine myoma causing lescent successfully treated with laparoscopic myomec-
uremia in a 15-year-old girl. Gynecol Obstet Invest 1991; 32 tomy. Medicine 2019; 98: e18301 http://doi.org/10.1097/
(4): 247-48. https://doi.org/10.1159/000293043 MD.0000000000018301

526 https://doi.org/10.24245/gom.v91i7.8236
Caso clínico
Ginecol Obstet Mex 2023; 91 (7): 527-533.

https://doi.org/10.24245/gom.v91i7.8294

Carcinoma epidermoide sarcomatoso


metastásico a la placenta: un reporte de
caso
Metastatic sarcomatosus squamous
carcinoma to the placenta: a case report.
Janet Evelyn Castilla Galván, 1,3 Shalom Espinoza Mercedes, 1,3 Doris Garrido
Rivadeneira,1 Mery Edith Revilla Correa,1 Claudia Saldaña Diaz2,4

Resumen
ANTECEDENTES: El cáncer epidermoide cutáneo de tipo sarcomatoide es una neopla-
sia rara, de bajo riesgo de malignidad, con menos del 2% de riesgo de metástasis. Su
comportamiento agresivo es inusual y casi siempre asociado con factores que favorecen
su malignidad. La metástasis a la placenta es también excepcional: hasta la actualidad
solo se han reportado 61 casos.
CASO CLÍNICO: Paciente de 35 años con antecedentes de dos embarazos, en
curso de las 33 semanas de gestación, carcinoma epidermoide infiltrante en la
pierna izquierda, con amputación supracondílea y metástasis pulmonar. Ingresó a
urgencias por dificultad respiratoria, sin trabajo de parto, taquicárdica y taquipnei-
ca. Se decidió la cesárea con obtención de nacido vivo, de sexo femenino, 1860
g, sin complicaciones. Luego de la intervención, la paciente fue trasladada a una
institución especializada en atención oncológica, donde falleció a las 24 horas. La
recién nacida se dio de alta sin complicaciones y sin manifestaciones oncológicas
o de otro tipo hasta el año de nacida. 1
Servicio de Anatomía patológica,
Instituto Nacional Materno Perinatal,
CONCLUSIONES: Luego de una búsqueda exhaustiva en la bibliografía los autores Lima, Perú.
consideran que el caso aquí comunicado es el primero en Perú de cáncer epidermoide 2
Unidad de Investigación, Instituto
cutáneo de tipo sarcomatoide con metástasis a la placenta. Nacional Materno Perinatal, Lima, Perú.
3
Facultad de Medicina Humana, Univer-
PALABRAS CLAVE: Cáncer epidermoide cutáneo de tipo sarcomatoide; placenta; sidad San Martín de Porres, Lima, Perú.
carcinoma de células escamosas; amputación; sarcoma; cesárea. 4
Facultad de Medicina Humana, Univer-
sidad Privada San Juan Bautista.

Abstract ORCID
https://orcid.org/0000-0002-8752-918X
BACKGROUND: Sarcomatoid cutaneous epidermoid cancer is a rare neoplasm, with https://orcid.org/0000-0002-3836-4956
a low risk of malignancy and less than 2% risk of metastasis. Its aggressive behavior is https://orcid.org/0000-0003-2314-7550
https://orcid.org/0000-0003-1782-2679
unusual and almost always associated with factors favoring its malignancy. Placental
https://orcid.org/0000-0003-3117-5332
metastasis is also exceptional: only 61 cases have been reported to date.
CLINICAL CASE: 35-year-old female patient, with a history of two pregnancies, in 33 Recibido: octubre 2022
weeks of gestation, infiltrating squamous cell carcinoma of the left leg, with supracon- Aceptado: diciembre 2022
dylar amputation and pulmonary metastasis. She was admitted to the emergency room
for respiratory distress, without labor, tachycardic and tachypneic. It was decided to Correspondencia
perform a cesarean section with live birth, female, 1860 g, without complications. After Claudia Saldaña Diaz
the intervention, the patient was transferred to an institution specialized in oncologic cvsaldi.med@gmail.com
care, where she died 24 hours later. The newborn was discharged without complications
and without oncologic or other manifestations up to one year of age. Este artículo debe citarse como: Cas-
CONCLUSIONS: After an exhaustive search of the literature, the authors consider the tilla-Galván JE, Espinoza-Mercedes S,
case reported here to be the first case of sarcomatoid epidermoid skin cancer with Garrido-Rivadeneira D, Revilla-Correa
metastasis to the placenta. ME, Saldaña-Diaz C. Carcinoma epi-
dermoide sarcomatoso metastásico a
KEYWORDS: Sarcomatoid cutaneous epidermoid cancer; Placenta; Squamous cell la placenta: un reporte de caso. Gine-
carcinoma; Amputation; Sarcoma; Cesarean section. col Obstet Mex 2023; 91 (7): 527-533.

www.ginecologiayobstetricia.org.mx
527
Ginecología y Obstetricia de México 2023; 91 (7)

ANTECEDENTES binasal al 30% y hospitalización para madura-


ción pulmonar y cesárea.
El cáncer epidermoide, o escamoso, es una
neoplasia con incremento exponencial anual La paciente tenía el antecedente de úlcera cróni-
de su incidencia.1 Representa el segundo cáncer ca en la región pretibial izquierda a partir de los
de piel más frecuente del tipo no melanoma ocho años de edad causada por un traumatismo
con una incidencia, a lo largo de la vida, entre contundente y tratada con dos injertos no exito-
el 7 y11%.2,3 En este grupo, la variante con sos. Quedó embarazada, sin heberlo planificado.
diferenciación sarcomatoide es verdaderamen- Enseguida advirtió el crecimiento del tamaño y
te excepcional.3 En el análisis histológico se profundidad de la úlcera. El reporte de la biop-
aprecian células carcinomatosas escamosas y sia fue de: carcinoma epidermoide infiltrante
pleomórficas fusiformes,4,5 representa el 3% de fusocelular-sarcomatoide, poco diferenciado,
los carcinomas epidermoides de cabeza y cue- con estadio patológico T4 (Figura 1). Los estudios
llo1,6 y suele tener un comportamiento benigno, de inmunohistoquímica detectaron el marcador
con menos del 2% de riesgo de metástasis.6 Si de keratina positivo, S100 negativo, Ki-67 con
bien la supervivencia a 5 años de las pacientes índice de proliferación del 70% y el P63 positivo
con cáncer epidermoide cutáneo puede alcan- (Figura 2). En el primer trimestre del embarazo
zar al 90%, en la bibliografía está descrito un se le indicó la amputación supracondilea y en
subgrupo más agresivo, de mayor morbilidad y el segundo se le detectó metástasis pulmonar bi-
mortalidad: carcinomas epidermoides cutáneos lateral. La biopsia pulmonar reportó marcadores
de alto riesgo.4 En el embarazo, uno de cada de P40 positivo y panqueratina positiva focal.
mil nacidos vivos7 acompaña su gestación con
el cáncer; los principales responsables son el La cesárea se practicó sin intercurrencias y el
melanoma y el cáncer de mama.8 Entre ellos, la recién nacido vivo, de sexo femenino, pesó 1860
metástasis a la placenta es realmente excepcio- g, sin complicaciones. El estudio macroscópico
nal: solo se han reportado 61 casos sobre todo de la placenta evidenció una placenta de forma
asociados con melanoma y cáncer de pulmón.9 ovoide, peso de 515 g y medidas: 18 × 14 ×
2-3.5 cm. El cordón umbilical fue de inserción
Este reporte tiene como propósito describir el marginal, de color blanco nacarado, de 26 cm
primer caso de carcinoma epidermoide sarco- de longitud x 1 cm de diámetro, con sus tres
matoide metastásico a la placenta, atendido en elementos vasculares, membranas fetales pardo
un hospital de tercer nivel de Lima, Perú, con el claras de inserción marginal. La superficie fetal
fin de contribuir al conocimiento médico de la era azulada y con vasos prominentes, superficie
metástasis placentaria. materna con cotiledones completos parcialmente
fusionados. A los cortes seriados el parénquima
CASO CLÍNICO era congestivo, con áreas pardo-claras en apro-
ximadamente el 50% de su extensión. Figura 3
Paciente de 35 años, con antecedentes de dos
embarazos, en curso de las 33 semanas de ges- El estudio microscópico de la placenta exhibió
tación, carcinoma epidermoide infiltrante en la vellosidades coriales de pequeño tamaño, con
pierna izquierda, con amputación supracondí- vasos capilares sinusoidales dilatados y estroma
lea y metástasis pulmonar. Ingresó a urgencias vellositario desplazado, correspondiente al tercer
por dificultad respiratoria, sin trabajo de parto, trimestre del embarazo. En el espacio interve-
taquicárdica y taquipneica; por eso se le indicó lloso se observaron, en forma difusa, células
la administración de oxígeno mediante cánula neoplásicas malignas de aspecto fusocelular y,

528 https://doi.org/10.24245/gom.v91i7.8294
Castilla-Galván JE, et al. Carcinoma epidermoide sarcomatoso

A B

C D

Figura 1. A. Biopsia Losange Cutáneo, a menor aumento mayor difusión de células neoplásicas. B. Células neoplásicas de
aspecto fusocelular. C. Mayor aumento de la Figura B, con núcleos atípicos y figuras mitóticas. D. Área tumoral con células
epitelioides pleomórficas.

en menor proporción, de aspecto epitelioide, Luego del parto, la paciente fue trasladada a
ambas de núcleos hipercromáticos, con bordes una institución especializada en atención onco-
irregulares y abundantes figuras mitóticas (Fi- lógica, donde falleció a las 24 horas. La recién
guras 4 y 5). El estudio de inmunohistoquímica nacida se dio de alta sin complicaciones y sin
encontró positividad para proteína P63 en las manifestaciones oncológicas o de otro tipo hasta
células malignas fusocelulares y en las malignas el año de nacida.
epitelioides (Figura 6) y positividad focal para
keratina a predominio del grupo de células DISCUSIÓN
epitelioides (Figura 7) con lo que se confirmó
la sospecha de metástasis de neoplasia maligna El cáncer de piel es uno de los cánceres más
primaria de piel. prevalentes y con mejor supervivencia en el

529
Ginecología y Obstetricia de México 2023; 91 (7)

B
Figura 3. Imagen macroscópica de la placenta. Cortes
seriados que muestran el espesor del parénquima. Ose
aprecian las áreas pardoclaras.

potencial de malignización, con menos de 2%


de riesgo de metástasis.10 Este tipo representa
el 3% de los carcinomas epidermoides de la
región de la cabeza y el cuello.5

Entre los cánceres de tipo epidermoide cutáneo


se ha descrito un subgrupo de neoplasias de
características más invasivas y con mayores
Figura 2. Inmunohistoquímica. A. Keratina positivo. morbilidad y mortalidad. Los carcinomas epider-
B. ki67 índice proliferativo del 70%.
moides cutáneos de alto riesgo cumplen ciertos
parámetros clínicos, histológicos y moleculares
que se asocian con mayor agresividad.4 Entre
mundo. Se clasifica en melanomas y no me- ellos está el cáncer epidermoide cutáneo que
lanomas según su origen celular. Del grupo se inicia sobre una lesión preexistente crónica,
no melanoma, el cáncer epidermoide cutáneo con formas de cicatrices, úlceras de evolución
representa el 20 al 25% de los casos. Se trata tórpida, áreas de quemadura o radiodermitis.
de una neoplasia de comportamiento poco Al parecer, este hecho se relaciona con la
agresivo, con una mortalidad de alrededor de disminución de E-cadherina que favorece la
1%.2,3 Entre los cánceres de tipo epidermoide diseminación de queratinocitos atípicos y su
cutáneo se encuentra la variante con diferen- posterior invasión dérmica.11 Si bien se ha des-
ciación sarcomatoide 3: un tumor raro, de crito que las áreas con más riesgo de carcinomas
aspecto bifásico por la proliferación de dos tipos epidermoides cutáneos de alto son el pabellón
celulares: células fusiformes pleomórficas y es- auricular y el área no mucosa de los labios (20 a
camosas carcinomatosas. Según la clasificación 30%),4 también se ha descrito que su aparición
de Cassarino y su grupo pertenece al grupo de en áreas no foto expuestas tiene mayor riesgo
los cánceres epidermoides cutáneos de bajo de agresividad y de metástasis;12 estas caracte-

530 https://doi.org/10.24245/gom.v91i7.8294
Castilla-Galván JE, et al. Carcinoma epidermoide sarcomatoso

A B C

Figura 4. Infiltración del espacio intervelloso por células neoplásicas malignas de aspecto fusocelular. (HE.
A. 4X , B. 20X, C. 40X).

A B C

Figura 5. Infiltración del espacio intervelloso por células neoplásicas malignas de aspecto epitelioide. (HE
A. 4X, B. 20X, C. 40X).

rísticas coinciden con la evolución tórpida de la a pesar de que la afectación placentaria puede
paciente del caso aquí publicado. ser el primer signo de metástasis fetal con muy
mal pronóstico. Con frecuencia, las lesiones
Alrededor de uno de cada mil nacidos vivos placentarias se identifican mediante un exa-
cursa su gestación asociada al cáncer, entre las men macroscópico; sin embargo, en muchos
variedades más frecuentes están: el melanoma, casos se requiere una inspección microscópica
cáncer de mama y de pulmón. Como parte de adicional para identificar la afectación placen-
este tumor está la metástasis durante el embara- taria. Además de la disfunción placentaria, la
zo, de la que solo se han reportado 61 casos.4 placenta puede verse afectada por las células
Más del 50% de los recién nacidos de madres tumorales circulantes o metástasis en la pla-
con este tumor son prematuros, de ahí la nece- centa. La afectación placentaria puede verse en
sidad de atención multidisciplinaria.5 el espacio intervelloso materno, vellosidades,
cordón umbilical o vasos fetales. La afecta-
El examen de la placenta en embarazos com- ción intervellosa es más común debido a: 1)
plicados por cáncer no siempre se lleva a cabo, la diseminación hematógena de gran parte de

531
Ginecología y Obstetricia de México 2023; 91 (7)

A A

B B

Figura 6. Inmunohistoquímica. Proteína P63 positivo. Figura 7. Inmunohistoquímica keratina. Positivo focal.
A. Espacio intervelloso con células malignas fusoce- A. Espacio intervelloso con células malignas fusoce-
lulares. B. Células malignas epitelioides. lulares. B. Células malignas epitelioides.

los cánceres, 2) la existencia sugerida de una REFERENCIAS


barrera (parcial) entre la interfaz materna y fetal
1. Valdeolivas-Casillas N, Polo-Rodríguez I, Medina-Montalvo
y 3) el papel protector del sistema inmunitario MS, Vélez MD, Cabrera-Hernández A, García-Rodríguez
fetal.4,6,7,8 MM. Carcinoma epidermoide cutáneo de células fusifor-
mes metastásico. Med Cutánea Ibero-Lat-Am 2016; 43
(S1): 41-4. https://www.medigraphic.com/cgi-bin/new/
CONCLUSIÓN resumen.cgi?IDARTICULO=67393
2. Kallini JR, Hamed N, Khachemoune A. Squamous cell
Luego de una búsqueda exhaustiva en la bi- carcinoma of the skin: epidemiology, classification, ma-
bliografía los autores consideran que el caso nagement, and novel trends. Int J Dermatol 2015; 54 (2):
130-40. https://doi.org/10.1111/ijd.12553
aquí comunicado es el primero en Perú de
3. Waldman A, Schmults C. Cutaneous Squamous Cell Carci-
cáncer epidermoide cutáneo de tipo sarcoma- noma. Hematol Oncol Clin North Am 2019; 33 (1): 1-12.
toide con metástasis a la placenta. https://doi.org/10.1016/j.hoc.2018.08.001

532 https://doi.org/10.24245/gom.v91i7.8294
Castilla-Galván JE, et al. Carcinoma epidermoide sarcomatoso

4. Martorell-Calatayud A, Sanmartín Jimenez O, Cruz Mo- 9. Khazzaka A, Rassy E, Sleiman Z, Boussios S, Pavlidis N.
jarrieta J, Guillén Barona C. Carcinoma epidermoide Systematic review of fetal and placental metastases
cutáneo: definiendo la variante de alto riesgo. Actas among pregnant patients with cancer. Cancer Treat
Dermo-Sifiliográficas 2013; 104 (5): 367-79. https://doi. Rev 2022; 104: 102356. https://doi.org/10.1016/j.
org/10.1016/j.ad.2011.12.019 ctrv.2022.102356
5. Shah BJ, Tupkari JV, Joy T. Sarcomatoid squamous cell car- 10. Cassarino DS, Derienzo DP, Barr RJ. Cutaneous squamous
cinoma of mandible: A report of two cases. JOMFP 2019; cell carcinoma: a comprehensive clinicopathologic classi-
23 (1): 163. https://doi.org/10.4103/jomfp.JOMFP_237_18 fication. Part one. J Cutan Pathol 2006; 33 (3): 191-206.
6. Viswanathan S, Rahman K, Pallavi S, Sachin J, Patil A, Cha- https://doi.org/10.1111/j.0303-6987.2006.00516.x
turvedi P, et al. Sarcomatoid (spindle cell) carcinoma of the 11. Lyakhovitsky A, Barzilai A, Fogel M, Trau H, Huszar M.
head and neck mucosal region: a clinicopathologic review Expression of e-cadherin and beta-catenin in cuta-
of 103 cases from a tertiary referral cancer centre. Head neous squamous cell carcinoma and its precursors.
Neck Pathol 2010; 4 (4): 265-75. https://doi.org/10.1007/ Am J Dermatopathol 2004; 26 (5): 372-8. https://doi.
s12105-010-0204-4 org/10.1097/00000372-200410000-00005
7. Andersson TML, Johansson ALV, Fredriksson I, Lambe M. 12. Motley R, Kersey P, Lawrence C, British Association of
Cancer during pregnancy and the postpartum period: A Dermatologists, British Association of Plastic Surgeons,
population-based study. Cancer 2015; 121 (12): 2072-7. Royal College of Radiologists, Faculty of Clinical Oncology.
https://doi.org/10.1002/cncr.29325 Multiprofessional guidelines for the management of the
8. Sebire NJ, Jauniaux E. Fetal and placental malignancies: pre- patient with primary cutaneous squamous cell carci-
natal diagnosis and management. Ultrasound Obstet Gyne- noma. Br J Dermatol 2002; 146 (1): 18-25. https://doi.
col 2009; 33 (2): 235-44. https://doi.org/10.1002/uog.6246 org/10.1046/j.0007-0963.2001.04615.x

CITACIÓN ACTUAL
De acuerdo con las principales bases de datos y repositorios internacionales, la nueva forma
de citación para publicaciones periódicas, digitales (revistas en línea), libros o cualquier
tipo de referencia que incluya número doi (por sus siglas en inglés: Digital Object Identifier)
será de la siguiente forma:
REFERENCIAS 
1. Yang M, Guo ZW, Deng CJ, Liang X, Tan GJ, Jiang J, Zhong ZX. A comparative study of three
different forecasting methods for trial of labor after cesarean section. J Obstet Gynaecol
Res. 2017;25(11):239-42. https://doi.org/10.1016/j.gyobfe.2015.04..0015*
* El registro Doi deberá colocarse con el link completo (como se indica en el ejemplo).

533
Caso clínico
Ginecol Obstet Mex 2023; 91 (7): 534-548.

https://doi.org/10.24245/gom.v91i7.8349

Colecistitis aguda asociada con COVID-19


grave en el embarazo. Reporte de caso
y revisión de la bibliografía
Acute cholecystitis associated with severe
COVID-19 in pregnancy. Case report and
bibliographic review.
Jorge Arturo Barbabosa Vilchis,1 Alexander de Jesús Rafaelano Miranda,2 María del5
Rocío Guerra Arias,3 José Roberto Castillo Cruz,4 Lourdes Vianey Zaldívar Estrada

Resumen
ANTECEDENTES: Las mujeres embarazadas e infectadas con SARS-CoV-2 tuvieron
2.9 veces más probabilidad de requerir ventilación invasiva. La colecistitis aguda
es la segunda indicación quirúrgica más común en el embarazo. En la búsqueda
bibliográfica no se encontraron reportes de concomitancia de ambas enfermedades 1
Ginecoobstetra, colposcopista, sub-
durante el embarazo, por este motivo se publica el reporte de caso clínico y se revisa jefe del Departamento de Ginecología
y Obstetricia, Centro Médico Naval,
la bibliografía.
Secretaría de Marina Armada de
CASO CLÍNICO: Paciente de 32 años, en curso de las 23 semanas de embarazo. México, Ciudad de México.
Debido a síntomas de COVID-19, con prueba PCR positiva, se hospitalizó para inicio
2
Residente de segundo año de Medi-
cina Materno Fetal, Escuela de Pos-
de ventilación mecánica invasiva. Al noveno día de internamiento tuvo elevación grados en Sanidad Naval, Universidad
de transaminasas y reporte de TAC de colecistitis aguda alitiásica. Se le indicó la Naval, Secretaría de Marina Armada
colecistostomía percutánea, con la que se alivió el cuadro hepatobiliar. En el se- de México, comisionado en el Insti-
gundo tiempo quirúrgico se procedió a la cesárea. Tres días después experimentó tuto Nacional de Perinatología Isidro
mejoría ventilatoria y bioquímica gradual. A los 32 días de hospitalización se logró Espinosa de los Reyes, UNAM, Ciudad
la intubación y, después de 54 días, se dio de alta del hospital, sin requerimiento de de México.
oxígeno suplementario.
3
Ginecoobstetra, colposcopista, capi-
tana retirada, Secretaría de Marina
CONCLUSIONES: Encontrar, en conjunto con el síndrome de insuficiencia respiratoria Armada de México, Ciudad de México.
aguda por COVID-19 grave que requiere ventilación mecánica invasiva, embarazo
4
Residente de primer año de Gine-
previable y colecistitis alitiásica pone en grave peligro a la embarazada y al equipo cología y Obstetricia, Escuela de Pos-
grados en Sanidad Naval, Universidad
médico en múltiples dilemas médicos, quirúrgicos y bioéticos. La colecistostomía per-
Naval, Secretaría de Marina Armada de
cutánea en pacientes con inestabilidad hemodinámica y la finalización del embarazo México, Ciudad de México.
en caso de deterioro ventilatorio ante síndrome de insuficiencia respiratoria aguda es 5
Residente de segundo año de Medi-
una opción controvertida. Lo conducente, sin duda, son los procedimientos basados cina Materno Fetal, Instituto Nacional
en evidencia y las sesiones multidisciplinarias, incluyendo a la familia. de Perinatología Isidro Espinosa de los
Reyes, UNAM, Ciudad de México.
PALABRAS CLAVE: Embarazo; COVID-19; síndrome de insuficiencia respiratoria aguda;
intubación endotraqueal; colecistitis alitiásica; percutánea; tratamiento. Recibido: noviembre 2022
  Aceptado: diciembre 2022

Abstract Correspondencia
BACKGROUND: Pregnant women infected with SARS-CoV-2 were 2.9 times more Alexander de Jesús Rafaelano Miranda
likely to require invasive ventilation. Acute cholecystitis is the second most common dralexanderjrm@gmail.com
surgical indication in pregnancy. In the literature search, no reports of concomitance
of both diseases during pregnancy were found, for this reason the clinical case report Este artículo debe citarse como: Bar-
is published and the literature is reviewed. babosa-Vilchis JA, Rafaelano-Miranda
AJ, Guerra-Arias MR, Castillo-Cruz JR,
CASE REPORT: 32-year-old female patient, in the course of 23 weeks of pregnancy. Due Zaldivar-Estrada LV. Colecistitis aguda
to symptoms of COVID-19, with positive PCR test, she was hospitalized for initiation of asociada con COVID grave en el emba-
invasive mechanical ventilation. On the ninth day of hospitalization, she had elevated razo. Reporte de caso y revisión de la
transaminases and CT report of acute cholecystitis alliasis. Percutaneous cholecystos- bibliografía. Ginecol Obstet Mex 2023;
tomy was indicated, which relieved the hepatobiliary symptoms. In the second surgical 91 (7): 534-548.

534 www.ginecologiayobstetricia.org.mx
Barbabosa-Vilchis JA, et al. Colecistitis aguda y COVID-19 durante el embarazo

stage, a cesarean section was performed. Three days later she experienced gradual
ventilatory and biochemical improvement. After 32 days of hospitalization, intuba-
tion was achieved and, after 54 days, she was discharged from the hospital, without
requiring supplemental oxygen.
CONCLUSIONS: Finding, in conjunction with severe COVID-19 acute respiratory
failure syndrome requiring invasive mechanical ventilation, pre-viable pregnancy,
alliasic cholecystitis, places the pregnant woman and the medical team in serious
medical, surgical, and bioethical dilemmas. Percutaneous cholecystostomy in patients
with hemodynamic instability and termination of pregnancy in case of ventilatory
deterioration in the face of acute respiratory failure syndrome is a controversial op-
tion. Evidence-based procedures and multidisciplinary sessions, including the family,
are undoubtedly conducive.
KEYWORDS: Pregnancy; COVID-19; Respiratory Distress Syndrome; Endotracheal
Intubation; Acalculous Cholecystitis; Percutaneous; Therapeutics.

ANTECEDENTES cuidados intensivos, ameritar soporte ventilatorio


y de muerte. A lo anterior se agrega que la mu-
La enfermedad por coronavirus (COVID-19) se jer embarazada, en el segundo trimestre, tiene
detectó por primera vez en un paciente de 65 mayor riesgo de morbilidades propias de la ges-
años, ingresado al Hospital Wuhan Jinyintan tación, como las enfermedades hepatobiliares,
el 18 de diciembre de 2019, con fiebre, tos y entre ellas la colecistitis. Agregar una condición
disnea; posteriormente, neumonía grave y un de riesgo, como el síndrome de insuficiencia
síndrome de insuficiencia respiratoria aguda que respiratoria aguda por COVID-19, se vuelve un
requirió ventilación mecánica.1 El primer caso en reto mayúsculo porque no solo implica mayor
México se detectó el 27 de febrero de 2020 en riesgo, sino que pone al equipo médico en dile-
la Ciudad de México.2 Y el 11 de marzo de 2020 mas bioéticos, médicos y quirúrgicos.
fue declarada una pandemia.3 En México, en el
2019 (antes de la pandemia), se reportó una ra- Por lo anterior, los autores consideran justificable
zón de muerte materna de 31.1 defunciones por la comunicación de un caso clínico, a fin de
cada 100 mil nacimientos (3.6% menor al año enriquecer el acervo bibliográfico referente a la
anterior).4 En el año 2020 y 2021 se reportó una atención médica de pacientes con colecistitis
razón de muerte materna de 46.6 y 53.1% lo que aguda asociada con COVID grave en el segundo
representó un incremento del 37.8 y 18.7%, res- trimestre del embarazo.
pectivamente; la enfermedad por COVID-19 fue
la primera causa de defunción, confirmada en Para la revisión bibliográfica se llevó a cabo
ambos años (21.6 y 42.7%, respectivamente).5,6 una búsqueda en las bases de datos PubMed,
Medline y Google académico desde su crea-
Con base en los datos anteriores se evidencia ción hasta octubre de 2022. Con los términos
que el embarazo es un riesgo de complicacio- MeSH: “Pregnancy”, “COVID-19”, “Respiratory
nes graves, de requerir atención en unidades de Distress Syndrome”, “Endotracheal Intubation”,

535
Ginecología y Obstetricia de México 2023; 91 (7)

“Acalculous Cholecystitis”, “Percutaneous”, Continuó con deterioro ventilatorio y con sa-


“Therapeutics”, “Cholesistostomy” se encon- turación de oxígeno al 37%. Al colocarla en
traron 214 artículos. Se eliminaron todas las posición prona se consiguió que la saturación
publicaciones que no incluyeron la atención de oxígeno llegará al 83%, la gasometría con
médica de pacientes con síndrome de insufi- acidosis respiratoria (pH de 7.18, pCO2 61.9
ciencia respiratoria aguda grave, colecistitis mmHg, pO2 59.9 mmHg, HCO3 23.8 mEq/L);
aguda grave o embarazo. La revisión se hizo proteína C reactiva (PCR) 14.2 mg/dL, ferritina
con 62 artículos que cumplieron con los crite- 237 ng/mL, leucocitos 9.7 x 103, hemoglobina
rios de la temática acorde con el caso clínico de 12.3 g/dL, plaquetas 274 x 103 y glucosa 225
aquí reportado. mg/dL. El cultivo de secreción bronquial reportó
Klebsiela pneumoniae BLEE y el hemocultivo
CASO CLÍNICO  central Enterococcus faeclum. La evaluación con
la escala SOFA obstétrica (Sequential Organ Fai-
Paciente de 32 años, con antecedente de dos lure Assessment) reportó 8 puntos, APACHE II-M
embarazos, una cesárea y en curso de las 23 (Acute Physiology and Chronic Health Evaluation
semanas del tercer embarazo. Tres días previos II Modificado) con mortalidad estimada en 25%.
a su ingreso al hospital comenzó con síntomas Se integraron los diagnósticos de choque séptico
de: otalgia, fiebre, disnea, fatiga, anosmia, aste- de origen pulmonar, síndrome de insuficiencia
nia, adinamia e hiporexia con PCR positiva para respiratoria aguda severo, neumonía viral por
SARS CoV-2, sin antecedente de vacuna. SARS-CoV-2, insuficiencia respiratoria mixta con
hipoxemia grave y acidosis respiratoria severa. Se
En la revisión inicial al ingreso al hospital indicó tratamiento con: fluconazol, meropenem,
los campos pulmonares se encontraron hi- linezolid, heparina de bajo peso molecular y
poventilados, con estertores subcrepitantes prednisona. Dos días después se logró regresar
basales, con hipoxia resistente al aporte no a la posición supina con saturación de oxígeno
invasivo de oxígeno suplementario. Ameritó al 98%. Gradualmente se retiró el vasopresor y
ventilación mecánica, presión positiva al final la sedación. Figuras 1 y 2
de la espiración (PEEP) de 8 y sedación con
midazolam y propofol. Además, tenía cifras Al noveno día de hospitalización tuvo recaída
tensionales por debajo de las metas perfusoras, en el estado clínico y requirió el uso de pará-
sin respuesta a la administración de fluídos metros ventilatorios altos y FiO2 al 80%. En los
por lo que se inició norepinefrina, con lo que estudios paraclínicos se advirtió incremento de
se consiguió que la presión arterial media los triglicéridos hasta 1087 mg/dL y elevación de
alcanzara 101 mmHg, la frecuencia cardiaca las transaminasas al doble de los valores basales
de 147 lpm, frecuencia respiratoria de 27 rpm (fosfatasa alcalina 317 UI/L, gammaglutamil
y la saturación de oxígeno llegara al 82%. En transferasa 669 UI/L, LDH 456 UI/L, alanino ami-
la exploración obstétrica el fondo uterino se notransferasa 114 UI/L, aspartato aminotransferasa
encontró a 2 cm, por arriba de cicatriz umbili- 105 UI/L), sin cumplir criterios de enfermedad hi-
cal, sin actividad uterina y frecuencia cardiaca pertensiva del embarazo. La biometría hemática
fetal de 118 lpm. La fetometría promedio fue reportó leucocitosis de 25.6 x103 a expensas de
de 23.2 semanas, con peso fetal estimado de segmentados y bandas, procalcitonina en 15 ng/
613 gramos (percentil 16% por Hadlock), sin mL y la TAC abdominal reportó colecistitis aguda,
alteraciones estructurales, ni marcadores para lodo biliar, imagen de doble riel en la pared de
cromosomopatías, el líquido amniótico de la 8.5 cm, líquido perihepático y líquido libre en la
bolsa única fue de 3.2 cm.  cavidad abdominal. Figura 3 

536 https://doi.org/10.24245/gom.v91i7.8349
Barbabosa-Vilchis JA, et al. Colecistitis aguda y COVID-19 durante el embarazo

Figura 3. TAC contrastada abdominal. La vesícula


biliar se observa con dimensiones de 92 x 41 x 40
mm, volumen de 78 cc, de contenido heterogéneo
Figura 1. Radiografía de tórax AP. En el lado izquierdo a expensas de imagen que condiciona líquido en su
se observa un patrón de vidrio despulido generaliza- interior (A), la pared engrosada (8.5 mm) con escaso
do con borramiento de los ángulos cardiofrénicos y realce en fases contrastadas.
costodiafragmáticos, índice cardiotorácico de 0.6.

Figura 2. TAC contrastada en ventana pulmonar. Se


observa una imagen en vidrio esmerilado multiseg-
mentado con ocupación alveolar bilateral sugerente Figura 4. Colecistostomía percutánea.
de neumonía viral (puntaje CORADS 5).

Al décimosexto día hospitalización se practicó adecuada situación del sistema de micropunción


una colecistostomía percutánea, guiada por se corroboró con la aplicación de medio de con-
ecografía, con acceso subcostal (Figura 4) y se traste y fluoroscopia (Figura 5). Posteriormente
obtuvieron 20 mL de material biliar espeso. La se llevó a cabo el intercambio mediante un

537
Ginecología y Obstetricia de México 2023; 91 (7)

falleció a los 16 días posteriores debido a un


choque cardiogénico, peritonitis generalizada,
A
perforación intestinal, enterocolitis necrotizante
y sepsis temprana. La histopatología placentaria
reportó: vellosidades coriónicas del segundo
trimestre, con depósito fibrinoide perivelloso,
con calcificación distrófica focal y áreas de
infarto. Figura 6 

Dos días posteriores a la colecistostomía percu-


tánea se observó una disminución del gasto. El
ultrasonido de la vía biliar corroboró la tracción
del sistema derivativo con el extremo distal en
la cavidad abdominal; por eso se retiró el sis-
tema derivativo. La vesícula biliar se encontró
sin evidencia de edema de pared, ni líquido
perivesicular.

B C Tres días después del procedimiento quirúrgico y


obstétrico se evidenció una mejoría gradual del
estado ventilatorio, con adecuado intercambio
gaseoso y metas de protección pulmonar. Desde
el punto de vista hemodinámico permaneció
con presiones arteriales medias perfusoras, sin
requerir vasopresores. Se reportó una disminu-
ción significativa de las transaminasas (fosfatasa
alcalina 171 UI/L, gammaglutamil transferasa
330 UI/L, LDH 193 UI/L, alanino aminotransfe-
Figura 5. (A) Imagen por fluoroscopio en la que se rasa 42 UI/L, aspartato aminotransferasa 35 UI/L).
observan la vesícula y el árbol biliar. (B) y (C) Control
fluoroscópico poscolecistostomía.

sistema derivativo, con extremo distal alojado A B


en el interior de la vesícula biliar y se fijó a la
piel. El extremo proximal se conectó al sistema
por gravedad. 

Con la intención de mejorar la oxigenación y la


condición respiratoria y evitar el empeoramiento
del estado clínico se decidió finalizar el emba-
razo mediante cesárea tipo Kerr, que trascurrió
sin complicaciones y la obtención de una recién Figura 6. Microfotografía de las vellosidades coriales
nacida, de 735 gramos. De inmediato se trasladó del segundo trimestre. (A) Fibrinoide perivelloso. (B)
a la unidad de cuidados intensivos neonatales; Calcificación distrófica focal.

538 https://doi.org/10.24245/gom.v91i7.8349
Barbabosa-Vilchis JA, et al. Colecistitis aguda y COVID-19 durante el embarazo

A los 22 días de de hospitalización se colocó tensivos (2.9), requerir ventilación invasiva (0.7)
una traqueostomía. A los 25 días se reportó aún y de morir(1.5).8 Por su parte Ko y colaboradores
positiva la prueba PCR para SARS-CoV-2 y en reportaron mayor riesgo de síndrome de insufi-
la secuenciación se detectó la variante Delta. A ciencia respiratoria aguda (RR ajustado 34.4),
los 32 dias se logró la extubación, por mejoría sepsis (RR ajustado 13.6), necesidad de ventila-
gradual del estado ventilatorio y se dejó con ven- ción mecánica (RR ajustado 12,7) y muerte (RR
tilación espontánea en estatus de traqueostomía, ajustado 17).9 Villar y coautores reportaron tasas
con tienda traqueal con oxígeno a 7 litros por más altas de ingreso a la unidad de cuidados
minuto, saturación de oxígeno de 94%, neu- intensivos (RR 5.04; 3.13 a 8.10) y muerte (RR
rológicamente íntegra y hemodinámicamente 22.3; 2.88 a 172).10 
estable. Tuvo sesiones de rehabilitación física
y respiratoria. A los 43 días la prueba PCR para El embarazo es un factor de riesgo de padecer en-
SARS-CoV-2 se informó negativa.  fermedad hepatobiliar secundaria a la influencia
de estrógenos y progesterona que causa colesta-
En total, permaneció 38 días en cuidados in- sis y sobresaturación biliar con colesterol.11,12 Las
tensivos y 16 días en sala general, con oxígeno enfermedades que requieren atención quirúrgica
suplementario, lo que sumó 54 días de estancia con más frecuencia en muejres embarazadas son
intrahospitalaria. Se dio de alta del hospital sin la apendicitis y colecistitis, esta última ocurre
requerir oxígeno suplementario, con una cánula en 1 de cada 1600 a 10,000 embarazos, y el
de traqueostomía tipo Jackson, con apoyo en cuadro asintomático va del 3.5 al 10%, pero
silla de ruedas. Luego de cinco meses de uso solo el 0.1% resultan en enfermedad aguda.13
acudió al retiro de la cánula de traqueostomía, La paciente del caso no tuvo manifestaciones
sin complicaciones. En la actualidad permanece clínicas de enfermedad hepatobiliar, ni antes ni
en rehabilitación pulmonar. durante la hospitalización, solo se detectó en las
pruebas paraclínicas, en donde se corroboró la
DISCUSIÓN elevación de las transaminasas y la imagen por
tomografía. 
De acuerdo con la clasificación del Instituto
Nacional de Salud (NIH) de Estados Unidos, la En abril del 2020 Singh y su grupo describieron
COVID-19 severa se considera: 1) Grave cuando un caso de síndrome de insuficiencia respiratoria
la frecuencia respiratoria es mayor de 30 respira- aguda por COVID-19 en un paciente con un
ciones por minuto, con una oximetría de pulso ≤ dispositivo de asistencia ventricular izquierda,
93% en aire ambiente a nivel del mar, con una con un choque séptico secundario a bacteriemia
relación entre la presión arterial parcial de oxí- y colecistitis aguda alitiásica que requirió cole-
geno y una fracción de oxígeno inspirado (PaO2/ cistectomía percutánea.14 Roy y colaboradores
FiO2) menor de 300, o infiltrados pulmonares mencionan que la colecistitis aguda alitiásica
mayores de 50%; y 2) Severa cuando coexiste puede iniciarse en pacientes críticos debido a
insuficiencia respiratoria, choque séptico o dis- isquemia de la vesícula biliar y estasis biliar. La
función multiorgánica.7 En la paciente del caso infección por SARS-CoV-2 puede favorecer estos
llamó la atención el rápido deterioro pues solo mecanismos, por lo que la PCR en aspirado biliar
tres días posteriores al inicio de los síntomas para SARS-CoV-2 es decisiva. En este contexto
fue necesario ingresarla a la UCI. Jamieson y su puede considerarse que el tejido biliar puede ser
grupo encontraron que las mujeres embarazadas reservorio de este virus debido a que en éste se
con infección sintomática por COVID-19 tienen encuentran receptores de la enzima convertidora
más probabilidades de ingresar a cuidados in- de angiotensina.15

539
Ginecología y Obstetricia de México 2023; 91 (7)

Otro caso descrito en una paciente de 68 años A su ingreso al hospital y en la historia clínica
con neumonía por SARS-CoV-2 y colecistitis tampoco se encontraron datos clínicos suge-
aguda, ameritó drenaje biliar percutáneo guiado rentes de una enfermedad hepatobiliar o que
por ultrasonido, y aunque el análisis RT-PCR no pudiera sugerir una omisión o retraso en el diag-
demostró evidencia de infección por este agen- nóstico. Sin embargo, en la bibliografía Balaphas
te, puede ser que la infección por SARS-CoV-2 y su grupo describieron que una quinta parte de
haya sido el desencadenante de la colestasis, pacientes ingresados a unidades de cuidados in-
según Ying y su grupo.16 Bruni y coautores re- tensivos por infección con SARS-CoV-2 (19.5%)
portaron el caso de un paciente de 59 años con tuvieron dolor abdominal, con un patrón de
COVID-19, con dolor abdominal, aumento de localización en el epigastrio del 42% e hipo-
reactantes de fase aguda y patrón colestásico, condrio derecho en el 25% de los casos, aunado
TAC con reporte de derrame perihepático y a elevación de transaminasas (principalmente
vesícula relajada con contenido denso. Por lo AST), cuya elevación fue cinco veces mayor a
anterior, ameritó colecistectomía y, según el la basal se relacionó con desenlaces adversos
análisis histopatológico, se encontró infiltración (OR 16.03; IC95%: 1.95-131.63; p = 0.010).18
inflamatoria y obstrucción endoluminal de los Hershkovitz y colaboradores compararon a pa-
vasos, con ruptura de la pared, infarto hemo- cientes con colecistitis aguda antes y después
rrágico e hipertrofia nerviosa de la vesícula de la pandemia y encontraron que durante la
biliar y atrofia de la mucosa. Se concluyó que pandemia hubo un retraso entre el inicio de los
la colecistitis gangrenosa isquémica puede ser síntomas y el ingreso al hospital (3 días, 2-7 en
una complicación tardía de la COVID-19 por comparación con 2 días, 1-3; p = 0.002), y los
una respuesta inflamatoria exacerbada y trom- casos más frecuentes fueron con enfermedad
bosis de vasos de tamaño mediano.17 Por otro moderada o grave (59.4 en comparación con
lado, Balaphas y coautores reportaron el caso 37.2%, p = 0.003), así como mayor frecuencia
de dos pacientes con infección por SARS-CoV-2, de fracaso del tratamiento conservador (36 en
con previa colecistitis aguda alitiásica. La PCR comparación con 6%, p = 0.001) y una tasa de
de transcriptasa inversa cuantitativa (qRT-PCR) conversión más alta a cirugía abierta (15.4 en
confirmó la infección por SARS-CoV-2 en las comparación con 0%, p = 0,.025). La pandemia
muestras de vesícula biliar, por lo que sugirieron por COVID-19 favoreció los desenlaces adversos
que la COVID -19 puede simular una colecistitis en este grupo de pacientes.20 
aguda alitiásica.18 Polk y colaboradores analiza-
ron una serie retrospectiva de casos de pacientes Existen varias opciones de tratamiento de pacien-
con COVID-19 y colecistitis, en quienes se sos- tes con colecistitis aguda orientadas a resolver
pechó que la infección por SARS-CoV-2 puede el problema agudo y disminuir la morbilidad
ser secundaria a la activación inmunitaria. El y la mortalidad y las complicaciones a corto y
cuadro infeccioso cede con esteroides, sin ame- largo plazo. Hace poco comenzó a practicarse
ritar cirugía, lo que respalda la posibilidad de la colecistostomía percutánea en pacientes con
un mecanismo inflamatorio de la enfermedad.19 alto riesgo de complicaciones, con numerosas
Con lo anterior, en la paciente del caso queda comorbilidades o que se encuentran en estado
en duda si la colecistitis aguda fue secundaria crítico como medida temporal porque en ellos
a una complicación isquémica por ser una pa- el riesgo de colecistectomía abierta es inacep-
ciente crítica y en estado de choque séptico o si tablemente alto.21
fue secundaria a una infección por ARS-CoV-2
porque no se hicieron estudios de detección Las guías de Tokio 2018 para la atención de
viral en el material biliar aspirado.  pacientes con colecistitis aguda clasifican la

540 https://doi.org/10.24245/gom.v91i7.8349
Barbabosa-Vilchis JA, et al. Colecistitis aguda y COVID-19 durante el embarazo

gravedad de la enfermedad en leve (grado I), la colecistectomía laparoscópica en pacientes


moderada (grado II) y grave (grado III). Reco- críticamente enfermos. Simorov y su grupo de-
miendan que en el grado II debe practicarse mostraron una disminución en la morbilidad,
el drenaje percutáneo cuando el paciente no menos necesidad de ingreso a las unidades de
pueda tolerar el tratamiento quirúrgico confor- cuidados intensivos y menor estancia hospita-
me al índice de Charlson y el estado funcional laria con la colecistostomía percutánea.26 Por
según el sistema de clasificación de la Socie- el contrario, en una revisión sistemática se
dad Americana de Anestesiología (ASA). Para encontraron diferencias significativas a favor de
la enfermedad grado III (disfunción orgánica la colecistostomía en cuanto a mayor tasa de
cardiovascular, neurológica, respiratoria, renal, mortalidad (OR 4.28), estancia hospitalaria (OR
hepática o hematológica) se contraindica la co- 1.41) y tasa de reingreso (OR 2.16); pero no, con
lecistectomía laparoscópica urgente.22 Si bien en respecto a complicaciones y reintervenciones.
la paciente del caso la gravedad de la colecistitis Sin embargo, el estudio tuvo varias limitaciones y
no fue el factor condicionante de la disfunción no fue posible excluir factores confusores.27 Con
orgánica, el estado de salud de la madre por la la intención de dar una respuesta contundente
COVID severa contraindicaba la colecistectomía al comparar y analizar las complicaciones des-
laparoscópica urgente, de acuerdo con las reco- pués de una colecistectomía laparoscópica en
mendaciones de las guías de Tokio 2018, lo que comparación con la colecistostomía percutánea
daba paso a la indicación de una colecistostomía se publicó el Chocolate Trial, un ensayo con
percutánea como tratamiento inmediato. asignación al azar y controlado multicéntrico.
El ensayo se suspendió en 2016 después de que
La indicación más frecuente de la colecistos- el análisis preliminar evidenció mayores morbi-
tomía percutánea es la colecistitis aguda grave lidad y mortalidad en los pacientes tratados con
o una colecistitis aguda en paciente con ASA colecistostomía percutánea.28
mayor de 3 o índice de Charlson 6. Las guías de
Tokio 2018 recomiendan que en los casos graves Con lo anterior se pone en duda la verdadera
es imprescindible calcular el índice de Charlson utilidad de la colecistostomía percutánea. Sin
y la clase funcional ASA.23 embargo, el tratamiento de pacientes con co-
lecistitis aguda en estado crítico sigue siendo
Se carece de contraindicaciones absolutas para debatible debido a la falta de estudios con
la colecistostomía percutánea, las contraindi- rigurosidad en su metodología que puedan eli-
caciones relativas incluyen: coagulopatía que minar el sesgo de selección porque la mayoría
condicione riesgo de hemorragia grave, alergia de pacientes “muy graves” conserva una elevada
al medio de contraste yodado (aunque puede tasa de mortalidad, sin importar la intervención
ejecutarse mediante ultrasonido) e interposición ofrecida.23
de asas intestinales en el sitio de punción.24,25
En la paciente del caso se decidió la colecis-
En la paciente del caso fue difícil la toma de tostomía percutánea después de un debate y
decisiones al momento de la elección del me- consenso multidisciplinario porque también
jor método quirúrgico para tratar la colecistitis se ha descrito este procedimiento en pacientes
aguda porque se encontraba en la unidad de cui- embarazadas. El grupo de Chiappetta Porras
dados intensivos con deterioro hemodinámico describió el caso de cuatro mujeres embaraza-
y apoyo ventilatorio. Hasta el momento existen das con cólico vesicular recurrente tratadas con
controversias referentes a la indicación de la colecistostomía percutánea luego de la falta de
colecistostomía percutánea en comparación con respuesta al tratamiento conservador.29 El grupo

541
Ginecología y Obstetricia de México 2023; 91 (7)

de Allmendinger N reportó dos embarazadas de La hipoxemia de la madre tiene severas re-


30 y 32 semanas, respectivamente, en quienes percusiones en el feto porque el suministro
se logró una descompresión biliar adecuada de oxígeno a éste está determinado por el
durante el resto del embarazo, después de oxígeno arterial materno y el flujo sanguíneo
una colecistostomía percutánea guiada por uterino. Lo normal es que los vasos uterinos se
ultrasonido; posteriormente, la colecistectomía encuentren dilatados al máximo; mientras que
se llevó a cabo en los siguientes tres meses la hipotensión, alcalosis y el incremento de
después del parto.30 En ambas publicaciones catecolaminas (exógenas o endógenas) causa
se concluyó que este procedimiento ofrece su vasoconstricción y afecta la oxigenación al
un tratamiento menos invasivo y permite que feto. La sangre venosa umbilical que regresa al
sea definitivo hasta que pueda practicarse en feto tiene una tensión de oxígeno relativamente
un momento más seguro.29,30 En la paciente baja; sin embargo, se mantiene una adecuada
del caso, aunque hubo disfunción del sistema oxigenación mediante el desplazamiento de
derivativo, dos días después del procedimiento la curva de disociación de la oxihemoglobina
percutáneo, pudo corroborarse una mejoría fetal a la izquierda, efecto que puede perderse
en las condiciones ecográficas de la vesícula ante la acidemia fetal, por lo que debe evitar-
biliar y una disminución significativa de la se la hipoxemia materna y optimizar el gasto
transaminasemia.  cardiaco materno. 33 Por esto, la Society for
Maternal-Fetal Medicine recomienda que el ob-
La International Society for Infectious Disea- jetivo de saturación de oxígeno para pacientes
ses in Obstetrics and Gynaecology (ISIDOG) embarazadas con COVID-19 sea de 95%.34 Para
sugiere que debe considerarse la admisión a lograrlo se recomiendan varias estrategias, en
la unidad de cuidados intensivos de las emba- entre ellas: ventilación no invasiva, ventilación
razadas con: a) enfermedad grave: frecuencia mecánica invasiva, sedación, posicionamiento
respiratoria ≥ 30 rpm, saturación de oxígeno prono, uso de vasodilatadores pulmonares
menor de 94% en reposo, presión parcial inhalados y la oxigenación por membrana
de oxígeno arterial (PaO2)-concentración de extracorpórea veno-venosa (ECMO-VV), por
oxígeno (FiO2) (P/F) ≤ 300 mmHg; b) requeri- mencionar algunas. 
miento de oxígeno y comorbilidades; c) con
enfermedad crítica: choque con insuficiencia En la paciente embarazada que no requiere
multiorgánica, insuficiencia respiratoria con intubación inmediata, la cánula nasal de alto
requerimiento de ventilación mecánica o hi- flujo es la opción. La ventilación con presión
poxemia resistente que requiere oxigenación positiva no se recomienda debido a su mayor
por membrana extracorpórea.31 riesgo de broncoaspiración. Por lo que se refiere
a la ventilación mecánica hay datos limitados;
El síndrome de insuficiencia respiratoria aguda sin embargo, las estrategias son similares a las
es una de las principales complicaciones de la de pacientes no embarazadas pero con algunas
COVID-19. Los síntomas se inician luego que se diferencias, sobre todo en síndrome de insu-
produce la lesión primaria que genera la insufi- ficiencia respiratoria aguda. En general, debe
ciencia respiratoria; posteriormente sobreviene evitarse la alcalosis respiratoria severa porque
la neumonía, que es la que origina el síndrome puede conducir a una vasoconstricción uterina
de insuficiencia respiratoria aguda, manifestado y el objetivo es una saturación de oxígeno de al
con una inflamación pulmonar causada por daño menos 95% y presión arterial de oxígeno de al
alveolar; hasta que se manifiesta la hipoxemia, menos 70 mmHg para permitir una oxigenación
que incrementa el riesgo de muerte.32  fetal adecuada.35 

542 https://doi.org/10.24245/gom.v91i7.8349
Barbabosa-Vilchis JA, et al. Colecistitis aguda y COVID-19 durante el embarazo

En la paciente del caso fue necesario indicarle embarazadas porque se excluyeron del PROSE-
midazolam y propofol como medida de protec- VA. Existen varios reportes de caso que informan
ción porque en la hipoxemia grave y el síndrome desenlaces exitosos con con la ventilación prona
de insuficiencia respiratoria aguda se recomien- en pacientes embarazadas con síndrome de
da una sedación profunda; la evidencia para insuficiencia respiratoria aguda grave.41,42 Esta
aplicar de esta recomendación en el embarazo estrategia puede ser más complicada en el em-
es limitada. Los agentes de indicación común barazo aunque es posible si se recurre al uso de
son seguros durante el embarazo. El propofol y la almohadas o sábanas por encima y por debajo
dexmetomidina, aunque atraviesan la placenta, del abdomen para delimitar el nivel del útero
no han reportado evidencia de teratogenicidad. grávido y descargarlo por gravedad y evitar la
Para las benzodiacepinas no ha habido consenso compresión aortocava.43
para su indicación.
Para lograr la meta de saturación de oxígeno
Es importante alertar a los neonatólogos acerca superior al 95%, recomendada por la Society for
de la indicación de estos medicamentos cuan- Maternal-Fetal Medicine, el panel de la campaña
do las pacientes se encuentran cerca del parto de supervivencia a la sepsis sugiere una prueba
porque el recién nacido puede iniciar con signos de óxido nítrico como estrategia de rescate en
de síndrome de abstinencia neonatal y requerir adultos con ventilación mecánica por síndro-
apoyo adicional.36,37 El citracuronio se indica me de insuficiencia respiratoria aguda debida
como paralítico en pacientes ventilados con a COVID-19.40 Los grupos de Safaee (2020) y
síndrome de insuficiencia respiratoria aguda Valsecchi (2022) reportaron que la indicación
moderado y severo, para facilitar la ventilación de óxido nítrico inhalado se asoció con una
con protección pulmonar; es de elección en menor necesidad de suplemento de oxígeno y
pacientes embarazadas.38  estancia en cuidados intensivos más corta, sin
eventos adversos.44,45
A pesar del tratamiento invasivo de la vía aérea
en la paciente del caso, con parámetros altos, se Por último, otra estrategia a la que se recurre
observó un deterioro ventilatorio; sin embargo, como medida de rescate es la oxigenación
después de colocarla en posición prona se logró por membrana extracorpórea venosa-venosa
una mejoría en la saturación de oxígeno. En el (ECMO-VV) que, en una revisión sistemática,
ensayo PROSEVA se reportó que la aplicación demostró una supervivencia para la madre
temprana de sesiones prolongadas de posicio- agregada a los 30 días del 75% y al año del
namiento prono en pacientes con síndrome de 74%; y una supervivencia del feto de 64%.46
insuficiencia respiratoria aguda grave disminuyó A partir de la pandemia por COVID-19 se han
de manera muy importante la mortalidad a los reportado varios informes de embarazadas con
28 y 90 días (16 en comparación con 32.8%, p síndrome de insuficiencia respiratoria aguda y
< 0.001; IC95%: 0.25-0.63 y 23.6 en compa- oxigenación por ECMO-VV.47,48,49 Las complica-
ración con 41%, p < 0.001; IC95%: 0.29-0.67, ciones reportadas han sido: trombosis cardiaca,
respectivamente).39 Con estos desenlaces, las hemorragia posparto, tromboembolismo, he-
pautas internacionales de tratamiento de adultos mólisis y trombocitopenia; además, el riesgo de
críticamente enfermos con COVID-19 sugieren infecciones aumenta a lo largo de la duración
la ventilación y pronación en síndrome de del tratamiento.50 Sus indicaciones en mujeres
insuficiencia respiratoria aguda moderado a embarazadas deben seguir las pautas de la Extra-
severo durante 12 a 16 horas.40 A pesar de que corporeal Life Support Organization (ELSO).34,51
no existen datos de su indicación en mujeres A pesar de la recomendación para aplicar estas

543
Ginecología y Obstetricia de México 2023; 91 (7)

dos últimas estrategias mencionadas (óxido nítri- Con base en los efectos fisiológicos del emba-
co y oxigenación por membrana extracorpórea), razo se sugiere que su finalización mejorará la
en la paciente del caso no se aplicaron porque condición respiratoria de la madre. Sin embargo,
en el hospital no se disponde de ellas. las pequeñas series de casos no han demostrado,
consistentemente, un beneficio significativo.
El monitoreo fetal aporta un medio no invasivo Tomlinson y su grupo publicaron una serie de
para asegurar la perfusión placentaria, además 10 pacientes que requirieron intubación por
de ser un indicador de la oxigenación fetal y afectación respiratoria a quienes se interrumpió
del estado ácido-base.52 En la paciente embara- el embarazo, lo que derivó en una reducción del
zada críticamente enferma con feto previable, 28% en la fracción del requerimiento de oxígeno
la auscultación cardiaca fetal se recomienda a inspirado en las 24 horas posteriores al parto; sin
intervalos diarios o semanales, para confirmar embargo, si bien la mayoría permaneció por de-
su vitalidad; sin embargo, la atención médica bajo de la fracción crítica de requerimiento, no
a la madre no debe desviarse debido al estado se observó una mejoría significativa de manera
del feto.53 Cuando el feto alcance la viabilidad uniforme.59 Posteriormente, el grupo de Lapinsky
debe iniciarse el monitoreo diario, aunque la publicó una serie retrospectiva que incluyó a 10
frecuencia puede individualizarse en función pacientes embarazadas, en quienes la finaliza-
de la agudeza y la descompensación de la ma- ción del embarazo se asoció con una modesta
dre. También se recomienda la monitorización mejoría en la función respiratoria en algunas
fetal continua, hasta que se haya establecido la de ellas; sin embargo, no se lograron identificar
estabilidad de la madre o en pacientes con ven- las características de las pacientes que pueden
tilación mecánica u oxigenación por membrana beneficiarse con esta opción.60 Hace poco, Liu
extracorpórea.54 reportó el caso de una paciente embarazada
con síndrome de insuficiencia respiratoria aguda
La decisión del momento en que debe finali- grave por influenza que requirió oxigenación
zarse el embarazo en una paciente críticamente por membrana extracorpórea en quien se advir-
enferma por complicaciones derivadas de la tió una mejoría en la oxigenación posterior al
COVID-19 es un dilema bioético al que se en- parto. Además, describió cinco casos similares
frenta el obstetra. Cuando el embarazo es mayor encontrados en la bibliografía, con los mismos
de 34 semanas, el momento del parto es fácil desenlaces. Concluyó que la finalización del
de atender. Solo en la forma grave de la enfer- embarazo podría mejorar la oxigenación de
medad el nacimiento debe ocurrir rápidamente la madre y pudiera ser benéfica para reducir
para facilitar el cuidado de la madre. En las la duración de la oxigenación por membrana
primeras publicaciones, la cesárea fue el mé- extracorpórea.61
todo de finalización del embarazo más común,
indicándose de manera urgente en las pacientes Conforme a lo anterior, sin duda existe un velo
que requerían oxígeno suplementario, inclu- ensombrecedor que no permite precisar las
so a bajo flujo.55,56,57 El dilema bioético surge ventajas de finalizar el embarazo para mejorar
cuando la interrupción del embarazo conduce las condiciones de la madre ante un síndrome
a un parto prematuro extremo. Esta decisión no de insuficiencia respiratoria aguda grave. El
puede seguir las pautas obstétricas establecidas objetivo es optimizar la condición de la madre
sino discutirse caso por caso, con un equipo y proporcionar tiempo adicional para la madu-
multidisciplinario que evalúe periódicamente ración del feto. La finalización del embarazo
las ventajas y riesgos conforme a la evolución por empeoramiento del estado de la madre es
clínica de la madre y las semanas de gestación.58  tema de controversia.37 Lo que está claro es que

544 https://doi.org/10.24245/gom.v91i7.8349
Barbabosa-Vilchis JA, et al. Colecistitis aguda y COVID-19 durante el embarazo

si el feto es viable y está en riesgo debido a la ello resulta en una condición clínica de extrema
hipoxia intratable de la madre, finalizar la ges- gravedad que dificulta la toma de decisiones para
tación puede beneficiarlo. Hasta el momento, la atención y pone en una balanza la inestabili-
finalizar el embarazo rara vez se recomienda dad de la madre y la viabilidad del feto. 
en un intento por mejorar la oxigenación o la
ventilación de la madre, a expensas de un feto El tratamiento de pacientes con colesistitis agu-
prematuro. Después de una evaluación multi- da alitiásica con colesistostomía percutánea en
disciplinaria exhaustiva es apropiado indicar condiciones de extrema gravedad así como la
el fin del embarazo solo cuando no es posible interrupción del embarazo ante el síndrome de
optimizar la ventilación de la madre.33,51 El modo insuficiencia respiratoria aguda, solo para me-
de finalizar el embarazo debe estar determinado jorar las condiciones respiratorias de la madre,
por los principios obstétricos convencionales y, sigue siendo motivo de discusión.
aunque la cesárea suele ser más rápida y contro-
lada en la paciente crítica, la intervención puede Hasta ahora no se cuenta con evidencia contun-
provocar un estrés fisiológico mayor y asociarse dente que oriente hacia las mejores opciones
con mayor mortalidad. Por lo tanto, el tipo de terapéuticas en estos casos, lo que pone en grave
finalización del embarazo debe individualizar- peligro a la embarazada y al equipo tratante
se en cada paciente.33 En la paciente del caso, en múltiples dilemas médicos, quirúrgicos y
aunque no es la intención de este reporte hacer bioéticos. Por lo anterior, se sugiere organizar
una recomendación, fue evidente que posterior y llevar a cabo sesiones multidisciplinarias, sin
a la finalización del embarazo y la colecistos- dejar atrás la importancia de informar de manera
tomía percutánea hubo una mejoría gradual en suficiente a los familiares para ser incluidos en la
su estado clínico. toma de decisiones; así como la publicación de
este tipo de casos complejos y poco frecuentes
Por último, el paro cardiaco de la madre debe para enriquecer la bibliografía médica dispo-
impulsar la decisión urgente de la cesárea peri- nible que apoye en la toma de decisiones para
mortem (en un tiempo menor a 5 minutos), que conseguir mejores desenlaces en beneficio de
debe practicarse donde quiera que ocurra la las pacientes.
necesidad; como tal, se recomienda estar siem-
pre preparados para este evento en el entorno REFERENCIAS
de cuidados intensivos en el entendido de que
ésta se lleva a cabo para maximizar los esfuerzos 1. Ren LL, Wang YM, Wu ZQ, et al. Identification of a novel
de reanimación de la madre, mejorar el retorno coronavirus causing severe pneumonia in human: a des-
criptive study. Chin Med J (Engl) 2020; 133 (9): 1015-24.
cardiaco mediante la descompresión de la vena doi: 10.1097/CM9.0000000000000722
cava inferior por el útero grávido, lo que permite 2. Suárez V, Suarez Quezada M, Oros Ruiz S, Ronquillo De
una reanimación cardiopulmonar más eficaz.62 Jesús E. Epidemiología de COVID-19 en México: del 27 de
febrero al 30 de abril de 2020. Rev Clin Esp 2020; 220 (8):
463-71. doi: 10.1016/j.rce.2020.05.007
CONCLUSIONES
3. WHO Director-General's opening remarks at the media
briefing on COVID-19 - 11 March 2020. https://www.
La infección por COVID-19 aumentó el riesgo de who.int/director-general/speeches/detail/who-director-
muerte de la mujer embarazada y se convirtió en general-s-opening-remarks-at-the-media-briefing-on-
covid-19---11-march-2020
la principal causa de muerte materna en México.
4. Informe Semanal de Vigilancia Epidemiológica. Semana
Al sobrevenir el síndrome de insuficiencia res-
52. Dirección General de Epidemiología Secretaría de
piratoria aguda por la COVID grave aunado a la Salúd. México, 2019. https://www.gob.mx/cms/uploads/
colecistitis alitiásica en el contexto del embarazo attachment/file/521458/MM_2019_SE52.pdf

545
Ginecología y Obstetricia de México 2023; 91 (7)

5. Informe Semanal de Vigilancia Epidemiológica. Semana the gallbladder wall. J Hepatol 2020; 73 (6): 1566-68. doi:
53. Dirección General de Epidemiología Secretaría de 10.1016/j.jhep.2020.08.020
Salúd. México, 2020. https://www.gob.mx/cms/uploads/ 19. Polk C, Sampson MM, Jacobs A, Kooken B, Ludden T,
attachment/file/604103/MMAT_2020_SE53.pdf Passaretti CL, Leonard M. Cholecystitis as a Possible Im-
6. Informe Semanal de Vigilancia Epidemiológica. Semana munologic Consequence of COVID-19; Case Series from
52. Dirección General de Epidemiología Secretaría de a Large Healthcare System. Am J Med Sci 2022; 363 (5):
Salúd. México (2021). https://www.gob.mx/cms/uploads/ 456-58. doi: 10.1016/j.amjms.2022.01.008
attachment/file/690500/MM_2021_SE52.pdf 20. Hershkovitz Y, Zmora O, Nativ H, Ashkenazi I, Hammerschlag
7. Thompson JL, Nguyen LM, Noble KN, Aronoff DM. COVID- J, Jeroukhimov I. Clinical presentation of acute cholecystitis
19-related disease severity in pregnancy. Am J Reprod during the COVID-19 outbreak. Isr Med Assoc J 2022; 24 (5):
Immunol 2020; 84 (5): e13339. doi: 10.1111/aji.13339 306-309. PMID: 35598054. ID: covidwho-1857264 https://
8. Jamieson DJ, Rasmussen SA. An update on COVID-19 and www.ima.org.il/MedicineIMAJ/viewarticle.aspx?year=202
pregnancy. Am J Obstet Gynecol 2022; 226: 177-86. doi: 2&month=05&page=306
10.1016/j.ajog.2021.08.054 21. Akyürek N, Salman B, Yüksel O, Tezcaner T, et al. Ma-
9. Ko JY, DeSisto CL, Simeone RM, et al. Adverse pregnancy nagement of acute calculous cholecystitis in high-risk
outcomes, maternal complications, and severe illness patients: percutaneous cholecystostomy followed by
among US delivery hospitalizations with and without a early laparoscopic cholecystectomy. Surg Laparosc Endosc
coronavirus disease 2019 (COVID-19) diagnosis. Clin Infect Percutan Tech 2005; 15 (6): 315-20. doi: 10.1097/01.
Dis 2021; 73 (Suppl 1): S24-S31. doi: 10.1093/cid/ciab344 sle.0000191619.02145.c0
10. Villar J, Ariff S, Gunier RB, et al. Maternal and neonatal 22. Okamoto  K,  Suzuki  T,  Takada M,  et al. Tokyo Guidelines
morbidity and mortality among pregnant women with 2018: Flowchart for the management of acute chole-
and without COVID-19 infection: the INTERCOVID multi- cystitis J Hepatobiliary Pancreat Sci 2018; 25 (1): 55-72.
national cohort study.  JAMA Pediatr  2021; 175: 817-26. doi:10.1002/jhbp.516
doi:10.1001/jamapediatrics.2021.1050 23. Morales-Maza J, Rodríguez-Quintero JH, et al. Percuta-
11. Weinstein M, Feuerwerker S, Baxter J.  Appendicitis and neous cholecystostomy as treatment for acute chole-
Cholecystitis in Pregnancy. Clin Obstet Gynecol 2020; 63 cystitis: What has happened over the last five years? A
(2): 405-15. doi: 10.1097/GRF.0000000000000529 literature review. Rev Gastroenterol Mex (Engl Ed) 2019;
84 (4): 482-91. doi:10.1016/j.rgmx.2019.06.004
12. Jorge AM, Keswani RN, Veerappan A, et al. Non-operative
management of symptomatic cholelithiasis in pregnancy 24. Madhusudhan KS,  Gamanagatti S,  Srivastava DN,  et al.
is associated with frequent hospitalizations. J Gastrointest Radiological interventions in malignant biliary obstruction.
Surg 2015; 19: 598-603. doi: 10.1007/s11605-015-2757-8 World J Radiol 2016; 8 (5): 518-29. doi:10.4329/wjr.v8.i5.518
13. Lanzafame RJ. Cholelithiasis, cholecystitis, and cholecys- 25. Venara A,  V.  Carretier,  J.  Lebigot,  et al. Technique and
todochotomy during pregnancy. In: Nezhat C, Kavic M, indications of percutaneous cholecystostomy in the mana-
Lanzafame R, Lindsay M, Polk T. (eds) Non-Obstetric Surgery gement of cholecystitis in 2014. J Visc Surg 2014; 151 (6):
During Pregnancy. Springer, 2019; Cham. doi: 10.1007/978- 435-9. doi: 10.1016/j.jviscsurg.2014.06.003
3-319-90752-9_11 26. Simorov A, A. Ranade, J. Parcells, et al. Emergent cholecys-
14. Singh R, Domenico C, Rao SR. Novel coronavirus disease tostomy is superior to open cholecystectomy in extremely
2019 in a patient on durable left ventricular assist device ill patients with acalculous cholecystitis: A large multicenter
support. J Card Fail  2019; 26: 438-39. doi: 10.1016/j. outcome study. Am J Surg. 2013; 206 (6): 935-40. doi:
cardfail.2020.04.007 10.1016/j.amjsurg.2013.08.019
15. Roy J, Sahu N, Golamari R, Vunnam R. Acute acalculous 27. Ambe PC, Kaptanis S, Papadakis M, et al. The treatment
cholecystitis in a patient with COVID-19 and a LVAD. J Card of critically Ill patients with acute cholecystitis. Dtsch
Fail 2020; 26 (7): 639. doi: 10.1016/j.cardfail.2020.06.002 Arztebl Int 2016; 113 (33-34): 545-51. doi: 10.3238/arz-
16. Ying M, Lu B, Pan J, Lu G, Zhou S, Wang D, Li L, Shen J, Shu tebl.2016.0545.
J; From the COVID-19 Investigating and Research Team. CO- 28. Kortram K, van Ramshorst B, Bollen TL, et al. Acute
VID-19 with acute cholecystitis: a case report. BMC Infect cholecystitis in high-risk surgical patients: percutaneous
Dis 2020; 20 (1): 437. doi: 10.1186/s12879-020-05164-7 cholecystostomy versus laparoscopic cholecystectomy
17. Bruni A, Garofalo E, Zuccalà V, Currò G, Torti C, Navarra (CHOCOLATE trial): study protocol for a randomized con-
G, De Sarro G, Navalesi P, Longhini F, Ammendola M. trolled. Trials 2012; 13: 7. doi: 10.1186/1745-6215-13-7
Histopathological findings in a COVID-19 patient affected 29. Chiappetta Porras LT, Nápoli ED, Canullán CM, et al.
by ischemic gangrenous cholecystitis. World J Emerg Surg Minimally invasive management of acute biliary tract
2020; 15 (1): 43. doi: 10.1186/s13017-020-00320-5 disease during pregnancy. HPB Surg 2009; 2009: 829020.
18. Balaphas A, Gkoufa K, Meyer J, Peloso A, Bornand A, McKee doi:10.1155/2009/829020
TA, Toso C, Popeskou SG. COVID-19 can mimic acute chole- 30. Allmendinger N, Hallisey MJ, Ohki SK, Straub JJ. Percuta-
cystitis and is associated with the presence of viral RNA in neous cholecystostomy treatment of acute cholecystitis in

546 https://doi.org/10.24245/gom.v91i7.8349
Barbabosa-Vilchis JA, et al. Colecistitis aguda y COVID-19 durante el embarazo

pregnancy. Obstet Gynecol 1995; 86 (4 Pt 2): 653-4. doi: 43. Tolcher MC, McKinney JR, Eppes CS, et al. Prone positioning
10.1016/0029-7844(95)00087-8 for pregnant women with hypoxemia due to coronavirus
31. Donders F., Lonnee-Hoffmann R., Tsiakalos A., et al. ISIDOG disease 2019 (COVID-19). Obstet Gynecol 2020; 136 (2):
recommendations Concerning COVID-19 and pregnan- 259-61. doi:10.1097/AOG.0000000000004012.
cy.  Diagnostics (Basel)  2020; 10 (4) 243. doi:  10.3390/ 44. Safaee Fakhr B, Wiegand SB, Pinciroli R, et al. High con-
diagnostics10040243 centrations of nitric oxide inhalation therapy in pregnant
32. Medina Gamero AR, Regalado Chamorro ME, Rosario Paca- patients with severe coronavirus disease 2019 (COVID-19).
huala EA. Síndrome de distrés respiratorio agudo en los pa- Obstet Gynecol 2020; 136 (6): 1109-13. doi: 10.1097/
cientes con la COVID-19. Atención Primaria Práctica 2021; AOG.0000000000004128
3 (4): 100097. Spanish. doi:10.1016/j.appr.2021.100097 45. Valsecchi C, Winterton D, Safaee Fakhr B, et al; DELiverly oF
33. Lapinsky, SE. Management of acute respiratory failure in iNO (DELFiNO) Network Collaborators. High-dose inhaled
pregnancy. Semin Respir Crit Care Med 2017; 38 (2): 201-7. nitric oxide for the treatment of spontaneously breathing
doi:10.1055/s-0037-1600909 pregnant patients with severe coronavirus disease 2019
(COVID-19) Pneumonia. Obstet Gynecol 2022; 140 (2):
34. Halscott TV, Vaught JJ, and the SMFM COVID-19 Task Force.
195-203. doi: 10.1097/AOG.0000000000004847
Management considerations for pregnant patients with
COVID-19. 2020. https://s3.amazonaws.com/cdn.smfm. 46. Naoum EE, Chalupka A, Haft J, MacEachern M, et al. Extra-
org/media/2334/SMFM_COVID_Management_of_CO- corporeal life support in pregnancy: a systematic review.
VID_pos_preg_patients_4-29-20_final.pdf J Am Heart Assoc 2020; 9 (13): e016072. doi:10.1161/
JAHA.119.016072
35. Schwaiberger D, Karcz M, Menk M, et al. Respiratory
failure, and mechanical ventilation in the pregnant pa- 47. Hou L, Li M, Guo K, et al. First successful treatment of a
tient.  Crit Care Clin 2016; 32 (1): 85-95. doi: 10.1016/j. COVID-19 pregnant woman with severe ARDS by combining
ccc.2015.08.001 early mechanical ventilation and ECMO. Heart Lung 2021;
50 (1): 33-36. doi:10.1016/j.hrtlng.2020.08.015
36. Devlin JW, Skrobik Y, Gelinas C, et al. Clinical practice
guidelines for the prevention and management of pain, 48. Larson SB, Watson SN, Eberlein M, et al. Survival of preg-
agitation/sedation, delirium, immobility, and sleep dis- nant coronavirus patient on extracorporeal membrane
ruption in adult patients in the ICU. Crit Care Med 2018; oxygenation. Ann Thorac Surg 2021; 111 (3): e151-e152.
46 (9): e825-e873. doi:10.1097/CCM.0000000000003299 doi:10.1016/j.athoracsur.2020.09.004
37. Oxford-Horrey C, Savage M, Prabhu M, et al. Putting it all 49. Barrantes JH, Ortoleva J, O'Neil ER, et al. Successful
Together: clinical considerations in the care of critically ill Treatment of pregnant and postpartum women with
obstetric patients with COVID-19. Am J Perinatol 2020; 37 severe Covid-19 associated acute respiratory distress
(10): 1044-51. doi: 10.1055/s-0040-1713121 syndrome with extracorporeal membrane oxyge-
38. Pacheco LD, Saade GR, Hankins GD. Mechanical ven- nation. ASAIO J. 2021;67(2):132-136. doi: 10.1097/
tilation during pregnancy: sedation, analgesia, and MAT.0000000000001357.
paralysis.  Am J Perinatol 2020; 37 (10): 1044-51. 50. Clemenza S, Zullino S, Vacca C, et al. Perinatal outcomes
doi:10.1055/s-0040-1713121 of pregnant women with severe COVID-19 requiring extra-
39. Guérin C, Reignier J, Richard JC, et al. PROSEVA Study corporeal membrane oxygenation (ECMO): a case series
Group. Prone positioning in severe acute respiratory and literature review. Arch Gynecol Obstet 2022; 305 (5):
distress syndrome. N Engl J Med 2013; 368 (23): 2159-68. 1135-42. doi: 10.1007/s00404-022-06479-3
doi:10.1056/NEJMoa1214103 51. Levitus M, Shainker SA, Colvin M. COVID-19 in the Critically
40. Alhazzani W, Møller MH, Arabi YM, et al. Surviving Sepsis Ill Pregnant Patient. Crit Care Clin 2022; 38 (3): 521-34. doi:
Campaign: Guidelines on the Management of Critically 10.1016/j.ccc.2022.01.003
Ill Adults with Coronavirus Disease 2019 (COVID-19). 52. 52
ACOG Practice Bulletin No. 106: Intrapartum fetal heart
Crit Care Med 2020; 48 (6): e440-e469. doi:10.1097/ rate monitoring: nomenclature, interpretation, and general
CCM.0000000000004363. management principles. Obstet Gynecol 2009; 114 (1):
41. Schnettler WT, Al Ahwel Y, Suhag A. Severe acute respi- 192-202. doi: 10.1097/AOG.0b013e3181aef106
ratory distress syndrome in coronavirus disease 2019-in- 53. Poon LC, Yang H, Kapur A, Melamed N, et al. Global interim
fected pregnancy: obstetric and intensive care conside- guidance on coronavirus disease 2019 (COVID-19) during
rations. Am J Obstet Gynecol MFM 2020; 2 (3): 100120. pregnancy and puerperium from FIGO and allied partners:
doi:10.1016/j.ajogmf.2020.100120 Information for healthcare professionals. Int J Gynaecol
42. Vibert F, Kretz M, Thuet V, et al. Prone positioning and Obstet 2020; 149 (3): 273-86. doi: 10.1002/ijgo.13156
high-flow oxygen improved respiratory function in a 54. Rose CH, Wyatt MA, Narang K, et al. Timing of delivery with
25-week pregnant woman with COVID-19. Eur J Obstet coronavirus disease 2019 pneumonia requiring intensive
Gynecol Reprod Biol 2020; 250: 257-58. doi:10.1016/j. care unit admission. Am J Obstet Gynecol MFM 2021; 3 (4):
ejogrb.2020.05.022 100373. doi: 10.1016/j.ajogmf.2021.100373

547
Ginecología y Obstetricia de México 2023; 91 (7)

55. Yu N, Li W, Kang Q, Xiong Z, et al. Clinical features and 59. Tomlinson MW, Caruthers TJ, Whitty JE, Gonik B. Does
obstetric and neonatal outcomes of pregnant patients with delivery improve maternal condition in the respiratory-
COVID-19 in Wuhan, China: a retrospective, single-centre, compromised gravida? Obstet Gynecol 1998; 91 (1): 108-
descriptive study. Lancet Infect Dis 2020; 20 (5): 559-64. 11. doi:10.1016/s0029-7844(97)00585-1
doi: 10.1016/S1473-3099(20)30176-6. 60. Lapinsky SE, Rojas-Suarez JA, Crozier TM, et al. Mechanical
56. Chen R, Zhang Y, Huang L, et al. Safety and efficacy of di- ventilation in critically ill pregnant women: a case series.
fferent anesthetic regimens for parturients with COVID-19 Int J Obstet Anesth 2015; 24 (4): 323-8. doi:10.1016/j.
undergoing Cesarean delivery: a case series of 17 patients. ijoa.2015.06.009
Can J Anaesth. 2020;67(6):655-663. doi: 10.1007/s12630- 61. Liu C, Sun W, Wang C, Liu F, Zhou M. Delivery during ex-
020-01630-7. tracorporeal membrane oxygenation (ECMO) support of
57. Chen S, Liao E, Cao D, et al. Clinical analysis of pregnant pregnant woman with severe respiratory distress syndrome
women with 2019 novel coronavirus pneumonia. J Med caused by influenza: a case report and review of the litera-
Virol 2020; 92 (9): 1556-61. doi:10.1002/jmv.25789 ture. J Matern Fetal Neonatal Med 2019; 32 (15): 2570-74.
58. Morau E, Bouvet L, Keita H, et al. Anaesthesia and intensive doi:10.1080/14767058.2018.1439471
care in obstetrics during the COVID-19 pandemic. Anaesth 62. Oxford CM, Ludmir J. Trauma in pregnancy. Clin
Crit Care Pain Med 2020; 39 (3): 345-349. doi:10.1016/j. Obstet Gynecol 2009; 52 (4): 611-29. doi: 10.1097/
accpm.2020.05.006 GRF.0b013e3181c11edf

CITACIÓN ACTUAL
De acuerdo con las principales bases de datos y repositorios internacionales, la nueva forma
de citación para publicaciones periódicas, digitales (revistas en línea), libros o cualquier
tipo de referencia que incluya número doi (por sus siglas en inglés: Digital Object Identifier)
será de la siguiente forma:
REFERENCIAS 
1. Yang M, Guo ZW, Deng CJ, Liang X, Tan GJ, Jiang J, Zhong ZX. A comparative study of three
different forecasting methods for trial of labor after cesarean section. J Obstet Gynaecol
Res. 2017;25(11):239-42. https://doi.org/10.1016/j.gyobfe.2015.04..0015*
* El registro Doi deberá colocarse con el link completo (como se indica en el ejemplo).

548 https://doi.org/10.24245/gom.v91i7.8349
Instrucciones para los autores

1. Los artículos deben enviarse por vía electrónica mediante de administración. Deben mencionarse los métodos de comprobación
el sistema de gestión OJS (Open Jorunal System), junto con utilizados y el porqué de su elección (χ2, T de Student, etc.) así como
el formato de cesión de derechos de autor (firmado por los programas de cómputo aplicados y su versión.
todos los autores) y confirmar que se trata de un artículo Resultados. Deben reflejar claramente el objetivo del estudio. La
inédito. Debe ingresar a: www.revisionporpares.com, cantidad final de pacientes estudiados y destacar las observaciones
registrarse y cargar sus archivos, que serán evaluados por más relevantes.
pares. La extensión no deberá exceder de 12 cuartillas (2500
palabras). Los trabajos no aceptados se devolverán al autor Discusión. Incluye los aspectos nuevos e importantes del estudio,
principal. El formato de cesión de derechos puede descargarse la explicación del significado de los resultados y sus limitaciones,
de la página www.ginecologiayobstetricia.org.mx incluidas sus consecuencias para la investigación futura. Debe esta-
blecerse el nexo de las conclusiones con los objetivos del estudio y
Ningún material publicado en la revista podrá reproducirse abstenerse de hacer afirmaciones generales y extraer conclusiones
sin autorización previa, por escrito, del editor. que carezcan de respaldo. Proponga nuevas hipótesis cuando haya
2. El manuscrito comprende: justificación para ello.
2.1. Títulos completos y cortos en español e inglés, nombres y Conclusiones. Sólo deben referirse a los resultados y su trascendencia,
apellidos del o los autores (el límite máximo debe ser de 6 o a su limitación.
integrantes, es decir, el autor principal y 5 coautores. Deberá El texto no debe incluir abreviaturas de ninguna especie, a pesar de
especificarse la participación de cada uno en el artículo), su la abundancia de términos, pues ello implicaría remitir al lector a
adscripción (institución, hospital, departamento o servicio) la parte inicial donde se definieron éstos y ello puede conducir al
vinculada con el motivo del trabajo (no se aceptan títulos abandono de la lectura por incomprensión. Los símbolos sí están
honoríficos o pasados: expresidente, miembro Titular o Emérito permitidos (L, kg, g, cm, dL, etc.) pero no las abreviaturas, sobre todo
de tal cual institución, Academia o Sociedad), dirección postal cuando no son internacionales o multilingües. No existen dudas para
completa (calle, número, código postal, ciudad y Estado), telé- los acrónimos: ADN, HDL, LDL, VLDL, mmHg, etc.
fono fijo (incluida la clave lada) y correo electrónico de todos
los autores y señalando a uno de ellos para recibir la corres- 2.5. Figuras y cuadros. Se utilizará el término figura para citar por
pondencia relacionada con el artículo. Cuando un artículo es igual ilustraciones, esquemas, fotografías y gráficas. Se utilizará
aprobado por el Comité Editorial de Ginecología y Obstetricia el término cuadro para citar por igual los cuadros y las tablas.
de México para publicación, no podrán efectuarse cambios Ambos deben incluirse en forma secuencial enseguida de la
adicionales (eliminar o agregar) de autores y coautores, cargos lista de referencias y nunca en imagen.
institucionales, ni adscripciones; es decir, aparecerán señalados 2.6. Pueden agregarse anexos con cuestionarios o encuestas utili-
como lo indicaron en el archivo original de envío. zados durante la investigación.
2.2. Resumen. Los artículos originales llevarán resúmenes estructu- 2.7. Pueden incluirse agradecimientos.
rados en español e inglés con los siguientes apartados: objetivo, 3. Los cuadros y figuras deben numerarse con caracteres arábi-
material y método, resultados y conclusiones. Su texto no gos. Cada uno deberá tener un título breve y mencionarse en
deberá exceder 250 palabras. el cuerpo del artículo. Los cuadros de datos tabulados que
2.3. Palabras clave. En inglés y en español, basadas en el MeSH contengan exclusivamente texto deberán elaborarse con la
(Medical Subject Headings); para obtenerlas consulte la página aplicación “Tabla” de Word; los esquemas y diagramas, con
www.nlm.nih.gov/mesh/MBrowser.htm Power Point; las gráficas de pastel, barras, dispersión, etcétera,
2.4. El texto del artículo original está integrado por las siguientes con Excel.
secciones: 4. Para las fotografías en versión electrónica debe considerarse
Antecedentes. Texto breve, no mayor de 50 líneas (de 65 caracteres lo siguiente:
cada una) que permita al lector ubicarse en el contexto del tema Entregar cada una en archivo separado en formato TIFF o JPG (JPEG).
investigado, por qué es relevante estudiarlo, quiénes lo han estudiado Sólo si el tamaño real de las imágenes resulta excesivo, éstas pueden
y cómo. En el último párrafo de este apartado debe consignarse el reducirse a escala; dada la pérdida de resolución, no deben incluirse
objetivo del estudio que, invariablemente, debe verse reflejado en imágenes que requieran aumento de tamaño.
los resultados.
La resolución mínima aceptable es de 300 dpi. Si las fotografías se
Materiales y métodos. En la primera oración de este apartado debe obtienen directamente de cámara digital, la indicación debe ser
indicarse el tipo de estudio (observacional, retrospectivo, doble “alta resolución”.
ciego, aleatorio, etc.), la selección de los sujetos observados o que
5. En el archivo de texto deben incluirse los cuadros y pies de
participaron en los experimentos (pacientes o animales de laboratorio,
figura, al final, después de las referencias.
incluidos los testigos). Enseguida se especifican los aparatos (nombre
y ciudad del fabricante entre paréntesis) y procedimientos con detalles 6. Cuando los cuadros o figuras se obtengan de otro medio impreso
suficientes para que otros investigadores puedan reproducir los resul- o electrónico, deberá adjuntarse la carta de autorización de la
tados. Explique brevemente los métodos ya publicados pero que no institución donde se publicaron. Excepto los casos que carezcan
son bien conocidos, describa los métodos nuevos o sustancialmente de derecho de autor.
modificados, manifestando las razones por las que se usaron y evaluar 7. En los cuadros también deberán evitarse las abreviaturas y si
sus limitaciones. Identifique exactamente todos los medicamentos y fueran estrictamente necesarias, se especificarán al pie del
productos químicos utilizados, con nombres genéricos, dosis y vías cuadro.

www.ginecologiayobstetricia.org.mx
8. Sólo deben incluirse las referencias bibliográficas consultadas 10.3. Descripción detallada de la metodología de búsqueda de la
para sustentar una afirmación, negación o divergencia en algún información: palabras clave, uso de MeSH u otra estrategia
concepto. Las referencias deben ser del autor que se cita y no (pregunta PICO, etc), bases de datos consultadas y periodo
del artículo de éste citado por terceros. Las citas re-referenciadas en el que se realizó la búsqueda.
son motivo de rechazo del artículo. Lo mismo que las que sólo se 10.4. Especificar la cantidad de artículos localizados, seleccionados y
agregan por ser recientes y que en el cuerpo del texto no están rechazados, además de mencionar los criterios empleados para
suficientemente sustentadas o aludidas. Su orden de aparición en la selección o rechazo de los mismos. Los criterios empleados
el texto y el número correspondiente debe registrarse utilizando para la selección de los artículos a revisarse deben ser congruen-
el comando superíndice de Word (nunca deben ponerse entre tes con los objetivos de la revisión, es decir, la pregunta que
paréntesis). Para evitar errores se sugiere utilizar la aplicación trata de responder el artículo. Otro de los aspectos que determina
“insertar referencia” del menú principal de Word. Deben omi- la selección de los artículos es su calidad metodológica y si
tirse comunicaciones personales, en cambio, sí se permite la cumplen con los criterios de calidad científica buscada.
expresión “en prensa” cuando un trabajo se ha aceptado para
publicación en alguna revista, pero cuando la información pro- 10.5. Las referencias bibliográficas serán tantas como sean necesa-
venga de textos enviados a una revista que no los haya aceptado rias para sustentar todas las afirmaciones que se manifiesten.
aún, deberá citarse como “observaciones no publicadas”. 11. Reporte de casos clínicos
8.1. Los artículos, capítulos de libros, portales de internet, entre Éstos deberán reunir los siguientes requisitos:
otros, deben citarse tal como aparecen en la fuente consultada.
11.1. Resumen estructurado: Antecedentes; Caso clínico; Conclu-
Ejemplos siones y Palabras clave.
Publicación periódica 11.2. En el cuerpo del texto los antecedentes deben ser breves,
You Ch, Lee KY, Chey RY, Menguy R. Electrogastrographic study of con exposición igualmente concisa del estado actual del
patients with unexplained nausea, bloating and vomiting. Gastroen- conocimiento de la patología motivo de comunicación. Si es
terology 1980;79:311-314. un caso excepcional cuál es la epidemiología internacional
Libro y nacional reportada.

Murray PR, Rosenthal KS, Konbayashi GS, Pfaller MA. Medical mi- 11.3. Debe señalarse claramente cómo se sospechó, cómo se esta-
crobiology. 4th ed. St Louis: Mosby, 2002;210-221. bleció el diagnóstico, tipos de estudio indicados, tratamiento
y resultados de éste.
Portal de internet
11.4. Si el caso tiene revisión bibliográfica, debe señalarse cla-
Coustan RD, Jovanovic L. Gestational diabetes mellitus: glycemic ramente la metodología de búsqueda de la información:
control and maternal prognosis. Massachusetts: Uptodate Waltham. palabras clave, uso de MeSH u otra estrategia, bases de datos
[en línea]. Dirección URL: <http://www.uptodate.com/> (Consulta: consultadas, periodo en el que se realizó; número de artículos
mayo 2016). encentrados, seleccionados y motivo de la selección.
Nueva forma de citación 12. Cartas al editor
De acuerdo con las principales bases de datos y repositorios interna- Éstas deberán reunir los siguientes requisitos:
cionales, la nueva forma de citación para publicaciones periódicas,
digitales (revistas en línea), libros o cualquier tipo de Referencia que 12.1. Las Cartas al editor comprenden los siguientes propósitos:
incluya número DOI (por sus siglas en inglés: Digital Object Identifier) • Emitir un juicio crítico acerca de un hecho médico de
será de la siguiente forma: dominio público.
REFERENCIAS  • Opinar acerca de algunos aspectos de la política editorial
1. Katarina V, Gordana T. Oxidative stress and neuroinflamma- de la revista médica en cuestión.
tion should be both considered in the occurrence of fatigue • Ampliar, interpretar o explicar algunos aspectos de un tra-
and depression in multiple sclerosis. Acta Neurol Belg bajo de investigación publicado recientemente en la revista.
2018;34(7):663-9. doi: 10.1007/s13760-018-1015-8. • Discutir los resultados de un estudio o señalar defectos
2. Guo ZW, Deng CJ, Liang X, Jiang J, Zhong Z. A com- metodológicos o de interpretación de los resultados de
parative study of three different forecasting methods for un trabajo, también recientemente publicado.
trial of labor after cesarean section. J Obstet Gynaecol • Comunicar en forma breve los resultados de un estudio
Res 2017;25(11):239-42. https://doi.org/10.1016/j.gyob- semejante a otro publicado en la revista.
fe.2015.04.015.
• Exponer un hallazgo clínico o experimental no descrito
9. Deben citarse todos los autores del artículo hasta un máximo de previamente en la literatura.
seis; después de éstos, seguido de una coma, se colocará et al.
12.2. En el orden metodológico, el texto de una carta enviada al
Es importante citar artículos de autores mexicanos y latinoa- editor debe tener una extensión no mayor a 800 palabras o
mericanos, sin importancia del idioma de publicación. una cuartilla y media.
10. Artículos de revisión 12.3. Pueden incluir, aunque no es habitual, cuadros, figuras o
Los artículos de revisión deben reunir los siguientes requisitos: ambos.
10.1. El autor principal debe tener publicado, al menos, un artículo 12.4. Es importante anexar Referencias bibliográficas que sustenten
relacionado con el motivo de la revisión. los comentarios emitidos.
10.2. El resumen debe señalar claramente el estado del conoci- 12.5. Las Cartas al editor se revisarán por el Comité Editorial con
miento actual y justificar porqué fue necesario revisarlo y el mismo rigor que se exige para el resto de los artículos
cuáles son los aportes más sobresalientes al conocimiento. enviados por los autores.

www.ginecologiayobstetricia.org.mx
CESIÓN DE DERECHOS DE AUTOR

Los abajo firmantes estamos conformes con lo mencionado en los incisos previos, como en el tipo de crédito asignado en
este artículo:

• Título del artículo:


• Nombre completo del autor o autores:


• Los autores aseguran que se trata de un trabajo original, que no ha sido previamente publicado ni enviado para su
publicación a otra revista. Manifiestan que no existe conflicto de intereses con otras instancias públicas o privadas.

• Los autores están de acuerdo en que su texto sea corregido de acuerdo con el criterio del editor y en ceder sus
derechos de publicación a la revista Ginecología y Obstetricia de México.

• Nombre y firma de todos los autores: Nombre y firma

• Visto bueno (nombre y firma) de autorización de la institución donde se realizó el trabajo:


Nombre y firma

Lugar: Fecha:

NOTA IMPORTANTE

Los autores deben estar de acuerdo en que los artículos aceptados para publicación serán objeto
de una revisión editorial (sintaxis y ortografía) para adaptarlos al estilo propio de la revista,
descrito en las Instrucciones para los autores.

www.ginecologiayobstetricia.org.mx

También podría gustarte