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doi:10.1093/cerebro/awaa386 CEREBRO 2021: 144; 128–143|128

Agnosia vestibular en el traumatismo craneoencefálico y

su relación con el desequilibrio
Elena Calzolari,1,†Mariya Chepisheva,1,†Rebecca M Smith,1Mohammad Mahmud,1
Peter J. Hellyer,2Vassilios Tahtis,1,3qadeer arshad,4 amy alegre,5marca wilson,6

Descargado de https://academic.oup.com/brain/article/144/1/128/6050089 por invitado el 20 de abril de 2021

heiko óxido,1David J. Sharp5y Barry M. Seemungal1,6

†Estos autores contribuyeron igualmente a este trabajo.

La disfunción vestibular, que causa mareos y desequilibrio, es una característica común pero poco conocida en pacientes con TBI. El daño al oído interno, los nervios, el tronco encefálico, el cerebelo y los hemisferios cerebrales pueden afectar el funcionamiento vestibular,

por lo tanto, se requiere una evaluación de múltiples niveles, desde el reflejo hasta la percepción. En un informe anterior, la inestabilidad postural era la característica neurológica más común en pacientes agudos con TCE que deambulaban. Durante la evaluación de la

sala, también observamos con frecuencia una pérdida de la sensación de vértigo en pacientes con TBI aguda, afecciones comunes del oído interno y un nistagmo reflejo vestibular-ocular vigoroso relacionado, lo que sugiere una "agnosia vestibular". Los pacientes con

agnosia vestibular también estaban más desequilibrados; sin embargo, el vínculo entre la agnosia vestibular y el desequilibrio se confundió con la presencia de afecciones del oído interno. Investigamos los mecanismos cerebrales del desequilibrio en la LCT aguda, su

vínculo con la agnosia vestibular y el impacto clínico potencial, mediante una evaluación de laboratorio prospectiva de la función vestibular, desde el reflejo hasta la percepción, en pacientes con función vestibular periférica preservada. La evaluación incluyó: función del

reflejo vestibular, percepción vestibular según el informe de los participantes sobre sus rotaciones pasivas de guiñada en la oscuridad, equilibrio objetivo mediante posturografía, síntomas subjetivos mediante cuestionarios y neuroimagen estructural. Examinamos

prospectivamente 918 admisiones agudas, evaluamos 146 y reclutamos 37. En comparación con 37 controles emparejados, los pacientes mostraron umbrales de percepción vestibular elevados (pacientes 12,92 mediante evaluación prospectiva de laboratorio de la

función vestibular, desde el reflejo hasta la percepción, en pacientes con función vestibular periférica preservada. La evaluación incluyó: función del reflejo vestibular, percepción vestibular según el informe de los participantes sobre sus rotaciones pasivas de guiñada en

la oscuridad, equilibrio objetivo mediante posturografía, síntomas subjetivos mediante cuestionarios y neuroimagen estructural. Examinamos prospectivamente 918 admisiones agudas, evaluamos 146 y reclutamos 37. En comparación con 37 controles emparejados, los

pacientes mostraron umbrales de percepción vestibular elevados (pacientes 12,92 mediante evaluación prospectiva de laboratorio de la función vestibular, desde el reflejo hasta la percepción, en pacientes con función vestibular periférica preservada. La evaluación

incluyó: función del reflejo vestibular, percepción vestibular según el informe de los participantes sobre sus rotaciones pasivas de guiñada en la oscuridad, equilibrio objetivo mediante posturografía, síntomas subjetivos mediante cuestionarios y neuroimagen estructural.

Examinamos prospectivamente 918 admisiones agudas, evaluamos 146 y reclutamos 37. En comparación con 37 controles emparejados, los pacientes mostraron umbrales de percepción vestibular elevados (pacientes 12,92 síntomas subjetivos a través de cuestionarios y

neuroimagen estructural. Examinamos prospectivamente 918 admisiones agudas, evaluamos 146 y reclutamos 37. En comparación con 37 controles emparejados, los pacientes mostraron umbrales de percepción vestibular elevados (pacientes 12,92 síntomas subjetivos

a través de cuestionarios y neuroimagen estructural. Examinamos prospectivamente 918 admisiones agudas, evaluamos 146 y reclutamos 37. En comparación con 37 controles emparejados, los pacientes mostraron umbrales de percepción vestibular elevados (pacientes

12,92-/s frente a 3,87-/s) pero umbrales reflejos vestíbulo-oculares normales (pacientes 2,52-/s frente a 1,78-/s). Los pacientes con umbrales de percepción vestibular elevados [3 desviaciones estándar (SD) por encima del promedio de los controles], fueron designados con

agnosia vestibular y mostraron una posturografía peor que los pacientes sin agnosia vestibular, a pesar de que no hubo diferencias en las puntuaciones de los síntomas vestibulares. Solo en pacientes con control postural alterado (3 DE por encima de la media de los

controles), el análisis de vóxeles de tensor de difusión de todo el cerebro mostró una difusividad media elevada (y una tendencia a una anisotropía fraccional más baja) en el fascículo longitudinal inferior en el lóbulo temporal derecho que se correlacionó con agnosia

vestibular gravedad. Por lo tanto, el equilibrio alterado y la agnosia vestibular se colocalizan en el fascículo longitudinal inferior en el lóbulo temporal derecho. Finalmente, una auditoría clínica mostró una reducción de siete veces en el reconocimiento médico de una

condición vestibular periférica común (vértigo posicional paroxístico benigno) en pacientes agudos con agnosia vestibular clínicamente aparente. Que los pacientes con agnosia vestibular muestren un peor equilibrio, pero sin un aumento de los síntomas de mareo,

explica por qué los médicos pueden pasar por alto diagnósticos vestibulares tratables en estos pacientes. En conclusión, la agnosia vestibular media el desequilibrio en la lesión cerebral traumática tanto directamente a través del daño del tracto de sustancia blanca en el

lóbulo temporal derecho, como indirectamente a través de un reconocimiento clínico reducido de diagnósticos vestibulares comunes y tratables. explica por qué los médicos pueden pasar por alto diagnósticos vestibulares tratables en estos pacientes. En conclusión, la

agnosia vestibular media el desequilibrio en la lesión cerebral traumática tanto directamente a través del daño del tracto de sustancia blanca en el lóbulo temporal derecho, como indirectamente a través de un reconocimiento clínico reducido de diagnósticos vestibulares

comunes y tratables. explica por qué los médicos pueden pasar por alto diagnósticos vestibulares tratables en estos pacientes. En conclusión, la agnosia vestibular media el desequilibrio en la lesión cerebral traumática tanto directamente a través del daño del tracto de

sustancia blanca en el lóbulo temporal derecho, como indirectamente a través de un reconocimiento clínico reducido de diagnósticos vestibulares comunes y tratables.

1 Grupo Cerebral y Vestibular, Unidad de Neuro-Otología, Departamento de Ciencias del Cerebro, Charing Cross Hospital, Imperial College London, Londres, W6
8RF, Reino Unido
2 Centro de Ciencias de Neuroimagen, King's College London, Londres WC2R 2LS, Reino Unido
3 King's College Hospital NHS Foundation Trust, SE5 9RS, Reino Unido
4 Laboratorio InAmind, Departamento de Neurociencia, Psicología y Comportamiento, Universidad de Leicester, Leicester, LE1 7RH, Reino Unido C3NL,
5 Departamento de Ciencias del Cerebro, Hospital Hammersmith, Imperial College London, Londres, W12 0NN, Reino Unido
6 St Mary's Hospital Major Trauma Centre, Imperial College Healthcare NHS Trust, Londres, W2 1NY, Reino Unido

Recibido el 19 de junio de 2020. Revisado el 21 de agosto de 2020. Aceptado el 5 de septiembre de 2020. Publicación de acceso anticipado el 26 de diciembre de 2020
VCEl(los) autor(es) (2020). Publicado por Oxford University Press en nombre de los Garantes de Brain.
Este es un artículo de acceso abierto distribuido bajo los términos de la licencia de atribución de Creative Commons (http://creativecommons.org/licenses/by/4.0/), que permite la reutilización, distribución y
reproducción sin restricciones en cualquier medio, siempre que el trabajo original está debidamente citado.
Agnosia vestibular
Correspondencia a: Dr. Barry M. Seemungal
Grupo Cerebral y Vestibular, Unidad de Neuro-Otología, Departamento de Ciencias del Cerebro, Imperial College London, Room
10L17, Charing Cross Campus, London W6 8RF, Reino Unido
Correo electrónico: bmseem@ic.ac.uk
Palabras clave:agnosia vestibular; lesión cerebral traumática; percepción del movimiento propio; cognición vestibular; vértigo
Abreviaturas:ABC = Escala de Confianza del Saldo Específico de la Actividad; VPPB = vértigo posicional paroxístico benigno; DTI = imágenes de
tensor de difusión; FA = anisotropía fraccionada; MD = difusividad media; TBI = lesión cerebral traumática; VOR = reflejo ocular vestibular
Introducción
La lesión cerebral traumática (TBI) es la causa más común de discapacidad
crónica en adultos jóvenes (Langloiset al.,2006) y el desequilibrio post-TBI
es un predictor clave de la falta de regreso al trabajo (Chamelian y
Feinstein, 2004;Máscaraet al.,2006). De hecho, incluso en pacientes con
TCE leve, las tasas de regreso al trabajo a los 6 meses se reducen del 75 %
en aquellos sin características vestibulares, al 33 % en aquellos con
disfunción vestibular.Chamelian y Feinstein, 2004). TBI es un predictor
independiente de caídas (Máscaraet al.,2006,2007), incluso en adultos
jóvenes, lo que tal vez explique por qué el desequilibrio en TBI también
predice las tasas de regreso al trabajo. A pesar de su importancia en la
recuperación de una LCT, los mecanismos subyacentes al desequilibrio
crónico posterior a la LCT y el funcionamiento vestibular en general no se
conocen bien, y un gran estudio no pudo identificar ninguna causa
específica en el 25 % de los pacientes con LCT crónica (Hofferet al.,2007).
Una de las razones de la relativa falta de comprensión del
desequilibrio en la LCT es que no hay estudios prospectivos agudos
(mecanísticos o de otro tipo) que evalúen la disfunción vestibular en
la LCT aguda. Ha habido un estudio transversal que evalúa medidas
instrumentadas de equilibrio, en la etapa subaguda (Climaet al.,2019)
confirmando el desequilibrio manifiesto en el TCE subagudo.
También informamos recientemente dos estudios clínicos
transversales separados en pacientes ambulatorios con TCE aguda;
uno que muestra que el 62% estaban desequilibrados (marcuset al.,
2019) de los cuales la mitad no refirió sentirse desequilibrada, y la
otra (sargentoet al.,2018), lo que confirma la falta de correlación
entre los signos objetivos de desequilibrio y las puntuaciones de los
síntomas vestibulares.
Otro diagnóstico común en pacientes con TCE aguda es el vértigo
posicional paroxístico benigno (VPPB), que afecta al -40% de los casos
en nuestra serie transversal aguda (marcuset al., 2019). De acuerdo
con nuestra observación documentada de una disociación entre las
características objetivas y subjetivas de la disfunción vestibular en la
TBI aguda (sargentoet al.,2018; marcuset al.,2019), observamos
varios pacientes con TCE aguda que negaron la sensación de vértigo
a pesar de una respuesta evidente del reflejo ocular vestibular (VOR)
(p. ej., durante la maniobra posicional utilizada para diagnosticar el
VPPB), es decir, una pérdida de la percepción vestibular del
movimiento propio o "agnosia vestibular". (Vídeo complementario 1).
Nuestra observación empírica en pacientes con TBI aguda en la sala
de traumatismos mayores sugirió que aquellos pacientes con una
agnosia vestibular clínicamente aparente (es decir, una agnosia
vestibular que es lo suficientemente grave como para ser visible en
las pruebas de cabecera como se ve en el video clínico anterior),
CEREBRO 2021: 144; 128–143|129
eran también los que tenían peor función de equilibrio. Esta
observación fue confundida, sin embargo, por la situación
clínica en la que el estímulo al aparato vestibular periférico
Descargado de https://academic.oup.com/brain/article/144/1/128/6050089 por invitado el 20 de abril de 2021
requerido para revelar tanto un nistagmo prominente como
una falta simultánea de sensación de vértigo, solo podía
ocurrir en el contexto de un trastorno del oído interno
coexistente, como VPPB (o una lesión aguda del nervio
vestibular que afectó al 19 % de los casos de TCE aguda;
marcuset al.,2019). En las afecciones del oído interno,
además de un nistagmo vestibular reflejo, los pacientes con
un cerebro sano (es decir, que no son casos de TBI aguda) se
quejan de vértigo intenso. Para evaluar si la agnosia
vestibular estaba directamente relacionada con el
desequilibrio, se requirió la prueba formal del reflejo
vestibular y la función perceptiva en pacientes con TBI aguda
en los que no había disfunción del oído interno, junto con la
evaluación de laboratorio de la función del equilibrio.
Nuestra hipótesis general que vincula la agnosia vestibular y
el desequilibrio era simplemente que la señalización
vestibular reducida a nivel cortical cerebral se manifestaría
tanto en una agnosia vestibular como en un desequilibrio
(dado el dominio cortical del control postural en humanos).
Una pregunta adicional fue si existen regiones corticales que
colocalizan las funciones de percepción vestibular y control
del equilibrio mediado por vestibular,
La observación al lado de la cama de una pérdida de la sensación de
vértigo en pacientes con función conservada del oído interno (agnosia
vestibular) ha recibido poca atención, pero hasta ahora solo se ha
informado empíricamente en pacientes de edad avanzada, típicamente
con enfermedad cerebral de vasos pequeños.Seemungal, 2005;Los genios
de Imbaud, 2007;Chiarovanoet al.,2016). Por el contrario, la evaluación de
laboratorio prospectiva en pacientes con accidente cerebrovascular focal
agudo (dentro de 2 semanas) (Kaskiet al.,2016), no encontró evidencia de
una agnosia vestibular. El mecanismo que vincula la agnosia vestibular
con la enfermedad de los vasos pequeños de edad avanzada y los
pacientes jóvenes con TCE aguda puede relacionarse con la hipótesis de
que la sensación vestibular de movimiento propio está mediada por una
red cortical distribuida.Seemungal, 2014;nigmatulinaet al.,2015) que se
desconecta, lo que podría explicar por qué los casos de TBI aguda pueden
ser susceptibles a la agnosia vestibular, ya que este grupo de pacientes
presenta déficits cognitivos que a menudo se relacionan con la
interrupción de las redes corticales (Jamón y Sharp, 2012).
Dado nuestro objetivo de vincular la agnosia vestibular con el
desequilibrio tanto conductual como por sustrato neuroanatómico,
seleccionamos prospectivamente a los pacientes admitidos en una sala de
traumatismos mayores elegibles para el reclutamiento, y en quienes
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evaluado: (i) VOR y umbrales de percepción vestibular (Seemungalet
al.,2004); (ii) posturografía; y (iii) la microestructura de la sustancia
blanca del cerebro completo de los pacientes con imágenes de tensor
de difusión (DTI) a través de la anisotropía fraccional (FA) y la
difusividad media (MD), y luego se correlacionaron los parámetros de
DTI con nuestros parámetros conductuales de interés (umbrales de
percepción del movimiento vestibular y posturografía).
Finalmente, dada nuestra evaluación prospectiva de todos los casos de
TBI aguda que se presentan en la sala de traumatismos mayores, también
pudimos evaluar si la agnosia vestibular clínicamente aparente afectó los
patrones de derivación a nuestro servicio clínico de "mareos" de los
médicos que manejan pacientes con TBI aguda. Por lo tanto, una hipótesis
secundaria más clínicamente relacionada fue que la agnosia vestibular
clínicamente aparente enmascara los síntomas y, por lo tanto, reduce la
probabilidad de que los pacientes con diagnósticos vestibulares sean
derivados para tratamiento. Por lo tanto, los trastornos del oído interno
no tratados podrían explicar, al menos en parte, la observación empírica
de un peor equilibrio en los casos de agnosia vestibular.
Por lo tanto, utilizando una combinación de pruebas de laboratorio y
exámenes clínicos integrales que facilitan la auditoría clínica de los casos de TBI
aguda, evaluamos nuestras hipótesis de que el desequilibrio en la TBI aguda se
debe a: (i) el daño específico a los circuitos corticales que median el
desequilibrio puede mostrar una superposición neuroanatómica con los
circuitos que median agnosia vestibular; y (ii) un efecto indirecto de la agnosia
vestibular que conduce a la pérdida del reconocimiento clínico y, por lo tanto, a
la falta de tratamiento de los diagnósticos vestibulares comunes en los casos de
TCE aguda.
Materiales y métodos
Participantes y reclutamiento
Los pacientes admitidos en el Major Trauma Center del St Mary's Hospital
(Londres, Reino Unido) fueron evaluados sistemáticamente dos veces por
semana a través de rondas de sala dirigidas por consultores para su inclusión
en nuestro estudio. Es importante destacar que los criterios de inclusión no
incluyeron quejas de disfunción vestibular, pero el principal criterio de inclusión
(consulte a continuación los criterios completos de inclusión/exclusión) fue que
el paciente había sufrido un traumatismo craneoencefálico cerrado que
requería ingreso en la sala de traumatismos mayores. Los pacientes también
fueron evaluados después de la derivación por parte de los médicos de
admisión (neurocirugía, medicina de emergencia y neurofisioterapia) por
desequilibrio y/o mareos. El reclutamiento de pacientes ocurrió entre agosto de
2017 y enero de 2020, con los primeros 9 meses auditados clínicamente. Los
pacientes con TBI aguda también fueron reclutados del King's College Hospital
en los últimos 6 meses. Los pacientes sin capacidad fueron reclutados a través
de un consultor y se obtuvo el consentimiento informado del paciente en un
seguimiento posterior. Antes de la prueba, y generalmente mientras los
pacientes estaban en la sala, cualquier VPPB se trató con maniobras de cambio
de posición y los dolores de cabeza residuales con fenotipo de migraña se
trataron médicamente con 3 a 5 días de naproxeno y proclorperazina. Por lo
tanto, el día de la prueba de laboratorio, los pacientes estaban libres de
problemas vestibulares activos debido a VPPB o migraña.
Los criterios de inclusión fueron: (i) traumatismo craneoencefálico cerrado
que resultó en el ingreso a la sala de traumatismos mayores; (ii) 18 a 65 años de
edad; y (iii) función vestibular periférica preservada. Los criterios de exclusión
fueron: (i) afección médica, neurológica o psiquiátrica premórbida activa
adicional (a menos que esté inactiva o controlada); (ii)
E. Calzolariet al.
condición musculoesquelética que afecta la capacidad para mantener el equilibrio; (iii) historial
de abuso de sustancias; (iv) embarazo; y (v) imposibilidad de obtener consentimiento o
asentimiento.
Treinta y siete controles sanos emparejados fueron reclutados
siguiendo el consentimiento informado por escrito. El estudio se
realizó de acuerdo con los principios de la Declaración de Helsinki y
fue aprobado por el Comité de Ética de Investigación local.
Procedimiento
Todos los participantes completaron la evaluación de la función vestibular
periférica y refleja, pruebas de percepción vestibular, tiempos de reacción,
posturografía y neuroimagen. Además, los pacientes fueron evaluados
con cuestionarios de síntomas que evaluaban el mareo y el desequilibrio
percibidos, y una batería cognitiva (Examen Cognitivo Revisado de
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Addenbrooke, ACE-R) (tabla 1).
Evaluación clínica en la sala de
agudos
La evaluación clínica de un paciente con un TCE agudo incluyó un
examen físico y neurológico general, incluida una evaluación
cognitiva y la capacidad del paciente para comprender el proceso
de consentimiento informado. También evaluamos a los
pacientes en busca de signos de pérdida vestibular periférica.
Esto incluía: (i) la maniobra de impulso de los ojos y la cabeza de
la muñeca; (ii) evaluar el nistagmo en la posición primaria,
incluso mediante fundoscopia, tanto con como sin fijación visual;
y (iii) examen de fondo de ojo mientras se oscila pasivamente la
cabeza a 2 Hz para evaluar la preservación del VOR en las
direcciones derecha e izquierda. La evaluación clínica también
incluyó un examen oculomotor general y una evaluación de la
marcha, incluida la evaluación del signo de Romberg, de pie en
tándem con los ojos abiertos y cerrados, cada uno durante 20 s y,
Evaluación de laboratorio de la
función vestibular periférica y
refleja
Para excluir la disfunción de órganos diana como causa del deterioro de la
percepción vestibular, todos los participantes se sometieron a una evaluación
VOR (Tabla 2). Las pruebas incluyeron pruebas de impulso de la cabeza con
video y pruebas de silla giratoria con evaluación del movimiento ocular de la
ganancia de VOR para la respuesta de parada de 90-/s rotación constante.
También registramos la ganancia de VOR para las oscilaciones de todo el cuerpo
en la oscuridad entre 0,1 Hz y 0,4 Hz (no se informa aquí). Las medidas de
laboratorio (Tabla 2) estuvieron dentro de los límites normales para todos los
pacientes incluidos en el estudio.
Umbrales de percepción vestibular y
reflejo ocular vestibular
Figura 1muestra el aparato y el método utilizado para cuantificar
objetivamente la percepción vestibular del movimiento propio durante
rotaciones pasivas de todo el cuerpo en la oscuridad (Seemungalet al.,
2004). Esta tarea requiere: (i) función vestibular periférica preservada
indicada por nistagmo VOR evocado cuyo umbral está indicado por la
velocidad angular a la que se observó por primera vez; y (ii) la capacidad
cognitiva para percibir esta mediación vestibular
señal de movimiento propio (Seemungalet al.,2004). Los participantes se sentaron en
Agnosia vestibular CEREBRO 2021: 144; 128–143|131

tabla 1Detalles demográficos y clínicos de los pacientes analizados

punto Género: SGC MOI Días PTA, Gravedad tomografía computarizada del cerebro Cráneo DAI en VPPB ACE-R
Edad de días MAYONESA lesiones fractura resonancia magnética

lesión
01 METRO : 65 12 ACR 9 9 Mod-Gravedad D, L SDH, SAH + – + 82
02 METRO : 22 14 ACR 7 7 Mod-Gravedad R, L SDH + – + 77
03 METRO : 49 14 Caer 14 6b Mod-Gravedad D, L SDH, SAH + + + 80
04 F : 48 15 ACR 2 0 Mod-Gravedad L SAH – – – 77
05 F : 41 14 ACR 3 0 Prob leve Ninguno – – + 97
06 METRO : 40 13 Caer 20 20 Mod-Gravedad D, L SDH, SAH + – – 51
07 F : 43 15 ACR 12 0 Prob leve Sin déficit – – – 100
08 METRO : 23 13 Agresión 10 0 Mod-Gravedad D, L SDH, SAH + + – 78
09 F : 54 15 ACR 5 0 Mod-Gravedad R SDH – – – 90
10 F : 59 14 Caer 2 0 Mod-Gravedad R, L SDH – + + 76

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11 METRO : 65 14 Caer 21 13 Mod-Gravedad R SDH, L SAH + – – 76
12 METRO : 37 14 ACR 11 20 Mod-Gravedad Ninguno + + – 67
13 F : 62 15 Caer 13 0 Prob leve Ninguno – – + 99
14 METRO : 40 15 Caer 4 0 Mod-Gravedad R SAH + – + 96
15 METRO : 35 15 ACR 15 0 Mod-Gravedad R, L SAH + + + 86
dieciséis METRO : 26 15 Caer 2 0 Mod-Gravedad Ninguno + – – 83
17 METRO : 58 15 Caer 6 0 Mod-Gravedad L SAH – + + 90
18 METRO : 42 15 ACR 7 0 Mod-Gravedad D, L SDH, SAH + + – 86
19 METRO : 30 15 Caer 11 0 Mod-Gravedad Ninguno – – + 100
20 METRO : 43 14 Caer 17 0 Mod-Gravedad R, L SAH + – – 94
21 F : 60 15 Caer 4 0 Mod-Gravedad D, L SDH, SAH + – – 96
22 METRO : 47 15 Caer 12 0 Mod-Gravedad L SDH, SAH – – – 98
23 METRO : 49 14 Caer 19 10 Mod-Gravedad D, L SDH, SAH + – + 93
24 METRO : 41 13 ACR 19 20 Mod-Gravedad D, L SDH, SAH – – – 70
25 METRO : 47 15 Caer 15 12 Mod-Gravedad R, L SDH + – + 95
26 F : 34 14 Caer 34 31 Mod-Gravedad D, L SDH, SAH + – + 69
27 METRO : 24 8 Agresión 20 9 Mod-Gravedad D, L SDH, SAH + + – 93
28 F : 33 14 ACR 10 12 Mod-Gravedad R SDH, SAH – – – sesenta y cinco

29 F : 40 13 Caer 33 0 Mod-Gravedad L SDH, SAH + + – 90

30 METRO : 56 14 Caer 15 0 Mod-Gravedad R, L SDH – – + 94
31 METRO : 39 15 Caer 29 0 Mod-Gravedad D, L SDH, SAH + + + 99
32 METRO : 18 15 ACR dieciséis 9b Mod-Gravedad Ninguno – + – 77
33 METRO : 34 3a Agresión 28 24b Mod-Gravedad R, L SDH + – – 89
34 METRO : 48 14 Caer 14 14b Mod-Gravedad D, L SDH, SAH + – + 100
35 METRO : 59 15 Caer 22 0 Prob leve Ninguno – + + 90
36 METRO : 36 12 ACR 77 61b Mod-Gravedad L SDH, SAH + – + notario público

37 F : 20 15 ACR 24 12 Mod-Gravedad D, L SDH, SAH + + – 84

+ /– = presente/ausente; ACE-R = Examen Cognitivo Revisado de Addenbrooke; DAI = lesión axonal difusa; GCS = Escala de Coma de Glasgow (en Accidente y Emergencia);
L = izquierda; Mod/Grave/Prob = moderado/grave/probable; MOI = mecanismo de lesión; np = no realizado; PTA = amnesia postraumática; R = derecho; RTA = accidente de tránsito; HSA =
hemorragia subaracnoidea; SDH = hemorragia subdural.
aGSC real inalcanzable ya que el paciente fue intubado en la escena.
Mínimo estimado.
b

una silla giratoria en total oscuridad y se les indicó que apretaran un botón
(derecho o izquierdo) tan pronto como percibieran su movimiento y su dirección
(Fig. 1A y B). Después de cada rotación, las luces se encendían para permitir que
los efectos vestibulares posrotatorios decayeran. El ruido blanco a través de
auriculares enmascaró las señales auditivas. Todos los participantes también
fueron evaluados con una técnica de umbral modificado para asegurar
resultados consistentes para los umbrales de VOR como se explica más
adelante en el Material suplementario.
Umbral de percepción vestibular. Por lo tanto, todos los participantes realizaron una
tarea de tiempo de reacción visual para controlar este factor de confusión. Se solicitó a
los participantes que presionaran un botón 'derecho' o 'izquierdo' lo más rápido
posible y de manera congruente, a una flecha que apuntaba hacia la derecha o hacia la
izquierda que aparecía en la pantalla de una PC (verMaterial suplementariopara
detalles). Los tiempos de reacción medios se midieron desde el inicio del estímulo
hasta el momento en que se pulsa correctamente el botón.

Posturografía
Tiempo de reacción y vigilancia. Balanceo postural usando una plataforma de fuerza (más detalles en el
Tiempos de reacción más lentos y alteración de la vigilancia, comunes después Material suplementario) se midió en cuatro condiciones de 60 s de
de una TBI (Bonnelleet al.,2011), podría resultar en una elevación falsa duración cada una: superficie dura con los ojos abiertos, superficie dura
132|CEREBRO 2021: 144; 128–143 E. Calzolariet al.

Tabla 2Función vestibular periférica y refleja de los pacientes

vHIT Calórico 90-/s ganancia de rotación

Paciente Asimetría ganancia L ganancia R RC SPV LC SPV R - podredumbre L - podredumbre R-para L-para
01a 4%b 1.29 1.21 – – 0.94 0,96 0,64 0,60
02a 6%b 0,96 1.09 – – 0.57 0,56 0,45 0.43
03a – – – 64-/s – 80-/s 1.02 1.02 0.58 0.40
04a 4%antes de Cristo 0.84 0.91 – – 0,61C 0,62C 0.47C 0.50C
05 – – – – – 0.71 0.58 0.51 0.50
06a 3%antes de Cristo 1.02 1.09 – – 1.01C 0.72C 0.48C 0.50C
07 4%d 0.89 0.93 – – 0.74 0.78 0.54 0.48
08a 2%d 0.91 0.93 – –
09 1%d 0.97 0.98 – – 0,66 0.71 0.52 0,61
10a 4%d 1.00 0,96 – – 0.76 0,61 0.47 0.54

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11a 2%b 0.78 0.81 – – 0.78 0,61 0.58 0,55
12a 13%d 0.82 0.71 – – 0,64C 0,63C 0,60C 0,63C
13 3%d 1.15 1.18 – – 0.59 0,55 0.51 0.48
14 – – – 47-/s – 38-/s 0,55 0.54 0.54 0.54
15 1%ser 1.11 1.09 – – 0.70mi 0.53mi 0,45mi 0.44mi
dieciséis 3%b 1.27 1.34 – – 0.77 0,62 0,61 0,62
17 2%b 1.23 1.28 – – 1.02 0.91 1.08 1.08
18a 2%b 0.88 0,92 – – 0.98 0.86 0.82 0.79
19 – – – – – 0,66 0,67 0,65 0,67
20a 5%b 0.98 1.09 – – 0.89 0.71 0.72 0,68
21 6%b 1.10 0.90 – – 0,63 0.58 0.54 0.52
22 6%b 0.89 1.00 – – 0.71 0.59 0,55 0,64
23a 3%b 1.14 1.07 – – 0.81 0.88 0,68 0,61
24a 3%b 0.97 1.03 – – 0,66mi 0.80mi 0.44mi 0.38mi
25 6%b 1.11 0.98 – – 0.75 0,67 0.58 0.53
26 – – – – – 0.71 0.85 0.83 0.74
27 7%b 1.44 1.25 – – 0.38 0,66 0.30 0.29
28 4%b 0,96 1.04 – – 0.74 0.72 0.41 0,45
29 10%b 1.32 1.08 – – 0.27 0.34 0.31 0.36
30 7%b 0.93 1.06 – – 0,55 0.53 0.50 0.40
31 7%b 0.84 0,96 – – 0,63 0,63 0,66 0,67
32 9%b 1.12 0.93 – – 0.88 0.90 0,64 0,69
33a 2%b 1.05 1.10 – – 0,63 0.79 0.57 0.75
34 6%b 0.98 1.10 – – 0.87 0.86 0.82 0.82
35 2%b 1.07 1.12 – – 0.75 0.80 0.71 0,64
36a 3%b 1.31 1.23 – – 0.98 0,92 0.86 0.87
37 – – – – – 1.01 0.89 0.76 0.76

Para descartar la presencia de déficit vestibular periférico, los participantes se sometieron a una evaluación de VOR a través de una prueba de impulso cefálico con video, o a través de otras técnicas de evaluación de
VOR apropiadas para los hallazgos clínicos del paciente (p. ej., irrigación calórica bitérmica o electronistagmografía con prueba de silla giratoria si se realizó un impulso cefálico con video prueba no fue posible debido
a una lesión en el cuello). La evaluación se realizó de acuerdo con los procedimientos clínicos estándar del laboratorio de Neurología Vestibular (Charing Cross Hospital, Imperial College London NHS Trust). L =
izquierda; LC = canal izquierdo; R = derecho; RC = canal derecho; SPV = velocidad de fase lenta; vHIT = prueba de impulso de cabeza de video. Un guión indica dónde no se completó la prueba o se obtuvieron registros
adecuados.
aUmbrales de percepción vestibular elevados.
bInteracústico.

CExamen realizado a los 3 meses de seguimiento.

dOtometría.
miExamen realizado a los 6 meses de seguimiento.

con los ojos cerrados, superficie blanda con los ojos abiertos y superficie blanda
con los ojos cerrados, en orden contrapesado (cuadrado latino). Los
participantes se pararon sobre una almohadilla de espuma rectangular suave
(50 41 6 cm, Airex
) para
V las condiciones blandas. Los participantes fueron requeridos
R vestibular estaban disponibles para su uso en el control postural. En la
pararse con los brazos colgando sueltos a los costados y los talones a 8 cm
de distancia, y se les dijo que mantuvieran el equilibrio lo mejor que
pudieran. Por seguridad, los participantes usaron un arnés de pecho
asegurado al techo. El área de la elipse de confianza bivariada del 95 %,
que encierra el 95 % de los puntos en la trayectoria del centro de presión a
lo largo de los planos anteroposterior y mediolateral combinados,
se calculó para cada condición y se expresó en milímetros cuadrados. Las cuatro
condiciones variaron en la retroalimentación sensorial. En la condición de
superficie dura con los ojos abiertos, la información visual, propioceptiva y
condición de superficie dura con los ojos cerrados, solo estaban disponibles la
propiocepción y la entrada vestibular. Las condiciones de superficie blanda
perjudicaron la entrada propioceptiva, por lo que la condición de superficie
blanda con ojos abiertos utilizó principalmente información visual y vestibular, y
la condición de superficie blanda con ojos cerrados dependía principalmente de
vestibular.
Agnosia vestibular CEREBRO 2021: 144; 128–143|133

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Figura 1 Umbrales vestibulares.Aparatos y métodos. (A)Los participantes se sentaron en una silla giratoria controlada por computadora (eje vertical terrestre). Los movimientos
oculares horizontales se registraron con electronistagmografía. Los participantes indicaron su dirección de movimiento percibida presionando un botón para indicar el
movimiento hacia la izquierda o hacia la derecha. El ruido blanco se entregó a través de auriculares. (B)Trazos sin procesar para dos rotaciones posteriores para el Paciente 08.
Elarribatrace muestra la señal de electronistagmografía. Elmedioyabajolos trazos muestran la presión del botón del paciente para indicar la dirección del movimiento percibido,
derecha e izquierda. En este ejemplo, la silla giró desde el reposo hacia la izquierda, con aceleración constante. El sillón sigue acelerando hasta que se produce una respuesta
de botón correcta o si han transcurrido 5 s sin pulsar correctamente el botón, o sin pulsar ningún botón, como aquí. Como no hubo respuesta durante el período de prueba de
más de 5 s, la silla experimentó una desaceleración controlada hasta detenerse durante 5 s. La segunda rotación, aquí también a la izquierda (las direcciones de rotación son
aleatorias), fue de mayor aceleración angular según lo determinado por el algoritmo de búsqueda binaria modificada (MOBS) (Tyrrell y Owens, 1988; verMaterial suplementario
para mas detalles). En general, para una dirección dada (izquierda versus derecha), una rotación no percibida es seguida por una rotación de mayor aceleración, mientras que
una rotación percibida es seguida por una rotación de menor aceleración. Más detalles sobre cómo termina la prueba y, por lo tanto, los umbrales obtenidos para las rotaciones
a la izquierda y a la derecha, se pueden encontrar en elMaterial suplementario.

Inventario de discapacidad por mareos y escala de análisis estadístico

confianza del equilibrio para actividades específicas
Los pacientes con TCE aguda completaron dos cuestionarios que
estimaban su discapacidad percibida causada por las sensaciones de
vértigo [Dizziness Handicap Inventory (DHI);Jacobson y Newman, 1990], y
la confianza en su equilibrio [Escala de Confianza en el Equilibrio Específico
de la Actividad (ABC);Powell y Myers, 1995].
Umbrales vestíbulo-perceptivos y vestíbulo-
oculares
Un ANOVA de medidas repetidas probó las diferencias entre los pacientes
y los controles sanos para los umbrales de percepción vestibular-ocular
versus vestibular-perceptivos, expresados en velocidad angular (-/s). Se
clasificó a los pacientes con agnosia vestibular si sus umbrales de
percepción vestibular estaban 3 desviaciones estándar (SD) por encima del
promedio de los controles.

Tiempos de reacción
Las diferencias de tiempo de reacción (s) de pacientes versus controles se
probaron usando ANOVA univariado, los tiempos de reacción de pacientes con y
sin agnosia vestibular se probaron usando una muestra independientet-prueba.

Auditoría clínica del vértigo posicional

paroxístico benigno y fuente de referencia
del paciente
Desde el inicio del estudio en agosto de 2017 hasta mayo de 2018 (un
período de 9 meses), auditamos prospectivamente la presencia o ausencia
de VPPB en los pacientes que evaluamos. Tomamos nota de si el equipo
de terapia había remitido al paciente a nuestro servicio clínico de
derivación vestibular, o si nuestro enfoque de detección detectó el VPPB.
Preguntamos a los pacientes si se sentían mareados durante un nistagmo
posicional provocado por el VPPB. En concreto preguntamos: ¿Se siente
mareado, sí o no? En caso afirmativo, ¿es una sensación de movimiento
grave, moderada o leve? Pacientes que respondieron no a '¿estás
mareado?' fueron clasificados con una agnosia vestibular clínicamente
aparente.
Posturografía
Las diferencias en el área de balanceo (ver más arriba para detalles)
expresadas en milímetros cuadrados, en las cuatro condiciones, entre TBI
aguda con agnosia vestibular, sin agnosia vestibular y controles se
probaron con un ANOVA de medidas repetidas. Los pacientes se
clasificaron como con problemas de equilibrio si su balanceo promedio en
la condición mediada por vestibular (superficie blanda-ojos cerrados) era 3
DE por encima del promedio de los controles.
Inventario de discapacidad por mareos y escala de confianza del
equilibrio para actividades específicas
Las diferencias en los síntomas de mareo entre pacientes con TBI con y sin
agnosia vestibular se evaluaron a través de una muestra independientet-
prueba. Las correlaciones lineales evaluaron si los mareos
134|CEREBRO 2021: 144; 128–143
las puntuaciones de los síntomas (DHI) predijeron los umbrales de percepción
vestibular y si la puntuación de confianza del equilibrio (ABC) predijo el
equilibrio objetivo a través de la posturografía. Las diferencias en la confianza
del equilibrio entre los grupos se probaron a través de una muestra
independientet- prueba.
Para todos los análisis, el nivel alfa se fijó en 0,05. Las diferencias
en las medias de los efectos significativos y las interacciones se
exploraron con Bonferronia posterioricorrección. Para cuantificar la
magnitud de los efectos que reportamos, proporcionamos eta parcial
al cuadrado (gramo 2)
pag valores paraF-pruebas
Neuroimagen
En un estudio anterior, encontramos que el accidente cerebrovascular
hemisférico unilateral agudo no causaba agnosia vestibular.Kaskiet al.,
2016). En nuestra cohorte actual de LCT aguda, algunos de los pacientes
con agnosia vestibular grave no tenían contusiones observables en las
neuroimágenes estructurales al ingreso (TC y RM; consulte la Material
suplementariopara enlace a todas las imágenes), obviando un enfoque de
mapeo de lesiones. Por lo tanto, investigamos las diferencias en la
microestructura de la materia blanca en un grupo de pacientes agudos
con TBI y un grupo de control de la misma edad.
Imágenes estructurales de la sustancia blanca
Las secuencias DTI se adquirieron en un escáner Siemens Verio
(Siemens) de 3 T, utilizando una bobina de cabeza de 32 canales. Los
volúmenes ponderados por difusión se adquirieron utilizando un
protocolo de 64 direcciones: 64 cortes, resolución en el plano = 2,2
mm, espesor de corte = 2 mm, campo de visión = 256,256 mm,
tamaño de matriz = 128,128 (tamaño de vóxel = 2,2,2 mm3), tiempo
de repetición = 9500 ms, tiempo de eco = 103 ms, valor b = 1000 s/
mm2. También se adquirieron cuatro imágenes sin ponderación de
difusión (valor b = 0 s/mm2). Luego, las imágenes DTI se
preprocesaron y analizaron de acuerdo con una canalización utilizada
previamente en el grupo, para obtener mapas FA y MD. Información
detallada sobre el preprocesamiento DTI (Smith, 2002;Behrenet al.,
2003;Herreroet al.,2004;Woolrichet al., 2009) y tubería de análisis de
datos (Nichols y Holmes, 2002; Herreroet al.,2004,2006;Smith y
Nichols, 2009), se puede encontrar en elMaterial suplementario. En
general, después de TBI, FA disminuye y MD aumenta en relación con
los valores de control (Kinnunenet al.,2011).
Primero comparamos los valores de FA y MD entre dos grupos:
(i) controles; y (ii) pacientes con TBI aguda, con análisis de vóxeles de todo
el cerebro.
Usando nuestros criterios para clasificar a los pacientes con equilibrio alterado o
conservado (descrito anteriormente), evaluamos un análisis de cerebro completo por
vóxeles, con un factor entre grupos de tres niveles, es decir, (i) controles; (ii) lesión
cerebral traumática aguda con alteración del equilibrio; y (iii) TBI agudo con equilibrio
preservado.
Utilizando nuestros criterios para clasificar a los pacientes con TBI como
con/sin agnosia vestibular (descrito anteriormente), realizamos un análisis
de cerebro completo por vóxeles con un factor entre grupos de tres
niveles: (i) controles; (ii) pacientes con TBI con agnosia vestibular; y (iii)
pacientes con TCE sin agnosia vestibular.
También correlacionamos la posturografía mediada por vestibular, los
umbrales de percepción vestibular y los umbrales de reflejo vestibular-
ocular con los valores de FA y MD.
Disponibilidad de datos
Los autores confirman que los datos que respaldan los hallazgos de
este estudio están disponibles en el artículo y suSuplementario
E. Calzolariet al.
material. Los datos sin procesar que respaldan los hallazgos de este
estudio están disponibles del autor correspondiente, previa solicitud
razonable.
Resultados
Seleccionamos a 918 pacientes a través de las notas médicas, evaluamos
clínicamente a 146 y reclutamos a 37 pacientes con TCE aguda.tabla 1
muestra los datos demográficos y las medidas clínicas de los pacientes,
incluida la clasificación de gravedad de TBI de Mayo (malecet al.,2007).
Tabla 2muestra evaluaciones de la función vestibular refleja. También
probamos 37 controles sanos emparejados por edad (promedio±DE: 40,8±
15 años, 21 mujeres).
Los 146 pacientes estaban compuestos por pacientes que
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potencialmente cumplían con nuestros criterios de inclusión/
exclusión, así como algunos pacientes que potencialmente no
cumplían con nuestros criterios pero a quienes el equipo de terapia
nos pidió que revisáramos por desequilibrio y/o mareos. A partir de
este grupo central de pacientes, nuestro objetivo fue reclutar solo a
aquellos pacientes que cumplieron con nuestros criterios de
selección. De los 146 pacientes que evaluamos, las dos razones más
comunes para no ser reclutados fueron: (i) la falta de voluntad o
incapacidad para obtener el consentimiento o asentimiento, incluso
debido a las barreras del idioma o la ausencia de familiares
identificables (22 %); y (ii) médicamente inestable, obviando la
evaluación de laboratorio (14%). Se encontraron signos de una
pérdida vestibular periférica unilateral aguda (consulte la sección
"Evaluación clínica") en el examen de cabecera en el 7% de los
pacientes evaluados. Tabla Suplementaria 1.
Reclutamos a 37 pacientes con TBI aguda en total para quienes todos los
datos conductuales y de resonancia magnética se adquirieron en la fase aguda.
Solo usamos 30 pacientes en nuestro análisis de resonancia magnética ya que
después de realizar las primeras siete exploraciones de resonancia magnética,
comenzamos a usar un escáner diferente por razones logísticas (acceso al
escáner) y, por lo tanto, para evitar dificultades de comparar resultados entre
escáneres, solo analizamos datos de resonancia magnética. para 30 pacientes.
Reclutamos a 37 controles emparejados que tenían datos de escaneo de
resonancia magnética y de comportamiento adquiridos, excepto un control que
no tenía una resonancia magnética. No pudimos realizar esto debido a la
pandemia de COVID19; por lo tanto, analizamos 36 resonancias magnéticas de
control.
Prueba de laboratorio
Prueba de umbral vestibular: agnosia vestibular en lesión
cerebral traumática aguda
Figura 2Amuestra los umbrales de percepción vestibular
elevados en el TCE agudo. Un ANOVA mostró un efecto principal
2 =
significativo de: (i) umbral [F(1,68) = 30,25,PAG50,001;gramopag
pag= 0,18];
0,31]; (ii) grupo [F(1,68) = 14,56,PAG50,001;gramo2
y (iii) su interacción [F(1,68) = 13,40,PAG50,001;gramo2 pag
= 0,16].a posterioriLas comparaciones mostraron que los
umbrales de percepción vestibular de los pacientes (12,92±14.14-
/s) eran más altos (PAG50,001) que los umbrales vestíbulo-
oculares (2,52±2.03-/s). Controles perceptuales (3.87±2.13-/s) y
vestíbulo-ocular (1,78±1.49-/s) los umbrales no eran diferentes (
PAG =0,19). Aunque los umbrales vestíbulo-oculares fueron
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Figura 2 Prueba de umbral vestibular.(A)Agnosia vestibular en el TCE agudo. Vestibular-ocular (izquierda)y vestibular-perceptivo (bien)umbrales de aceleración angular, en
controles sanos (rojo oscuro) y pacientes con TCE aguda (rosa claro): los umbrales de aceleración se muestran en términos de la velocidad angular instantánea equivalente en el
momento de la detección del umbral. Los umbrales vestíbulo-oculares (expresados en grados por segundo) corresponden a la velocidad angular mínima necesaria para
provocar una respuesta vestíbulo-ocular (primera fase lenta de un nistagmo con un mínimo de dos componentes de fase lenta y rápida). Los umbrales de percepción
(expresados en grados por segundo) corresponden a la velocidad angular mínima necesaria para inducir la percepción del movimiento propio en la dirección correcta según lo
evaluado por el procedimiento MOBS. (B)Desequilibrio en TCE agudo evaluado mediante posturografía. Balanceo expresado en milímetros cuadrados como el área de la elipse
de confianza bivariada del 95% del desplazamiento total del centro de presión, en las cuatro condiciones de posturografía (HO = superficie dura con los ojos abiertos; HC =
superficie dura con los ojos cerrados; SO = blanda superficie con los ojos abiertos; SC = superficie blanda con los ojos cerrados), en controles (azul claro), pacientes con TCE
aguda sin agnosia vestibular (VA-, gris) y pacientes con TCE aguda con agnosia vestibular (VA+, azul). ns = no significativo. *PAG50,05; **PAG50,01; ***PAG50.001. (C)La agnosia
vestibular clínicamente aparente enmascara la presencia de VPPB en el TCE agudo.Izquierda:Pacientes con VPPB, diagnosticados tras ser derivados por el personal clínico de
planta (norte =14).Bien:Pacientes con VPPB, que no fueron remitidos por el personal clínico de la sala, pero diagnosticados mediante nuestro cribado sistemático en la sala de
traumatología (norte =dieciséis). Los sectores de color rojo oscuro representan las proporciones de pacientes que informaron mareos durante las maniobras, es decir, no tenían
agnosia vestibular. Los sectores de color rosa claro representan a los pacientes con agnosia vestibular, es decir, negaron mareos al interrogatorio directo, durante las
maniobras que desencadenaron un nistagmo vestibular indicativo de VPPB.

marginalmente elevada en el grupo de TBI agudo (PAG =0,08; Figura
2A), los umbrales de percepción vestibular de los pacientes con TBI
aguda se elevaron drásticamente en comparación con los controles
(PAG50,001;Figura 2A) (resultados similares se obtuvieron en un
estudio piloto cuyos datos se reportan en elMaterial suplementario).
Un umbral de percepción por encima de 10,26-/s (3 DE por encima del
umbral perceptivo vestibular medio de los controles) indicaron que el
paciente se clasificó con agnosia vestibular, frente a aquellos con un
valor inferior a 10,26-/s clasificados como no tener agnosia vestibular.
Usando un valor conservador de 3 DE
por encima del promedio del grupo de control (para asegurar una
demarcación clara entre pacientes con y sin discapacidad), 15 de 37
pacientes con TBI aguda tenían agnosia vestibular.
Pruebas de tiempo de reacción, puntajes cognitivos y
agnosia vestibular
Los pacientes fueron significativamente más lentos que los controles
en la tarea de tiempo de reacción visual, aunque solo por 0,05 s [TBI
agudo 0,41±0,08 s frente a controles 0,36±0,06 s;F(1,62) = 10,37,
PAG50,01;gramo2pag= 0.14], consistente con hallazgos previos en
136|CEREBRO 2021: 144; 128–143
pacientes con TCE (Bonnelleet al.,2011). En particular, los tiempos de
reacción no fueron diferentes entre los pacientes con TCE con y sin
agnosia vestibular [0,44±0,09 s frente a 0,40±0,07 s;t(28) = 1,14,PAG =
0,26]. En general, estos hallazgos muestran que los tiempos de
reacción más lentos son insuficientes para explicar los umbrales
perceptivos vestibulares elevados en pacientes con TBI con agnosia
vestibular.
Aunque encontramos correlaciones modestas aunque
significativas entre los valores del umbral de percepción
vestibular y tres puntajes de la subescala ACE-R (atenciónr = –
0.39,PAG =0,018; fluidezr = –0.373,PAG =0,025; idiomar = –0.367,
PAG =0,028), ninguno sobrevivió a la corrección por
comparaciones múltiples.
Desequilibrio en el traumatismo craneoencefálico agudo evaluado
mediante posturografía
Figura 2Bmuestra que los pacientes con TBI con agnosia vestibular
eran más inestables que los controles en todas las condiciones,
mientras que los pacientes con TBI sin agnosia vestibular eran más
inestables que los controles solo en la condición mediada por
vestibular (superficie blanda con los ojos cerrados). Además, los
pacientes con TBI con agnosia vestibular eran más inestables que
aquellos sin agnosia vestibular en ambas condiciones de superficie
blanda. Específicamente, el ANOVA mostró un efecto significativo de
la condición [F(3.213) = 137,43,PAG50,001;gramo
pag 2= 0,66], del grupo
[F(2,71) = 15,94,PAG50,001;gramo2pag= 0.31] y de los inter-
condición de acción por grupo [F(6.213) = 16,04,PAG50,001;
pag
gramo2 = 0,31].
El vínculo entre los síntomas vestibulares y el déficit
objetivo en el traumatismo craneoencefálico agudo
Los pacientes con TBI aguda con y sin agnosia vestibular
informaron síntomas de mareos moderados, con puntajes DHI
de 22.53±17.05 para pacientes con TBI con agnosia vestibular y
29.73±22,49 para aquellos sin agnosia vestibular. Es importante
destacar que el DHI no difirió entre pacientes con TBI con y sin
agnosia vestibular.t(35) = –1.05, PAG =0.30], y las puntuaciones
DHI no se correlacionaron con los umbrales de percepción
vestibular en TBI aguda (r = –0.16,PAG =0,33). De manera similar,
la escala ABC no discriminó entre pacientes con equilibrio
objetivamente alterado (mediante posturografía) versus aquellos
con equilibrio preservado [puntuaciones ABC para equilibrio
alterado versus balance preservado: 77.19±17,28 frente a 72,91±
23,81;t(32) = 0,51,PAG =0,61]. La puntuación ABC no se
correlacionó con el rendimiento de la posturografía en la
condición mediada por vestibular (r = –0.05,PAG =0,80). Estos
datos confirman nuestros informes anteriores (sargentoet al.,
2018;marcus et al.,2019) que los síntomas y los signos suelen
estar desacoplados en pacientes con TCE agudo. Por lo tanto, los
pacientes con TCE aguda con signos de una afección vestibular
periférica activa (p. ej., VPPB) pueden no tener vértigo y, por el
contrario, aquellos con desequilibrio evidente en el examen
pueden no quejarse de desequilibrio.
E. Calzolariet al.
El impacto de la agnosia vestibular en el reconocimiento
clínico del vértigo posicional paroxístico benigno
Entre el 30 de agosto de 2017 y el 15 de mayo de 2018, 67 pacientes
fueron evaluados clínicamente para su inclusión en el estudio o
fueron evaluados clínicamente luego de la derivación al equipo
clínico vestibular de los terapeutas de la sala. De estos 67 pacientes,
30 tenían VPPB (45%), (Figura 2C). De estos casos de VPPB, un tercio
tuvo una percepción de vértigo atenuada (es decir, una agnosia
vestibular) durante las maniobras de diagnóstico o tratamiento (
Vídeo complementario 1). De los 30 pacientes (de 67) con VPPB, 16
fueron diagnosticados por nuestro proceso de selección y 14 fueron
remitidos por mareos o desequilibrio por el equipo de terapia. Solo el
7 % de los casos de VPPB que nos remitieron los terapeutas tenían
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una agnosia vestibular clínicamente aparente, mientras que, de los
casos de VPPB que diagnosticamos mediante detección, el 50 % tenía
una agnosia vestibular clínicamente aparente (Figura 2C). Por lo
tanto, la agnosia vestibular reduce la probabilidad de que el personal
clínico identifique el VPPB.v2= 6,53,df =1,PAG50,02).
Umbrales vestibulares y posturografía en pacientes
con y sin vértigo posicional paroxístico benigno
Los pacientes con VPPB en comparación con los que no lo tenían, no
mostraron diferencias significativas (es decir,PAG40,05; dos colast-
pruebas) en los umbrales de percepción vestibular [t(35) = 0,16, PAG
=0,87], umbrales VOR [t(32) = –0,15,PAG =0,88] o balanceo postural [t(
35) = –1.11,PAG =0,27], lo que indica que un diagnóstico de VPPB, que
se trató antes de cualquier prueba, no tuvo un impacto funcional en
las medidas vestibulares reflejas o perceptivas ni en la estabilidad
postural.
Neuroimagen
Comparación de DTI entre todos los pacientes y controles
Una comparación de cerebro completo por vóxeles mostró una FA
significativamente más baja en pacientes con TBI aguda (norte =30) en
comparación con los controles (norte =36) en una extensa red bilateral
(detallada en Figura 3AyTabla 3). También se encontraron áreas de MD
significativamente más altas, aunque en una red menos extensa.
Comparación de la microestructura de la sustancia blanca
entre grupos según el rendimiento del equilibrio
Un análisis de cerebro completo en forma de vóxel con un factor entre
grupos de tres niveles (controles, TBI aguda con equilibrio alterado, TBI
aguda con equilibrio preservado), mostró que los pacientes con TBI aguda
con equilibrio deteriorado (norte =11) mostró una FA significativamente
más baja y una DM significativamente más alta en comparación con los
pacientes con TBI aguda con equilibrio conservado mediado por vestibular
(n =19) en una red anterior izquierda que comprende la rodilla del cuerpo
calloso, la corona radiata anterior izquierda y la cápsula externa izquierda
(Figura 3ByTabla 3). VerTabla 3 para otros contrastes significativos.
Equilibrio de correlación con parámetros DTI
El rendimiento del equilibrio mediado por vestibular (es decir, condición de ojos
cerrados de superficie blanda) se correlacionó negativamente con los valores de
FA en todos los participantes (TBI agudo y controles juntos)
Agnosia vestibular CEREBRO 2021: 144; 128–143|137

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Figura 3 Alteración generalizada de la materia blanca después de una TBI y correlaciones con medidas de comportamiento.Todos los contrastes se superponen a
un MNI 152 T estándar1Atlas cerebral de 1 mm y el esqueleto FA medio (negro) con umbrales de visualización establecidos en un rango de 0,2 a 0,8. Los resultados
de los contrastes de estadísticas espaciales basados en distritos FA (azul) y los resultados de los contrastes de estadísticas espaciales basados en distritos MD
(amarillo) tienen un umbral enPAG50,05, corregido para comparaciones múltiples. (A)Cortes axiales de los resultados del TCE agudo con contraste FA5control
(azul), y del contraste MD entre TBI aguda4grupos de control (amarillo). (B)Cortes sagitales, coronales y axiales de los resultados del contraste FA entre pacientes
con alteración del equilibrio5pacientes con equilibrio conservado (azul) y del contraste MD entre pacientes con equilibrio alterado4pacientes con equilibrio
conservado (amarillo). (C)Cortes axiales de los resultados del contraste donde los valores de MD se correlacionan positivamente con el rendimiento del equilibrio
(amarillo), y donde los valores de FA se correlacionan negativamente con el rendimiento del equilibrio en pacientes con TBI aguda (es decir, cuanto más altos son
los valores de MD, más inestabilidad en TBI aguda; menor los valores de FA, más inestabilidad en el TCE agudo). (D)Arriba:Vista ortogonal de las áreas en el
fascículo longitudinal inferior donde los pacientes con problemas de equilibrio (pero no los pacientes con equilibrio y controles conservados) mostraron
correlaciones positivas significativas entre MD y los umbrales de percepción vestibular (es decir, cuanto mayor es el valor de MD, más grave es la agnosia
vestibular). , en TCE agudo con alteración del equilibrio).Abajo:El gráfico muestra la correlación positiva entre MD y los umbrales de percepción vestibular (-/s) en el
vóxel significativo en el fascículo longitudinal inferior con mayor correlación con los umbrales vestibular-perceptivos (x =39,y = -25,z = -4). (MI)Arriba:Vista
ortogonal de las áreas donde los pacientes con problemas de equilibrio (pero no los pacientes con equilibrio y controles conservados) mostraron correlaciones
significativas entre los umbrales del reflejo vestibular-ocular y MD (correlación positiva, en amarillo) y entre los umbrales vestibular-ocular y FA (correlaciones
negativas, en azul).Abajo:Con fines ilustrativos, el gráfico muestra la correlación positiva entre MD y los umbrales de reflejo vestibular-ocular (-/s), en el vóxel con
mayor correlación con los umbrales del reflejo vestíbulo-ocular (x =41,y = -4,z = -34).
138|CEREBRO 2021: 144; 128–143 E. Calzolariet al.

Tabla 3contrastes

Diferencias de contrastes entre grupos (PAGvóxel pico) Áreas con importantesZ-valor umbral 0,05
FA ACT5control**(0.003) CC (genu, cuerpo, esplenio); fórnix (columna, cuerpo); capuchón interno retrolenticular
sule R, L; hormiga corona radiata R, L; sup corona radiata R, L; post corona radiata R, L; radiación
postalámicaaderecha, izquierda; estrato sagitalbderecha, izquierda; cápsula externa D, L; cíngulo
(circunvolución del cíngulo) D, L; fórnix (cres) / stria terminalis D, L; sup fasc largo R, L; fasc
uncinado R, L; tapetum R
DM IAT4control*(0.04) Hormiga corona radiata L; estrato sagitalbR; cápsula externa R
Diferencias de contrastes entre subgrupos
FA VA +5control*(0.02) CC (genu, cuerpo, esplenio); cápsula interna R del miembro de hormiga; hormiga corona radiata R, L;
sup corona radiata R, L; post corona radiada R; radiación postalámicaaR; estrato
sagitalbR; cápsula externa D, L; fórnix (cres)/estría terminal R; sup fasc largo R, L;
sup front-occ fasc R; fasc R uncinado
MD VA +4control*(0.03) Estrato sagitalbR
FA VA-5control*(0.02) CC (genu, cuerpo, esplenio); hormiga corona radiata R, L; sup corona radiata R, L; correo

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FA alteración del equilibrio ACT5control**(0.001)
MD alteración del equilibrio aTBI4control**(0.008)
FA alteración del equilibrio ACT5equilibrio conservado LCA*(0,04) MD
corona radiada L; estrato sagitalbderecha, izquierda; cápsula externa D, L; cíngulo
(circunvolución del cíngulo) L; sup fasc largo R, L; fasc uncinado R, L
CC (genu, cuerpo, esplenio); fórnix (columna, cuerpo); pedúnculo cerebral R; extremidad de hormiga
cápsula interna L; cápsula interna posterior a la extremidad R; cápsula interna retrolenticular D,
L; hormiga corona radiata R, L; sup corona radiata R, L; post corona radiata R, L; radiación
postalámicaaderecha, izquierda; estrato sagitalbderecha, izquierda; cápsula externa D, L; cíngulo
(circunvolución del cíngulo) R; fórnix (cres) / stria terminalis D, L; sup fasc largo R, L; fasc uncinado
R, L; tapetum R
CC (genu, cuerpo, esplenio); cápsula interna de extremidad de hormiga R, L; retrolenticular interno
cápsula derecha, izquierda; hormiga corona radiata R, L; sup corona radiata R, L; post corona
radiata R, L; radiación postalámicaaderecha, izquierda; estrato sagitalbderecha, izquierda; cápsula
externa D, L; fórnix (cres) / stria terminalis D, L; sup fasc largo R, L; sup front-occ fasc R; fasc
uncinado R, L; tapetum R, L
CC (genuino); hormiga corona radiata L

alteración del equilibrio TCE4equilibrio conservado LCA*(0.03) CC (genuino); hormiga corona radiata L; cápsula externa L

Contrastes de correlación de todo el cerebro Equilibrio mediado por

vestibular
Todos los participantes FA para equilibrar (–)**(0.005)
Todos los participantes MD para equilibrar (+)*(0.02)
aTBI FA para equilibrar (–)*(0.04)
DM aTBI para equilibrar ( + )*(0.04)
VA + MD a equilibrio ( + ) (0,063) Umbrales de
percepción vestibular Todos los participantes MD a
VPT ( + )*(0,04) Deterioro del equilibrio aTBI FA a VPT
(–) (0,07) Deterioro del equilibrio aTBI MD a VPT ( + )*
(0,05) Umbrales de reflejo vestibular-ocular
CC (genu, cuerpo, esplenio); fórnix (columna, cuerpo); pedúnculo cerebral D, L; hormiga
cápsula interna de la extremidad R; cápsula interna posterior a la extremidad D, L; cápsula interna
retrolenticular D, L; hormiga corona radiata R, L; sup corona radiata R, L; post corona radiata R, L;
radiación postalámicaaderecha, izquierda; estrato sagitalbderecha, izquierda; cápsula externa D,
L; cíngulo (circunvolución del cíngulo) R; fórnix (cres) / stria terminalis D, L; sup fasc largo R, L; sup
front-occ fasc R; uncinado fasc R; tapetum R, L
CC (genu, cuerpo, esplenio); cápsula interna de extremidad de hormiga R, L; retrolenticular interno
cápsula derecha, izquierda; hormiga corona radiata R, L; sup corona radiata R, L; post corona
radiata R, L; radiación postalámicaaderecha, izquierda; estrato sagitalbderecha, izquierda; cápsula
externa D, L; fórnix (cres) / stria terminalis D, L; sup fasc largo R, L; sup front-occ fasc R; uncinado
fasc R; tapetum R, L
CC (genu, cuerpo, esplenio); pedúnculo cerebral R; cápsula interna posterior a la extremidad R;
cápsula interna retrolenticular R; hormiga corona radiata R, L; sup corona radiada
R; post corona radiada R; radiación postalámicaaR; estrato sagitalbR; cápsula
externa R; sup fasc largo R; tapetum R
CC (esplenio); cápsula interna retrolenticular R; sup corona radiada R; correo postal
ona radiada R, L; radiación postalámicaaR; estrato sagitalbR; cápsula
externa R; fórnix (cres)/estría terminal R; sup fasc largo R, L
#
Radiación posttalámicaaR;#estrato sagitalbR;#cápsula externa R
Estrato sagitalbR
psRadiación posttalámicaaR;psestrato sagitalbR
Estrato sagitalbR

Equilibrio alterado aTBI FA a VOR (–)*(0.02)
Deterioro del equilibrio aTBI MD a VOR (+)**(0.007)
CC (genu, cuerpo, esplenio); cápsula interna R del miembro de hormiga; retrolenticular interno
cápsula R; hormiga corona radiata R; sup corona radiada R; post corona radiada R;
radiación postalámicaaR; estrato sagitalbR; cápsula externa R; Fórnix (cres) / stria
terminalis R; sup fasc largo R; sup front-occ fasc R; fasc R uncinado
Cápsula interna retrolenticular R; estrato sagitalbR; cápsula externa R

– / + = contraste de correlación negativa/positiva entre el parámetro DTI y la medida de comportamiento; hormiga = anterior; CC = cuerpo calloso; fasc = fascículo; front-occ = fronto-occipital; L =
izquierda; largo = longitudinal; puesto = posterior; R = derecho; sup = superior; AV + /– = pacientes con/sin agnosia vestibular; VPT = umbrales de percepción vestibular.
aRadiación posttalámica, incluye radiación óptica.
bEstrato sagital, incluye fascículo longitudinal inferior y fascículo occipital anterior inferior.
* PAG50.05.

**
PAG50.01.
#
Tendencia, umbral fijado en 0,065.
psTendencia, umbral fijado en 0,075.
Agnosia vestibular
en una extensa red bilateral de sustancia blanca (Tabla 3). Se
encontraron hallazgos similares para el aumento de MD, aunque en
una red menos extensa (Tabla 3).
Estos resultados fueron impulsados principalmente por el grupo de
TCE agudo, de modo que cuando se realizaron las correlaciones con el
grupo (TBI agudo versus control) como una covariable, los pacientes con
TCE agudo mostraron correlaciones significativas entre DTI y el
rendimiento de balanceo mediado por vestibular (las correlaciones fueron
negativas para FA y positivas para MD) en numerosos tractos de materia
blanca, aunque predominantemente en el hemisferio derecho (Figura 3Cy
Tabla 3), mientras que el grupo de control solo no mostró correlaciones de
rendimiento de equilibrio DTI para MD o FA.
Un análisis de correlación de todo el cerebro en forma de vóxel con una
covariable de tres niveles entre grupos (controles, pacientes con equilibrio
desequilibrado y preservado) no mostró correlaciones significativas entre
la tarea de equilibrio mediada por vestibular y FA o MD en el grupo de
pacientes con equilibrio no preservado o deteriorado (Tabla 3).
Al ejecutar un análisis de correlación de todo el cerebro en forma
de vóxel con covariables entre grupos de tres niveles (controles,
pacientes con TBI con y sin agnosia vestibular), se encontró una
tendencia hacia la significación en pacientes con TBI con agnosia
vestibular al correlacionar los parámetros DTI (tanto MD como FA)
con rendimiento de balanceo mediado por vestibular (Tabla 3;
MARYLAND,PAG-valor en el vóxel pico = 0,06; FAPAG-valor en el pico
voxel = 0,09). No se encontró tal correlación para el grupo de
pacientes con TCE sin agnosia vestibular. Estos hallazgos (Tabla 3)
sugieren que el daño en la radiación talámica posterior derecha, el
estrato sagital derecho y la cápsula externa derecha están implicados
en el desequilibrio en pacientes con agnosia vestibular.
Correlación de la percepción vestibular con los
parámetros DTI y su relación con el desequilibrio
Correlacionamos los umbrales de percepción vestibular en todos los
pacientes con parámetros DTI (FA y MD;Tabla 3). Esto mostró que los
valores más altos de MD (es decir, una microestructura de materia blanca
deteriorada) en el fascículo longitudinal inferior derecho se
correlacionaron con umbrales de percepción vestibular más altos (peor
rendimiento) en todos los participantes. Sin embargo, es importante
señalar que esta correlación fue impulsada por pacientes con problemas
de equilibrio mediado por vestibular (balanceo en condición de superficie
blanda con los ojos cerrados,Figura 2B). De hecho, cuando se realizaron
las correlaciones con el grupo como covariable (controles, pacientes con
equilibrio alterado y conservado), solo los pacientes con equilibrio
alterado mostraron correlaciones significativas entre los valores de MD en
el fascículo longitudinal inferior derecho y los umbrales de percepción
vestibular.Figura 3DyTabla 3). Se encontró una tendencia hacia la
significación en la misma región cuando se correlacionaron los umbrales
perceptuales vestibulares y FA, pero de nuevo solo en pacientes con
problemas de equilibrio (correlación negativa, FAPAG-valor en el pico voxel
= 0,07). No hubo correlaciones entre MD o FA y umbrales de percepción
vestibular en controles o pacientes con equilibrio preservado. Finalmente,
no se encontraron correlaciones significativas con parámetros
vestibulares (percepción o reflejo) en el fascículo longitudinal inferior
izquierdo, lo que confirma la representación cortical vestibular lateralizada
derecha (Dieterichet al.,2003). Este resultado sugiere que,
CEREBRO 2021: 144; 128–143|139
en pacientes con TBI aguda, la inestabilidad postural mediada por
vestibular, más prominente cuando se está de pie en la oscuridad y sobre
una superficie irregular (o blanda), está mediada por daño en áreas del
cerebro que también intervienen en la mediación de la percepción
vestibular del movimiento propio.
Correlación de umbrales de reflejo vestibular-ocular con
parámetros DTI
En pacientes solo con problemas de equilibrio, los umbrales de VOR
se correlacionaron negativamente con FA y positivamente con MD en
una red de sustancia blanca derecha, que incluía vóxeles en el
fascículo longitudinal inferior derecho.Figura 3EyTabla 3) que se
superponían parcialmente a los que se correlacionaban con los
umbrales perceptivos vestibulares (y nuevamente, solo en pacientes
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con problemas de equilibrio). No se encontraron otras correlaciones
entre los valores de FA y MD y el reflejo vestíbulo-ocular en controles
o pacientes con equilibrio preservado.
Discusión
Nuestros principales hallazgos fueron: (i) el deterioro del
equilibrio en la LCT aguda es principalmente de un patrón
vestibular-dependiente y el grado de desequilibrio se
correlaciona con parámetros microestructurales de la
materia blanca predominantemente frontales y
bilaterales generalizados en DTI; (ii) la agnosia vestibular
(la atenuación de la sensación vestibular de movimiento
propio, a pesar de la función vestibular periférica y refleja
intacta) es frecuente en pacientes con TCE agudo, al
menos en nuestra cohorte, donde un tercio de los casos
estaban afectados; (iii) los pacientes con TCE aguda con
agnosia vestibular estaban más desequilibrados que los
pacientes sin agnosia vestibular; (iv) en aquellos pacientes
con problemas de equilibrio, las métricas DTI de la
microestructura de la sustancia blanca en el fascículo
longitudinal inferior derecho se correlacionaron con el
grado de agnosia vestibular;
Desequilibrio en el traumatismo craneoencefálico
agudo
Sorprendentemente, este es el primer estudio prospectivo para evaluar el
equilibrio y la función vestibular en pacientes con TBI aguda. Confirmamos
con análisis de laboratorio, los hallazgos de nuestros estudios clínicos
transversales previos al lado de la cama (sargentoet al.,2018; marcuset al.,
2019) que el desequilibrio postural en la TBI aguda es común (que afecta a
más del 80% de los pacientes con TBI aguda ambulatoria) y muestra un
patrón vestibular-dependiente. Nuestro informe clínico anterior (marcuset
al.,2019) mostró que el examen de pacientes con TBI aguda con
funcionamiento vestibular periférico intacto, sigue un patrón informado
por Brandt en pacientes con vestibulopatía periférica aguda (Brandtet al.,
1999), es decir, los pacientes caminaban más estables que de pie. En
nuestra cohorte actual de TBI aguda, nuestros datos implican que los
pacientes manifiestan una ataxia vestibular central.
140|CEREBRO 2021: 144; 128–143
Aproximadamente la mitad de los casos de TBI aguda tienen VPPB, y
dado que el VPPB causa desequilibrio y caídas (Oghalaiet al.,2000),
examinamos y tratamos el VPPB en cada caso que vimos,
independientemente de su queja, por lo que es poco probable que el
VPPB haya contribuido a nuestros hallazgos. Pérdida vestibular periférica
aguda, que afecta hasta el 19% de los casos de TCE aguda en informes
anteriores (marcus et al.,2019), fue una exclusión para nuestro estudio. De
los 146 pacientes examinados para este estudio, el 7 % tenía pérdida
vestibular periférica unilateral, pero notablemente ninguno tenía
evidencia de un deterioro vestibular periférico bilateral, que
probablemente se relacione con la capacidad de supervivencia de una
lesión que afecta a ambos huesos temporales petrosos.
El síndrome clínico de la agnosia
vestibular
Brindamos la primera demostración cuantitativa de percepción de
movimiento propio marcadamente atenuada o 'agnosia vestibular' en
pacientes con TBI agudo. El término agnosia vestibular distingue este
déficit de percepción del movimiento vestibular de nuestro informe
anterior de un deterioro vestibular-espacial lateralizado en un accidente
cerebrovascular focal agudo que afecta la unión temporo-parietal
derecha.Kaskiet al.,2016). Una obnubilación cualitativa de la sensación
vestibular de movimiento propio se ha informado previamente en algunos
pacientes ancianos en los que la enfermedad de los vasos pequeños es
una ocurrencia común.Seemungal, 2005;Los genios de Imbaud, 2007;
Chiarovanoet al.,2016). En particular, la edad promedio de nuestra cohorte
de TBI aguda fue de 42 años, con el caso más joven de 18 años,
eliminando los factores de confusión premórbidos de las afecciones
cerebrales relacionadas con la edad, como la neurodegeneración o la
enfermedad de los vasos sanguíneos pequeños.
A pesar de nuestra observación de que la agnosia vestibular es
común en la LCT aguda, este síndrome clínico ha eludido el escrutinio
científico detallado hasta ahora, quizás debido a cómo se presentan
estos pacientes ya quién. Por lo tanto, los pacientes que presentan
caídas sin vértigo son evaluados por clínicas de caídas que no
evalúan rutinariamente los diagnósticos vestibulares.Seemungal,
2016), mientras que los pacientes con vértigo, que son derivados a
clínicas vestibulares, por definición no tienen agnosia vestibular. Los
pacientes con TBI aguda hospitalizados generalmente son
manejados por especialistas quirúrgicos que se enfocan en
intervenciones quirúrgicas para salvar vidas. Otro argumento es que
la agnosia vestibular solo puede cuantificarse mediante pruebas de
percepción vestibular (Seemungalet al.,2004), que es una prueba de
investigación, y actualmente no hay pruebas de percepción vestibular
disponibles comercialmente para uso clínico de rutina.
La agnosia vestibular podría ser simplemente una manifestación
específica de una anosognosia general, que afecta al 97 % de los casos de
TCE aguda (más puroet al.,1998). No fue posible realizar pruebas
adicionales en nuestro grupo de pacientes agudos debido a la carga de las
pruebas. Como anécdota, al menos un paciente con TCE agudo con
agnosia vestibular negó haber visto moverse la habitación, informando
que estaba estable a pesar de un nistagmo en curso debido al VPPB, un
hallazgo que también se notó previamente como anécdota (Seemungal,
2005). Esto sugiere que al menos en algunos casos de LCT aguda con
agnosia vestibular (que evaluamos en la oscuridad), existe una
E. Calzolariet al.
forma de una acinetopsia global, típicamente reportada en pacientes
con lesiones corticales extraestriadas bilaterales.Envíoet al., 1994).
Ninguno de nuestros pacientes con agnosia vestibular tuvo
contusiones bilaterales que afectaran la corteza extraestriada y, de
hecho, en algunos casos con agnosia vestibular severa hubo pocas o
incluso ninguna contusión (aunque en estos casos, una lesión axonal
difusa significativa podría haber resultado en regiones
interhemisféricas desconectadas).
Los correlatos de neuroimagen de la
agnosia vestibular y su vínculo con el
desequilibrio
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Nuestros hallazgos de neuroimagen no respaldaron nuestra
hipótesis de que la agnosia vestibular estaba relacionada con la
interrupción de una red bihemisférica, ya sea porque nuestra
hipótesis era incorrecta, es decir, que la agnosia vestibular es
localizable en una región específica del cerebro, o solo parcialmente
incorrecta, es decir, que el daño a múltiples áreas cerebrales y/o
combinaciones de áreas cerebrales pueden dar como resultado el
síndrome clínico de agnosia vestibular. En cualquier caso, nuestro
resultado nulo de imágenes para esta pregunta específica podría
relacionarse con un tamaño de muestra insuficiente, particularmente
dado nuestro enfoque conservador para usar análisis de todo el
cerebro y no un enfoque de región de interés. A pesar de nuestro
resultado actual, la noción de una red distribuida que media la
sensación vestibular del movimiento propio está respaldada por
varios hallazgos previos. Primero,nigmatulinaet al. (2015) mostró una
correlación entre un parámetro de percepción del movimiento
vestibular y una extensa red de materia blanca en individuos sanos.
En segundo lugar, estudios previos de tractografía en participantes
sanos (kirschet al.,2016;conet al.,2018) han mostrado un patrón
bihemisférico de conectividad entre las supuestas áreas corticales
vestibulares, incluida la corteza vestibular parieto-insular (PIVC) y la
corteza insular posterior (PIC). De hecho, estas regiones corticales
vestibulares bihemisféricas estaban conectadas a través del cuerpo
calloso (kirschet al.,2016; conet al.,2018), una región comúnmente
afectada en TBI (Jamón y Sharp, 2012). Aunque encontramos daño
calloso extensivo en nuestros pacientes con TCE aguda en
comparación con los controles, no pudimos discernir un patrón
diferente de daño calloso entre pacientes con TCE aguda con y sin
agnosia vestibular.
La agnosia vestibular y el desequilibrio
están vinculados mecánicamente
Con respecto al vínculo entre la agnosia vestibular y el desequilibrio en el
TCE agudo, consideramos tres posibilidades. Primero, que los dos son
independientes; segundo, están vinculados pero no mecánicamente; y
tercero, que la agnosia vestibular está mecánicamente ligada, al menos en
parte, al desequilibrio. Nuestros datos sugieren que la agnosia vestibular
está mecánicamente relacionada con el desequilibrio en la LCT aguda y
este vínculo está mediado por el daño en el fascículo longitudinal inferior
derecho. Específicamente, encontramos que solo en pacientes con TCE
aguda con alteración del equilibrio que los parámetros DTI (FA y MD) en el
inferior derecho
Agnosia vestibular
el fascículo longitudinal se correlacionó con los umbrales de
percepción vestibular. No se encontró tal relación para pacientes con
equilibrio preservado o controles sanos.
Quizás significativamente, en el estudio más extenso de las sensaciones
vestibulares humanas en respuesta a la estimulación electrocortical,
Kahanéet al. (2003)mostraron que la estimulación del fascículo
longitudinal inferior derecho provocó una sensación vestibular de giro de
la cabeza en el plano de guiñada. Este elegante estudio (en el que se
describieron rigurosamente las sensaciones vestibulares) también
encontró que tales sensaciones del plano de guiñada a menudo eran
provocadas por la estimulación eléctrica de los lugares en las
circunvoluciones temporales superior y media que están yuxtapuestas y
conectadas por el fascículo longitudinal inferior. Curiosamente, el fascículo
longitudinal inferior se ve afectado de manera prominente en pacientes
con parálisis supranuclear progresiva de la mirada (PSP), un trastorno
extrapiramidal neurodegenerativo con inestabilidad postural de inicio
temprano.Whitwellet al.,2011;Agostaet al.,2014). Además, el patrón de
deterioro de la posturografía en los espejos de PSP que se observa en los
pacientes con TCE aguda, es decir, es principalmente un patrón de
posturografía dependiente de vestibular.Ondóet al.,2000; croninet al.,2017
).
Quizás más sorprendente fue nuestro hallazgo de un vínculo entre
los umbrales VOR y los parámetros DTI, nuevamente solo en
pacientes desequilibrados, y nuevamente en el fascículo longitudinal
inferior en una región discreta aunque parcialmente superpuesta a la
vinculada a los umbrales perceptivos vestibulares. Sin embargo,
estudios previos de lesiones han demostrado una modulación de
arriba hacia abajo del VOR, aunque con un tamaño de efecto
modesto, principalmente con lesiones en el hemisferio derecho en
los lóbulos temporal y parietal en humanos.Ventre-Domineyet al.,
2003;Ventre-Dominey, 2014). Que la interrupción del fascículo
longitudinal inferior derecho se correlacionó con los umbrales de
percepción vestibular y ocular vestibular y solo en aquellos pacientes
con TCE aguda con alteración del equilibrio mediado por vestibular,
sugiere una convergencia de múltiples funciones vestibulares
relacionadas, tanto sensoriales (sensación de vértigo) como motoras
(equilibrio). control y VOR)— en el hemisferio derecho. La noción de
que esta región media una convergencia sensoriomotora vestibular
está respaldada por un estudio previo que muestra que las métricas
DTI en el fascículo longitudinal inferior predijeron la disminución
relacionada con la edad en el desempeño de una tarea visomotora.
Voineskoset al.,2012), indicando la implicación de este fascículo en la
integración sensoriomotora en general.
Aunque especulativo, nuestro hallazgo de una convergencia de los
sistemas de control motor y sensorial vestibular a nivel cortical puede ser
ventajoso desde una perspectiva ecológica. Por ejemplo, las áreas del
cerebro que median la sensación de movimiento propio que también
median el control de arriba hacia abajo del VOR pueden ser útiles durante
la estimulación patológica del mecanismo del oído interno donde la
sensación de vértigo se agravaría por el nistagmo provocado (a través de
la oscilopsia inducida). Por lo tanto, los mecanismos que suprimen la
sensación de vértigo tanto en la oscuridad (independiente de VOR) como
en la luz (dependiente de VOR) serían ideales para facilitar la recuperación
de las lesiones vestibulares periféricas en un proceso llamado
compensación vestibular.
CEREBRO 2021: 144; 128–143|141
Limitaciones
Reclutamos solo casos de TBI aguda con función vestibular refleja periférica y
del tronco encefálico conservada clínicamente, por lo que nuestros datos no son
aplicables a aquellos pacientes con TBI aguda con función periférica alterada (
marcuset al.,2019). Nuestro estudio no reclutó a los pacientes supervivientes
más graves, ya que requeríamos que los pacientes estuvieran lo
suficientemente bien como para al menos dar su consentimiento y realizar
pruebas simples. Sin embargo, es probable que nuestros hallazgos de una
agnosia vestibular sean aún más comunes con una mayor gravedad de la lesión
cerebral, lo que es potencialmente importante cuando se brinda rehabilitación a
largo plazo para estos casos, ya que el VPPB criptogénico sin vértigo puede
provocar caídas o náuseas episódicas (consulte la siguiente sección). .
Descargado de https://academic.oup.com/brain/article/144/1/128/6050089 por invitado el 20 de abril de 2021
El impacto clínico de la agnosia
vestibular
Nuestros datos muestran que la agnosia vestibular afecta la atención
clínica de los pacientes con TCE aguda. Específicamente, la agnosia
vestibular redujo 7 veces las tasas de detección de un problema común
del oído interno (VPPB), debido a la falta de quejas de vértigo de los
pacientes. Nuestros datos actuales confirman nuestro informe transversal
anterior (sargento et al.,2018) que en la TCE aguda, los informes subjetivos
de los pacientes no son fiables como medida sustituta de la disfunción
vestibular en la TCE aguda. Las medidas objetivas de la función vestibular,
incluida la evaluación de los reflejos, la percepción y el equilibrio, son
necesarias para describir con precisión el déficit vestibular. Este enfoque
difiere de la enseñanza clínica tradicional de que definir los síntomas de
un paciente es clave para el diagnóstico subyacente. Que el enfoque
tradicional basado en los síntomas no funciona en la TBI aguda se
evidencia por nuestro hallazgo de que la mayoría de los diagnósticos de
VPPB fueron pasados por alto por el equipo de traumatología principal
en casos de TBI aguda con agnosia vestibular concurrente.
Curiosamente, los pacientes con agnosia vestibular no son
inmunes a las náuseas. El caso índice (un hombre de 33 años) que
alertó por primera vez al autor principal sobre la presencia de
agnosia vestibular en un TCE agudo fue un paciente derivado
únicamente por desequilibrio y náuseas posicionales, y en quien una
maniobra posicional reveló VPPB sin vértigo. . Aunque el tratamiento
del VPPB probablemente sea beneficioso en la TBI aguda, se
desconoce el momento óptimo para el tratamiento, ya que una serie
de casos retrospectivos mostró una tasa de recurrencia del 67 %
frente a solo el 14 % para el VPPB no traumático (gordonet al.,2004).
Sin embargo, un estudio de factibilidad en curso ayudará a responder
la pregunta de cuándo tratar el VPPB después de una LCT aguda
(http://www.isrctn.com/ ISRCTN91943864).
Implicaciones adicionales y
conclusión
Una implicación clínica inmediata es que los pacientes con riesgo de agnosia
vestibular (p. ej., TBI, demencia, enfermedad difusa de vasos pequeños) que
tienen trastornos del oído interno concurrentes, no reportarán vértigo, lo que
aumenta la probabilidad de que los diagnósticos tratables del oído interno
pasen desapercibidos y, más pertinentemente, ,
142|CEREBRO 2021: 144; 128–143
aumentando el riesgo de caídas. La agnosia vestibular puede
contribuir a la observación de que el 10% de los pacientes ancianos
desequilibrados en la comunidad tienen VPPB no diagnosticado ya
que estos pacientes no se quejan de vértigo.Von Brevernet al., 2007).
De hecho, el término VPPB puede disuadir a los médicos de realizar
su diagnóstico en pacientes sin vértigo, lo que respalda su sustitución
por otros términos [p. ej., nistagmo posicional vestibular periférico
(PVPN)]. Por lo tanto, una apreciación de la agnosia vestibular debería
estimular los estudios clínicos para evaluar el impacto de la detección
aguda y prospectiva de afecciones vestibulares comunes en
pacientes con riesgo de agnosia vestibular, como TBI, personas
mayores con caídas y demencia. Dichos estudios pueden ayudar a
refinar las pautas nacionales actuales para personas mayores con
caídas (Seemungal, 2016) que actualmente no mencionan el VPPB,
omisión potencialmente lesiva, ya que el VPPB, con o sin vértigo
provocado, provoca caídas (Oghalai et al.,2000) y el tratamiento del
VPPB reduce las caídas (Gananzaet al., 2010).
Finalmente, la agnosia vestibular es importante para la
evaluación retrospectiva de los casos de TCE, ya sea para
estudios de investigación o para informes médico-legales,
siendo esta última una consideración común e
importante en los casos de TCE aguda. Como se señaló,
puede ocurrir una disfunción vestibular significativa sin
vértigo en pacientes con TBI, pero también, los pacientes
pueden presentar un inicio tardío de los síntomas de
vértigo después de una TBI, lo que genera un enigma
clínico cuando se evalúa retrospectivamente. Es
importante destacar que una afección vestibular causada
por un traumatismo craneal puede comenzar a
desencadenar vértigo solo una vez que se recupera la
agnosia vestibular. Nuestro seguimiento prospectivo
continuo de nuestra cohorte de LCT aguda ayudará a
responder a este problema. Que este estudio es, hasta
donde sabemos, el único estudio prospectivo agudo que
evalúa la disfunción vestibular en TBI,
Para concluir, proporcionamos la primera demostración
cuantitativa de un déficit cognitivo vestibular en pacientes con TCE
agudo denominado agnosia vestibular y relacionamos este hallazgo
clínico con un equilibrio alterado debido a la interrupción de la
microestructura de la sustancia blanca en el fascículo longitudinal
inferior en el lóbulo temporal derecho. La agnosia vestibular es
distinta de un déficit vestibular-espacial descrito anteriormente que
está mediado por la unión temporoparietal derecha.Kaskiet al., 2016).
Actualmente se desconoce la historia natural de la agnosia vestibular
en la LCT; sin embargo, se requieren estudios prospectivos para
examinar si la detección sistemática de diagnósticos vestibulares
criptogénicos en la LCT aguda, sintomáticamente enmascarada por la
agnosia vestibular, cambia el resultado clínico.
Agradecimientos
Nos gustaría agradecer a nuestros voluntarios de control de pacientes y
sanos por su participación dedicada y entusiasta y por su altruismo para
ayudarnos a mejorar la atención de los futuros pacientes con TBI. También
estamos agradecidos con la sala de trauma mayor
E. Calzolariet al.
equipos de St Mary's Hospital y King's College Hospital London por su
ayuda con el reclutamiento y la evaluación. También estamos muy
agradecidos con The Imperial Health Charity, que proporcionó
importantes fondos de arranque que nos permitieron obtener fondos
del consejo de investigación para este proyecto.
Fondos
El Consejo de Investigación Médica (MRC). The Imperial
Health Charity, The NIHR Imperial Biomedical Research
Centre, NIHR Clinical Doctoral Research Fellowship, The US
Department of Defense - Programa de Investigación Médica
Dirigida por el Congreso (CDMRP).
Descargado de https://academic.oup.com/brain/article/144/1/128/6050089 por invitado el 20 de abril de 2021
Conflicto de intereses
Los autores no reportan intereses contrapuestos.
Material suplementario
Material suplementarioestá disponible enCerebroen línea.
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